Current progresses of 3D bioprinting based tissue engineering

Abstract

Background: The shortage of available organs for transplantation is the major obstacle hindering the application of regenerative medicine, and has also become the desperate problem faced by more and more patients nowadays. The recent development and application of 3D printing technique in biological research (bioprinting) has revolutionized the tissue engineering methods, and become a promising solution for tissue regeneration.

Results: In this review, we summarize the current application of bioprinting in producing tissues and organoids, and discuss the future directions and challenges of 3D bioprinting.

Conclusions: Currently, 3D bioprinting is capable to generate patient-specialized bone, cartilage, blood vascular network, hepatic unit and other simple components/tissues, yet pure cell-based functional organs are still desired.

Graphical abstract

References

[1] Langer, R. and Vacanti, J. P. (1993) Tissue engineering. Science, 260, 920–926

[2] Atala, A., Bauer, S. B., Soker, S., Yoo, J. J. and Retik, A. B. (2006) Tissue-engineered autologous bladders for patients needing cystoplasty. Lancet, 367, 1241–1246

[3] Lu, T.-Y., Lin, B., Kim, J., Sullivan, M., Tobita, K., Salama, G. and Yang, L. (2013) Repopulation of decellularized mouse heart with human induced pluripotent stem cell-derived cardiovascular progenitor cells. Nat Commun, 4, 2307

[4] Pati, F., Jang, J., Ha, D. H., Won Kim, S., Rhie, J. W., Shim, J. H., Kim, D. H. and Cho, D. W. (2014) Printing three-dimensional tissue analogues with decellularized extracellular matrix bioink. Nat Commun, 5, 3935

[5] Murphy, S. V. and Atala, A. (2014) 3D bioprinting of tissues and organs. Nat. Biotechnol., 32, 773–785

[6] Giannopoulos, A. A., Mitsouras, D., Yoo, S. J., Liu, P. P., Chatzi-zisis, Y. S. and Rybicki, F. J. (2016) Applications of 3D printing in cardiovascular diseases. Nat Rev Cardiol, 13, 701–718

[7] Powers, M. K., Lee, B. R. and Silberstein, J. (2016) Three-dimensional printing of surgical anatomy. Curr Opin Urol, 26, 283–288

[8] Zopf, D. A., Hollister, S. J., Nelson, M. E., Ohye, R. G. and Green, G. E. (2013) Bioresorbable airway splint created with a three-dimensional printer. N. Engl. J. Med., 368, 2043–2045

[9] Xiao, Z., Tang, F., Tang, J., Yang, H., Zhao, Y., Chen, B., Han, S., Wang, N., Li, X., Cheng, S.,  (2016) One-year clinical study of NeuroRegen scaffold implantation following scar resection in complete chronic spinal cord injury patients. Sci. China Life Sci., 59, 647–655

[10] Dababneh, A. B. and Ozbolat, I. T. (2014) Bioprinting technology: a current state-of-the-art review. J. Manuf. Sci. Eng., 136, 061016

[11] Hölzl, K., Lin, S., Tytgat, L., Van Vlierberghe, S., Gu, L. and Ovsianikov, A. (2016) Bioink properties before, during and after 3D bioprinting. Biofabrication, 8, 032002

[12] Jose, R. R., Rodriguez, M. J., Dixon, T. A., Omenetto, F. and Kaplan, D. L. (2016) Evolution of bioinks and additive manufacturing technologies for 3D bioprinting. ACS Biomater. Sci. Eng., 2, 1662–1678

[13] Fricain, J. C., Schlaubitz, S., Le Visage, C., Arnault, I., Derkaoui, S. M., Siadous, R., Catros, S., Lalande, C., Bareille, R., Renard, M.,  (2013) A nano-hydroxyapatite—pullulan/dextran polysaccharide composite macroporous material for bone tissue engineering. Biomaterials, 34, 2947–2959

[14] Lee, C. H., Rodeo, S. A., Fortier, L. A., Lu, C., Erisken, C. and Mao, J. J. (2014) Protein-releasing polymeric scaffolds induce fibrochondrocytic differentiation of endogenous cells for knee meniscus regeneration in sheep. Sci Transl Med, 6, 266ra171

[15] Yan, Y., Wang, X., Pan, Y., Liu, H., Cheng, J., Xiong, Z., Lin, F., Wu, R., Zhang, R. and Lu, Q. (2005) Fabrication of viable tissue-engineered constructs with 3D cell-assembly technique. Biomaterials, 26, 5864–5871

[16] Ahn, S. H., Lee, H. J., Lee, J. S., Yoon, H., Chun, W. and Kim, G. H. (2015) A novel cell-printing method and its application to hepatogenic differentiation of human adipose stem cell-embedded mesh structures. Sci Rep, 5, 13427

[17] Mannoor, M. S., Jiang, Z., James, T., Kong, Y. L., Malatesta, K. A., Soboyejo, W. O., Verma, N., Gracias, D. H. and McAlpine, M. C. (2013) 3D printed bionic ears. Nano Lett., 13, 2634–2639

[18] Ng, W. L., Wang, S., Yeong, W. Y. and Naing, M. W. (2016) Skin bioprinting: impending reality or fantasy? Trends Biotechnol., 34, 689–699

[19] Koch, L., Deiwick, A., Schlie, S., Michael, S., Gruene, M., Coger, V., Zychlinski, D., Schambach, A., Reimers, K., Vogt, P. M.,  (2012) Skin tissue generation by laser cell printing. Biotechnol. Bioeng., 109, 1855–1863

[20] Michael, S., Sorg, H., Peck, C. T., Koch, L., Deiwick, A., Chichkov, B., Vogt, P. M. and Reimers, K. (2013) Tissue engineered skin substitutes created by laser-assisted bioprinting form skin-like structures in the dorsal skin fold chamber in mice. PLoS ONE, 8, e57741

[21] Lee, V., Singh, G., Trasatti, J. P., Bjornsson, C., Xu, X., Tran, T. N., Yoo, S. S., Dai, G. and Karande, P. (2014) Design and fabrication of human skin by three-dimensional bioprinting. Tissue Eng. Part C Methods, 20, 473–484

[22] Norotte, C., Marga, F. S., Niklason, L. E. and Forgacs, G. (2009) Scaffold-free vascular tissue engineering using bioprinting. Biomaterials, 30, 5910–5917

[23] Kolesky, D. B., Homan, K. A., Skylar-Scott, M. A. and Lewis, J. A. (2016) Three-dimensional bioprinting of thick vascularized tissues. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 113, 3179–3184

[24] Homan, K. A., Kolesky, D. B., Skylar-Scott, M. A., Herrmann, J., Obuobi, H., Moisan, A. and Lewis, J. A. (2016) Bioprinting of 3D convoluted renal proximal tubules on perfusable chips. Sci. Rep., 6, 34845

[25] Miller, J. S., Stevens, K. R., Yang, M. T., Baker, B. M., Nguyen, D. H., Cohen, D. M., Toro, E., Chen, A. A., Galie, P. A., Yu, X.,  (2012) Rapid casting of patterned vascular networks for perfusable engineered three-dimensional tissues. Nat. Mater., 11, 768–774

[26] Kolesky, D. B., Truby, R. L., Gladman, A. S., Busbee, T. A., Homan, K. A. and Lewis, J. A. (2014) 3D bioprinting of vascularized, heterogeneous cell-laden tissue constructs. Adv. Mater. Weinheim, 26, 3124–3130

[27] Cui, X., Breitenkamp, K., Finn, M. G., Lotz, M. and D’Lima, D. D. (2012) Direct human cartilage repair using three-dimensional bioprinting technology. Tissue Eng. Part A, 18, 1304–1312

[28] Cui, X. and Boland, T. (2009) Human microvasculature fabrication using thermal inkjet printing technology. Biomaterials, 30, 6221–6227

[29] Wang, H., Li, Y., Zuo, Y., Li, J., Ma, S. and Cheng, L. (2007) Biocompatibility and osteogenesis of biomimetic nano-hydroxyapatite/polyamide composite scaffolds for bone tissue engineering. Biomaterials, 28, 3338–3348

[30] Keriquel, V., Guillemot, F., Arnault, I., Guillotin, B., Miraux, S., Amédée, J., Fricain, J. C. and Catros, S. (2010) In vivo bioprinting for computer- and robotic-assisted medical intervention: preliminary study in mice. Biofabrication, 2, 014101

[31] Xu, T., Binder, K. W., Albanna, M. Z., Dice, D., Zhao, W., Yoo, J. J. and Atala, A. (2013) Hybrid printing of mechanically and biologically improved constructs for cartilage tissue engineering applications. Biofabrication, 5, 015001

[32] Reichert, J. C., Cipitria, A., Epari, D. R., Saifzadeh, S., Krishnakanth, P., Berner, A., Woodruff, M. A., Schell, H., Mehta, M., Schuetz, M. A.,  (2012) A tissue engineering solution for segmental defect regeneration in load-bearing long bones. Sci. Transl. Med., 4, 141ra93

[33] Sadtler, K., Singh, A., Wolf, M. T., Wang, X., Pardoll, D. M. and Elisseeff, J. H. (2016) Design, clinical translation and immunological response of biomaterials in regenerative medicine. Nat. Rev. Mater., 1, 16040

[34] Chia, H. N. and Wu, B. M. (2015) Recent advances in 3D printing of biomaterials. J. Biol. Eng., 9, 4

[35] Caliari, S. R. and Burdick, J. A. (2016) A practical guide to hydrogels for cell culture. Nat. Methods, 13, 405–414

[36] Pereira, R. F. and Bártolo, P. J. (2015) 3D bioprinting of photocrosslinkable hydrogel constructs. J. Appl. Polym. Sci., 132, 42458

[37] Lei, M. and Wang, X. (2016) Biodegradable polymers and stem cells for bioprinting. Molecules, 21, 539

[38] Zhu, W., Ma, X., Gou, M., Mei, D., Zhang, K. and Chen, S. (2016) 3D printing of functional biomaterials for tissue engineering. Curr. Opin. Biotechnol., 40, 103–112

[39] Ma, X., Qu, X., Zhu, W., Li, Y.-S., Yuan, S., Zhang, H., Liu, J., Wang, P., Lai, C. S. E., Zanella, F.,  (2016) Deterministically patterned biomimetic human iPSC-derived hepatic model via rapid 3D bioprinting. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 113, 2206–2211

[40] Kang, H. W., Lee, S. J., Ko, I. K., Kengla, C., Yoo, J. J. and Atala, A. (2016) A 3D bioprinting system to produce human-scale tissue constructs with structural integrity. Nat. Biotechnol., 34, 312–319

[41] Hoch, E., Tovar, G. E. M. and Borchers, K. (2014) Bioprinting of artificial blood vessels: current approaches towards a demanding goal. Eur. J. Cardiothorac. Surg., 46, 767–778

[42] Irvine, S. A. and Venkatraman, S. S. (2016) Bioprinting and Differentiation of Stem Cells. Molecules, 21, 1188

[43] Saunders, R. E. and Derby, B. (2014) Inkjet printing biomaterials for tissue engineering: bioprinting. Int. Mater. Rev., 59, 430–448

[44] Zhao, Y., Li, Y., Mao, S., Sun, W. and Yao, R. (2015) The influence of printing parameters on cell survival rate and printability in microextrusion-based 3D cell printing technology. Biofabrication, 7, 045002

[45] Devillard, R., Pagès, E., Correa, M. M., Kériquel, V., Rémy, M., Kalisky, J., Ali, M., Guillotin, B. and Guillemot, F. (2014). Chapter 9 — Cell Patterning by Laser-Assisted Bioprinting. In Methods in Cell Biology, Matthieu, P. and Manuel, T., eds. 159–174. New York: Academic Press

[46] Wang, X., Ao, Q., Tian, X., Fan, J., Wei, Y., Hou, W., Tong, H. and Bai, S. (2016) 3D bioprinting technologies for hard tissue and organ engineering. Materials (Basel), 9, 802

[47] Yi, H., Ur Rehman, F., Zhao, C., Liu, B. and He, N. (2016) Recent advances in nano scaffolds for bone repair. Bone Res., 4, 16050

[48] Skardal, A., Mack, D., Kapetanovic, E., Atala, A., Jackson, J. D., Yoo, J. and Soker, S. (2012) Bioprinted amniotic fluid-derived stem cells accelerate healing of large skin wounds. Stem Cells Transl. Med., 1, 792–802

[49] Kim, J. J., Hou, L. and Huang, N. F. (2016) Vascularization of three-dimensional engineered tissues for regenerative medicine applications. Acta Biomater., 41, 17–26

[50] Mandrycky, C., Wang, Z., Kim, K. and Kim, D.-H. (2016) 3D bioprinting for engineering complex tissues. Biotechnol. Adv., 34, 422–434

[51] Li, S., Xiong, Z., Wang, X., Yan, Y., Liu, H. and Zhang, R. (2009) Direct fabrication of a hybrid cell/hydrogel construct by a double-nozzle assembling technology. J. Bioact. Compat. Polym., 24, 249–265

ACKNOWLEDGEMENTS

This work is supported by grants 31271349 from the National Natural Science Foundation of China, China 973 Program 2014CB964901 and CAS Strategic Priority Research Program grant XDA01020105.

COMPLIANCE WITH ETHICS GUIDELINES

The authors Zeyu Zhang and Xiu-Jie Wang declare they have no conflict of interest.

This article does not contain any studies with human or animal subjects performed by any of the authors.

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg