A multi-integrated approach on toxicity effects of engineered TiO₂ nanoparticles

Abstract

The new properties of engineered nanoparticles drive the need for new knowledge on the safety, fate, behavior and biologic effects of these particles on organisms and ecosystems. Titanium dioxide nanoparticles have been used extensively for a wide range of applications, e.g, self-cleaning surface coatings, solar cells, water treatment agents, topical sunscreens. Within this scenario increased environmental exposure can be expected but data on the ecotoxicological evaluation of nanoparticles are still scarce. The main purpose of this work was the evaluation of effects of TiO₂ nanoparticles in several organisms, covering different trophic levels, using a battery of aquatic assays. Using fish as a vertebrate model organism tissue histological and ultrastructural observations and the stress enzyme activity were also studied. TiO₂ nanoparticles (Aeroxide® P25), two phase composition of anatase (65%) and rutile (35%) with an average particle size value of 27.6±11 nm were used. Results on the EC₅₀ for the tested aquatic organisms showed toxicity for the bacteria, the algae and the crustacean, being the algae the most sensitive tested organism. The aquatic plant Lemna minor showed no effect on growth. The fish Carassius auratus showed no effect on a 21 day survival test, though at a biochemical level the cytosolic Glutathione-S-Transferase total activity, in intestines, showed a general significant decrease (p<0.05) after 14 days of exposure for all tested concentrations. The presence of TiO₂ nanoparticles aggregates were observed in the intestine lumen but their internalization by intestine cells could not be confirmed.

Keywords

ecotoxicity / enzymatic analysis / histology / transmission electron microscopy (TEM) / TiO₂-nanoparticles

References

[1] Schmid G. Nanoparticles: From Theory to Application. Weinheim, Germany: Wiley-VCH, 2010

[2] Kalantzi O I, Biskos G. Methods for assessing basic particle properties and cytotoxicity of engineered nanoparticles. Toxics, 2014, 2(1): 79–91

[3] Chen X, Mao S S. Titanium dioxide nanomaterials: synthesis, properties, modifications, and applications. Chemical Reviews, 2007, 107(7): 2891–2959

[4] Dalai S, Pakrashi S, Chandrasekaran N, Mukherjee A. Acute toxicity of TiO₂ nanoparticles to Ceriodaphnia dubia under visible light and dark conditions in a freshwater system. PLoS ONE, 2013, 8(4): e62970

[5] Liu X, Chen G, Su C. Effects of material properties on sedimentation and aggregation of titanium dioxide nanoparticles of anatase and rutile in the aqueous phase. Journal of Colloid and Interface Science, 2011, 363(1): 84–91

[6] Moore M N. Do nanoparticles present ecotoxicological risks for the health of the aquatic environment? Environment International, 2006, 32(8): 967–976

[7] Kahru A, Dubourguier H C. From ecotoxicology to nanoecotoxicology. Toxicology, 2010, 269(2–3): 105–119

[8] Warheit D B, Hoke R A, Finlay C, Donner E M, Reed K L, Sayes C M. Development of a base set of toxicity tests using ultrafine TiO₂ particles as a component of nanoparticle risk management. Toxicology Letters, 2007, 171(3): 99–110

[9] Wiench K, Wohlleben W, Hisgen V, Radke K, Salinas E, Zok S, Landsiedel R. Acute and chronic effects of nano- and non-nano-scale TiO₂ and ZnO particles on mobility and reproduction of the freshwater invertebrate Daphnia magna. Chemosphere, 2009, 76(10): 1356–1365

[10] Zhu X, Zhu L, Chen Y, Tian S. Acute toxicities of six manufactured nanomaterial suspensions to Daphnia magna. Journal of Nanoparticle Research, 2009, 11(1): 67–75

[11] Zhu X, Chang Y, Chen Y. Toxicity and bioaccumulation of TiO₂ nanoparticle aggregates in Daphnia magna. Chemosphere, 2010, 78(3): 209–215

[12] Heinlaan M, Ivask A, Blinova I, Dubourguier H C, Kahru A. Toxicity of nanosized and bulk ZnO, CuO and TiO₂ to bacteria Vibrio fischeri and crustaceans Daphnia magna and Thamnocephalus platyurus. Chemosphere, 2008, 71(7): 1308–1316

[13] Blaise C, Gagné F, Férard J F, Eullaffroy P. Ecotoxicity of selected nano-materials to aquatic organisms. Environmental Toxicology, 2008, 23(5): 591–598

[14] Aruoja V, Dubourguier H C, Kasemets K, Kahru A. Toxicity of nanoparticles of CuO, ZnO and TiO₂ to microalgae Pseudokirchneriella subcapitata. Science of the Total Environment, 2009, 407(4): 1461–1468

[15] Hund-Rinke K, Simon M. Ecotoxic effect of photocatalytic active nanoparticles (TiO₂) on algae and daphnids. Environmental Science and Pollution Research International, 2006, 13(4): 225–232

[16] Hall S, Bradley T, Moore J T, Kuykindall T, Minella L. Acute and chronic toxicity of nano-scale TiO₂ particles to freshwater fish, cladocerans, and green algae, and effects of organic and inorganic substrate on TiO₂ toxicity. Nanotoxicology, 2009, 3(2): 91–97

[17] Reeves J F, Davies S J, Dodd N J F, Jha A N. Hydroxyl radicals (﹒OH) are associated with titanium dioxide (TiO₂) nanoparticle-induced cytotoxicity and oxidative DNA damage in fish cells. Mutation Research, 2008, 640(1–2): 113–122

[18] Dodd N J F, Jha A N. Titanium dioxide induced cell damage: a proposed role of the carboxyl radical. Mutation Research, 2009, 660(1–2): 79–82

[19] Lovern S B, Klaper R. Daphnia magna mortality when exposed to titanium dioxide and fullerene (C60) nanoparticles. Environmental Toxicology and Chemistry, 2006, 25(4): 1132–1137

[20] Clemente Z, Castro V L, Jonsson C M, Fraceto L F. Ecotoxicology of nano-TiO₂ —An evaluation of its toxicity to organisms of aquatic ecosystems. International Journal of Environmental of Research, 2012, 6(1): 33–50

[21] Paixão S M, Silva L, Fernandes A, O’Rourke K, Mendonça E, Picado A. Performance of a miniaturized algal bioassay in phytotoxicity screening. Ecotoxicology, 2008, 17(3): 165–171

[22] Martoja R, Martoja-Pierson M. Initiation aux techniques de l'histologie animale. R. Martoja et M. Martoja-Pierson, Masson, 1967, Paris

[23] Habig W H, Pabst M J, Jakoby W B. Glutathione S-Transferases. The first enzymatic step in mercapturic acid formation. Journal of Biological Chemistry, 1974, 249(22): 7130–7139

[24] Banan Khojasteh S M, Sheikhzadeh F, Mohammadnejad D, Azami A. Histological, histochemical and ultrastructural study of the intestine of rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). World Applied Sciences Journal, 2009, 6(11): 1525–1531

[25] Delashoub M, Pousty I, Banan Khojasteh S M. Histology of bighead carp (Hypophthalmichthys nobilis) intestine. Global Veterinaria, 2010, 5(6): 302–306

[26] Clément L, Hurel C, Marmier N. Toxicity of TiO₂ nanoparticles to cladocerans, algae, rotifers and plants- effects of size and crystalline structure. Chemosphere, 2013, 90(3): 1083–1090

[27] Sharma V K. Aggregation and toxicity of titanium dioxide nanoparticles in aquatic environment — A review. Journal of Environmental Science and Health, Part A, 2009, 44(14): 1485–1495

[28] Menard A, Drobne D, Jemec A. Ecotoxicity of nanosized TiO₂. Review of in vivo data. Environmental Pollution, 2011, 159(3): 677–684

[29] Kim E, Kim S H, Kim H C, Lee S G, Lee S J, Jeong S W. Growth inhibition of aquatic plant caused by silver and titanium oxide nanoparticles. Toxicology and Environmental Health Science, 2011, 3(1): 1–6

[30] Slatinská I, Smutná M, Havelková M, Svobodová Z. Review article: biochemical markers of aquatic pollution in fish— Glutathione S-Transferase. Folia Veterinaria, 2008, 52(3–4): 129–134

[31] Yi X, Ding H, Lu Y, Liu H, Zhang M, Jiang W. Effects of long-term alachlor exposure on hepatic antioxidant defense and detoxifying enzyme activities in crucian carp (Carassius auratus). Chemosphere, 2007, 68(8): 1576–1581

[32] Xiong D, Fang T, Yu L, Sima X, Zhu W. Effects of nano-scale TiO₂, ZnO and their bulk counterparts on zebrafish: acute toxicity, oxidative stress and oxidative damage. Science of the Total Environment, 2011, 409(8): 1444–1452

[33] Zhang X, Sun H, Zhang Z, Niu Q, Chen Y, Crittenden J C. Enhanced bioaccumulation of cadmium in carp in the presence of titanium dioxide nanoparticles. Chemosphere, 2007, 67(1): 160–166

[34] Federici G, Shaw B J, Handy R D. Toxicity of titanium dioxide nanoparticles to rainbow trout (Oncorhynchus mykiss): gill injury, oxidative stress, and other physiological effects. Aquatic Toxicology, 2007, 84(4): 415–430

[35] Handy R D, Owen R, Valsami-Jones E. The ecotoxicology of nanoparticles and nanomaterials: current status, knowledge gaps, challenges, and future needs. Ecotoxicology, 2008, 17(5): 315–325

Acknowledgements

This work was funded by FCT–Fundação para a Ciência e a Tecnologia (PTDC/CTM/099446/2008). Authors would like to thank Nanosight for suspensions analysis.

RIGHTS & PERMISSIONS

2014 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg