Conserved gene arrangement in the mitochondrial genomes of barklouse families Stenopsocidae and Psocidae

Abstract

Substantial variation in gene organization and arrangement has been reported for sequenced mitochondrial (mt) genomes from the suborders of the insect order Psocoptera. In this study we sequenced the complete mt genome of Stenopsocus immaculatus, the first representative of the family Stenopsocidae from the suborder Psocomorpha. Relative to the ancestral pattern, rearrangements of a protein-coding gene (nad3) and five tRNA genes (trnQ, trnC, trnN, trnS1, trnE) were found. This pattern was similar to that of two barklice from the family Psocidae, with the exception of the translocation of trnS1, trnE and trnI. Based on comparisons of pairwise breakpoint distances of gene rearrangements, gene number and chromosome number, it was concluded that mt genomes of Stenopsocidae and Psocidae share a relatively conserved pattern of gene rearrangements; mt genomes within the Psocomorpha have been generally stable over long evolutionary history; and mt gene rearrangement has been substantially faster in the booklice (suborder Troctomorpha) than in the barklice (suborders Trogiomorpha and Psocomorpha). It is speculated that the change of life history and persistence of unusual reproductive systems with maternal inheritance contributed to the contrasting rates in mt genome evolution between the barklice and booklice.

Keywords

gene rearrangement / mitochondrial genome / Psocoptera / Stenopsocidae / TDRL model

References

[1] Boore J L. Animal mitochondrial genomes. Nucleic Acids Research, 1999, 27(8): 1767–1780

[2] Cameron S L. Insect mitochondrial genomics: implications for evolution and phylogeny. Annual Review of Entomology, 2014, 59(1): 95–117

[3] Song F, Li H, Shao R, Shi A, Bai X, Zheng X, Heiss E, Cai W. Rearrangement of mitochondrial tRNA genes in flat bugs (Hemiptera: Aradidae). Scientific Reports, 2016, 6(1): 25725

[4] Gillett C P, Crampton-Platt A, Timmermans M J, Jordal B H, Emerson B C, Vogler A P. Bulk de novo mitogenome assembly from pooled total DNA elucidates the phylogeny of weevils (Coleoptera: Curculionoidea). Molecular Biology and Evolution, 2014, 31(8): 2223–2237

[5] Li H, Shao R, Song N, Song F, Jiang P, Li Z, Cai W. Higher-level phylogeny of paraneopteran insects inferred from mitochondrial genome sequences. Scientific Reports, 2015, 5(1): 8527

[6] Song F, Li H, Jiang P, Zhou X, Liu J, Sun C, Vogler A P, Cai W. Capturing the phylogeny of Holometabola with mitochondrial genome data and Bayesian site-heterogeneous mixture models. Genome Biology and Evolution, 2016, 8(5): 1411–1426

[7] Tang M, Hardman C J, Ji Y, Meng G, Liu S, Tan M, Yang S, Moss E D, Wang J, Yang C, Bruce C, Nevard T, Potts S G, Zhou X, Yu D W. High-throughput monitoring of wild bee diversity and abundance via mitogenomics. Methods in Ecology and Evolution, 2015, 6(9): 1034–1043

[8] Ma C, Yang P, Jiang F, Chapuis M P, Shali Y, Sword G A, Kang L. Mitochondrial genomes reveal the global phylogeography and dispersal routes of the migratory locust. Molecular Ecology, 2012, 21(17): 4344–4358

[9] Simon C, Buckley T R, Frati F, Stewart J B, Beckenbach A T. Incorporating molecular evolution into phylogenetic analysis, and a new compilation of conserved polymerase chain reaction primers for animal mitochondrial DNA. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics, 2006, 37(1): 545–579

[10] Crampton-Platt A, Yu D W, Zhou X, Vogler A P. Mitochondrial metagenomics: letting the genes out of the bottle. GigaScience, 2016, 5(1): 15

[11] Wolstenholme D R. Genetic novelties in mitochondrial genomes of multicellular animals. Current Opinion in Genetics & Development, 1992, 2(6): 918–925

[12] McBride H M, Neuspiel M, Wasiak S. Mitochondria: more than just a powerhouse. Current Biology, 2006, 16(14): R551–R560

[13] Clary D O, Wolstenholme D R. The mitochondrial DNA molecular of Drosophila yakuba: nucleotide sequence, gene organization, and genetic code. Journal of Molecular Evolution, 1985, 22(3): 252–271

[14] Shao R, Campbell N J, Barker S C. Numerous gene rearrangements in the mitochondrial genome of the wallaby louse, Heterodoxus macropus (Phthiraptera). Molecular Biology and Evolution, 2001, 18(5): 858–865

[15] Dowton M, Austin A D. Evolutionary dynamics of a mitochondrial rearrangement “hot spot” in the Hymenoptera. Molecular Biology and Evolution, 1999, 16(2): 298–309

[16] Shao R, Barker S C. The highly rearranged mitochondrial genome of the plague thrips, Thrips imaginis (Insecta: Thysanoptera): convergence of two novel gene boundaries and an extraordinary arrangement of rRNA genes. Molecular Biology and Evolution, 2003, 20(3): 362–370

[17] Shao R, Li H, Barker S C, Song S. The mitochondrial genome of the guanaco louse, Microthoracius praelongiceps: insights into the ancestral mitochondrial karyotype of sucking lice (Anoplura, Insecta). Genome Biology and Evolution, 2017, 9(2): 431–445

[18] Shi Y, Chu Q, Wei D D, Qiu Y J, Shang F, Dou W, Wang J J. The mitochondrial genome of booklouse, Liposcelis sculptilis (Psocoptera: Liposcelididae) and the evolutionary timescale of Liposcelis. Scientific Reports, 2016, 6(1): 30660

[19] Li H, Shao R, Song F, Zhou X, Yang Q, Li Z, Cai W. Mitochondrial genomes of two Barklice, Psococerastis albimaculata and Longivalvus hyalospilus (Psocoptera: Psocomorpha): contrasting rates in mitochondrial gene rearrangement between major lineages of Psocodea. PLoS One, 2013, 8(4): e61685

[20] Lienhard C, Smithers C N. Psocoptera: world catalogue and bibliography. Geneva: Muséum d’Histoire Naturelle Press, 2002.

[21] Chen S C, Wei D D, Shao R, Shi J X, Dou W, Wang J J. Evolution of multipartite mitochondrial genomes in the booklice of the genus Liposcelis (Psocoptera). BMC Genomics, 2014, 15(1): 861

[22] Wei D D, Shao R, Yuan M L, Dou W, Barker S C, Wang J J. The multipartite mitochondrial genome of Liposcelis bostrychophila: insights into the evolution of mitochondrial genomes in bilateral animals. PLoS One, 2012, 7(3): e33973

[23] Chen S C, Wei D D, Shao R, Dou W, Wang J J. The complete mitochondrial genome of the booklouse, Liposcelis decolor: insights into gene arrangement and genome organization within the genus Liposcelis. PLoS One, 2014, 9(3): e91902

[24] Shao R, Dowton M, Murrell A, Barker S C. Rates of gene rearrangement and nucleotide substitution are correlated in the mitochondrial genomes of insects. Molecular Biology and Evolution, 2003, 20(10): 1612–1619

[25] Li H, Liu H, Shi A, Štys P, Zhou X, Cai W. The complete mitochondrial genome and novel gene arrangement of the unique-headed bug Stenopirates sp. (Hemiptera: Enicocephalidae). PLoS One, 2012, 7(1): e29419

[26] Kearse M, Moir R, Wilson A, Stones-Havas S, Cheung M, Sturrock S, Buxton S, Cooper A, Markowitz S, Duran C, Thierer T, Ashton B, Meintjes P, Drummond A. Geneious Basic: an integrated and extendable desktop software platform for the organization and analysis of sequence data. Bioinformatics, 2012, 28(12): 1647–1649

[27] Lowe T M, Eddy S R. tRNAscan-SE: a program for improved detection of transfer RNA genes in genomic sequence. Nucleic Acids Research, 1997, 25(5): 955–964

[28] Tamura K, Stecher G, Peterson D, Filipski A, Kumar S. MEGA6: molecular evolutionary genetics analysis version 6.0. Molecular Biology and Evolution, 2013, 30(12): 2725–2729

[29] Librado P, Rozas J. DnaSP v5: a software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data. Bioinformatics, 2009, 25(11): 1451–1452

[30] Bernt M, Merkle D, Ramsch K, Fritzsch G, Perseke M, Bernhard D, Schlegel M, Stadler P F, Middendorf M. CREx: inferring genomic rearrangements based on common intervals. Bioinformatics, 2007, 23(21): 2957–2958

[31] Lee W, Kang J, Jung C, Hoelmer K, Lee S H, Lee S. Complete mitochondrial genome of brown marmorated stink bug Halyomorpha halys (Hemiptera: Pentatomidae), and phylogenetic relationships of hemipteran suborders. Molecules and Cells, 2009, 28(3): 155–165

[32] Abascal F, Zardoya R, Telford M J. TranslatorX: multiple alignment of nucleotide sequences guided by amino acid translations. Nucleic Acids Research, 2010, 38(Web Server issue): W7–W13 

[33] Katoh K, Standley D M. MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability. Molecular Biology and Evolution, 2013, 30(4): 772–780

[34] Ronquist F, Teslenko M, van der Mark P, Ayres D L, Darling A, Höhna S, Larget B, Liu L, Suchard M A, Huelsenbeck J P. MrBayes 3.2: efficient Bayesian phylogenetic inference and model choice across a large model space. Systematic Biology, 2012, 61(3): 539–542

[35] Stamatakis A. RAxML-VI-HPC: maximum likelihood-based phylogenetic analyses with thousands of taxa and mixed models. Bioinformatics, 2006, 22(21): 2688–2690

[36] Posada D. jModelTest: phylogenetic model averaging. Molecular Biology and Evolution, 2008, 25(7): 1253–1256

[37] Huelsenbeck J P, Ronquist F, Nielsen R, Bollback J P. Bayesian inference of phylogeny and its impact on evolutionary biology. Science, 2001, 294(5550): 2310–2314

[38] Ojala D, Montoya J, Attardi G. tRNA punctuation model of RNA processing in human mitochondria. Nature, 1981, 290(5806): 470–474

[39] Wang G, Vasquez K M. Naturally occurring H-DNA-forming sequences are mutagenic in mammalian cells. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2004, 101(37): 13448–13453

[40] Jain A, Wang G, Vasquez K M. DNA triple helices: biological consequences and therapeutic potential. Biochimie, 2008, 90(8): 1117–1130

[41] Zhang D X, Hewitt G M. Insect mitochondrial control region: a review of its structure, evolution and usefulness in evolutionary studies.  Biochemical  Systematics and  Ecology, 1997,  25(2): 99–120

[42] Yoshizawa K. Phylogeny and higher classification of suborder Psocomorpha (Insecta: Psocodea: ‘Psocoptera’). Zoological Journal of the Linnean Society, 2002, 136(3): 371–400

[43] Perlman S J, Hodson C N, Hamilton P T, Opit G P, Gowen B E. Maternal transmission, sex ratio distortion, and mitochondria. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2015, 112(33): 10162–10168

Supplementary materials

The online version of this article at http://dx.doi.org/10.15302/J-FASE-2017158 contains supplementary materials (Tables S1–S3; Fig. S1).

Acknowledgements

This work was supported by grants from the National Natural Science Foundation of China (31401991, 31420103902, 31372229), the Beijing Natural Science Foundation (6152016, 6144027) and the Chinese Universities Scientific Fund (2017QC100, 2017QC066, 2017ZB002).

Compliance with ethics guidelines

Xiaochen Liu, Hu Li, Yao Cai, Fan Song, John-James Wilson, and Wanzhi Cai declare that they have no conflict of interest or financial conflicts to disclose.

This article does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.

RIGHTS & PERMISSIONS

The Author(s) 2017. Published by Higher Education Press. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0)