Strategies on designing multifunctional surfaces to prevent biofilm formationŽ 

Abstract

Bacteria adhesion and biofilm formation have raised severe problems on public health, food industry and many other areas. A variety of reagents and surface coatings have been developed to kill bacteria and/or limit their interaction with surfaces. It has also attracted many efforts to integrate different bactericidal elements together and maximize antibacterial efficiency. Herein, we review mechanisms for both passive and active approaches to resist and kill bacteria respectively, and discuss integrated strategies based on these two approaches. We also offer perspective on future research direction.

Graphical abstract

Keywords

antimicrobial / surface / multifunctional

References

[1] Khoo X, Grinstaff M W. Novel infection-resistant surface coatings: A bioengineering approach. MRS Bulletin, 2011, 36: 357–366

[2] Costerton J W, Lewandowski Z, Caldwell D E, Korber D R, Lappin-Scott H M. Microbial biofilms. Annual Review of Microbiology, 1995, 49: 711–745

[3] Donlan R M. Biofilm formation: A clinically relevant microbiological process. Clinical Infectious Diseases, 2001, 33: 1387–1392

[4] Srey S, Jahid I K, Ha S D. Biofilm formation in food industries: A food safety concern. Food Control, 2013, 31: 572–585

[5] Cheng G, Li G, Xue H, Chen S, Bryers J D, Jiang S. Zwitterionic carboxybetaine polymer surfaces and their resistance to long-term biofilm formation. Biomaterials, 2009, 30: 5234–5240

[6] Cheng G, Zhang Z, Chen S, Bryers J D, Jiang S. Inhibition of bacterial adhesion and biofilm formation on zwitterionic surfaces. Biomaterials, 2007, 28: 4192–4199

[7] Saldarriaga F I C, van der Mei H C, Lochhead M J, Grainger D W, Busscher H J. The inhibition of the adhesion of clinically isolated bacterial strains on multi-component cross-linked poly(ethylene glycol)-based polymer coatings. Biomaterials, 2007, 28: 4105–4112

[8] Samal S K, Dash M, van Vlierberghe S, Kaplan D L, Chiellini E, van Blitterswijk C, Moroni L, Dubruel P. Cationic polymers and their therapeutic potential. Chemical Society Reviews, 2012, 41: 7147–7194

[9] Vinsova J, Vavrikova E. Recent advances in drugs and prodrugs design of chitosan. Current Pharmaceutical Design, 2008, 14: 1311–1326

[10] Liu H, Du Y, Wang X, Sun L. Chitosan kills bacteria through cell membrane damage. International Journal of Food Microbiology, 2004, 95: 147–155

[11] Li P, Poon Y F, Li W, Zhu H Y, Yeap S H, Cao Y, Qi X, Zhou C, Lamrani M, Beuerman R W, Kang E T, Mu Y, Li C M, Chang M W, Jan L S S, Chan-Park M B. A polycationic antimicrobial and biocompatible hydrogel with microbe membrane suctioning ability. Nature Materials, 2011, 10: 149–156

[12] Milović N M, Wang J, Lewis K, Klibanov A M. Immobilized n-alkylated polyethylenimine avidly kills bacteria by rupturing cell membranes with no resistance developed. Biotechnology and Bioengineering, 2005, 90: 715–722

[13] Tiller J C, Liao C J, Lewis K, Klibanov A M. Designing surfaces that kill bacteria on contact. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2001, 98: 5981–5985

[14] Lin J, Qiu S, Lewis K, Klibanov A M. Mechanism of bactericidal and fungicidal activities of textiles covalently modified with alkylated polyethylenimine. Biotechnology and Bioengineering, 2003, 83: 168–172

[15] Vaara M. Agents that increase the permeability of the outer membrane. Microbiological Reviews, 1992, 56: 395–411

[16] Helander I M, Alakomi H L, Latva-Kala K, Koski P. Polyethyleneimine is an effective permeabilizer of gram-negative bacteria. Microbiology, 1997, 143(Pt 10): 3193–3199

[17] Khalil H, Chen T, Riffon R, Wang R, Wang Z. Synergy between polyethylenimine and different families of antibiotics against a resistant clinical isolate of Pseudomonas aeruginosa. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 2008, 52: 1635–1641

[18] Reddy K V R, Yedery R D, Aranha C. Antimicrobial peptides: Premises and promises. International Journal of Antimicrobial Agents, 2004, 24: 536–547

[19] Oren Z, Shai Y. Mode of action of linear amphipathic α-helical antimicrobial peptides. Peptide Science, 1998, 47: 451–463

[20] Boman H G, Marsh J, Goode J A. Antimicrobial Peptides. John Wiley & Sons, 1994

[21] Cudic M, Otvos L Jr. Intracellular targets of antibacterial peptides. Current Drug Targets, 2002, 3: 101–106

[22] Rapsch K, Bier F F, Tadros M, von Nickisch-Rosenegk M. Identification of antimicrobial peptides and immobilization strategy suitable for a covalent surface coating with biocompatible properties. Bioconjugate Chemistry, 2014, 25: 308–319

[23] Webb J, Spencer R. The role of polymethylmethacrylate bone cement in modern orthopaedic surgery. Journal of Bone and Joint Surgery. British Volume, 2007, 89: 851–857

[24] Jaeblon T. Polymethylmethacrylate: Properties and contemporary uses in orthopaedics. Journal of the American Academy of Orthopaedic Surgeons, 2010, 18: 297–305

[25] Schwalbe R, Steele-Moore L, Goodwin A C. Antimicrobial Susceptibility Testing Protocols. Abingdon: CRC Press, 2007

[26] Finberg R W, Moellering R C, Tally F P, Craig W A, Pankey G A, Dellinger E P, West M A, Joshi M, Linden P K, Rolston K V, Rotschafer J C, Rybak M J. The importance of bactericidal drugs: Future directions in infectious disease. Clinical Infectious Diseases, 2004, 39: 1314–1320

[27] Høiby N, Bjarnsholt T, Givskov M, Molin S, Ciofu O. Antibiotic resistance of bacterial biofilms. International Journal of Antimicrobial Agents, 2010, 35: 322–332

[28] Stewart P S, William Costerton J. Antibiotic resistance of bacteria in biofilms. Lancet, 2001, 358: 135–138

[29] Nemoto K, Hirota K, Ono T, Murakami K, Murakami K, Nagao D, Miyake Y. Effect of varidase (streptokinase) on biofilm formed by Staphylococcus aureus. Chemotherapy, 2000, 46: 111–115

[30] Yasuda H, Ajiki Y, Koga T, Kawada H, Yokota T. Interaction between biofilms formed by Pseudomonas aeruginosa and clarithromycin. Antimicrobial Agents and Chemotherapy, 1993, 37: 1749–1755

[31] Belly R, Kydd G. Silver resistance in microorganisms. Developments in Industrial Microbiology, 1982, 23: 567–578

[32] Bragg P, Rainnie D. The effect of silver ions on the respiratory chain of Escherichia coli. Canadian Journal of Microbiology, 1974, 20: 883–889

[33] Siddhartha S, Tanmay B, Arnab R, Gajendra S, Ramachandrarao P, Debabrata D. Characterization of enhanced antibacterial effects of novel silver nanoparticles. Nanotechnology, 2007, 18: 225103

[34] Prabhu S, Poulose E. Silver nanoparticles: Mechanism of antimicrobial action, synthesis, medical applications, and toxicity effects. International Nano Letters, 2012, 2: 1–10

[35] Russell A D, Hugo W B. Antimicrobial activity and action of silver. Progress in Medicinal Chemistry, 1994, 31: 351–370

[36] Ip M, Lui S L, Poon V K, Lung I, Burd A. Antimicrobial activities of silver dressings: An in vitro comparison. Journal of Medical Microbiology, 2006, 55: 59–63

[37] Gupta A, Silver S. Silver as a biocide: Will resistance become a problem? Nature Biotechnology, 1998, 16: 888

[38] Hu R, Li G, Jiang Y, Zhang Y, Zou J J, Wang L, Zhang X. Silver-zwitterion organic-inorganic nanocomposite with antimicrobial and antiadhesive capabilities. Langmuir, 2013, 29: 3773–3779

[39] Kim J S, Kuk E, Yu K N, Kim J H, Park S J, Lee H J, Kim S H, Park Y K, Park Y H, Hwang C Y, Kim Y K, Lee Y S, Jeong D H, Cho M H. Antimicrobial effects of silver nanoparticles. Nanomedicine; Nanotechnology, Biology, and Medicine, 2007, 3: 95–101

[40] Li P, Li J, Wu C, Wu Q, Li J. Synergistic antibacterial effects of β-lactam antibiotic combined with silver nanoparticles. Nanotechnology, 2005, 16: 1912

[41] Ruparelia J P, Chatterjee A K, Duttagupta S P, Mukherji S. Strain specificity in antimicrobial activity of silver and copper nanoparticles. Acta Biomaterialia, 2008, 4: 707–716

[42] Kim Y H. Choi Y, Kim K M, Choi S Y. Evaluation of copper ion of antibacterial effect on Pseudomonas aeruginosa, Salmonella typhimurium and Helicobacter pylori and optical, mechanical properties. Applied Surface Science, 2012, 258: 3823–3828

[43] Solioz M, Stoyanov J V. Copper homeostasis in enterococcus hirae. FEMS Microbiology Reviews, 2003, 27: 183–195

[44] Parker A, Paul R, Power G. Electrochemistry of the oxidative leaching of copper from chalcopyrite. Journal of Electroanalytical Chemistry and Interfacial Electrochemistry, 1981, 118: 305–316

[45] Kitching R, Chapman H, Hughes J. Levels of activity as indicators of sublethal impacts of copper contamination and salinity reduction in the intertidal gastropod, polinices incei philippi. Marine Environmental Research, 1987, 23: 79–87

[46] Cioffi N, Torsi L, Ditaranto N, Tantillo G, Ghibelli L, Sabbatini L, Bleve-Zacheo T, D’Alessio M, Zambonin P G, Traversa E. Copper nanoparticle/polymer composites with antifungal and bacteriostatic properties. Chemistry of Materials, 2005, 17: 5255–5262

[47] Vaseashta A, Dimova-Malinovska D. Nanostructured and nanoscale devices, sensors and detectors. Science and Technology of Advanced Materials, 2005, 6: 312–318

[48] Comini E. Metal oxide nano-crystals for gas sensing. Analytica Chimica Acta, 2006, 568: 28–40

[49] Yoon K Y, Hoon Byeon J, Park J H, Hwang J. Susceptibility constants of Escherichia coli and Bacillus subtilis to silver and copper nanoparticles. Science of the Total Environment, 2007, 373: 572–575

[50] Chatterjee A K, Chakraborty R, Basu T. Mechanism of antibacterial activity of copper nanoparticles. Nanotechnology, 2014, 25: 135101

[51] Liaudet L, Soriano F G, Szabó C. Biology of nitric oxide signaling. Critical Care Medicine, 2000, 28(37): 52

[52] Tarr H L A. Bacteriostatic action of nitrates. Nature, 1941, 147: 417–418

[53] Zumft W G. The biological role of nitric oxide in bacteria. Archives of Microbiology, 1993, 160: 253–264

[54] Mancinelli R L. Mckay C P. Effects of nitric oxide and nitrogen dioxide on bacterial growth. Applied and Environmental Microbiology, 1983, 46: 198–202

[55] Wink D A, Mitchell J B. Chemical biology of nitric oxide: Insights into regulatory, cytotoxic, and cytoprotective mechanisms of nitric oxide. Free Radical Biology & Medicine, 1998, 25: 434–456

[56] Kono Y, Shibata H, Adachi K, Tanaka K. Lactate-dependent killing of Escherichia coli by nitrite plus hydrogen-peroxide: A possible role of nitrogen dioxide. Archives of Biochemistry and Biophysics, 1994, 311: 153–159

[57] Nablo B J, Schoenfisch M H. Antibacterial properties of nitric oxide-releasing sol-gels. Journal of Biomedical Materials Research. Part A, 2003, 67: 1276–1283

[58] Major T C, Brisbois E J, Jones A M, Zanetti M E, Annich G M, Bartlett R H, Handa H. The effect of a polyurethane coating incorporating both a thrombin inhibitor and nitric oxide on hemocompatibility in extracorporeal circulation. Biomaterials, 2014, 35: 7271–7285

[59] Gupta S, Amoako K A, Suhaib A, Cook K E. Multi-modal, surface-focused anticoagulation using poly-2-methoxyethylacrylate polymer grafts and surface nitric oxide release. Advanced Materials Interfaces, 2014, 1, DOI:10.1002/admi.201400012

[60] Amoako K A, Montoya P J, Major T C, Suhaib A B, Handa H, Brant D O, Meyerhoff M E, Bartlett R H, Cook K E. Fabrication and in vivo thrombogenicity testing of nitric oxide generating artificial lungs. Journal of Biomedical Materials Research. Part A, 2013, 101: 3511–3519

