Effects of dwarfing genes on water use efficiency of bread wheat

Abstract

Climate change has increased the risk of drought, which significantly limits plant productivity. Various ways of increasing water availability and sustaining growth of crop plants in drought-prone environments are available. Genetic advances in grain yields under rainfed conditions have been achieved with the introduction of dwarfing genes. A thorough understanding of the effects of different dwarfing genes on root growth, coleoptile length, grain yields and water using efficiency (WUE) will provide opportunities to select appropriate Rht genes for breeding high WUE and grain yield cultivars. This review focuses on the mechanism involved in Rht genes that reduce plant height and affect root and coleoptile length, their consequent effects on grain yields and WUE, and suggests that for rainfed and irrigation-limited environments, combining GAR and GAI dwarfing genes in breeding may help boost WUE and yields, and more materials from different parental sources should be collected to assess opportunities for potential comprehensive application of specific Rht genes.

Keywords

coleoptile length / wheat / dwarfing genes / grain yield / root / water use efficiency

References

[1] Lopes M S, El-Basyoni I, Baenziger P S, Singh S, Royo C, Ozbek K, Aktas H, Ozer E, Ozdemir F, Manickavelu A, Ban T, Vikram P. Exploiting genetic diversity from landraces in wheat breeding for adaptation to climate change. Journal of Experimental Botany, 2015, 66(12): 3477–3486

[2] Hedden P. The genes of the Green Revolution. Trends in Genetics, 2003, 19(1): 5–9

[3] FAO. FAO statistical yearbook 2012. http://www.fao.org/docrep/015/i2490e/i2490e00.htm, 2016–9–28

[4] Evenson R E, Gollin D. Assessing the impact of the Green Revolution, 1960 to 2000. Science, 2003, 300(5620): 758–762

[5] Paul K, Pauk J, Deák Z, Sass L, Vass I. Contrasting response of biomass and grain yield to severe drought in Cappelle Desprez and Plainsman V wheat cultivars. PeerJ, 2016, 4: e1708

[6] Tataw J T, Baier F, Krottenthaler F, Pachler B, Schwaiger E, Wyhlidal S, Formayer H, Hösch J, Baumgarten A, Zaller J G. Climate change induced rainfall patterns affect wheat productivity and agroecosystem functioning dependent on soil types. Ecological Research, 2016, 31(2): 203–212

[7] Godfray H C, Beddington J R, Crute I R, Haddad L, Lawrence D, Muir J F, Pretty J, Robinson S, Thomas S M, Toulmin C. Food security: the challenge of feeding 9 billion people. Science, 2010, 327(5967): 812–818

[8] Sun Y, Wang X, Wang N, Chen Y, Zhang S. Changes in the yield and associated photosynthetic traits of dry-land winter wheat (Triticum aestivum L.) from the 1940s to the 2010s in Shaanxi Province of China. Field Crops Research, 2014, 167: 1–10

[9] Richards R A. The effect of dwarfing genes in spring wheat in dry environments. II. Growth, water use and water-use efficiency. Australian Journal of Agricultural Research, 1992, 43(3): 529–539

[10] Peng J, Richards D E, Hartley N M, Murphy G P, Devos K M, Flintham J E, Beales J, Fish L J, Worland A J, Pelica F, Sudhakar D, Christou P, Snape J W, Gale M D, Harberd N P. ‘Green revolution’ genes encode mutant gibberellin response modulators. Nature, 1999, 400(6741): 256–261

[11] Wen W, Deng Q Y, Jia H Y, Wei L Z, Wei J B, Wan H S, Yang L M, Cao W J, Ma Z Q. Sequence variations of the partially dominant DELLA gene Rht-B₁c in wheat and their functional impacts. Journal of Experimental Botany, 2013, 64(11): 3299–3312

[12] Ellis M H, Rebetzke G J, Azanza F, Richards R A, Spielmeyer W. Molecular mapping of gibberellin-responsive dwarfing genes in bread wheat. Theoretical and Applied Genetics, 2005, 111(3): 423–430

[13] Rebetzke G J, Ellis M H, Bonnett D G, Mickelson B, Condon A G, Richards R A. Height reduction and agronomic performance for selected gibberellin-responsive dwarfing genes in bread wheat (Triticum aestivum L.). Field Crops Research, 2012, 126: 87–96

[14] Konzak C F. Mutations and mutation breeding. In: Heyne E C eds. Wheat & wheat improvement. 2nd ed. Madison: American Society of Agronomy, 1987, 428–443

[15] Botwright T L, Rebetzke G J, Condon A G, Richards R A. Influence of the gibberellin-sensitive Rht8 dwarfing gene on leaf epidermal cell dimensions and early vigour in wheat (Triticum aestivum L.). Annals of Botany, 2005, 95(4): 631–639

[16] Chen L. Genetic effects of dwarfing gene Rht12 on important agronomic traits of wheat and screening of new dwarf mutants. Dissertation for the Doctoral Doctor Degree. Yangling: Northwest A&F University, 2014 (in Chinese)

[17] Wang Y. Effects of dwarfing gene Rht13 on important agronomic traits and drought resistance in wheat. Dissertation for the Doctoral Doctor Degree. Yangling: Northwest A&F University, 2015 (in Chinese)

[18] Evans L T. Feeding the ten billion: plants and population growth. Cambridge: Cambridge University Press, 1998

[19] Tang N, Lu F F, He B, Hu Y. Effects of dwarfing genes on some agronomic characteristics of wheat. Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica, 2010, 30(1): 41–49 (in Chinese)

[20] Tang J Y, He B, Hu Y. Effects of dwarfing genes (Rht-B1b, Rht-D1b and Rht8) with different response to GA₃ on coleoptile length and plant height of wheat. Agricultural Sciences in China, 2009, 42(11): 3774–3784

[21] Daviere J M, Achard P. Gibberellin signaling in plants. Development, 2013, 140(6): 1147–1151

[22] Gasperini D, Greenland A, Hedden P, Dreos R, Harwood W, Griffiths S. Genetic and physiological analysis of Rht8 in bread wheat: an alternative source of semi-dwarfism with a reduced sensitivity to brassinosteroids. Journal of Experimental Botany, 2012, 63(12): 4419–4436

[23] Chen L, Hao L G, Condon A G, Hu Y G. Exogenous GA₃ application can compensate the morphogenetic effects of the GA-responsive dwarfing gene Rht12 in bread wheat. PLoS One, 2014, 9(1): e86431

[24] Zhang L Y, Bai M Y, Wu J, Zhu J Y, Wang H, Zhang Z, Wang W, Sun Y, Zhao J, Sun X, Yang H, Xu Y, Kim S H, Fujioka S, Lin W H, Chong K, Lu T, Wang Z Y. Antagonistic HLH/bHLH transcription factors mediate brassinosteroid regulation of cell elongation and plant development in rice and Arabidopsis. Plant Cell, 2009, 21(12): 3767–3780

[25] Tong H, Liu L, Jin Y, Du L, Yin Y, Qian Q, Zhu L, Chu C. DWARF AND LOW-TILLERING acts as a direct downstream target of a GSK3/SHAGGY-Like kinase to mediate brassinosteroid responses in rice. Plant Cell, 2012, 24(6): 2562–2577

[26] Bai M Y, Shang J X, Oh E, Fan M, Bai Y, Zentella R, Sun T, Wang Z Y. Brassinosteroid, gibberellin and phytochrome impinge on a common transcription module in Arabidopsis. Nature Cell Biology, 2012, 14(8): 810–817

[27] Koka C V, Cerny R E, Gardner R G, Noguchi T, Fujioka S, Takatsuto S, Yoshida S, Clouse S D. A putative role for the tomato genes DUMPY and CURL-3 in brassinosteroid biosynthesis and response. Plant Physiology, 2000, 122(1): 85–98

[28] Szekeres M, Németh K, Koncz-Kálmán Z, Mathur J, Kauschmann A, Altmann T, Rédei G P, Nagy F, Schell J, Koncz C. Brassinosteroids rescue the deficiency of CYP90, a cytochrome P450, controlling cell elongation and de-etiolation in arabidopsis. Cell, 1996, 85(2): 171–182

[29] Colebrook E H, Thomas S G, Phillips A L, Hedden P. The role of gibberellin signalling in plant responses to abiotic stress. Journal of Experimental Biology, 2014, 217(1): 67–75

[30] Achard P, Renou J P, Berthomé R, Harberd N P, Genschik P. Plant DELLAs restrain growth and promote survival of adversity by reducing the levels of reactive oxygen species. Current Biology, 2008, 18(9): 656–660

[31] Wang C, Yang A, Yin H, Zhang J. Influence of water stress on endogenous hormone contents and cell damage of maize seedlings. Journal of Integrative Plant Biology, 2008, 50(4): 427–434

[32] Achard P, Cheng H, De Grauwe L, Decat J, Schoutteten H, Moritz T, Van Der Straeten D, Peng J R, Harberd N P. Integration of plant responses to environmentally activated phytohormonal signals. Science, 2006, 311(5757): 91–94

[33] Çoban Ö, Göktürk Baydar N. Brassinosteroid effects on some physical and biochemical properties and secondary metabolite accumulation in peppermint (Mentha piperita L.) under salt stress. Industrial Crops and Products, 2016, 86: 251–258

[34] Deb A, Grewal R K, Kundu S. Regulatory cross-talks and cascades in rice hormone biosynthesis pathways contribute to stress signaling. Frontiers in Plant Science, 2016, 7: 1303

[35] Ahammed G J, Xia X J, Li X, Shi K, Yu J Q, Zhou Y H. Role of brassinosteroid in plant adaptation to abiotic stresses and its interplay with other hormones. Current Protein & Peptide Science, 2015, 16(5): 462–473

[36] Steudle E. Water uptake by plant roots: an integration of views. Plant and Soil, 2000, 226(1): 45–56

[37] Steudle E. Water uptake by roots: effects of water deficit. Journal of Experimental Botany, 2000, 51(350): 1531–1542

[38] Vandeleur R K, Mayo G, Shelden M C, Gilliham M, Kaiser B N, Tyerman S D. The role of plasma membrane intrinsic protein aquaporins in water transport through roots: diurnal and drought stress responses reveal different strategies between isohydric and anisohydric cultivars of grapevine. Plant Physiology, 2009, 149(1): 445–460

[39] Liu P, Yin L, Deng X, Wang S, Tanaka K, Zhang S. Aquaporin-mediated increase in root hydraulic conductance is involved in silicon-induced improved root water uptake under osmotic stress in Sorghum bicolor L. Journal of Experimental Botany, 2014, 65(17): 4747–4756

[40] Morillon R, Catterou M, Sangwan R S, Sangwan B S, Lassalles J P. Brassinolide may control aquaporin activities in Arabidopsis thaliana. Planta, 2001, 212(2): 199–204

[41] Radford B. Effect of constant and fluctuating temperature regimes and seed source on the coleoptile length of tall and semidwarf wheats. Australian Journal of Experimental Agriculture, 1987, 27(1): 113–117

[42] Landjeva S, Korzun V, Stoimenova E, Truberg B, Ganeva G, Borner A. The contribution of the gibberellin-insensitive semi-dwarfing (Rht) genes to genetic variation in wheat seedling growth in response to osmotic stress. Journal of Agricultural Science, 2008, 146(3): 275–286

[43] Rebetzke G J, Richards R A, Fettell N A, Long M, Condon A G, Forrester R I, Botwright T L. Genotypic increases in coleoptile length improves stand establishment, vigour and grain yield of deep-sown wheat. Field Crops Research, 2007, 100(1): 10–23

[44] Chen L, Phillips A L, Condon A G, Parry M A J, Hu Y G. GA-responsive dwarfing gene Rht12 affects the developmental and agronomic traits in common bread wheat. PLoS One, 2013, 8(4): e62285

[45] Wang Y, Du Y, Yang Z, Chen L, Condon A G, Hu Y G. Comparing the effects of GA-responsive dwarfing genes Rht13 and Rht8 on plant height and some agronomic traits in common wheat. Field Crops Research, 2015, 179: 35–43

[46] Ellis M H, Rebetzke G J, Chandler P, Bonnett D, Spielmeyer W, Richards R A. The effect of different height reducing genes on the early growth of wheat. Functional Plant Biology, 2004, 31(6): 583–589

[47] Addisu M, Snape J W, Simmonds J R, Gooding M J. Reduced height (Rht) and photoperiod insensitivity (Ppd) allele associations with establishment and early growth of wheat in contrasting production systems. Euphytica, 2009, 166(2): 249–267

[48] Rebetzke G J, Richards R A. Gibberellic acid-sensitive dwarfing genes reduce plant height to increase kernel number and grain yield of wheat. Australian Journal of Agricultural Research, 2000, 51(2): 235–245

[49] Ayalew H, Ma X, Yan G. Screening wheat (Triticum spp.) genotypes for root length under contrasting water regimes: potential sources of variability for drought resistance breeding. Journal Agronomy & Crop Science, 2015, 201(3): 189–194

[50] Wojciechowski T, Gooding M J, Ramsay L, Gregory P J. The effects of dwarfing genes on seedling root growth of wheat. Journal of Experimental Botany, 2009, 60(9): 2565–2573

[51] Wang Y, Chen L, Du Y, Yang Z, Condon A G, Hu Y G. Genetic effect of dwarfing gene Rht13 compared with Rht-D1b on plant height and some agronomic traits in common wheat (Triticum aestivum L.). Field Crops Research, 2014, 162: 39–47

[52] Sun Z J, Gao Q, Wang M, Tian S, Yuan K, Yu S. Effects of Rht10 on agronomic and photosynthetic traits in Lumai 15 and its male-sterility lines. Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica, 2011, 31(3): 525–530 (in Chinese)

[53] Coelho Filho M A, Colebrook E H, Lloyd D P A, Webster C P, Mooney S J, Phillips A L, Hedden P, Whalley W R. The involvement of gibberellin signalling in the effect of soil resistance to root penetration on leaf elongation and tiller number in wheat. Plant and Soil, 2013, 371(1–2): 81–94

[54] Siddique K H M, Belford R K, Tennant D. Root: shoot ratios of old and modern, tall and semi-dwarf wheats in a mediterranean environment. Plant and Soil, 1990, 121(1): 89–98

[55] Ehdaie B, Waines J G. Dwarfing genes, water-use efficiency and agronomic performance of spring wheat. Canadian Journal of Plant Science, 1996, 76(4): 707–714

[56] Landjeva S, Karceva T, Korzun V, Ganeva G. Seedling growth under osmotic stress and agronomic traits in Bulgarian semi-dwarf wheat: comparison of genotypes with Rht8 and/or Rht-B1 genes. Crop & Pasture Science, 2011, 62(12): 1017–1025

[57] Barboza-Barquero L, Nagel K A, Jansen M, Klasen J R, Kastenholz B, Braun S, Bleise B, Brehm T, Koornneef M, Fiorani F. Phenotype of Arabidopsis thaliana semi-dwarfs with deep roots and high growth rates under water-limiting conditions is independent of the GA₅ loss-of-function alleles. Annals of Botany, 2015, 116(3): 321–331

[58] Barboza L, Effgen S, Alonsoblanco C, Kooke R, Keurentjes J J, Koornneef M, Alcazar R. Arabidopsis semidwarfs evolved from independent mutations in GA20ox1, ortholog to green revolution dwarf alleles in rice and barley. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2013, 110(39): 15818–15823

[59] Bai C, Liang Y, Hawkesford M J. Identification of QTLs associated with seedling root traits and their correlation with plant height in wheat. Journal of Experimental Botany, 2013, 64(6): 1745–1753

[60] López-Castañeda C, Richards R A. Variation in temperate cereals in rainfed environments III. Water use and water-use efficiency. Field Crops Research, 1994, 39(2–3): 85–98

[61] Richards R A, Rebetzke G J, Condon A G, van Herwaarden A F. Breeding opportunities for increasing the efficiency of water use and crop yield in temperate cereals. Crop Science, 2002, 42(1): 111–121

[62] Yan J K, Zhang N N, Wang N, Li Y P, Zhang S Q, Wang S W. Variations in adaptation strategies of wheat cultivar replacements under short-term osmotic stress. Pakistan Journal of Botany, 2016, 48(3): 917–924

[63] Wang F, Yan J, Zhang S, Hu Y. Comparison of the effects of dwarfing genes Rht8 and Rht13 on water use efficiency of winter wheat. Research of Soil and Water Conservation, 2016, 23(5): 343–349 (in Chinese) 

[64] Casebow R, Hadley C, Uppal R, Addisu M, Loddo S, Kowalski A, Griffiths S, Gooding M. Reduced height (Rht) alleles affect wheat grain quality. PLoS One, 2016, 11(5): e0156056

[65] Butler J D, Byrne P F, Mohammadi V, Chapman P L, Haley S D. Agronomic performance of alleles in a spring wheat population across a range of moisture levels. Crop Science, 2005, 45(3): 939–947

[66] Lanning S P, Martin J M, Stougaard R N, Guillen-Portal F R, Blake N K, Sherman J D, Robbins A M, Kephart K D, Lamb P, Carlson G R, Pumphrey M, Talbert L E. Evaluation of near-Isogenic lines for three height-reducing genes in hard red spring wheat. Crop Science, 2012, 52(3): 1145–1152

[67] Chapman S C, Mathews K L, Trethowan R M, Singh R P. Relationships between height and yield in near-isogenic spring wheats that contrast for major reduced height genes. Euphytica, 2007, 157(3): 391–397

[68] Fischer R A, Quail K J. The effect of major dwarfing genes on yield potential in spring wheats. Euphytica, 1990, 46(1): 51–56

[69] Allan R E. Agronomic comparisons between Rht1 and Rht2 semidwarf genes in winter wheat. Crop Science, 1989, 29(5): 1103–1108

[70] Gale M D, Youssefian S. Dwarfing genes in wheat. In: Russell G E eds. Progress in plant breeding. London: Butterworths, 1985, 1–35

[71] Borrell A K, Incoll L D, Dalling M J. The influence of the Rht1 and Rht2 alleles on the growth of wheat stems and ears. Annals of Botany, 1991, 67(2): 103–110

[72] Daoura B G, Chen L, Du Y, Hu Y G. Genetic effects of dwarfing gene Rht-5 on agronomic traits in common wheat (Triticum aestivum L.) and QTL analysis on its linked traits. Field Crops Research, 2014, 156: 22–29

[73] Rebetzke G J, Ellis M H, Bonnett D G, Condon A G, Falk D, Richards R A. The Rht13 dwarfing gene reduces peduncle length and plant height to increase grain number and yield of wheat. Field Crops Research, 2011, 124(3): 323–331

[74] Worland A J, Korzun V, Roder M S, Ganal M W, Law C N. Genetic analysis of the dwarfing gene Rht8 in wheat. Part II. The distribution and adaptive significance of allelic variants at the Rht8 locus of wheat as revealed by microsatellite screening. Theoretical and Applied Genetics, 1998, 96(8): 1110–1120

[75] Kowalski A M, Gooding M, Ferrante A, Slafer G A, Orford S, Gasperini D, Griffiths S. Agronomic assessment of the wheat semi-dwarfing gene Rht8 in contrasting nitrogen treatments and water regimes. Field Crops Research, 2016, 191: 150–160

[76] Morgan J A, LeCain D R, Wells R. Semidwarfing genes concentrate photosynthetic machinery and affect leaf gas exchange of wheat. Crop Science, 1990, 30(3): 602–608

[77] Angadi S V, Entz M H. Root system and water use patterns of different height sunflower cultivars. Agronomy Journal, 2002, 94(1): 136–145

[78] Nenova V R, Kocheva K V, Petrov P I, Georgiev G I, Karceva T V, Börner A, Landjeva S P. Wheat Rht-B1 dwarfs exhibit better photosynthetic response to water deficit at seedling stage compared to the wild type. Journal Agronomy & Crop Science, 2014, 200(6): 434–443

[79] Kocheva K, Nenova V, Karceva T, Petrov P, Georgiev G I, Börner A, Landjeva S. Changes in water status, membrane stability and antioxidant capacity of wheat seedlings carrying different Rht-B1 dwarfing alleles under drought stress. Journal Agronomy & Crop Science, 2014, 200(2): 83–91

[80] Kocheva K V, Landjeva S P, Georgiev G I. Variation in ion leakage parameters of two wheat genotypes with different Rht-B1 alleles in response to drought. Journal of Biosciences, 2014, 39(5): 753– 759

[81] Rebetzke G J, Bonnett D G, Ellis M H. Combining gibberellic acid-sensitive and insensitive dwarfing genes in breeding of higher-yielding, sesqui-dwarf wheats. Field Crops Research, 2012, 127: 17–25

[82] Alghabari F, Lukac M, Jones H E, Gooding M J. Effect of Rht alleles on the tolerance of wheat grain set to high temperature and drought stress during booting and anthesis. Journal Agronomy & Crop Science, 2014, 200(1): 36–45

[83] Pradhan G P, Xue Q, Jessup K E, Rudd J C, Liu S, Devkota R N, Mahan J R. Cooler canopy contributes to higher yield and drought tolerance in new wheat cultivars. Crop Science, 2014, 54(5): 2275–2284

Acknowledgements

This study was funded by the National Science-Technology Supporting Projects (2015BAD22B01), the 111 Project of the Chinese Education Ministry (B12007), Special-Funds of the Scientific Research Programs of the State Key Laboratory of Soil Erosion and Dryland Farming on the Loess Plateau (A314021403-C5), and the National Natural Science Foundation of China (31500320). We also thank the reviewers for their constructive comments.

Compliance with ethics guidelines

Jiakun Yan and Suiqi Zhang declare that they have no conflict of interest or financial conflicts to disclose.

This article is a review and does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.

RIGHTS & PERMISSIONS

The Author(s) 2017. Published by Higher Education Press. This is an open access article under the CC BY license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0)