Repeats in the transcribed regions: comprehensive characterization and comparison of Citrus spp.

Abstract

A large number of expressed sequences tags are available for Citrus spp., which provides an opportunity to understand genomic organization of the transcribed regions. Here, we report a detailed analysis of repetitive elements including tandem repeats (TRs) and transposable elements (TEs) in the transcribed region of the Citrus spp. On average, 22% of the expressed sequence tags (ESTs) contain TRs. The relative density of TR classes is highly taxon-specific. For instance, Citrus limonia has a high relative density of mononucleotide repeats, whereas dinucleotide repeats are rare. The proportions of 2–6, 7–30 and 31–50 bp repeats were almost identical in all studied species except for C. limonia and C. limettioides. We found that<1% of the citrus ESTs have a similarity with transposable elements. Transcriptional activity of transposable element families varied even within the same class of elements. A high proportion of transcriptional activity was observed for gypsy-like TEs compare to other TE classes. While TEs are relatively rare, TRs are abundant elements in ESTs of citrus. The high proportion of TRs that have a unit size longer than 6 bp raises the question about a possible functional or evolutionary role of these elements.

Keywords

Citrus spp. / tandem repeats / transcribed region / transposable elements

References

[1] Niranjan N, Navajas-Pérez  R, Mihai P,  Alam M, Ming  R, Andrew H P,  Steven L S. Genome-wide analysis of repetitive elements in papaya. Tropical Plant Biology, 2008, 1(3): 191–201

[2] Mayer C, Leese  F, Tollrian R. Genome-wide analysis of tandem repeats in Daphnia pulex—a comparative approach. BMC Genomics, 2010, 11(1): 277

[3] Li Y C, Korol  A B, Fahima  T, Nevo E. Microsatellites within genes: structure, function, and evolution. Molecular Biology and Evolution, 2004, 21(6): 991–1007

[4] Ugarković D,  Plohl M. Variation in satellite DNA profiles--causes and effects. EMBO Journal, 2002, 21(22): 5955–5959

[5] Camacho J P, Sharbel  T F, Beukeboom  L W. B-chromosome evolution. Philosophical Transactions of the Royal Society of London.  Series  B,  Biological  Sciences,  2000,  355(1394):  163–178

[6] Buard J, Jeffreys  A J. Big, bad minisatellites. Nature Genetics, 1997, 15(4): 327–328

[7] Kashi Y, King  D, Soller M. Simple sequence repeats as a source of quantitative genetic variation. Trends in Genetics, 1997, 13(2): 74–78

[8] Schlötterer C. Evolutionary dynamics of microsatellite DNA. Chromosoma, 2000, 109(6): 365–371

[9] Li Y C, Korol  A B, Fahima  T, Beiles A,  Nevo E. Microsatellites: genomic distribution, putative functions and mutational mechanisms: a review. Molecular Ecology, 2002, 11(12): 2453–2465

[10] Riley D E, Krieger  J N. Diverse eukaryotic transcripts suggest short tandem repeats have cellular functions. Biochemical and Biophysical Research Communications, 2002, 298(4): 581–586

[11] Riley D E, Krieger  J N. Short tandem repeats are associated with diverse mRNAs encoding membrane-targeted proteins. BioEssays, 2004, 26(4): 434–444

[12] Kashi Y, King  D G. Simple sequence repeats as advantageous mutators in evolution. Trends in Genetics , 2006, 22(5): 253–259

[13] Dieringer D, Schlötterer  C. Two distinct modes of microsatellite mutation processes: evidence from the complete genomic sequences of nine species. Genome Research, 2003, 13(10): 2242–2251

[14] Ellegren H. Microsatellites: simple sequences with complex evolution. Nature Reviews Genetics, 2004, 5(6): 435–445

[15] Jeffreys A J, Neumann  R, Wilson V. Repeat unit sequence variation in minisatellites: a novel source of DNA polymorphism for studying variation and mutation by single molecule analysis. Cell, 1990, 60(3): 473–485

[16] Bonhomme F, Rivals  E, Orth A,  Grant G R,  Jeffreys A J,  Bois P R. Species-wide distribution of highly polymorphic minisatellite markers suggests past and present genetic exchanges among house mouse subspecies. Genome Biology, 2007, 8(5): R80

[17] Qiu L, Yang  C, Tian B,  Yang J B,  Liu A. Exploiting EST databases for the development and characterization of EST-SSR markers in castor bean (Ricinus communis L.). BMC Plant Biology, 2010, 10(1): 278

[18] Studer B, Kölliker  R, Muylle H,  Asp T, Frei  U, Roldán-Ruiz I, Barre P,  Tomaszewski C,  Meally H,  Barth S,  Skøt L,  Armstead I P,  Dolstra O,  Lübberstedt T. EST-derived SSR markers used as anchor loci for the construction of a consensus linkage map in ryegrass (Lolium spp.). BMC Plant Biology, 2010, 10(1): 177

[19] Vicient C M. Transcriptional activity of transposable elements in maize. BMC Genomics, 2010, 11(1): 601

[20] Kidwell M G, Lisch  D. Transposable elements as sources of variation in animals and plants. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1997, 94(15): 7704–7711

[21] Wicker T, Sabot  F, Hua-Van A,  Bennetzen J L,  Capy P, Chalhoub  B, Flavell A,  Leroy P,  Morgante M,  Panaud O,  Paux E, SanMiguel  P, Schulman A H. A unified classification system for eukaryotic transposable elements. Nature Reviews Genetics, 2007, 8(12): 973–982

[22] Biswas M K, Chai  L, Amar M H,  Zhang X,  Deng X X. Comparative analysis of genetic diversity in Citrus germplasm collection using AFLP, SSAP, SAMPL and SSR markers. Scientia Horticulturae, 2011, 129(4): 798–803

[23] Biswas M K, Xu  Q, Deng X. Utility of RAPD, ISSR, IRAP and REMAP markers for the genetic analysis of Citrus spp. Scientia Horticulturae, 2010, 124(2): 254–261

[24] Talon M, Gmitter Jr.  F G.Citrus genomics. International Journal of Plant Genomics, 2008, 2008: 528361

[25] Benson G. Tandem repeats finder: a program to analyze DNA sequences. Nucleic Acids Research, 1999, 27(2): 573–580

[26] Volfovsky N, Haas  B J, Salzberg  S L. A clustering method for repeat analysis in DNA sequences. Genome Biology, 2001, 2(8): RESEARCH0027

[27] Macas J, Mészáros  T, Nouzová M. PlantSat: a specialized database for plant satellite repeats. Bioinformatics, 2002, 18(1): 28–35

[28] Wicker T, Matthews  D E, Keller  B. TREP: a database for Triticeae repetitive  elements.  Trends  in  Plant  Science,  2002,  7(12):  561–562

[29] Messing J, Bharti  A K, Karlowski  W M, Gundlach  H, Kim H R,  Yu Y, Wei  F, Fuks G,  Soderlund C A,  Mayer K F,  Wing R A. Sequence composition and genome organization of maize. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2004, 101(40):14349–14354

[30] Jurka J, Kapitonov  V V, Pavlicek  A, Klonowski P,  Kohany O,  Walichiewicz J. Repbase Update, a database of eukaryotic repetitive elements. Cytogenetic and Genome Research, 2005, 110(1–4): 462–467

[31] Meyers B C, Tingey  S V, Morgante  M. Abundance, distribution, and transcriptional activity of repetitive elements in the maize genome. Genome Research, 2001, 11(10): 1660–1676

[32] Du J, Tian  Z, Hans C S,  Laten H M,  Cannon S B,  Jackson S A,  Shoemaker R C,  Ma J. Evolutionary conservation, diversity and specificity of LTR-retrotransposons in flowering plants: insights from genome-wide analysis and multi-specific comparison. Plant Journal, 2010, 63(4): 584–598

[33] Chen C, Zhou  P, Choi Y A,  Huang S,  Gmitter F G Jr. Mining and characterizing microsatellites from citrus ESTs. Theoretical and Applied Genetics, 2006, 112(7): 1248–1257

[34] Cheng Y, de Vicente  M C, Meng  H, Guo W,  Tao N, Deng  X. A set of primers for analyzing chloroplast DNA diversity in Citrus and related genera. Tree Physiology, 2005, 25(6): 661–672

[35] Mayer C. Phobos: a tandem repeat search tool. Distributed by the author, http://www.rub.de/spezzoo/cm, 2007

[36] Jurka J, Pethiyagoda  C. Simple repetitive DNA sequences from primates: compilation and analysis. Journal of Molecular Evolution, 1995, 40(2): 120–126

[37] Tamura K, Peterson  D, Peterson N,  Stecher G,  Nei M, Kumar  S. MEGA5:  molecular  evolutionary  genetics analysis  using maximum likelihood, evolutionary distance, and maximum parsimony methods. Molecular Biology and Evolution, 2011, 28(10): 2731–2739

[38] Kim T S, Booth  J G, Gauch  H G Jr, Sun  Q, Park J,  Lee Y H,  Lee K. Simple sequence repeats in Neurospora crassa: distribution, polymorphism and evolutionary inference. BMC Genomics, 2008, 9(1): 31

[39] Tautz D, Renz  M. Simple sequences are ubiquitous repetitive components of eukaryotic genomes. Nucleic Acids Research, 1984, 12(10): 4127–4138

[40] Tóth G, Gáspári  Z, Jurka J. Microsatellites in different eukaryotic genomes: survey and analysis. Genome Research, 2000, 10(7): 967–981

[41] Victoria F C, da Maia  L C, de Oliveira  A C. In silico comparative analysis of SSR markers in plants. BMC Plant Biology, 2011, 11(1): 15

[42] La Rota M, Kantety  R V, Yu  J K, Sorrells  M E. Nonrandom distribution and frequencies of genomic and EST-derived microsatellite markers in rice, wheat, and barley. BMC Genomics, 2005, 6(1): 23

[43] Lawson M J, Zhang  L. Distinct patterns of SSR distribution in the Arabidopsis thaliana and rice genomes. Genome Biology, 2006, 7(2): R14

[44] Crane C F. Patterned sequence in the transcriptome of vascular plants. BMC Genomics, 2007, 8(1): 173

[45] Feschotte C, Jiang  N, Wessler S R. Plant transposable elements: where genetics meets genomics. Nature Reviews Genetics, 2002, 3(5): 329–341

[46] Tanurdzic M, Vaughn  M W, Jiang  H, Lee T J,  Slotkin R K,  Sosinski B,  Thompson W F,  Doerge R W,  Martienssen R A. Epigenomic consequences of immortalized plant cell suspension culture. PLoS Biology, 2008, 6(12): 2880–2895

[47] Picault N, Chaparro  C, Piegu B,  Stenger W,  Formey D,  Llauro C,  Descombin J,  Sabot F,  Lasserre E,  Meynard D,  Guiderdoni E,  Panaud O. Identification of an active LTR retrotransposon in rice. Plant Journal, 2009, 58(5): 754–765

[48] Pouteau S, Huttner  E, Grandbastien M A,  Caboche M. Specific expression of the tobacco Tnt1 retrotransposon in protoplasts. EMBO Journal, 1991, 10(7): 1911–1918

[49] Hirochika H. Activation of tobacco retrotransposons during tissue culture. EMBO Journal, 1993, 12(6): 2521–2528

[50] Mhiri C, Morel  J B, Vernhettes  S, Casacuberta J M,  Lucas H,  Grandbastien M A. The promoter of the tobacco Tnt1 retrotransposon is induced by wounding and by abiotic stress. Plant Molecular Biology, 1997, 33(2): 257–266

[51] Ramallo E, Kalendar  R, Schulman A H,  Martínez-Izquierdo J A. Reme1, a Copia retrotransposon in melon, is transcriptionally induced by UV light. Plant Molecular Biology, 2008, 66(1–2): 137–150

[52] Asíns M J,  Monforte A J,  Mestre P F,  Carbonell E A. Citrus and Prunuscopia-like retrotransposons. TAG Theoretical and Applied Genetics, 1999, 99(3–4): 503–510

[53] Bernet G P, Asíns  M J. Identification and genomic distribution of gypsy like retrotransposons in Citrus and Poncirus. Theoretical and Applied Genetics, 2003, 108(1): 121–130

[54] Xu Q, Chen  L L, Ruan  X, Chen D,  Zhu A, Chen  C, Bertrand D,  Jiao W B,  Hao B H,  Lyon M P,  Chen J, Gao  S, Xing F,  Lan H, Chang  J W, Ge  X, Lei Y,  Hu Q, Miao  Y, Wang L,  Xiao S, Biswas  M K, Zeng  W, Guo F,  Cao H, Yang  X, Xu X W,  Cheng Y J,  Xu J, Liu  J H, Luo  O J, Tang  Z, Guo W W,  Kuang H,  Zhang H Y,  Roose M L,  Nagarajan N,  Deng X X,  Ruan Y. The draft genome of sweet orange (Citrus sinensis). Nature Genetics, 2013, 45(1): 59–66

[55] Rabinowicz P D, Schutz K, Dedhia N,  Yordan C, Parnell L D, Stein L,  McCombie W R,  Martienssen R A. Differential methylation of genes and retrotransposons facilitates shotgun sequencing of the maize genome. Nature Genetics, 1999, 23(3): 305–308

Supplementary materials

The online version of this article at http://dx.doi.org/10.15302/J-FASE-2017160 contains supplementary materials (Table S1; Fig. S1; Fig. S2).

Acknowledgements

This research was financially supported by the Ministry of Science and Technology of China (2011CB100600, 2011AA100205) and the National Natural Science Foundation of China (NSFC). Authors are grateful to the CSC (China Scholarship Council) and China Post Doc Council for providing the Fellowships.

Compliance with ethics guidelines

Manosh Kumar Biswas, Christoph Mayer, and Xiuxin Deng declare that they have no conflicts of interest or financial conflicts to disclose.

This article does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.

RIGHTS & PERMISSIONS

The Author(s) 2017. Published by Higher Education Press. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0)