[61] Zwischenberger J B, Anderson C M, Cook K E, Lick S D, Mockros L F, Bartlett R H. Development of an implantable artificial lung: Challenges and progress. ASAIO Journal (American Society for Artificial Internal Organs), 2001, 47: 316–320

[62] Chapman R G, Ostuni E, Liang M N, Meluleni G, Kim E, Yan L, Pier G, Warren H S, Whitesides G M. Polymeric thin films that resist the adsorption of proteins and the adhesion of bacteria. Langmuir, 2001, 17: 1225–1233

[63] Ista L K, Fan H, Baca O, López G P. Attachment of bacteria to model solid surfaces’ oligo(ethylene glycol) surfaces inhibit bacterial attachment. FEMS Microbiology Letters, 1996, 142: 59–63

[64] Jeon S I, Lee J H, Andrade J D, De Gennes P G. Protein—surface interactions in the presence of polyethylene oxide. I. Simplified theory. Journal of Colloid and Interface Science, 1991, 142: 149–158

[65] Zhao C, Li L, Wang Q, Yu Q, Zheng J. Effect of film thickness on the antifouling performance of poly (hydroxy-functional methacrylates) grafted surfaces. Langmuir, 2011, 27: 4906–4913

[66] Lin N J, Yang H S, Chang Y, Tung K L, Chen W H, Cheng H W, Hsiao S W, Aimar P, Yamamoto K, Lai J Y. Surface self-assembled pegylation of fluoro-based pvdf membranes via hydrophobic-driven copolymer anchoring for ultra-stable biofouling resistance. Langmuir, 2013, 29: 10183–10193

[67] Li M, Neoh K G, Xu L Q, Wang R, Kang E T, Lau T, Olszyna D P, Chiong E. Surface modification of silicone for biomedical applications requiring long-term antibacterial, antifouling, and hemocompatible properties. Langmuir, 2012, 28: 16408–16422

[68] Yang W J, Cai T, Neoh K G, Kang E T, Teo S L M, Rittschof D. Barnacle cement as surface anchor for “clicking” of antifouling and antimicrobial polymer brushes on stainless steel. Biomacromolecules, 2013, 14: 2041–2051

[69] Weber T, Bechthold M, Winkler T, Dauselt J, Terfort A. Direct grafting of anti-fouling polyglycerol layers to steel and other technically relevant materials. Colloids and Surfaces. B, Biointerfaces, 2013, 111: 360–366

[70] Kuroki H, Tokarev I, Nykypanchuk D, Zhulina E, Minko S. Stimuli-responsive materials with self-healing antifouling surface via 3d polymer grafting. Advanced Functional Materials, 2013, 23: 4593–4600

[71] Ekblad T, Bergstrm G, Ederth T, Conlan S L, Mutton R, Clare A S, Wang S, Liu Y, Zhao Q, D’Souza F. Poly (ethylene glycol)-containing hydrogel surfaces for antifouling applications in marine and freshwater environments. Biomacromolecules, 2008, 9: 2775–2783

[72] Mi L, Jiang S. Integrated antimicrobial and nonfouling zwitterionic polymers. Angewandte Chemie International Edition, 2014, 53: 1746–1754

[73] Ishihara K, Fukumoto K, Iwasaki Y, Nakabayashi N. Modification of polysulfone with phospholipid polymer for improvement of the blood compatibility. Part 2. Protein adsorption and platelet adhesion. Biomaterials, 1999, 20: 1553–1559

[74] Iwasaki Y, Sawada S, Ishihara K, Khang G, Lee H B. Reduction of surface-induced inflammatory reaction on plga/mpc polymer blend. Biomaterials, 2002, 23: 3897–3903

[75] Chang Y, Liao S C, Higuchi A, Ruaan R C, Chu C W, Chen W Y. A highly stable nonbiofouling surface with well-packed grafted zwitterionic polysulfobetaine for plasma protein repulsion. Langmuir, 2008, 24: 5453–5458

[76] West S L, Salvage J P, Lobb E J, Armes S P, Billingham N C, Lewis A L, Hanlon G W, Lloyd A W. The biocompatibility of crosslinkable copolymer coatings containing sulfobetaines and phosphobetaines. Biomaterials, 2004, 25: 1195–1204

[77] Zhang Z, Zhang M, Chen S, Horbett T A, Ratner B D, Jiang S. Blood compatibility of surfaces with superlow protein adsorption. Biomaterials, 2008, 29: 4285–4291

[78] Holmlin R E, Chen X, Chapman R G, Takayama S, Whitesides G M. Zwitterionic sams that resist nonspecific adsorption of protein from aqueous buffer. Langmuir, 2001, 17: 2841–2850

[79] Shengfu Chen Z C, Jiang S. Ultra-low fouling peptide surfaces derived from natural amino acids. Biomaterials, 2009, 30: 5892–5896

[80] Chen S, Li L, Zhao C, Zheng J. Surface hydration. Principles and applications toward low-fouling/nonfouling biomaterials. Polymer, 2010, 51: 5283–5293

[81] Jiang S, Cao Z. Ultralow-fouling, functionalizable, and hydrolyzable zwitterionic materials and their derivatives for biological applications. Advanced Materials, 2010, 22: 920–932

[82] Cao Z, Jiang S. Super-hydrophilic zwitterionic poly(carboxybetaine) and amphiphilic non-ionic poly(ethylene glycol) for stealth nanoparticles. Nano Today, 2012, 7: 404–413

[83] Keefe A J, Jiang S. Poly(zwitterionic)protein conjugates offer increased stability without sacrificing binding affinity or bioactivity. Nature Chemistry, 2012, 4: 59–63

[84] Ji J, Zhu H, Shen J. Surface tailoring of poly(dl-lactic acid) by ligand-tethered amphiphilic polymer for promoting chondrocyte attachment and growth. Biomaterials, 2004, 25: 1859–1867

[85] Leng C, Han X, Shao Q, Zhu Y, Li Y, Jiang S, Chen Z. In situ probing of the surface hydration of zwitterionic polymer brushes: Structural and environmental effects. Journal of Physical Chemistry C, 2014, 118: 15840–15845

[86] McRae Page S, Henchey E, Chen X, Schneider S, Emrick T. Efficacy of polympc-dox prodrugs in 4t1 tumor-bearing mice. Molecular Pharmaceutics, 2014, 11: 1715–1720

[87] Disabb-Miller M L, Zha Y, DeCarlo A J, Pawar M, Tew G N, Hickner M A. Water uptake and ion mobility in cross-linked bis(terpyridine)ruthenium-based anion exchange membranes. Macromolecules, 2013, 46: 9279–9287

[88] Ye S H, Hong Y, Sakaguchi H, Shankarraman V, Luketich S K, D'Amore A, Wagner W R. Nonthrombogenic, biodegradable elastomeric polyurethanes with variable sulfobetaine content. ACS Applied Materials & Interfaces, 2014, 6: 22796–22806

[89] Hook A L, Chang C Y, Yang J, Luckett J, Cockayne A, Atkinson S, Mei Y, Bayston R, Irvine D J, Langer R. Combinatorial discovery of polymers resistant to bacterial attachment. Nature Biotechnology, 2012, 30: 868–875

[90] Hook A L, Chang C Y, Yang J, Atkinson S, Langer R, Anderson D G, Davies M C, Williams P, Alexander M R. Discovery of novel materials with broad resistance to bacterial attachment using combinatorial polymer microarrays. Advanced Materials, 2013, 25: 2542–2547

[91] Bjarnsholt T, Ciofu O, Molin S, Givskov M, Hoiby N. Applying insights from biofilm biology to drug development—Can a new approach be developed? Nature Reviews. Drug Discovery, 2013, 12: 791–808

[92] Klibanov A M. Permanently microbicidal materials coatings. Journal of Materials Chemistry, 2007, 17: 2479–2482

[93] Zou P, Hartleb W, Lienkamp K. It takes walls and knights to defend a castle—synthesis of surface coatings from antimicrobial and antibiofouling polymers. Journal of Materials Chemistry, 2012, 22: 19579–19589

[94] Brogden K A. Antimicrobial peptides: Pore formers or metabolic inhibitors in bacteria? Nature Reviews. Microbiology, 2005, 3: 238–250

[95] Arciola C R, Montanaro L, Caramazza R, Sassoli V, Cavedagna D. Inhibition of bacterial adherence to a high-water-content polymer by a water-soluble, nonsteroidal, anti-inflammatory drug. Journal of Biomedical Materials Research, 1998, 42: 1–5

