Etiology of invasive candidosis agents in Russia: a multicenter epidemiological survey

Abstract

A multicenter prospective epidemiological survey on the etiologic agents of invasive candidosis was conducted in Russia in the period of 2012–2014. Samples were collected from 284 patients with invasive candidosis and Candida species isolated by culture. The species were identified by DNA sequencing and MALDI-TOF mass-spectrometry. A total of 322 isolates were recovered, in which 96% of Сandida species belonged to six major species, namely, C. albicans (43.2%), C. parapsilosis (20.2%), C. glabrata (11.5%), C. tropicalis (9.6%), C. krusei (6.2%), and C. guilliermondii (5.3%). Most Candida species were isolated from blood samples (83.23%). Notably, the prevalence rate of C. albicans reduced from 52.38% to 32.79% (2012 vs. 2014) (P=0.01) whereas that of non-C. albicans increased from 47.62% (2012) to 67.21% (2014) (P<0.01). Species distribution differed among geographical regions; specifically, the prevalence rate of C. albicans as an etiologic agent of invasive candidosis in Siberian Federal region was significantly higher than that in other Federal regions. Results indicated a shift from C. albicans to non-C. albicans. Therefore, a detailed investigation on the contributing factors and appropriate treatment of invasive candidosis is needed.

Keywords

prevalence / Сandida species / invasive candidosis / nosocomial / etiology / MALDI-TOF mass-spectrometry / candidemia

References

[1] Barchiesi F, Orsetti  E, Gesuita R,  Skrami E,  Manso E; Candidemia Study Group. Epidemiology, clinical characteristics, and outcome of candidemia in a tertiary referral center in Italy from 2010 to 2014. Infection 2016; 44(2): 205–213

[2] Cornely OA, Bassetti  M, Calandra T,  Garbino J,  Kullberg BJ,  Lortholary O,  Meersseman W,  Akova M,  Arendrup MC,  Arikan-Akdagli S,  Bille J,  Castagnola E,  Cuenca-Estrella M,  Donnelly JP,  Groll AH,  Herbrecht R,  Hope WW,  Jensen HE,  Lass-Flörl C,  Petrikkos G,  Richardson MD,  Roilides E,  Verweij PE,  Viscoli C,  Ullmann AJ; ESCMID Fungal Infection Study Group. ESCMID* guideline for the diagnosis and management of Candida diseases 2012: non-neutropenic adult patients. Clin Microbiol Infect 2012; 18(Suppl 7): 19–37

[3] Lionakis MS, Netea  MG. Candida and host determinants of susceptibility to invasive candidiasis. PLoS Pathog 2013; 9(1): e1003079

[4] Zaoutis TE, Argon  J, Chu J,  Berlin JA,  Walsh TJ,  Feudtner C. The epidemiology and attributable outcomes of candidemia in adults and children hospitalized in the United States: a propensity analysis. Clin Infect Dis 2005; 41(9): 1232–1239

[5] Tortorano AM, Kibbler  C, Peman J,  Bernhardt H,  Klingspor L,  Grillot R. Candidaemia in Europe: epidemiology and resistance. Int J Antimicrob Agents 2006; 27(5): 359–366

[6] Hassan I, Powell  G, Sidhu M,  Hart WM,  Denning DW. Excess mortality, length of stay and cost attributable to candidaemia. J Infect 2009; 59(5): 360–365

[7] Bongomin F, Gago  S, Oladele R,  Denning DW. Global and multi-national prevalence of fungal diseases—estimate precision. J. Fungi 2017; 3(4): 57–86

[8] Klimko N, Kozlova  Y, Khostelidi S,  Shadrivova O,  Borzova Y,  Burygina E,  Vasilieva N,  Denning DW. The burden of serious fungal diseases in Russia. Mycoses 2015; 58(Suppl 5): 58–62

[9] Pfaller MA, Pappas  PG, Wingard JR. Invasive fungal pathogens: current epidemiological trends. Clin Infect Dis 2006; 43(Supplement 1): S3–S14

[10] Pemán J, Cantón  E, Quindós G,  Eraso E,  Alcoba J,  Guinea J,  Merino P,  Ruiz-Pérez-de-Pipaon MT,  Pérez-del-Molino L,  Linares-Sicilia MJ,  Marco F,  García J,  Roselló EM,  Gómez-G-de-la-Pedrosa E,  Borrell N,  Porras A,  Yagüe G; FUNGEMYCA Study Group. Epidemiology, species distribution and in vitro antifungal susceptibility of fungaemia in a Spanish multicentre prospective survey. J Antimicrob Chemother 2012; 67(5): 1181–1187

[11] Pfaller MA, Diekema  DJ. Epidemiology of invasive candidiasis: a persistent public health problem. Clin Microbiol Rev 2007; 20(1): 133–163

[12] Tan BH, Chakrabarti  A, Li RY,  Patel AK,  Watcharananan SP,  Liu Z, Chindamporn  A, Tan AL,  Sun PL, Wu  UI, Chen YC; Asia Fungal Working Group (AFWG). Incidence and species distribution of candidaemia in Asia: a laboratory-based surveillance study. Clin Microbiol Infect 2015; 21(10): 946–953

[13] Pfaller M, Neofytos  D, Diekema D,  Azie N, Meier-Kriesche  HU, Quan SP,  Horn D. Epidemiology and outcomes of candidemia in 3648 patients: data from the Prospective Antifungal Therapy (PATH Alliance®) registry, 2004–2008. Diagn Microbiol Infect Dis 2012; 74(4): 323–331

[14] Montagna MT, Caggiano  G, Lovero G,  De Giglio O,  Coretti C,  Cuna T, Iatta  R, Giglio M,  Dalfino L,  Bruno F,  Puntillo F. Epidemiology of invasive fungal infections in the intensive care unit: results of a multicenter Italian survey (AURORA Project). Infection 2013; 41(3): 645–653

[15] Cuenca-Estrella M, Verweij  PE, Arendrup MC,  Arikan-Akdagli S,  Bille J,  Donnelly JP,  Jensen HE,  Lass-Flörl C,  Richardson MD,  Akova M,  Bassetti M,  Calandra T,  Castagnola E,  Cornely OA,  Garbino J,  Groll AH,  Herbrecht R,  Hope WW,  Kullberg BJ,  Lortholary O,  Meersseman W,  Petrikkos G,  Roilides E,  Viscoli C,  Ullmann AJ; ESCMID Fungal Infection Study Group. ESCMID* guideline for the diagnosis and management of Candida diseases 2012: diagnostic procedures. Clin Microbiol Infect 2012; 18(Suppl 7): 9–18

[16] Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI). Interpretive criteria for identification of bacteria and fungi by DNA target sequencing; approved guideline. CLSI document MM18-A. Wayne, Pennsylvania, 2008

[17] Biotyper MALDI. 3.1. User manual revision 1. Bruker Daltonics, Bremen: 2012

[18] Bassetti M, Peghin  M, Carnelutti A,  Righi E,  Merelli M,  Ansaldi F,  Trucchi C,  Alicino C,  Sartor A,  Toniutto P,  Wauters J,  Laleman W,  Tascini C,  Menichetti F,  Luzzati R,  Brugnaro P,  Mesini A,  Raviolo S,  De Rosa FG,  Lagunes L,  Rello J,  Dimopoulos G,  Colombo AL,  Nucci M,  Vena A, Bouza  E, Muñoz P,  Tumbarello M,  Losito R,  Martin-Loeches I,  Viscoli C. Clinical characteristics and predictors of mortality in cirrhotic patients with candidemia and intra-abdominal candidiasis: a multicenter study. Intensive Care Med 2017; 43(4): 509–518

[19] Trouvé C, Blot  S, Hayette MP,  Jonckheere S,  Patteet S,  Rodriguez-Villalobos H,  Symoens F,  Van Wijngaerden E,  Lagrou K. Epidemiology and reporting of candidaemia in Belgium: a multi-centre study. Eur J Clin Microbiol Infect Dis 2017; 36(4): 649–655

[20] Sasso M, Roger  C, Sasso M,  Poujol H,  Barbar S,  Lefrant JY,  Lachaud L. Changes in the distribution of colonising and infecting Candida spp. isolates, antifungal drug consumption and susceptibility in a French intensive care unit: 10-year study. Mycoses2017 Jul 31 [Epub ahead of print] https://doi.org/10.1111/myc.12661

[21] Quindós G. Epidemiology of candidaemia and invasive candidiasis. A changing face. Rev Iberoam Micol 2014; 31(1): 42–48

[22] Eggimann P, Bille  J, Marchetti O. Diagnosis of invasive candidiasis in the ICU. Ann Intensive Care 2011; 1(1): 37

[23] Yang CW, Barkham  TM, Chan FY,  Wang Y. Prevalence of Candida species, including Candida dubliniensis, in Singapore. J Clin Microbiol 2003; 41(1): 472–474

[24] Puig-Asensio M, Padilla  B, Garnacho-Montero J,  Zaragoza O,  Aguado JM,  Zaragoza R,  Montejo M,  Muñoz P,  Ruiz-Camps I,  Cuenca-Estrella M,  Almirante B; CANDIPOP Project; GEIH-GEMICOMED (SEIMC); REIPI. Epidemiology and predictive factors for early and late mortality in Candida bloodstream infections: a population-based surveillance in Spain. Clin Microbiol Infect 2014; 20(4): O245–O254

[25] Fu J, Ding  Y, Wei B,  Wang L, Xu  S, Qin P,  Wei L, Jiang  L. Epidemiology of Candida albicans and non-C. albicans of neonatal candidemia at a tertiary care hospital in western China. BMC Infect Dis 2017; 17(1): 329

[26] Pfaller MA, Diekema  DJ, Rinaldi MG,  Barnes R,  Hu B, Veselov  AV, Tiraboschi N,  Nagy E, Gibbs  DL. Results from the AR-TEMIS DISK global antifungal surveillance study: a 6.5-year analysis of the worldwide susceptibility of yeasts to fluconazole and voricon-azole using standardized disk diffusion testing. J Clin Microbiol 2005; 43(12): 5848–5859

[27] Pfaller MA, Jones  RN, Castanheira M. Regional data analysis of Candida non-albicans strains collected in United States medical sites over a 6-year period, 2006–2011. Mycoses 2014; 57(10): 602–611

Acknowledgements

We acknowledge the management of Russian Ministry of Health and Sino-Russian Medical Research Center of Heilongjiang Academy of Medical Sciences, China which offered finance support, laboratory space, and equipment used in this research. We also acknowledge specific clinics and hospitals that helped in collecting clinical samples. This research was financially supported by Russian Ministry of Health, Russia; Sino-Russian Medical Research Center of Heilongjiang Academy of Medical Sciences, China (Nos. CR201406 and CR201502), National Natural Science Foundation of China (No.81301703) and Natural Science Foundation of Heilongjiang Province, China (No. QC2013C078).

Compliance with ethics guidelines

N.V. Vasilyeva, E.R. Raush, M.V. Rudneva, T.S. Bogomolova, A.E. Taraskina, Yong Fang, Fengmin Zhang, and N.N. Klimko declare that they have no conflict of interest. Institutional review body approved the study.

RIGHTS & PERMISSIONS

2018 Higher Education Press and Springer-Verlag GmbH Germany, part of Springer Nature