Biomaterials for reconstruction of cranial defects

Abstract

Reconstruction of cranial defect is commonly performed in neurosurgical operations. Many materials have been employed for repairing cranial defects. In this paper, materials used for cranioplasty, including autografts, allografts, and synthetic biomaterials are comprehensively reviewed. This paper also gives future perspective of the materials and development trend of manufacturing process for cranioplasty implants.

Keywords

cranioplasty / autograft / allograft / metallic material / bioceramics / minera-lized collagen

References

[1] Wilson D B. Embryonic development of the head and neck: Part 5, the brain and cranium. Head & Neck Surgery, 1980, 2(4): 312–320

[2] Hayashi S, Kim J H, Hwang S E, . Interface between intramembranous and endochondral ossification in human foetuses. Folia Morphologica, 2014, 73(2): 199–205

[3] Govindarajan V, Overbeek P A. FGF9 can induce endochondral ossification in cranial mesenchyme. BMC Developmental Biology, 2006, 6(1): 7

[4] Opperman L A. Cranial sutures as intramembranous bone growth sites. Developmental Dynamics, 2000, 219(4): 472–485

[5] Gagan J R, Tholpady S S, Ogle R C. Cellular dynamics and tissue interactions of the dura mater during head development. Birth Defects Research Part C: Embryo Today: Reviews, 2007, 81(4): 297–304

[6] Santaolalla-Montoya F, Martinez-Ibargüen A, Sánchez-Fernández J M, . Principles of cranial base ossification in humans and rats. Acta Oto-Laryngologica, 2012, 132(4): 349–354

[7] Sanan A, Haines S J. Repairing holes in the head: a history of cranioplasty. Neurosurgery, 1997, 40(3): 588–603

[8] Andrushko V A, Verano J W. Prehistoric trepanation in the Cuzco region of Peru: a view into an ancient Andean practice. American Journal of Physical Anthropology, 2008, 137(1): 4–13

[9] Eftekhar B, Dadmehr M, Ghodsi M, . Cranial trephination in ancient Iran. Case illustration. Journal of Neurosurgery, 2007, 106(1 Suppl): 70

[10] Ghannaee A M, Fakharian E, Sarbandi F. Ancient legacy of cranial surgery. Archives of Trauma Research, 2012, 1(2): 72–74

[11] Erdal Y S, Erdal Ö D. A review of trepanations in Anatolia with new cases. International Journal of Osteoarchaeology, 2011, 21(5): 505–534

[12] Aciduman A, Belen D. The earliest document regarding the history of cranioplasty from the Ottoman era. Surgical Neurology, 2007, 68(3): 349–352

[13] Missios S. Hippocrates, Galen, and the uses of trepanation in the ancient classical world. Neurosurgical Focus, 2007, 23(1): 1–9

[14] Shah A M, Jung H, Skirboll S. Materials used in cranioplasty: a history and analysis. Neurosurgical Focus, 2014, 36(4): E19

[15] Spetzger U, Vougioukas V, Schipper J. Materials and techniques for osseous skull reconstruction. Minimally Invasive Therapy & Allied Technologies, 2010, 19(2): 110–121

[16] Aydin S, Kucukyuruk B, Abuzayed B, . Cranioplasty: Review of materials and techniques. Journal of Neurosciences in Rural Practice, 2011, 2(2): 162–167

[17] Prolo D J, Burres K P, McLaughlin W T, . Autogenous skull cranioplasty: fresh and preserved (frozen), with consideration of the cellular response. Neurosurgery, 1979, 4(1): 18–29

[18] Viterbo F, Palhares A, Modenese E. Cranioplasty: the autograft option. The Journal of Craniofacial Surgery, 1995, 6(1): 80–82

[19] Worm P V, Ferreira N P, Faria M B, . Comparative study between cortical bone graft versus bone dust for reconstruction of cranial burr holes. Surgical Neurology International, 2010, 1(1): 91

[20] Greene A K, Mulliken J B, Proctor M R, . Pediatric cranioplasty using particulate calvarial bone graft. Plastic and Reconstructive Surgery, 2008, 122(2): 563–571

[21] Matsumoto K, Kohmura E, Kato A, . Restoration of small bone defects at craniotomy using autologous bone dust and fibrin glue. Surgical Neurology, 1998, 50(4): 344–346

[22] Cokluk C, Senel A, Iyigün O, . Reconstruction of burr hole by using autologous button-shaped graft harvested from inner table of craniotomy flap: technique and clinical result. Minimally Invasive Neurosurgery, 2003, 46(6): 372–373

[23] Boström S, Kourtopoulos H, Nilsson I. Reconstruction of craniotomy burr-holes with autologous bone blugs made by a new hole-saw. Acta Neurochirurgica, 1990, 105(3−4): 132–134

[24] Beekmans S J, Don Griot J P, Mulder J W. Split rib cranioplasty for aplasia cutis congenita and traumatic skull defects: more than 30 years of follow-up. The Journal of Craniofacial Surgery, 2007, 18(3): 594–597

[25] Taggard D A, Menezes A H. Successful use of rib grafts for cranioplasty in children. Pediatric Neurosurgery, 2001, 34(3): 149–155

[26] Munro I R, Guyuron B. Split-rib cranioplasty. Annals of Plastic Surgery, 1981, 7(5): 341–346

[27] Rosenthal A H, Buchman S R. Volume maintenance of inlay bone grafts in the craniofacial skeleton. Plastic and Reconstructive Surgery, 2003, 112(3): 802–811

[28] Lee J C, Kleiber G M, Pelletier A T, . Autologous immediate cranioplasty with vascularized bone in high-risk composite cranial defects. Plastic and Reconstructive Surgery, 2013, 132(4): 967–975

[29] Tubbs R S, Loukas M, Shoja M M, . Use of autologous scapula for cranioplasty: cadaveric feasibility study. Child’s Nervous System, 2008, 24(8): 955–959

[30] Woodroffe H L W. The reparation of cranial defects by means of cartilaginous grafts. British Journal of Surgery, 1917, 5(17): 42–52

[31] Munroe A R. The operation of cartilage-cranioplasty. Canadian Medical Association Journal, 1924, 14(1): 47–49

[32] Feroze A H, Walmsley G G, Choudhri O, . Evolution of cranioplasty techniques in neurosurgery: historical review, pediatric considerations, and current trends. Journal of Neurosurgery, 2015 (in press)

[33] Grant F C, Norcross N C. Repair of cranial defects by cranioplasty. Annals of Surgery, 1939, 110(4): 488–512

[34] Prolo D J, Gutierrez R V, DeVine J S, . Clinical utility of allogeneic skull discs in human craniotomy. Neurosurgery, 1984, 14(2): 183–186

[35] Cornioly C E. A propos de cranioplastie. Revue Medicale de la Suisse Romande, 1929, 49: 677–693

[36] Woodhall B, Spurling R G. Tantalum cranioplasty for war wounds of the skull. Annals of Surgery, 1945, 121(5): 649–668

[37] Bonfield C M, Kumar A R, Gerszten P C. The history of military cranioplasty. Neurosurgical Focus, 2014, 36(4): E18

[38] Flanigan P, Kshettry V R, Benzel E C. World War II, tantalum, and the evolution of modern cranioplasty technique. Neurosurgical Focus, 2014, 36(4): E22

[39] Murtagh F, Scott M, Wycis H T. Stainless steel cranioplasty. American Journal of Surgery, 1956, 92(3): 393–402

[40] Boldrey E. Stainless steel wire-mesh in the repair of small cranial defects. Annals of Surgery, 1945, 121(6): 821–825

[41] Simpson D. Titanium in cranioplasty. Journal of Neurosurgery, 1965, 22(3): 292–293

[42] Gordon D S, Blair G A. Titanium cranioplasty. British Medical Journal, 1974, 2(5917): 478–481

[43] Cabraja M, Klein M, Lehmann T N. Long-term results following titanium cranioplasty of large skull defects. Neurosurgical Focus, 2009, 26(6): E10

[44] Marbacher S, Andres R H, Fathi A R, . Primary reconstruction of open depressed skull fractures with titanium mesh. The Journal of Craniofacial Surgery, 2008, 19(2): 490–495

[45] Wind J J, Ohaegbulam C, Iwamoto F M, . Immediate titanium mesh cranioplasty for treatment of postcraniotomy infections. World Neurosurgery, 2013, 79(1): 207.e11–207.e13

[46] Sunderland I R, Edwards G, Mainprize J, . A technique for intraoperative creation of patient-specific titanium mesh implants. Plast Surg (Oakv), 2015, 23(2): 95–99

[47] Lau D, McDermott M W. A method for combining thin and thick malleable titanium mesh in the repair of cranial defects. Cureus, 2015, 7(5): e267

[48] Hill C S, Luoma A M V, Wilson S R, . Titanium cranioplasty and the prediction of complications. British Journal of Neurosurgery, 2012, 26(6): 832–837

[49] Mukherjee S, Thakur B, Haq I, . Complications of titanium cranioplasty — a retrospective analysis of 174 patients. Acta Neurochirurgica, 2014, 156(5): 989–998

[50] Williams L R, Fan K F, Bentley R P. Custom-made titanium cranioplasty: early and late complications of 151 cranioplasties and review of the literature. International Journal of Oral and Maxillofacial Surgery, 2015, 44(5): 599–608

[51] Black S P. Reconstruction of the supraorbital ridge using aluminum. Surgical Neurology, 1978, 9(2): 121–128

[52] Black S P W, Kam C C M, Sights W P. Aluminum cranioplasty. Journal of Neurosurgery, 1968, 29(5): 562–564

[53] Gage E L. Vitallium cranioplasty. The West Virginia Medical Journal, 1971, 67(11): 325–335

[54] Kobayashi S, Hara H, Okudera H, . Usefulness of ceramic implants in neurosurgery. Neurosurgery, 1987, 21(5): 751–755

[55] Shirai T, Tsuchiya H, Terauchi R, . Treatment of a simple bone cyst using a cannulated hydroxyapatite pin. Medicine, 2015, 94(25): e1027

[56] Yoshikawa H, Tamai N, Murase T, . Interconnected porous hydroxyapatite ceramics for bone tissue engineering. Journal of the Royal Society Interface, 2009, 6(Suppl 3): S341–S348

[57] Guo W G, Qiu Z Y, Cui H, . Strength and fatigue properties of three-step sintered dense nanocrystal hydroxyapatite bioceramics. Frontiers of Materials Science, 2013, 7(2): 190–195

[58] Pompili A, Caroli F, Carpanese L, . Cranioplasty performed with a new osteoconductive osteoinducing hydroxyapatite-derived material. Journal of Neurosurgery, 1998, 89(2): 236–242

[59] Zide M F, Kent J N, Machado L. Hydroxylapatite cranioplasty directly over dura. Journal of Oral and Maxillofacial Surgery, 1987, 45(6): 481–486

[60] Waite P D, Morawetz R B, Zeiger H E, . Reconstruction of cranial defects with porous hydroxylapatite blocks. Neurosurgery, 1989, 25(2): 214–217

[61] Yamashima T. Cranioplasty with hydroxylapatite ceramic plates that can easily be trimmed during surgery. Acta Neurochirurgica, 1989, 96(3−4): 149–153

[62] Staffa G, Nataloni A, Compagnone C, . Custom made cranioplasty prostheses in porous hydroxyapatite using 3D design techniques: 7 years experience in 25 patients. Acta Neurochirurgica, 2007, 149(2): 161–170

[63] Staffa G, Barbanera A, Faiola A, . Custom made bioceramic implants in complex and large cranial reconstruction: a two-year follow-up. Journal of Cranio-Maxillo-Facial Surgery, 2012, 40(3): e65–e70

[64] Stefini R, Zanotti B, Nataloni A, . The efficacy of custom-made porous hydroxyapatite prostheses for cranioplasty: evaluation of postmarketing data on 2697 patients. Journal of Applied Biomaterials & Functional Materials, 2015, 13(2): e136–e144

[65] Yamashima T. Modern cranioplasty with hydroxylapatite ceramic granules, buttons, and plates. Neurosurgery, 1993, 33(5): 939–940

[66] Marbacher S, Andereggen L, Erhardt S, . Intraoperative template-molded bone flap reconstruction for patient-specific cranioplasty. Neurosurgical Review, 2012, 35(4): 527–535

[67] Fischer C M, Burkhardt J K, Sarnthein J, . Aesthetic outcome in patients after polymethyl-methacrylate (PMMA) cranioplasty − a questionnaire-based single-centre study. Neurological Research, 2012, 34(3): 281–285

[68] Ronderos J F, Wiles D A, Ragan F A, . Cranioplasty using gentamicin-loaded acrylic cement: a test of neurotoxicity. Surgical Neurology, 1992, 37(5): 356–360

[69] Pochon J P, Klöti J. Cranioplasty for acquired skull defects in children — a comparison between autologous material and methylmethacrylate 1974−1990. European Journal of Pediatric Surgery, 1991, 1(4): 199–201

[70] Caro-Osorio E, Garza-Ramos R D, Martínez-Sánchez S R, . Cranioplasty with polymethylmethacrylate prostheses fabricated by hand using original bone flaps: Technical note and surgical outcomes. Surgical Neurology International, 2013, 4(1): 136

