Prevalence and molecular characteristics of Listeria monocytogenes in cooked products and its comparison with isolates from listeriosis cases

Abstract

This study aimed to investigate the prevalence and molecular characteristics of Listeria monocytogenes in cooked products in Zigong City, China. The overall occurrence of the L. monocytogenes in the ready-to-eat (RTE) shops and mutton restaurants surveyed was 16.2% (141/873). An occurrence of 13.5% was observed in RTE pork, 6.5% in RTE vegetables, and more than 24.0% in either cooked mutton or cooked haggis. Serotype 1/2b (45.4%), 1/2a (33.3%), and 1/2c (14.2%) were the predominant types. By comparing the clonal complexes (CCs) based on multilocus sequence typing (MLST) of the L. monocytogenes from cooked foods in Zigong City and 33 listeriosis cases from different districts of China, CC87, CC9, CC8, and CC3 were showed to be prevalent in cooked products and CC87 and CC3 were the first two frequent types in the 33 clinic-source strains. All CC87 stains harbored the newly reported Listeria pathogenicity island 4 (LIPI-4) gene fragment ptsA, and all CC3 strains possessed the Listeria pathogenicity island 3 (LIPI-3) gene fragment llsX. These may increase the occurrence of the strains belonging to CC87 and CC3 in listeriosis cases in China and also underline the risk of infection owing to the consumption of the cooked products from Zigong. ST619 (serotype 1/2b) harbored both llsX and ptsA, indicating a potential hypervirulent sequence type in Zigong.

Keywords

Listeria monocytogenes / MLST / LIPI-3 / LIPI-4 / RTE / listeriosis

References

[1] Cartwright EJ, Jackson  KA, Johnson SD,  Graves LM,  Silk BJ,  Mahon BE. Listeriosis outbreaks and associated food vehicles, United States, 1998–2008. Emerg Infect Dis 2013; 19(1): 1–9, quiz 184

[2] Kvistholm Jensen A,  Nielsen EM,  Björkman JT,  Jensen T,  Müller L,  Persson S,  Bjerager G,  Perge A,  Krause TG,  Kiil K, Sørensen  G, Andersen JK,  Mølbak K,  Ethelberg S. Whole-genome sequencing used to investigate a nationwide outbreak of listeriosis caused by ready-to-eat delicatessen meat, Denmark, 2014. Clin Infect Dis 2016; 63(1): 64–70

[3] Swaminathan B, Gerner-Smidt  P. The epidemiology of human listeriosis. Microbes Infect 2007; 9(10): 1236–1243

[4] Adrião A, Vieira  M, Fernandes I,  Barbosa M,  Sol M, Tenreiro  RP, Chambel L,  Barata B,  Zilhao I,  Shama G,  Perni S,  Jordan SJ,  Andrew PW,  Faleiro ML. Marked intra-strain variation in response of Listeria monocytogenes dairy isolates to acid or salt stress and the effect of acid or salt adaptation on adherence to abiotic surfaces. Int J Food Microbiol 2008; 123(1-2): 142–150

[5] NicAogáin K,  O’Byrne CP. The role of stress and stress adaptations in determining the fate of the bacterial pathogen Listeria monocytogenes in the food chain. Front Microbiol 2016; 7: 1865

[6] Jayaraj K, Di Bisceglie  AM, Gibson S. Spontaneous bacterial peritonitis caused by infection with Listeria monocytogenes: a case report and review of the literature. Am J Gastroenterol 1998; 93(9): 1556–1558

[7] Schett G, Herak  P, Graninger W,  Smolen JS,  Aringer M. Listeria-associated arthritis in a patient undergoing etanercept therapy: case report and review of the literature. J Clin Microbiol 2005; 43(5): 2537–2541

[8] Bourgeois N, Jacobs  F, Tavares ML,  Rickaert F,  Deprez C,  Liesnard C,  Moonens F,  Van de Stadt J,  Gelin M,  Adler M. Listeria monocytogenes hepatitis in a liver transplant recipient: a case report and review of the literature. J Hepatol 1993; 18(3): 284–289

[9] Mylonakis E, Hohmann  EL, Calderwood SB. Central nervous system infection with Listeria monocytogenes. 33 years’ experience at a general hospital and review of 776 episodes from the literature. Medicine (Baltimore) 1998; 77(5): 313–336

[10] McLauchlin J. Human listeriosis in Britain, 1967–85, a summary of 722 cases. 1. Listeriosis during pregnancy and in the newborn. Epidemiol Infect 1990; 104(2): 181–189

[11] Commission of European Communities. Commission Regulation (EC) No 2073/2005 of 15 November 2005 on microbiological criteria for foodstuffs. Luxembourg: Publications Office of the European Union 2005. 22.12.2005:L 338/1. http://eur-lex.europa.eu/legal-content/EN/TXT/?qid=1501747765764&uri=CELEX:32005R2073

[12] Garrido V, Vitas  AI, García-Jalón  I. Survey of Listeria monocytogenes in ready-to-eat products: prevalence by brands and retail establishments for exposure assessment of listeriosis in Northern Spain. Food Control 2009; 20(11): 986–991

[13] Scallan E, Hoekstra  RM, Angulo FJ,  Tauxe RV,  Widdowson MA,  Roy SL, Jones  JL, Griffin PM. Foodborne illness acquired in the United States—major pathogens. Emerg Infect Dis 2011; 17(1): 7–15

[14] Scallan E, Hoekstra  RM, Mahon BE,  Jones TF,  Griffin PM. An assessment of the human health impact of seven leading foodborne pathogens in the United States using disability adjusted life years. Epidemiol Infect 2015; 143(13): 2795–2804

[15] Maury MM, Tsai  YH, Charlier C,  Touchon M,  Chenal-Francisque V,  Leclercq A,  Criscuolo A,  Gaultier C,  Roussel S,  Brisabois A,  Disson O,  Rocha EPC,  Brisse S,  Lecuit M. Uncovering Listeria monocytogenes hypervirulence by harnessing its biodiversity. Nat Genet 2016; 48(3): 308–313

[16] Cotter PD, Draper  LA, Lawton EM,  Daly KM,  Groeger DS,  Casey PG,  Ross RP,  Hill C. Listeriolysin S, a novel peptide haemolysin associated with a subset of lineage I Listeria monocytogenes. PLoS Pathog 2008; 4(9): e1000144

[17] Quereda JJ, Meza-Torres  J, Cossart P,  Pizarro-Cerdá J. Listeriolysin S: a bacteriocin from epidemic Listeria monocytogenes strains that targets the gut microbiota. Gut Microbes 2017; 8(4): 384–391

[18] Luo L, Zhang  Z, Wang H,  Wang P, Lan  R, Deng J,  Miao Y, Wang  Y, Wang Y,  Xu J, Zhang  L, Sun S,  Liu X, Zhou  Y, Chen X,  Li Q, Ye  C. A 12-month longitudinal study of Listeria monocytogenes contamination and persistence in pork retail markets in China. Food Control 2017; 76: 66–73

[19] Wang Y, Jiao  Y, Lan R,  Xu X, Liu  G, Wang X,  Zhang L,  Pang H, Jin  D, Dai H,  Yuan X, Zhang  W, Xu J,  Ye C. Characterization of Listeria monocytogenes isolated from human listeriosis cases in China. Emerg Microbes Infect 2015; 4(8): e50

[20] Doumith M, Buchrieser  C, Glaser P,  Jacquet C,  Martin P. Differentiation of the major Listeria monocytogenes serovars by multiplex PCR. J Clin Microbiol 2004; 42(8): 3819–3822

[21] Ragon M, Wirth  T, Hollandt F,  Lavenir R,  Lecuit M,  Le Monnier A,  Brisse S. A new perspective on Listeria monocytogenes evolution. PLoS Pathog 2008; 4(9): e1000146

[22] Clayton EM, Hill  C, Cotter PD,  Ross RP. Real-time PCR assay to differentiate Listeriolysin S-positive and-negative strains of Listeria monocytogenes. Appl Environ Microbiol 2011; 77(1): 163–171

[23] Chen Y, Luo  Y, Pettengill J,  Timme R,  Melka D,  Doyle M,  Jackson A,  Parish M,  Hammack TS,  Allard MW,  Brown EW,  Strain EA. Singleton sequence type 382, an emerging clonal group of Listeria monocytogenes associated with three multistate outbreaks linked to contaminated stone fruit, caramel apples, and leafy green salad. J Clin Microbiol 2017; 55(3): 931–941

[24] Chen M, Wu  Q, Zhang J,  Wang J. Prevalence and characterization of Listeria monocytogenes isolated from retail-level ready-to-eat foods in South China. Food Control 2014; 38: 1–7

[25] Hassani M, Álvarez  I, Raso J,  Condón S,  Pagán R. Comparing predicting models for heat inactivation of Listeria monocytogenes and Pseudomonas aeruginosa at different pH. Int J Food Microbiol 2005; 100(1-3): 213–222

[26] Chau ML, Aung  KT, Hapuarachchi HC,  Lee PSV,  Lim PY, Kang  JSL, Ng Y,  Yap HM, Yuk  HG, Gutiérrez RA,  Ng LC. Microbial survey of ready-to-eat salad ingredients sold at retail reveals the occurrence and the persistence of Listeria monocytogenes sequence types 2 and 87 in pre-packed smoked salmon. BMC Microbiol 2017; 17(1): 46

[27] Stephan R, Althaus  D, Kiefer S,  Lehner A,  Hatz C, Schmutz  C, Jost M,  Gerber N,  Baumgartner A,  Hächler H,  Mäusezahl-Feuz M. Foodborne transmission of Listeria monocytogenes via ready-to-eat salad: a nationwide outbreak in Switzerland, 2013–2014. Food Control 2015; 57: 14–17

[28] Heisick JE, Wagner  DE, Nierman ML,  Peeler JT. Listeria spp. found on fresh market produce. Appl Environ Microbiol 1989; 55(8): 1925–1927

[29] Jensen AK, Björkman  JT, Ethelberg S,  Kiil K, Kemp  M, Nielsen EM. Molecular typing and epidemiology of human listeriosis cases, Denmark, 2002–2012. Emerg Infect Dis 2016; 22(4): 625–633

[30] Wang Y, Zhao  A, Zhu R,  Lan R, Jin  D, Cui Z,  Wang Y, Li  Z, Wang Y,  Xu J, Ye  C. Genetic diversity and molecular typing of Listeria monocytogenes in China. BMC Microbiol 2012; 12(1): 119

[31] Wu S, Wu  Q, Zhang J,  Chen M, Guo  W. Analysis of multilocus sequence typing and virulence characterization of Listeria monocytogenes isolates from Chinese retail ready-to-eat food. Front Microbiol 2016; 7: 168

[32] Ebner R, Stephan  R, Althaus D,  Brisse S,  Maury M,  Tasara T. Phenotypic and genotypic characteristics of Listeria monocytogenes strains isolated during 2011–2014 from different food matrices in Switzerland. Food Control 2015; 57: 321–326

[33] Wang K, Ye  K, Zhu Y,  Huang Y,  Wang G, Wang  H, Zhou G. Prevalence, antimicrobial resistance and genetic diversity of Listeria monocytogenes isolated from chilled pork in Nanjing, China. Lebensm Wiss Technol 2015; 64(2): 905–910

[34] Althaus D, Lehner  A, Brisse S,  Maury M,  Tasara T,  Stephan R. Characterization of Listeria monocytogenes strains isolated during 2011–2013 from human infections in Switzerland. Foodborne Pathog Dis 2014; 11(10): 753–758

[35] Wang G, Qian  W, Zhang X,  Wang H, Ye  K, Bai Y,  Zhou G. Prevalence, genetic diversity and antimicrobial resistance of Listeria monocytogenes isolated from ready-to-eat meat products in Nanjing, China. Food Control 2015; 50: 202–208

[36] Huang YT, Ko  WC, Chan YJ,  Lu JJ, Tsai  HY, Liao CH,  Sheng WH,  Teng LJ,  Hsueh PR. Disease burden of invasive listeriosis and molecular characterization of clinical isolates in Taiwan, 2000–2013. PLoS One 2015; 10(11): e0141241

[37] Pérez-Trallero E,  Zigorraga C,  Artieda J,  Alkorta M,  Marimón JM. Two outbreaks of Listeria monocytogenes infection, Northern Spain. Emerg Infect Dis 2014; 20(12): 2155–2157

[38] Yan H, Neogi  SB, Mo Z,  Guan W, Shen  Z, Zhang S,  Li L, Yamasaki  S, Shi L,  Zhong N. Prevalence and characterization of antimicrobial resistance of foodborne Listeria monocytogenes isolates in Hebei Province of Northern China, 2005–2007. Int J Food Microbiol 2010; 144(2): 310–316

[39] Korsak D, Borek  A, Daniluk S,  Grabowska A,  Pappelbaum K. Antimicrobial susceptibilities of Listeria monocytogenes strains isolated from food and food processing environment in Poland. Int J Food Microbiol 2012; 158(3): 203–208

[40] Martín B, Perich  A, Gómez D,  Yangüela J,  Rodríguez A,  Garriga M,  Aymerich T. Diversity and distribution of Listeria monocytogenes in meat processing plants. Food Microbiol 2014; 44: 119–127

[41] Chen J, Chen  Q, Jiang J,  Hu H, Ye  J, Fang W. Serovar 4b complex predominates among Listeria monocytogenes isolates from imported aquatic products in China. Foodborne Pathog Dis 2010; 7(1): 31–41

Acknowledgements

This work was supported by the Ministry of Science and Technology, China (No. 2013ZX10004-101), State Key Laboratory of Infectious Disease Prevention and Control, China CDC (No. 2015SKLID507), and National Institute for Communicable Disease Control and Prevention, China CDC (No. 2016ZZKTB09). We thank the team of curators of the Institute Pasteur MLST system (Paris, France) for importing novel alleles, profiles and/or isolates at http://bigsdb.pasteur.fr/listeria/listeria.html.

Compliance with ethics guidelines

Hong Wang, Lijuan Luo, Zhengdong Zhang, Jianping Deng, Yan Wang, Yimao Miao, Ling Zhang, Xi Chen, Xiang Liu, Songsong Sun, Bo Xiao, Qun Li, and Changyun Ye declare that they have no conflict of interest. This manuscript does not involve a research protocol requiring approval from relevant institutional review board or ethics committee.

Electronic Supplementary Material

Supplementary material is available in the online version of this article at https://doi.org/ 10.1007/s11684-017-0593-9 and is accessible for authorized users.

RIGHTS & PERMISSIONS

2018 Higher Education Press and Springer-Verlag GmbH Germany, part of Springer Nature