The genetic regulation of skeletal muscle development: insights from chicken studies

Abstract

Skeletal muscle development is a complex multi-process trait regulated by various genetic factors. The chicken embryo is an ideal model system for studying skeletal muscle development. However, only a small proportion of the genetic factors affecting skeletal muscle development have been identified in chicken. The aim of this review is to summarize recent knowledge about the genetic factors involved in the regulation of skeletal muscle development in the chicken, such as gene polymorphisms, epigenetic modification, noncoding RNAs and transcription factors, which can influence skeletal muscle development at the genome, epigenome, transcriptome and proteome levels. Research on the regulation of skeletal muscle development in chicken is not yet comprehensive and most of the candidate genes and single nucleotide polymorphisms related to chicken muscle growth remain to be verified in experimental studies. In addition, the data derived from transcriptome sequencing and genome-wide association studies still require further investigation and analysis and comprehensive studies on the regulation of chicken skeletal muscle development will continue as a major research focus.

Keywords

chicken / epigenetic modification / miRNAs / skeletal muscle development / SNP / transcription factor

References

[1] Ge Y, Sun Y, Chen J. IGF-II is regulated by microRNA-125b in skeletal myogenesis. Journal of Cell Biology, 2011, 192(1): 69–81

[2] Perry R L, Rudnick M A. Molecular mechanisms regulating myogenic determination and differentiation.Frontiers in Bioscience-landmark , 2000, 5(3): D750–D767

[3] Luo W, Nie Q, Zhang X. MicroRNAs involved in skeletal muscle differentiation. Journal of Genetics and Genomics, 2013, 40(3): 107–116

[4] Berkes C A, Tapscott S J. MyoD and the transcriptional control of myogenesis. Seminars in Cell & Developmental Biology, 2005, 16(4–5): 585–595

[5] Saccone V, Puri P L. Epigenetic regulation of skeletal myogenesis. Organogenesis, 2010, 6(1): 48–53

[6] Palacios D, Puri P L. The epigenetic network regulating muscle development and regeneration. Journal of Cellular Physiology, 2006, 207(1): 1–11

[7] Clop A, Marcq F, Takeda H, Pirottin D, Tordoir X, Bibé B, Bouix J, Caiment F, Elsen J M, Eychenne F, Larzul C, Laville E, Meish F, Milenkovic D, Tobin J, Charlier C, Georges M. A mutation creating a potential illegitimate microRNA target site in the myostatin gene affects muscularity in sheep. Nature Genetics, 2006, 38(7): 813–818

[8] Feng Y, Cao J H, Li X Y, Zhao S H. Inhibition of miR-214 expression represses proliferation and differentiation of C2C12 myoblasts. Cell Biochemistry and Function, 2011, 29(5): 378–383

[9] Oksbjerg N, Gondret F, Vestergaard M. Basic principles of muscle development and growth in meat-producing mammals as affected by the insulin-like growth factor (IGF) system. Domestic Animal Endocrinology, 2004, 27(3): 219–240

[10] Seale P, Sabourin L A, Girgis-Gabardo A, Mansouri A, Gruss P, Rudnicki M A. Pax7 is required for the specification of myogenic satellite cells. Cell, 2000, 102(6): 777–786

[11] Relaix F, Montarras D, Zaffran S, Gayraud-Morel B, Rocancourt D, Tajbakhsh S, Mansouri A, Cumano A, Buckingham M. Pax3 and Pax7 have distinct and overlapping functions in adult muscle progenitor cells. Journal of Cell Biology, 2006, 172(1): 91–102

[12] Dulak J. Many roles for Pax7. Cell Cycle, 2017, 16(1): 21–22

[13] Finckenstein F G, Davicioni E, Osborn K G, Cavenee W K, Arden K C, Anderson M J. Transgenic mice expressing PAX3-FKHR have multiple defects in muscle development, including ectopic skeletal myogenesis in the developing neural tube. Transgenic Research, 2006, 15(5): 595–614

[14] Buckingham M, Relaix F. PAX3 and PAX7 as upstream regulators of myogenesis. Seminars in Cell & Developmental Biology, 2015, 44: 115–125

[15] Rudnicki M A, Jaenisch R. The MyoD family of transcription factors and skeletal myogenesis. BioEssays, 1995, 17(3): 203–209

[16] Megeney L A, Rudnicki M A. Determination versus differentiation and the MyoD family of transcription factors. Biochemistry and Cell Biology-Biochimie Et Biologie Cellulaire, 1995, 73(9-10): 723–732

[17] Wood W M, Etemad S, Yamamoto M, Goldhamer D J. MyoD-expressing progenitors are essential for skeletal myogenesis and satellite cell development. Developmental Biology, 2013, 384(1): 114–127

[18] Black B L, Olson E N. Transcriptional control of muscle development by myocyte enhancer factor-2 (MEF2) proteins. Annual Review of Cell and Developmental Biology, 1998, 14(1): 167–196

[19] Potthoff M J, Olson E N. MEF2: a central regulator of diverse developmental programs. Development, 2007, 134(23): 4131–4140

[20] Estrella N L, Desjardins C A, Nocco S E, Clark A L, Maksimenko Y, Naya F J. MEF2 transcription factors regulate distinct gene programs in mammalian skeletal muscle differentiation. Journal of Biological Chemistry, 2015, 290(2): 1256–1268

[21]  Grobet L, Martin L J, Poncelet D, Pirottin D, Brouwers B, Riquet J, Schoeberlein A, Dunner S, Menissier F, Massabanda J, Fries R, Hanset R, Georges M.A deletion in the bovine myostatin gene causes the double-muscled phenotype in cattle. Nature Genetics, 1997, 17(1):7 1–74

[22] van Rooij E, Liu N, Olson E N. MicroRNAs flex their muscles. Trends in Genetics, 2008, 24(4): 159–166

[23] Gong C, Li Z, Ramanujan K, Clay I, Zhang Y, Lemire-Brachat S, Glass D J. A long non-coding RNA, LncMyoD, regulates skeletal muscle differentiation by blocking IMP2-mediated mRNA translation. Developmental Cell, 2015, 34(2): 181–191

[24] Cesana M, Cacchiarelli D, Legnini I, Santini T, Sthandier O, Chinappi M, Tramontano A, Bozzoni I. A long noncoding RNA controls muscle differentiation by functioning as a competing endogenous RNA. Cell, 2011, 147(2): 358–369

[25] Sousa-Victor P, Muñoz-Cánoves P, Perdiguero E. Regulation of skeletal muscle stem cells through epigenetic mechanisms. Toxicology Mechanisms and Methods, 2011, 21(4): 334–342

[26] Mok G F, Sweetman D. Many routes to the same destination: lessons from skeletal muscle development. Reproduction, 2011, 141(3): 301–312

[27] Hirst C E, Marcelle C. The avian embryo as a model system for skeletal myogenesis. Results and Problems in Cell Differentiation, 2015, 56: 99–122

[28] Stern C D. The chick: a great model system becomes even greater. Developmental Cell, 2005, 8(1): 9–17

[29] Tickle C. The contribution of chicken embryology to the understanding of vertebrate limb development. Mechanisms of Development, 2004, 121(9): 1019–1029

[30] Lei M, Peng X, Zhou M, Luo C, Nie Q, Zhang X. Polymorphisms of the IGF1R gene and their genetic effects on chicken early growth and carcass traits. BMC Genetics, 2008, 9(1): 70

[31] Lei M M, Nie Q H, Peng X, Zhang D X, Zhang X Q. Single nucleotide polymorphisms of the chicken insulin-like factor binding protein 2 gene associated with chicken growth and carcass traits. Poultry Science, 2005, 84(8): 1191–1198

[32] Li Z H, Li H, Zhang H, Wang S Z, Wang Q G, Wang Y X. Identification of a single nucleotide polymorphism of the insulin-like growth factor binding protein 2 gene and its association with growth and body composition traits in the chicken. Journal of Animal Science, 2006, 84(11): 2902–2906

[33] Sato S, Ohtake T, Uemoto Y, Okumura Y, Kobayashi E. Polymorphism of insulin-like growth factor 1 gene is associated with breast muscle yields in chickens. Animal Science Journal, 2012, 83(1): 1–6

[34] Lei M, Luo C, Peng X, Fang M, Nie Q, Zhang D, Yang G, Zhang X. Polymorphism of growth-correlated genes associated with fatness and muscle fiber traits in chickens. Poultry Science, 2007, 86(5): 835–842

[35] Ouyang J H, Xie L, Nie Q, Luo C, Liang Y, Zeng H, Zhang X. Single nucleotide polymorphism (SNP) at the GHR gene and its associations with chicken growth and fat deposition traits. British Poultry Science, 2008, 49(2): 87–95

[36] Nie Q, Sun B, Zhang D, Luo C, Ishag N A, Lei M, Yang G, Zhang X. High diversity of the chicken growth hormone gene and effects on growth and carcass traits. Journal of Heredity, 2005, 96(6): 698–703

[37] Nie Q, Fang M, Xie L, Zhou M, Liang Z, Luo Z, Wang G, Bi W, Liang C, Zhang W, Zhang X. The PIT1 gene polymorphisms were associated with chicken growth traits. BMC Genetics, 2008, 9(1): 20

[38] Kaczor U, Poltowicz K, Kucharski M, Sitarz A M, Nowak J, Wojtysiak D, Zieba D A.Effect of ghrelin and leptin receptors genes polymorphisms on production results and physicochemical characteristics of M. pectoralis superficialis in broiler chickens. Animal Production Science, 2016, 1(57): 42–50

[39] Fang M, Nie Q, Luo C, Zhang D, Zhang X. Associations of GHSR gene polymorphisms with chicken growth and carcass traits. Molecular Biology Reports, 2010, 37(1): 423–428

[40] Fang M, Nie Q, Luo C, Zhang D, Zhang X. An 8bp indel in exon 1 of Ghrelin gene associated with chicken growth. Domestic Animal Endocrinology, 2007, 32(3): 216–225

[41] Li C C, Li K, Li J, Mo D L, Xu R F, Chen G H, Qiangba Y Z, Ji S L, Tang X H, Fan B, Zhu M J, Xiong T A, Guan X, Liu B. Polymorphism of ghrelin gene in twelve Chinese indigenous chicken breeds and its relationship with chicken growth traits. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 2006, 19(2): 153–159

[42] Paswan C, Bhattacharya T K, Nagaraj C S, Chaterjee R N, Jayashankar M R. SNPs in minimal promoter of myostatin (GDF-8) gene and its association with body weight in broiler chicken. Journal of Applied Animal Research, 2014, 42(3): 304–309

[43] Zhang G X, Zhao X H, Wang J Y, Ding F X, Zhang L. Effect of an exon 1 mutation in the myostatin gene on the growth traits of the Bian chicken. Animal Genetics, 2012, 43(4): 458–459

[44] Zhang G, Ding F, Wang J, Dai G, Xie K, Zhang L, Wang W, Zhou S. Polymorphism in exons of the myostatin gene and its relationship with body weight traits in the Bian chicken. Biochemical Genetics, 2011, 49(1-2): 9–19

[45] Zhou Y, Liu Y, Jiang X, Du H, Li X, Zhu Q. Polymorphism of chicken myocyte-specific enhancer-binding factor 2A gene and its association with chicken carcass traits. Molecular Biology Reports, 2010, 37(1): 587–594

[46] Yin H, Zhang Z, Lan X, Zhao X, Wang Y, Zhu Q. Association of MyF5, MyF6 and MyoG gene polymorphisms with carcass traits in Chinese Meat Type Quality chicken populations. Journal of Animal and Veterinary Advances, 2011, 10(6): 704–708

[47] Liu H, Xu Y, Xiong B, Hu W, Mei H, Shi H, Zuo B, Nie X, Wang H. Study on the Correlation between Polymorphisms of MyoG Gene and Growth Traits in Luning Chicken. China Animal Husbandry & Veterinary Medicine, 2015, 42(3): 629–637

[48] Zhang S, Han R L, Gao Z Y, Zhu S K, Tian Y D, Sun G R, Kang X T. A novel 31-bp indel in the paired box 7 (PAX7) gene is associated with chicken performance traits. British Poultry Science, 2014, 55(1): 31–36

[49] Nicolae D L, Gamazon E, Zhang W, Duan S, Dolan M E, Cox N J. Trait-associated SNPs are more likely to be eQTLs: annotation to enhance discovery from GWAS. PLoS Genetics, 2010, 6(4): e1000888

[50] Xie L, Luo C, Zhang C, Zhang R, Tang J, Nie Q, Ma L, Hu X, Li N, Da Y, Zhang X. Genome-wide association study identified a narrow chromosome 1 region associated with chicken growth traits. PLoS One, 2012, 7(2): e30910

[51] Kamei Y, Miura S, Suzuki M, Kai Y, Mizukami J, Taniguchi T, Mochida K, Hata T, Matsuda J, Aburatani H, Nishino I, Ezaki O. Skeletal muscle FOXO1 (FKHR) transgenic mice have less skeletal muscle mass, down-regulated Type I (slow twitch/red muscle) fiber genes, and impaired glycemic control. Journal of Biological Chemistry, 2004, 279(39): 41114–41123

[52] Kitamura T, Kitamura Y I, Funahashi Y, Shawber C J, Castrillon D H, Kollipara R, DePinho R A, Kitajewski J, Accili D. A Foxo/Notch pathway controls myogenic differentiation and fiber type specification. Journal of Clinical Investigation, 2007, 117(9): 2477–2485

[53] Yuan Y, Shi X E, Liu Y G, Yang G S. FoxO1 regulates muscle fiber-type specification and inhibits calcineurin signaling during C2C12 myoblast differentiation. Molecular and Cellular Biochemistry, 2011, 348(1–2): 77–87

[54] Liu R, Sun Y, Zhao G, Wang H, Zheng M, Li P, Liu L, Wen J. Identification of loci and genes for growth related traits from a genome-wide association study in a slow- × fast-growing broiler chicken cross. Genes & Genomics, 2015, 37(10): 829–836

[55] Gu X, Feng C, Ma L, Song C, Wang Y, Da Y, Li H, Chen K, Ye S, Ge C, Hu X, Li N. Genome-wide association study of body weight in chicken F2 resource population. PLoS One, 2011, 6(7): e21872

[56] Liu R, Sun Y, Zhao G, Wang F, Wu D, Zheng M, Chen J, Zhang L, Hu Y, Wen J. Genome-wide association study identifies Loci and candidate genes for body composition and meat quality traits in Beijing-You chickens. PLoS One, 2013, 8(4): e61172

[57] Wang W, Zhang T, Wang J, Zhang G, Wang Y, Zhang Y, Zhang J, Li G, Xue Q, Han K, Zhao X, Zheng H. Genome-wide association study of 8 carcass traits in Jinghai Yellow chickens using specific-locus amplified fragment sequencing technology. Poultry Science, 2016, 95(3): 500–506

[58] Chen B, Xu J, He X, Xu H, Li G, Du H, Nie Q, Zhang X. A genome-wide mRNA screen and functional analysis reveal FOXO3 as a candidate gene for chicken growth. PLoS One, 2015, 10(9): e0137087

[59] Luo W, Lin S, Li G, Nie Q, Zhang X. Integrative analyses of miRNA-mRNA interactions reveal let-7b, miR-128 and MAPK pathway involvement in muscle mass loss in sex-linked dwarf chickens. International Journal of Molecular Sciences, 2016, 17(3): 276

[60] Lin S, Li H, Mu H, Luo W, Li Y, Jia X, Wang S, Jia X, Nie Q, Li Y, Zhang X. Let-7b regulates the expression of the growth hormone receptor gene in deletion-type dwarf chickens. BMC Genomics, 2012, 13(1): 306

[61] Du Y F, Ding Q L, Li Y M, Fang W R. Identification of differentially expressed genes and pathways for myofiber characteristics in soleus muscles between chicken breeds differing in meat quality. Animal Biotechnology, 2017, 28 (2): 83–93

[62] Zheng Q, Zhang Y, Chen Y, Yang N, Wang X J, Zhu D. Systematic identification of genes involved in divergent skeletal muscle growth rates of broiler and layer chickens. BMC Genomics, 2009, 10(1): 87

[63] Ouyang H, He X, Li G, Xu H, Jia X, Nie Q, Zhang X. Deep sequencing analysis of miRNA expression in breast muscle of fast-growing and slow-growing broilers.International Journal of Molecular Sciences , 2015, 16(7): 16242–16262

[64] Luo W, Wu H, Ye Y, Li Z, Hao S, Kong L, Zheng X, Lin S, Nie Q, Zhang X. The transient expression of miR-203 and its inhibiting effects on skeletal muscle cell proliferation and differentiation. Cell Death & Disease, 2014, 5(7): e1347

[65] Luo W, Li G, Yi Z, Nie Q, Zhang X. E2F1-miR-20a-5p/20b-5p auto-regulatory feedback loop involved in myoblast proliferation and differentiation. Scientific Reports, 2016, 6(1): 27904

[66] Jia X, Lin H, Abdalla B A, Nie Q. Characterization of miR-206 promoter and its association with birthweight in chicken.International Journal of Molecular Sciences , 2016, 17(4): 559

[67] Millay D P, O’Rourke J R, Sutherland L B, Bezprozvannaya S, Shelton J M, Bassel-Duby R, Olson E N. Myomaker is a membrane activator of myoblast fusion and muscle formation. Nature, 2013, 499(7458): 301–305

[68] Li T, Wang S, Wu R, Zhou X, Zhu D, Zhang Y. Identification of long non-protein coding RNAs in chicken skeletal muscle using next generation sequencing. Genomics, 2012, 99(5): 292–298

[69] Li Z, Ouyang H, Zheng M, Cai B, Han P, Abdalla B A, Nie Q, Zhang X. Integrated analysis of long non-coding RNAs (lncRNAs) and mRNA expression profiles reveals the potential role of lncRNAs in skeletal muscle development of the chicken. Frontiers in Physiology, 2017, 7(7): 687

[70] Gottesfeld J M. Introduction to the thematic minireview series on epigenetics. Journal of Biological Chemistry, 2011, 286(21): 18345–18346

[71] Hu Y, Xu H, Li Z, Zheng X, Jia X, Nie Q, Zhang X. Comparison of the genome-wide DNA methylation profiles between fast-growing and slow-growing broilers. PLoS One, 2013, 8(2): e56411

[72] Zhang Y, Guo J, Gao Y, Niu S, Yang C, Bai C, Yu X, Zhao Z. Genome-wide methylation changes are associated with muscle fiber density and drip loss in male three-yellow chickens. Molecular Biology Reports, 2014, 41(5): 3509–3516

[73] Geiman T M, Muegge K. DNA methylation in early development. Molecular Reproduction and Development, 2010, 77(2): 105–113

[74] Li S, Zhu Y, Zhi L, Han X, Shen J, Liu Y, Yao J, Yang X. DNA methylation variation trends during the embryonic development of chicken. PLoS One, 2016, 11(7): e0159230

[75] Yin H, Blanchard K L. DNA methylation represses the expression of the human erythropoietin gene by two different mechanisms. Blood, 2000, 95(1): 111–119

[76] Luo W, Li E, Nie Q, Zhang X. Myomaker, regulated by MYOD, MYOG and miR-140-3p, promotes chicken myoblast fusion.International Journal of Molecular Sciences , 2015, 16(11): 26186–26201

[77] Cefalù S, Lena A M, Vojtesek B, Musarò A, Rossi A, Melino G, Candi E. TAp63gamma is required for the late stages of myogenesis. Cell Cycle, 2015, 14(6): 894–901

[78] Cam H, Griesmann H, Beitzinger M, Hofmann L, Beinoraviciute-Kellner R, Sauer M, Hüttinger-Kirchhof N, Oswald C, Friedl P, Gattenlöhner S, Burek C, Rosenwald A, Stiewe T. p53 family members in myogenic differentiation and rhabdomyosarcoma development. Cancer Cell, 2006, 10(4): 281–293

[79] Moresi V, Marroncelli N, Coletti D, Adamo S. Regulation of skeletal muscle development and homeostasis by gene imprinting, histone acetylation and microRNA. Biochimica et Biophysica Acta, 2015, 1849(3): 309–316 

Acknowledgements

This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (31172200), the China Agriculture Research System (CARS-42-G05),the Program for New Century Excellent Talents in University (NCET-13-0803), and the Foundation for High-level Talents in Higher Education of Guangdong, China.

Compliance with ethics guidelines

Wen Luo, Bahareldin A. Abdalla, Qinghua Nie, and Xiquan Zhang declare that they have no conflicts of interest or financial conflicts to disclose.

This article is a review and does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.

RIGHTS & PERMISSIONS

The Author(s) 2017. Published by Higher Education Press. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0)