[71] Gladstone H B, McDermott M W, Cooke D D. Implants for cranioplasty. Otolaryngologic Clinics of North America, 1995, 28(2): 381–400

[72] Lara W C, Schweitzer J, Lewis R P, . Technical considerations in the use of polymethylmethacrylate in cranioplasty. Journal of Long-Term Effects of Medical Implants, 1998, 8(1): 43–53

[73] Huang G J, Zhong S, Susarla S M, . Craniofacial reconstruction with poly(methyl methacrylate) customized cranial implants. The Journal of Craniofacial Surgery, 2015, 26(1): 64–70

[74] Rotaru H, Stan H, Florian I S, . Cranioplasty with custom-made implants: analyzing the cases of 10 patients. Journal of Oral and Maxillofacial Surgery, 2012, 70(2): e169–e176

[75] Fathi A R, Marbacher S, Lukes A. Cost-effective patient-specific intraoperative molded cranioplasty. The Journal of Craniofacial Surgery, 2008, 19(3): 777–781

[76] Jaberi J, Gambrell K, Tiwana P, . Long-term clinical outcome analysis of poly-methyl-methacrylate cranioplasty for large skull defects. Journal of Oral and Maxillofacial Surgery, 2013, 71(2): e81–e88

[77] Moreira-Gonzalez A, Jackson I T, Miyawaki T, . Clinical outcome in cranioplasty: critical review in long-term follow-up. The Journal of Craniofacial Surgery, 2003, 14(2): 144–153

[78] Al-Tamimi Y Z, Sinha P, Trivedi M, . Comparison of acrylic and titanium cranioplasty. British Journal of Neurosurgery, 2012, 26(4): 510–513

[79] Pikis S, Goldstein J, Spektor S. Potential neurotoxic effects of polymethylmethacrylate during cranioplasty. Journal of Clinical Neuroscience, 2015, 22(1): 139–143

[80] Wu J, Xu S, Qiu Z, . Comparison of human mesenchymal stem cells proliferation and differentiation on poly(methyl methacrylate) bone cements with and without mineralized collagen incorporation. Journal of Biomaterials Applications, 2015, 

[81] Jiang H J, Xu J, Qiu Z Y, . Mechanical properties and cytocompatibility improvement of vertebroplasty PMMA bone cements by incorporating mineralized collagen. Materials, 2015, 8(5): 2616–2634

[82] Kuemmerle J M, Oberle A, Oechslin C, . Assessment of the suitability of a new brushite calcium phosphate cement for cranioplasty − an experimental study in sheep. Journal of Cranio-Maxillo-Facial Surgery, 2005, 33(1): 37–44

[83] Pang D, Tse H H, Zwienenberg-Lee M, . The combined use of hydroxyapatite and bioresorbable plates to repair cranial defects in children. Journal of Neurosurgery, 2005, 102(1 Suppl): 36–43

[84] Matic D B, Manson P N. Biomechanical analysis of hydroxyapatite cement cranioplasty. Journal of Craniofacial Surgery, 2004, 15(3): 415–422

[85] Zins J E, Langevin C J, Nasir S. Controversies in skull reconstruction. The Journal of Craniofacial Surgery, 2010, 21(6): 1755–1760

[86] Afifi A M, Gordon C R, Pryor L S, . Calcium phosphate cements in skull reconstruction: a meta-analysis. Plastic and Reconstructive Surgery, 2010, 126(4): 1300–1309

[87] Busch E, Bing J, Hansen E H. Gelatine and polythene film as dura substitutes and polythene plates as bone substitute in skull defects. Acta Chirurgica Scandinavica, 1949, 97(5): 410–416

[88] Liu J K, Gottfried O N, Cole C D, . Porous polyethylene implant for cranioplasty and skull base reconstruction. Neurosurgical Focus, 2004, 16(3): 1

[89] Lin A Y, Kinsella C R, Rottgers S A, . Custom porous polyethylene implants for large-scale pediatric skull reconstruction: early outcomes. The Journal of Craniofacial Surgery, 2012, 23(1): 67–70

[90] Wang J C, Wei L, Xu J, . Clinical outcome of cranioplasty with high-density porous polyethylene. The Journal of Craniofacial Surgery, 2012, 23(5): 1404–1406

[91] Wang J C, Wang S Y, Gui L, . Porous polyethylene combined with split calvarial bone graft to cover complex calvarial defect. The Journal of Craniofacial Surgery, 2012, 23(6): 1802–1804

[92] Hanasono M M, Goel N, DeMonte F. Calvarial reconstruction with polyetheretherketone implants. Annals of Plastic Surgery, 2009, 62(6): 653–655

[93] Rosenthal G, Ng I, Moscovici S, . Polyetheretherketone implants for the repair of large cranial defects: a 3-center experience. Neurosurgery, 2014, 75(5): 523–529

[94] Rammos C K, Cayci C, Castro-Garcia J A, . Patient-specific polyetheretherketone implants for repair of craniofacial defects. The Journal of Craniofacial Surgery, 2015, 26(3): 631–633

[95] Lethaus B, Safi Y, ter Laak-Poort M, . Cranioplasty with customized titanium and PEEK implants in a mechanical stress model. Journal of Neurotrauma, 2012, 29(6): 1077–1083

[96] Alonso-Rodriguez E, Cebrián J L, Nieto M J, . Polyetheretherketone custom-made implants for craniofacial defects: Report of 14 cases and review of the literature. Journal of Cranio-Maxillo-Facial Surgery, 2015, 43(7): 1232–1238

[97] Thien A, King N K, Ang B T, . Comparison of polyetheretherketone and titanium cranioplasty after decompressive craniectomy. World Neurosurgery, 2015, 83(2): 176–180

[98] Cui F Z, Li Y, Ge J. Self-assembly of mineralized collagen composites. Materials Science and Engineering R: Reports, 2007, 57(1−6): 1–27

[99] Weiner S, Traub W. Bone structure: from angstroms to microns. FASEB Journal, 1992, 6(3): 879–885

[100] Olszta M J, Cheng X, Jee S S, . Bone structure and formation: A new perspective. Materials Science and Engineering R: Reports, 2007, 58(3−5): 77–116

[101] Landis W J, Silver F H. Mineral deposition in the extracellular matrices of vertebrate tissues: identification of possible apatite nucleation sites on type I collagen. Cells, Tissues, Organs, 2009, 189(1−4): 20–24

[102] Zhang W, Liao S S, Cui F Z. Hierarchical self-assembly of nano-fibrils in mineralized collagen. Chemistry of Materials, 2003, 15(16): 3221–3226

[103] Wang R Z, Cui F Z, Lu H B, . Synthesis of nanophase hydroxyapatite/collagen composite. Journal of Materials Science Letters, 1995, 14(7): 490–492

[104] Du C, Cui F Z, Zhang W, . Formation of calcium phosphate/collagen composites through mineralization of collagen matrix. Journal of Biomedical Materials Research, 2000, 50(4): 518–527

[105] Kikuchi M, Itoh S, Ichinose S, . Self-organization mechanism in a bone-like hydroxyapatite/collagen nanocomposite synthesized in vitro and its biological reaction in vivo. Biomaterials, 2001, 22(13): 1705–1711

[106] Constantz B R, Gunasekaran S. Mineralized collagen. US Patent, 5 231 169, 1993–07–27

[107] Bradt J H, Mertig M, Teresiak A, . Biomimetic mineralization of collagen by combined fibril assembly and calcium phosphate formation. Chemistry of Materials, 1999, 11(10): 2694–2701

[108] Qiu Z Y, Tao C S, Cui H, . High-strength mineralized collagen artificial bone. Frontiers of Materials Science, 2014, 8(1): 53–62

[109] Kou J M, Fu T Y, Jia X J, . Clinical observations on repair of non-infected bone nonunion by using mineralized collagen graft. Journal of Biomaterials and Tissue Engineering, 2014, 4(12): 1107–1112

[110] Lian K, Lu H, Guo X, . The mineralized collagen for the reconstruction of intra-articular calcaneal fractures with trabecular defects. Biomatter, 2013, 3(4): e27250

[111] Yu X, Xu L, Cui F Z, . Clinical evaluation of mineralized collagen as a bone graft substitute for anterior cervical intersomatic fusion. Journal of Biomaterials and Tissue Engineering, 2012, 2(2): 170–176

[112] Hvistendahl M. China’s push in tissue engineering. Science, 2012, 338(6109): 900–902

Acknowledgements

This work was in part supported by the National Basic Research Program of China (973 Program, 2011CB606205) and the ‘Twelfth Five-Year’ National Science and Technology Support Program (2012BAI17B02) funded by the Ministry of Science and Technology of China, and the National Natural Science Foundation of China (Grant Nos. 21371106 and 51402167).

RIGHTS & PERMISSIONS

2014 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg