Genome-wide analysis reveals selection for Chinese Rongchang pigs

Lei CHEN, Shilin TIAN, Long JIN, Zongyi GUO, Dan ZHU, Lan JING, Tiandong CHE, Qianzi TANG, Siqing CHEN, Liang ZHANG, Tinghuan ZHANG, Zuohua LIU, Jinyong WANG, Mingzhou LI

PDF(1463 KB)
PDF(1463 KB)
Front. Agr. Sci. Eng. ›› 2017, Vol. 4 ›› Issue (3) : 319-326. DOI: 10.15302/J-FASE-2017161
RESEARCH ARTICLE
RESEARCH ARTICLE

Genome-wide analysis reveals selection for Chinese Rongchang pigs

Author information +
History +

Abstract

Livestock have undergone domestication and consequently strong selective pressure on genes or genomic regions that control desirable traits. To identify selection signatures in the genome of Chinese Rongchang pigs, we generated a total of about 170 Gb of DNA sequence data with about 6.4-fold coverage for each of six female individuals. By combining these data with the publically available genome data of 10 Asian wild boars, we identified 449 protein-coding genes with selection signatures in Rongchang pigs, which are mainly involved in growth and hormone binding, nervous system development, and drug metabolism. The accelerated evolution of these genes may contribute to the dramatic phenotypic differences between Rongchang pigs and Chinese wild boars. This study illustrated how domestication and subsequent artificial selection have shaped patterns of genetic variation in Rongchang pigs and provides valuable genetic resources that can enhance the use of pigs in agricultural production and biomedical studies.

Keywords

domestication / genome / pig / re-sequencing / selection

Cite this article

Download citation ▾
Lei CHEN, Shilin TIAN, Long JIN, Zongyi GUO, Dan ZHU, Lan JING, Tiandong CHE, Qianzi TANG, Siqing CHEN, Liang ZHANG, Tinghuan ZHANG, Zuohua LIU, Jinyong WANG, Mingzhou LI. Genome-wide analysis reveals selection for Chinese Rongchang pigs. Front. Agr. Sci. Eng., 2017, 4(3): 319‒326 https://doi.org/10.15302/J-FASE-2017161

References

[1]
Groenen M A M, Archibald A L, Uenishi H, Tuggle C K, Takeuchi Y, Rothschild M F, Rogel-Gaillard C, Park C, Milan D, Megens H J, Li S, Larkin D M, Kim H, Frantz L A F, Caccamo M, Ahn H, Aken B L, Anselmo A, Anthon C, Auvil L, Badaoui B, Beattie C W, Bendixen C, Berman D, Blecha F, Blomberg J, Bolund L, Bosse M, Botti S, Bujie Z, Bystrom M, Capitanu B, Carvalho-Silva D, Chardon P, Chen C, Cheng R, Choi S H, Chow W, Clark R C, Clee C, Crooijmans R P M A, Dawson H D, Dehais P, De Sapio F, Dibbits B, Drou N, Du Z Q, Eversole K, Fadista J, Fairley S, Faraut T, Faulkner G J, Fowler K E, Fredholm M, Fritz E, Gilbert J G R, Giuffra E, Gorodkin J, Griffin D K, Harrow J L, Hayward A, Howe K, Hu Z L, Humphray S J, Hunt T, Hornshøj H, Jeon J T, Jern P, Jones M, Jurka J, Kanamori H, Kapetanovic R, Kim J, Kim J H, Kim K W, Kim T H, Larson G, Lee K, Lee K T, Leggett R, Lewin H A, Li Y, Liu W, Loveland J E, Lu Y, Lunney J K, Ma J, Madsen O, Mann K, Matthews L, McLaren S, Morozumi T, Murtaugh M P, Narayan J, Truong Nguyen D, Ni P, Oh S J, Onteru S, Panitz F, Park E W, Park H S, Pascal G, Paudel Y, Perez-Enciso M, Ramirez-Gonzalez R, Reecy J M, Rodriguez-Zas S, Rohrer G A, Rund L, Sang Y, Schachtschneider K, Schraiber J G, Schwartz J, Scobie L, Scott C, Searle S, Servin B, Southey B R, Sperber G, Stadler P, Sweedler J V, Tafer H, Thomsen B, Wali R, Wang J, Wang J, White S, Xu X, Yerle M, Zhang G, Zhang J, Zhang J, Zhao S, Rogers J, Churcher C, Schook L B. Analyses of pig genomes provide insight into porcine demography and evolution. Nature, 2012, 491(7424): 393–398
CrossRef Pubmed Google scholar
[2]
Chen K, Baxter T, Muir W M, Groenen M A, Schook L B. Genetic resources, genome mapping and evolutionary genomics of the pig (Sus scrofa). International Journal of Biological Sciences, 2007, 3(3): 153–165
CrossRef Pubmed Google scholar
[3]
Rubin C J, Megens H J, Barrio A M, Maqbool K, Sayyab S, Schwochow D, Wang C, Carlborg O, Jern P, Jorgensen C B, Archibald A L, Fredholm M, Groenen M A M, Andersson L. Strong signatures of selection in the domestic pig genome. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2012, 109(48): 19529–19536
CrossRef Pubmed Google scholar
[4]
Ai H, Fang X, Yang B, Huang Z, Chen H, Mao L, Zhang F, Zhang L, Cui L, He W, Yang J, Yao X, Zhou L, Han L, Li J, Sun S, Xie X, Lai B, Su Y, Lu Y, Yang H, Huang T, Deng W, Nielsen R, Ren J, Huang L. Adaptation and possible ancient interspecies introgression in pigs identified by whole-genome sequencing. Nature Genetics, 2015, 47(3): 217–225
CrossRef Pubmed Google scholar
[5]
Xia Q, Guo Y, Zhang Z, Li D, Xuan Z, Li Z, Dai F, Li Y, Cheng D, Li R, Cheng T, Jiang T, Becquet C, Xu X, Liu C, Zha X, Fan W, Lin Y, Shen Y, Jiang L, Jensen J, Hellmann I, Tang S, Zhao P, Xu H, Yu C, Zhang G, Li J, Cao J, Liu S, He N, Zhou Y, Liu H, Zhao J, Ye C, Du Z, Pan G, Zhao A, Shao H, Zeng W, Wu P, Li C, Pan M, Li J, Yin X, Li D, Wang J, Zheng H, Wang W, Zhang X, Li S, Yang H, Lu C, Nielsen R, Zhou Z, Wang J, Xiang Z, Wang J. Complete resequencing of 40 genomes reveals domestication events and genes in silkworm (Bombyx). Science, 2009, 326(5951): 433–436
CrossRef Pubmed Google scholar
[6]
Rubin C J, Zody M C, Eriksson J, Meadows J R, Sherwood E, Webster M T, Jiang L, Ingman M, Sharpe T, Ka S, Hallböök F, Besnier F, Carlborg O, Bed’hom B, Tixier-Boichard M, Jensen P, Siegel P, Lindblad-Toh K, Andersson L. Whole-genome resequencing reveals loci under selection during chicken domestication. Nature, 2010, 464(7288): 587–591
CrossRef Pubmed Google scholar
[7]
Shapiro M D, Kronenberg Z, Li C, Domyan E T, Pan H, Campbell M, Tan H, Huff C D, Hu H, Vickrey A I, Nielsen S C, Stringham S A, Hu H, Willerslev E, Gilbert M T, Yandell M, Zhang G, Wang J. Genomic diversity and evolution of the head crest in the rock pigeon. Science, 2013, 339(6123): 1063–1067
CrossRef Pubmed Google scholar
[8]
Carneiro M, Rubin C J, Di Palma F, Albert F W, Alföldi J, Barrio A M, Pielberg G, Rafati N, Sayyab S, Turner-Maier J, Younis S, Afonso S, Aken B, Alves J M, Barrell D, Bolet G, Boucher S, Burbano H A, Campos R, Chang J L, Duranthon V, Fontanesi L, Garreau H, Heiman D, Johnson J, Mage R G, Peng Z, Queney G, Rogel-Gaillard C, Ruffier M, Searle S, Villafuerte R, Xiong A, Young S, Forsberg-Nilsson K, Good J M, Lander E S, Ferrand N, Lindblad-Toh K, Andersson L. Rabbit genome analysis reveals a polygenic basis for phenotypic change during domestication. Science, 2014, 345(6200): 1074–1079
CrossRef Pubmed Google scholar
[9]
Axelsson E, Ratnakumar A, Arendt M L, Maqbool K, Webster M T, Perloski M, Liberg O, Arnemo J M, Hedhammar A, Lindblad-Toh K. The genomic signature of dog domestication reveals adaptation to a starch-rich diet. Nature, 2013, 495(7441): 360–364
CrossRef Pubmed Google scholar
[10]
Daetwyler H D, Capitan A, Pausch H, Stothard P, van Binsbergen R, Brøndum R F, Liao X, Djari A, Rodriguez S C, Grohs C, Esquerré D, Bouchez O, Rossignol M N, Klopp C, Rocha D, Fritz S, Eggen A, Bowman P J, Coote D, Chamberlain A J, Anderson C, VanTassell C P, Hulsegge I, Goddard M E, Guldbrandtsen B, Lund M S, Veerkamp R F, Boichard D A, Fries R, Hayes B J. Whole-genome sequencing of 234 bulls facilitates mapping of monogenic and complex traits in cattle. Nature Genetics, 2014, 46(8): 858–865
CrossRef Pubmed Google scholar
[11]
Li M, Tian S, Jin L, Zhou G, Li Y, Zhang Y, Wang T, Yeung C K, Chen L, Ma J, Zhang J, Jiang A, Li J, Zhou C, Zhang J, Liu Y, Sun X, Zhao H, Niu Z, Lou P, Xian L, Shen X, Liu S, Zhang S, Zhang M, Zhu L, Shuai S, Bai L, Tang G, Liu H, Jiang Y, Mai M, Xiao J, Wang X, Zhou Q, Wang Z, Stothard P, Xue M, Gao X, Luo Z, Gu Y, Zhu H, Hu X, Zhao Y, Plastow G S, Wang J, Jiang Z, Li K, Li N, Li X, Li R. Genomic analyses identify distinct patterns of selection in domesticated pigs and Tibetan wild boars. Nature Genetics, 2013, 45(12): 1431–1438
CrossRef Pubmed Google scholar
[12]
Li M, Chen L, Tian S, Lin Y, Tang Q, Zhou X, Li D, Yeung C K L, Che T, Jin L, Fu Y, Ma J, Wang X, Jiang A, Lan J, Pan Q, Liu Y, Luo Z, Guo Z, Liu H, Zhu L, Shuai S, Tang G, Zhao J, Jiang Y, Bai L, Zhang S, Mai M, Li C, Wang D, Gu Y, Wang G, Lu H, Li Y, Zhu H, Li Z, Li M, Gladyshev V N, Jiang Z, Zhao S, Wang J, Li R, Li X. Comprehensive variation discovery and recovery of missing sequence in the pig genome using multiple de novo assemblies. Genome Research, 2017, 27(5): 865–874
CrossRef Pubmed Google scholar
[13]
Fu Y, Li C, Tang Q, Tian S, Jin L, Chen J, Li M, Li C. Genomic analysis reveals selection in Chinese native black pig. Scientific Reports, 2016, 6(1): 36354
CrossRef Pubmed Google scholar
[14]
Li M, Tian S, Yeung C K, Meng X, Tang Q, Niu L, Wang X, Jin L, Ma J, Long K, Zhou C, Cao Y, Zhu L, Bai L, Tang G, Gu Y, Jiang A, Li X, Li R. Whole-genome sequencing of Berkshire (European native pig) provides insights into its origin and domestication. Scientific Reports, 2014, 4(4): 4678
Pubmed
[15]
Bosse M, Megens H J, Frantz L A, Madsen O, Larson G, Paudel Y, Duijvesteijn N, Harlizius B, Hagemeijer Y, Crooijmans R P, Groenen M A. Genomic analysis reveals selection for Asian genes in European pigs following human-mediated introgression. Nature Communications, 2014, 5: 4392
CrossRef Pubmed Google scholar
[16]
Frantz L A, Schraiber J G, Madsen O, Megens H J, Bosse M, Paudel Y, Semiadi G, Meijaard E, Li N, Crooijmans R P, Archibald A L, Slatkin M, Schook L B, Larson G, Groenen M A. Genome sequencing reveals fine scale diversification and reticulation history during speciation in Sus. Genome Biology, 2013, 14(9): R107
CrossRef Pubmed Google scholar
[17]
Li H, Durbin R. Fast and accurate short read alignment with Burrows-Wheeler transform. Bioinformatics, 2009, 25(14): 1754–1760
CrossRef Pubmed Google scholar
[18]
Li H, Handsaker B, Wysoker A, Fennell T, Ruan J, Homer N, Marth G, Abecasis G, Durbin R. The sequence alignment/map format and SAMtools. Bioinformatics, 2009, 25(16): 2078–2079
CrossRef Pubmed Google scholar
[19]
Huang W, Sherman B T, Lempicki R A. Systematic and integrative analysis of large gene lists using DAVID bioinformatics resources. Nature Protocols, 2009, 4(1): 44–57
CrossRef Pubmed Google scholar
[20]
Patterson N, Price A L, Reich D. Population structure and eigenanalysis. PLoS Genetics, 2006, 2(12): e190
CrossRef Pubmed Google scholar
[21]
Nguyen D T, Lee K, Choi H, Choi M K, Le M T, Song N, Kim J H, Seo H G, Oh J W, Lee K, Kim T H, Park C. The complete swine olfactory subgenome: expansion of the olfactory gene repertoire in the pig genome. BMC Genomics, 2012, 13(1): 584
CrossRef Pubmed Google scholar
[22]
Marchese S, Pes D, Scaloni A, Carbone V, Pelosi P. Lipocalins of boar salivary glands binding odours and pheromones. European Journal of Biochemistry, 1998, 252(3): 563–568
CrossRef Pubmed Google scholar
[23]
Mak G K, Enwere E K, Gregg C, Pakarainen T, Poutanen M, Huhtaniemi I, Weiss S. Male pheromone-stimulated neurogenesis in the adult female brain: possible role in mating behavior. Nature Neuroscience, 2007, 10(8): 1003–1011
CrossRef Pubmed Google scholar
[24]
Larson G, Dobney K, Albarella U, Fang M, Matisoo-Smith E, Robins J, Lowden S, Finlayson H, Brand T, Willerslev E, Rowley-Conwy P, Andersson L, Cooper A. Worldwide phylogeography of wild boar reveals multiple centers of pig domestication. Science, 2005, 307(5715): 1618–1621
CrossRef Pubmed Google scholar
[25]
Albert F W, Somel M, Carneiro M, Aximu-Petri A, Halbwax M, Thalmann O, Blanco-Aguiar J A, Plyusnina I Z, Trut L, Villafuerte R, Ferrand N, Kaiser S, Jensen P, Pääbo S. A comparison of brain gene expression levels in domesticated and wild animals. PLoS Genetics, 2012, 8(9): e1002962
CrossRef Pubmed Google scholar
[26]
Amaral A J, Ferretti L, Megens H J, Crooijmans R P, Nie H, Ramos-Onsins S E, Perez-Enciso M, Schook L B, Groenen M A. Genome-wide footprints of pig domestication and selection revealed through massive parallel sequencing of pooled DNA. PLoS One, 2011, 6(4): e14782
CrossRef Pubmed Google scholar
[27]
Li Y, Vonholdt B M, Reynolds A, Boyko A R, Wayne R K, Wu D D, Zhang Y P. Artificial selection on brain-expressed genes during the domestication of dog. Molecular Biology and Evolution, 2013, 30(8): 1867–1876
CrossRef Pubmed Google scholar
[28]
Hare B, Plyusnina I, Ignacio N, Schepina O, Stepika A, Wrangham R, Trut L. Social cognitive evolution in captive foxes is a correlated by-product of experimental domestication. Current Biology, 2005, 15(3): 226–230
CrossRef Pubmed Google scholar
[29]
Topál J, Gergely G, Erdohegyi A, Csibra G, Miklósi A. Differential sensitivity to human communication in dogs, wolves, and human infants. Science, 2009, 325(5945): 1269–1272
CrossRef Pubmed Google scholar
[30]
Meyer U A, Zanger U M, Schwab M. Omics and drug response. Annual Review of Pharmacology and Toxicology, 2013, 53(53): 475–502
CrossRef Pubmed Google scholar

Accession codes

The genome resequencing reads of Rongchang pigs have been deposited into the NCBI SRA database under the accession SRP034675.

Supplementary materials

The online version of this article at http://dx.doi.org/10.15302/J-FASE-2017161 contains supplementary materials (Tables S1–S6; Fig. S1).

Acknowledgements

This work was supported by the National High Technology Research and Development Program of China (2013AA102502), Chongqing Agricultural Development Foundation (12404, 14440 and 15428), the National Natural Science Foundation of China (31372284, 31401073, 31472081, 31522055, 31601919 and 31601930), the Program for Innovative Research Team of Sichuan Province (2015TD0012), the National Program for Support of Top-notch Young Professionals, and the Young Scholars of the Yangtze River.

Compliance with ethics guidelines

Lei Chen, Shilin Tian, Long Jin, Zongyi Guo, Dan Zhu, Lan Jing, Tiandong Che, Qianzi Tang, Siqing Chen, Liang Zhang, Tinghuan Zhang, Zuohua Liu, Jinyong Wang, and Mingzhou Li declare that they have no conflicts of interest or financial conflicts to disclose.
All applicable institutional and national guidelines for the care and use of animals were followed.

RIGHTS & PERMISSIONS

The Author(s) 2017. Published by Higher Education Press. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0)
AI Summary AI Mindmap
PDF(1463 KB)

Accesses

Citations

Detail

Sections
Recommended

/