[96] Cheng G, Xue H, Li G, Jiang S. Integrated antimicrobial and nonfouling hydrogels to inhibit the growth of planktonic bacterial cells and keep the surface clean. Langmuir, 2010, 26: 10425–10428

[97] Ratte H T. Bioaccumulation and toxicity of silver compounds: A review. Environmental Toxicology and Chemistry, 1999, 18: 89–108

[98] Follmann H D M, Martins A F, Gerola A P, Burgo T A L, Nakamura C V, Rubira A F, Muniz E C. Antiadhesive and antibacterial multilayer films via layer-by-layer assembly of tmc/heparin complexes. Biomacromolecules, 2012, 13: 3711–3722

[99] Wong S Y, Han L, Timachova K, Veselinovic J, Hyder M N, Ortiz C, Klibanov A M, Hammond P T. Drastically lowered protein adsorption on microbicidal hydrophobic/hydrophilic polyelectrolyte multilayers. Biomacromolecules, 2012, 13: 719–726

[100] Zhuk I, Jariwala F, Attygalle A B, Wu Y, Libera M R, Sukhishvili S A. Self-defensive layer-by-layer films with bacteria-triggered antibiotic release. ACS Nano, 2014, 8: 7733–7745

[101] Shukla A, Fleming K E, Chuang H F, Chau T M, Loose C R, Stephanopoulos G N, Hammond P T. Controlling the release of peptide antimicrobial agents from surfaces. Biomaterials, 2010, 31: 2348–2357

[102] Fu J, Ji J, Yuan W, Shen J. Construction of anti-adhesive and antibacterial multilayer films via layer-by-layer assembly of heparin and chitosan. Biomaterials, 2005, 26: 6684–6692

[103] Cheng G, Xue H, Zhang Z, Chen S, Jiang S. A switchable biocompatible polymer surface with self-sterilizing and nonfouling capabilities. Angewandte Chemie International Edition, 2008, 47: 8831–8834

[104] Wang B L, Ren K F, Chang H, Wang J L, Ji J. Construction of degradable multilayer films for enhanced antibacterial properties. ACS Applied Materials & Interfaces, 2013, 5: 4136–4143

[105] Cao Z, Brault N, Xue H, Keefe A, Jiang S. Manipulating sticky and non-sticky properties in a single material. Angewandte Chemie, 2011, 50: 6102–6104

[106] Cao Z, Mi L, Mendiola J, Ella-Menye J R, Zhang L, Xue H, Jiang S. Reversibly switching the function of a surface between attacking and defending against bacteria. Angewandte Chemie, 2012, 51: 2602–2605

[107] Cao B, Tang Q, Li L, Humble J, Wu H, Liu L, Cheng G. Switchable antimicrobial and antifouling hydrogels with enhanced mechanical properties. Advanced Healthcare Materials, 2013, 2: 1096–1102

[108] Cao B, Li L, Tang Q, Cheng G. The impact of structure on elasticity, switchability, stability and functionality of an all-in-one carboxybetaine elastomer. Biomaterials, 2013, 34: 7592–7600

[109] Yu Q, Cho J, Shivapooja P, Ista L K, López G P. Nanopatterned smart polymer surfaces for controlled attachment, killing, and release of bacteria. ACS Applied Materials & Interfaces, 2013, 5: 9295–9304

[110] Azzaroni O, Moya S, Farhan T, Brown A A, Huck W T S. Switching the properties of polyelectrolyte brushes via “hydrophobic collapse”. Macromolecules, 2005, 38: 10192–10199

[111] Shen Y, Zhang Y, Zhang Q, Niu L, You T, Ivaska A. Immobilization of ionic liquid with polyelectrolyte as carrier. Chemical Communications, 2005, 2005: 4193–4195

[112] Wang L, Lin Y, Su Z. Counterion exchange at the surface of polyelectrolyte multilayer film for wettability modulation. Soft Matter, 2009, 5: 2072–2078

[113] Wei Q, Cai M, Zhou F, Liu W. Dramatically tuning friction using responsive polyelectrolyte brushes. Macromolecules, 2013, 46: 9368–9379

[114] Huang C J, Chen Y S, Chang Y. Counterion-activated nanoactuator: Reversibly switchable killing/releasing bacteria on polycation brushes. ACS Applied Materials & Interfaces, 2015, 7: 2415–2423

RIGHTS & PERMISSIONS

Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg