Clinical characteristics and prognostic factors of patients with mature T-cell lymphoid malignancies: a single-institution study of 225 cases

Abstract

Mature T-cell lymphoid malignancies comprise a group of heterogeneous diseases that vary in clinicopathological features, biological behavior, treatment response, and prognosis. Bone marrow (BM) infiltration is more commonly present in mature T-cell lymphoid malignancies compared with their B-cell counterparts and hence important for differential diagnosis. In this study, clinical characteristics and prognostic factors were analyzed in 225 patients with mature T-cell lymphoid malignancies treated in a single institution. These included 29 cases of T-cell lymphoproliferative disorders (T-LPD, all with BM infiltration) and 196 cases of T-/natural-killer-cell lymphoma (T/NKCL, 56 with BM infiltration and 140 without BM infiltration). The estimated 5-year overall survival (OS) rates of T-LPD and T/NKCL were 96.6% and 37.3%, respectively. T-LPD patients were less likely to exhibit poor performance status, advanced disease stage, presence of B symptoms, or abnormal level of serum β-2 microglobulin. With similar pathological characteristics, T/NKCL patients with BM infiltration showed significantly lower response rates and shorter OS than those without BM infiltration (P = 0.0264 and P<0.0001, respectively). Multivariate analysis indicated that poor performance status, advanced disease stage, elevated serum lactate dehydrogenase level, and BM involvement were independent unfavorable prognostic factors. The Glasgow Prognostic Score may be more efficient than the International Prognostic Index in predicting disease outcome in T/NKCL. In conclusion, clinical characteristics may be useful in more effectively stratifying patients with mature T-cell lymphoid malignancies.

Keywords

mature T-cell lymphoid malignancies / clonal T-cell population / bone marrow infiltration / prognostic factors

References

[1] Vose J, Armitage J, Weisenburger D; International T-Cell Lymphoma Project. International peripheral T-cell and natural killer/T-cell lymphoma study: pathology findings and clinical outcomes. J Clin Oncol 2008; 26(25): 4124–4130

[2] Zhao WL. Targeted therapy in T-cell malignancies: dysregulation of the cellular signaling pathways. Leukemia 2010; 24(1): 13–21

[3] Tang T, Tay K, Quek R, Tao M, Tan SY, Tan L, Lim ST. Peripheral T-cell lymphoma: review and updates of current management strategies. Adv Hematol 2010; 2010: 624040

[4] Lima M, Teixeira MA, Queirós ML, Santos AH, Gonçalves C, Correia J, Farinha F, Mendonça F, Soares JM, Almeida J, Orfão A, Justiça B. Immunophenotype and TCR-Vβ repertoire of peripheral blood T-cells in acute infectious mononucleosis. Blood Cells Mol Dis 2003; 30(1): 1–12

[5] Kroft SH. Monoclones, monotypes, and neoplasia pitfalls in lymphoma diagnosis. Am J Clin Pathol 2004; 121(4): 457–459

[6] Gallamini A, Stelitano C, Calvi R, Bellei M, Mattei D, Vitolo U, Morabito F, Martelli M, Brusamolino E, Iannitto E, Zaja F, Cortelazzo S, Rigacci L, Devizzi L, Todeschini G, Santini G, Brugiatelli M, Federico M; Intergruppo Italiano Linfomi. Peripheral T-cell lymphoma unspecified (PTCL-U): a new prognostic model from a retrospective multicentric clinical study. Blood 2004; 103(7): 2474–2479

[7] Weisenburger DD, Savage KJ, Harris NL, Gascoyne RD, Jaffe ES, MacLennan KA, Rüdiger T, Pileri S, Nakamura S, Nathwani B, Campo E, Berger F, Coiffier B, Kim WS, Holte H, Federico M, Au WY, Tobinai K, Armitage JO, Vose JM; International Peripheral T-cell Lymphoma Project. Peripheral T-cell lymphoma, not otherwise specified: a report of 340 cases from the International Peripheral T-cell Lymphoma Project. Blood 2011; 117(12): 3402–3408

[8] Vose JM. International Peripheral T-Cell Lymphoma (PTCL) clinical and pathologic review project: poor outcome by prognostic indices and lack of efficacy with anthracyclines. Blood (ASH Annual Meeting Abstracts) 2005; 106: Abstract 811

[9] Went P, Agostinelli C, Gallamini A, Piccaluga PP, Ascani S, Sabattini E, Bacci F, Falini B, Motta T, Paulli M, Artusi T, Piccioli M, Zinzani PL, Pileri SA. Marker expression in peripheral T-cell lymphoma: a proposed clinical-pathologic prognostic score. J Clin Oncol 2006; 24(16): 2472–2479

[10] Li YJ, Li ZM, Xia Y, Huang JJ, Huang HQ, Xia ZJ, Lin TY, Li S, Cai XY, Wu-Xiao ZJ, Jiang WQ. Serum C-reactive protein (CRP) as a simple and independent prognostic factor in extranodal natural killer/T-cell lymphoma, nasal type. PLoS ONE 2013; 8(5): e64158

[11] Miyazaki T, Yamasaki N, Tsuchiya T, Matsumoto K, Kunizaki M, Taniguchi D, Nagayasu T. Inflammation-based scoring is a useful prognostic predictor of pulmonary resection for elderly patients with clinical stage I non-small-cell lung cancer. Eur J Cardiothorac Surg 2015; 47(4): e140–e145

[12] Ishizuka M, Oyama Y, Abe A, Tago K, Tanaka G, Kubota K. Clinical significance of an inflammation-based prognostic system for gastric cancer patients with a preoperative normal serum level of carcinoembryonic antigen. Anticancer Res 2014; 34(12): 7219–7226

[13] Li X, Zhang Y, Zhao W, Liu Z, Shen Y, Li J, Shen Z. The Glasgow Prognostic Score as a significant predictor of diffuse large B cell lymphoma treated with R-CHOP in China. Ann Hematol 2015; 94(1): 57–63

[14] Kim Y, Kim SJ, Hwang D, Jang J, Hyun SY, Kim YR, Kim JS, Min YH, Cheong JW. The modified Glasgow Prognostic Scores as a predictor in diffuse large B cell lymphoma treated with R-CHOP regimen. Yonsei Med J 2014; 55(6): 1568–1575

[15] Li YJ, Jiang WQ, Huang JJ, Xia ZJ, Huang HQ, Li ZM. The Glasgow Prognostic Score (GPS) as a novel and significant predictor of extranodal natural killer/T-cell lymphoma, nasal type. Am J Hematol 2013; 88(5): 394–399

[16] Vardiman JW, Thiele J, Arber DA, Brunning RD, Borowitz MJ, Porwit A, Harris NL, Le Beau MM, Hellström-Lindberg E, Tefferi A, Bloomfield CD. The 2008 revision of the World Health Organization (WHO) classification of myeloid neoplasms and acute leukemia: rationale and important changes. Blood 2009; 114(5): 937–951

[17] Wang L, Wu-Xiao ZJ, Chen XQ, Zhang YJ, Lu Y, Xia ZJ. Hepatitis B virus infection correlates with poor prognosis of extranodal natural killer/T cell lymphoma. Leuk Lymphoma 2015; 56(4): 936–941

[18] Dupuis J, Emile JF, Mounier N, Gisselbrecht C, Martin-Garcia N, Petrella T, Bouabdallah R, Berger F, Delmer A, Coiffier B, Reyes F, Gaulard P; Groupe d’Etude des Lymphomes de l’Adulte (GELA). Prognostic significance of Epstein-Barr virus in nodal peripheral T-cell lymphoma, unspecified: A Groupe d’Etude des Lymphomes de l’Adulte (GELA) study. Blood 2006; 108(13): 4163–4169

[19] Eminger LA, Hall LD, Hesterman KS, Heymann WR. Epstein-Barr virus: dermatologic associations and implications: part II. Associated lymphoproliferative disorders and solid tumors. J Am Acad Dermatol 2015; 72(1): 21–34, quiz 35−36

[20] de Tute RM. Flow cytometry and its use in the diagnosis and management of mature lymphoid malignancies. Histopathology 2011; 58(1): 90–105

[21] Poopak B, Valeshabad AK, Elahi F, Rezvani H, Khosravipour G, Jahangirpour MA, Bolouri S, Golkar T, Salari F, Shahjahani M, Saki N. PCR analysis of IgH and TCR-γ gene rearrangements as a confirmatory diagnostic tool for lymphoproliferative disorders. Indian J Hematol Blood Transfus 2015; 31(1): 38–45

[22] Huang W, Lv N, Ying J, Qiu T, Feng X. Clinicopathological characteristics of four cases of EBV positive T-cell lymphoproliferative disorders of childhood in China. Int J Clin Exp Pathol 2014; 7(8): 4991–4999

[23] Kimura H, Ito Y, Kawabe S, Gotoh K, Takahashi Y, Kojima S, Naoe T, Esaki S, Kikuta A, Sawada A, Kawa K, Ohshima K, Nakamura S. EBV-associated T/NK-cell lymphoproliferative diseases in nonimmunocompromised hosts: prospective analysis of 108 cases. Blood 2012; 119(3): 673–686

[24] Dearden C. Large granular lymphocytic leukaemia pathogenesis and management. Br J Haematol 2011; 152(3): 273–283

[25] Nakamichi N, Wada N, Kohara M, Fukuhara S, Sugiyama H, Ogawa H, Hino M, Kanamaru A, Kanakura Y, Morii E, Aozasa K. Polymorphous lymphoproliferative disorder: a clinicopathological analysis. Virchows Arch 2010; 456(3): 269–276

[26] Miquel J, Fraitag S, Hamel-Teillac D, Molina T, Brousse N, de Prost Y, Bodemer C. Lymphomatoid papulosis in children: a series of 25 cases. Br J Dermatol 2014; 171(5): 1138–1146

[27] Wang XY, Cen XN, Ren HY. Investigation of lymphoma patients’ EBV infection status. Chinese J ExpHematol (Zhongguo Shi Yan Xue Ye Xue Za Zhi) 2014; 22(6): 1584–1590in Chinese)

[28] Desai M, Liu S, Parker S. Clinical characteristics, prognostic factors, and survival of 393 patients with mycosis fungoides and Sézary syndrome in the southeastern United States: a single-institution cohort. J Am Acad Dermatol 2015; 72(2): 276–285

[29] Boi M, Zucca E, Inghirami G, Bertoni F. Advances in understanding the pathogenesis of systemic anaplastic large cell lymphomas. Br J Haematol 2015; 168(6): 771–783

[30] Wang YQ, Yang Y, Zhuo HY, Zou LQ, Jiang Y, Jiang M. Trial of LVDP regimen (L-asparaginase, etoposide, dexamethasone, and cisplatin, followed by radiotherapy) as first-line treatment for newly diagnosed, stage III/IV extranodal natural killer/T cell lymphoma. Med Oncol 2015; 32(2): 435

RIGHTS & PERMISSIONS

Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg