Collective motion of bacteria in two dimensions

Abstract

Collective motion can be observed in biological systems over a wide range of length scales, from large animals to bacteria. Collective motion is thought to confer an advantage for defense and adaptation. A central question in the study of biological collective motion is how the traits of individuals give rise to the emergent behavior at population level. This question is relevant to the dynamics of general self-propelled particle systems, biological self-organization, and active fluids. Bacteria provide a tractable system to address this question, because bacteria are simple and their behavior is relatively easy to control. In this mini review we will focus on a special form of bacterial collective motion, i.e., bacterial swarming in two dimensions. We will introduce some organization principles known in bacterial swarming and discuss potential means of controlling its dynamics. The simplicity and controllability of 2D bacterial behavior during swarming would allow experimental examination of theory predictions on general collective motion.

Graphical abstract

Keywords

bacterial swarming / biofilm / flagellar motility / gliding motility / biological self-organization / emergent behavior

References

[1] Vicsek,T. and Zafeiris, A. (2012) Collective motion. Phys. Rep., 517, 71–140

[2] Ioannou,C. C., Guttal,V. and Couzin,I. D. (2012) Predatory fish select for coordinated collective motion in virtual prey. Science, 337, 1212–1215

[3] Cavagna, A., Cimarelli, A., Giardina, I., Parisi, G., Santagati, R., Stefanini, F. and Viale, M. (2010) Scale-free correlations in starling flocks. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 11865–11870

[4] Attanasi, A., Cavagna, A., Del Castello, L., Giardina, I., Jelic, A., Melillo, S., Parisi, L., Pohl, O., Shen, E. and Viale, M. (2015) Emergence of collective changes in travel direction of starling flocks from individual birds’ fluctuations. J. R. Soc. Interface, 12, 20150319

[5] Bazazi, S., Buhl, J., Hale, J. J., Anstey,M. L., Sword, G. A., Simpson, S. J. and Couzin, I. D. (2008) Collective motion and cannibalism in locust migratory bands. Curr. Biol., 18, 735–739

[6] Friedl,P. and Gilmour, D. (2009) Collective cell migration in morphogenesis, regeneration and cancer. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 10, 445–457

[7] Hallegraeff, G. M. (1993) A review of harmful algal blooms and their apparent global increase. Phycologia, 32, 79–99

[8] Tyson, J. J. and Murray, J. D. (1989) Cyclic AMP waves during aggregation of Dictyostelium amoebae. Development, 106, 421–426

[9] Kaiser, D. (2007) Bacterial swarming: a re-examination of cell-movement patterns. Curr. Biol., 17, R561–R570

[10] Verstraeten, N., Braeken, K., Debkumari, B., Fauvart, M., Fransaer, J., Vermant, J. and Michiels, J. (2008) Living on a surface: swarming and biofilm formation. Trends Microbiol., 16, 496–506

[11] Vasarhelyi, G., Viragh,C., Somorjai, G., Tarcai, N., Szörenyi, T., Nepusz, T., Vicsek, T., et al. (2014) Outdoor flocking and formation flight with autonomous aerial robots. In IROS, 2014 IEEE/RSJ Inter. Confer. 3866–3873

[12] Gross, R., Bonani, M., Mondada, F. and Dorigo, M. (2006) Autonomous self-assembly in swarm-bots. Robotics. IEEE Transactions on, 22, 1115–1130

[13] Rubenstein, M., Cornejo, A. and Nagpal, R. (2014) Programmable self-assembly in a thousand-robot swarm. Science, 345, 795–799

[14] Martens, D., Baesens, B. and Fawcett, T. (2011) Editorial survey: swarm intelligence for data mining. Mach. Learn., 82, 1–42

[15] Ramaswamy, S. (2010) The mechanics and statistics of active matter. Annu. Rev. Condens. Matter Phys., 1, 323–345

[16] Koch, D. L. and Subramanian, G. (2011) Collective hydrodynamics of swimming microorganisms: living fluids. Annu. Rev. Fluid Mech., 43, 637–659

[17] Wu, Y., Jiang,Y., Kaiser, A. D. and Alber, M. (2011) Self-organization in bacterial swarming: lessons from myxobacteria. Phys. Biol., 8, 055003

[18] Marchetti, M. C., Joanny, J. F., Ramaswamy,S., Liverpool,T. B., Prost,J., Rao, M. and Simha, R. A. (2013) Hydrodynamics of soft active matter. Rev. Mod. Phys., 85, 1143–1189

[19] Berg, H. C. (2004) E. coli in Motion. New York: Springer-Verlag

[20] Saragosti, J., Calvez, V., Bournaveas, N., Perthame, B., Buguin, A. and Silberzan, P. (2011) Directional persistence of chemotactic bacteria in a traveling concentration wave. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 16235–16240

[21] Mazzag, B. C., Zhulin, I. B. and Mogilner, A. (2003) Model of bacterial band formation in aerotaxis. Biophys. J., 85, 3558–3574

[22] Wu, X.-L. and Libchaber, A. (2000) Particle diffusion in a quasi-two-dimensional bacterial bath. Phys. Rev. Lett., 84, 3017–3020

[23] Sokolov, A., Aranson, I. S., Kessler, J. O. and Goldstein, R. E. (2007) Concentration dependence of the collective dynamics of swimming bacteria. Phys. Rev. Lett., 98, 158102

[24] Sokolov, A. and Aranson, I. S. (2012) Physical properties of collective motion in suspensions of bacteria. Phys. Rev. Lett., 109, 248109

[25] Dombrowski, C., Cisneros, L., Chatkaew, S., Goldstein, R. E. and Kessler, J. O. (2004) Self-concentration and large-scale coherence in bacterial dynamics. Phys. Rev. Lett., 93, 098103

[26] Cisneros, L. H., Kessler, J. O., Ganguly, S. and Goldstein, R. E. (2011) Dynamics of swimming bacteria: transition to directional order at high concentration. Phys. Rev. E Stat. Nonlin. Soft Matter Phys., 83, 061907

[27] Lushi, E., Wioland, H. and Goldstein, R. E. (2014) Fluid flows created by swimming bacteria drive self-organization in confined suspensions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 9733–9738

[28] Wensink, H. H., Dunkel, J., Heidenreich, S., Drescher, K., Goldstein, R. E., Löwen, H. and Yeomans, J. M. (2012) Meso-scale turbulence in living fluids. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 14308–14313

[29] Petroff, A. P., Wu, X.-L. and Libchaber, A. (2015) Fast-moving bacteria self-organize into active two-dimensional crystals of rotating cells. Phys. Rev. Lett., 114, 158102

[30] Xiao, C., Xiang, Y., Mingcheng, Y. and Zhang, H. P. (2015) Dynamic clustering in suspension of motile bacteria. EPL, 111, 54002

[31] López, D., Vlamakis, H. and Kolter, R. (2010) Biofilms. Cold Spring Harb. Perspect. Biol., 2, a000398

[32] Kerr, B., Riley, M. A., Feldman, M. W. and Bohannan, B. J. M. (2002) Local dispersal promotes biodiversity in a real-life game of rock-paper-scissors. Nature, 418, 171–174

[33] Struthers, J. K. and Westran, R. P. (2003) Clinical Bacteriology. 192. Florida: CRC Press

[34] Hauser, G. (1885) Über Fäulnisbakterien und deren Beziehung zur Septicämie. Leipzig: F.G.W. Vogel

[35] Harshey, R. M. (2003) Bacterial motility on a surface: many ways to a common goal. Annu. Rev. Microbiol., 57, 249–273

[36] Kearns,D. B. (2010) A field guide to bacterial swarming motility. Nat. Rev. Microbiol., 8, 634–644

[37] Berg, H. C. (2003) The rotary motor of bacterial flagella. Annu. Rev. Biochem., 72, 19–54

[38] Lauga, E. and Powers, T. R. (2009) The hydrodynamics of swimming microorganisms. Rep. Prog. Phys., 72, 096601

[39] Allison, C., Lai, H.-C., Gygi, D. and Hughes, C. (1993) Cell differentiation of Proteus mirabilis is initiated by glutamine, a specific chemoattractant for swarming cells. Mol. Microbiol., 8, 53–60

[40] Harshey, R. M. and Matsuyama, T. (1994) Dimorphic transition in Escherichia coli and Salmonella typhimurium: surface-induced differentiation into hyperflagellate swarmer cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91, 8631–8635

[41] Partridge,J. D. and Harshey, R. M. (2013) More than motility: Salmonella flagella contribute to overriding friction and facilitating colony hydration during swarming. J. Bacteriol., 195, 919–929

[42] Hamze, K., Autret, S., Hinc, K., Laalami, S., Julkowska, D., Briandet, R., Renault, M., Absalon, C., Holland, I. B., Putzer, H., et al. (2011) Single-cell analysis in situ in a Bacillus subtilis swarming community identifies distinct spatially separated subpopulations differentially expressing hag (flagellin), including specialized swarmers. Microbiology, 157, 2456–2469

[43] Tremblay, J. and Déziel, E. (2010) Gene expression in Pseudomonas aeruginosa swarming motility. BMC Genomics, 11, 587

[44] Henrichsen, J. (1972) Bacterial surface translocation: a survey and a classification. Bacteriol Rev, 36, 478–503

[45] Allison, C. and Hughes, C. (1991) Bacterial swarming: an example of prokaryotic differentiation and multicellular behaviour. Sci. Prog., 75, 403–422

[46] McCarter, L. L. (2004) Dual flagellar systems enable motility under different circumstances. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 7, 18–29

[47] Copeland, M. F. and Weibel, D. B. (2009) Bacterial swarming: a model system for studying dynamic self-assembly. Soft Matter, 5, 1174–1187

[48] Zhang, H. P., Be'er, A., Smith, R. S., Florin, E.-L. and Swinney, H. L. (2009) Swarming dynamics in bacterial colonies. EPL, 87, 48011

[49] Darnton, N. C., Turner, L., Rojevsky, S. and Berg, H. C. (2010) Dynamics of bacterial swarming. Biophys. J., 98, 2082–2090

[50] Zhang, H. P., Be’er, A., Florin, E.-L. and Swinney, H. L. (2010) Collective motion and density fluctuations in bacterial colonies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 13626–13630

[51] Wu, Y., Hosu, B. G. and Berg, H. C. (2011) Microbubbles reveal chiral fluid flows in bacterial swarms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 4147–4151

[52] Turner, L., Zhang, R., Darnton, N. C. and Berg, H. C. (2010) Visualization of flagella during bacterial swarming. J. Bacteriol., 192, 3259–3267

[53] Berg, H. C. and Brown, D. A. (1972) Chemotaxis in Escherichia coli analysed by three-dimensional tracking. Nature, 239, 500–504

[54] Cisneros, L., Dombrowski, C., Goldstein, R.E., Kessler, J.O. (2006) Reversal of bacterial locomotion at an obstacle. Phys. Rev. E Stat. Nonlin. Soft Matter Phys. 73:03090173: 030901

[55] Be’er, A., Strain, S. K., Hernández, R. A., Ben-Jacob, E. and Florin, E.-L. (2013) Periodic reversals in Paenibacillus dendritiformis swarming. J. Bacteriol., 195, 2709–2717

[56] Mariconda, S., Wang, Q. and Harshey, R. M. (2006) A mechanical role for the chemotaxis system in swarming motility. Mol. Microbiol., 60, 1590–1602

[57] Chen, X., Dong, X., Be’er, A., Swinney, H. L. and Zhang, H. P. (2012) Scale-invariant correlations in dynamic bacterial clusters. Phys. Rev. Lett., 108, 148101

[58] Ariel, G., Rabani, A., Benisty, S., Partridge, J. D., Harshey, R. M. and Be’er, A. (2015) Swarming bacteria migrate by Lévy Walk. Nat. Commun., 6, 8396

[59] Peruani, F., Deutsch, A. and Bär, M. (2006) Nonequilibrium clustering of self-propelled rods. Phys. Rev. E Stat. Nonlin. Soft Matter Phys., 74, 030904

[60] Swiecicki, J.-M., Sliusarenko, O. and Weibel, D. B. (2013) From swimming to swarming: Escherichia coli cell motility in two-dimensions. Integr. Biol. (Camb), 5, 1490–1494

[61] Drescher, K., Dunkel, J., Cisneros, L. H., Ganguly, S. and Goldstein, R. E. (2011) Fluid dynamics and noise in bacterial cell-cell and cell-surface scattering. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 10940–10945

[62] Zhang, R., Turner, L. and Berg, H. C. (2010) The upper surface of an Escherichia coli swarm is stationary. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 288–290

[63] Wu, Y. and Berg, H. C. (2012) Water reservoir maintained by cell growth fuels the spreading of a bacterial swarm. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 4128–4133

[64] Ping, L., Wu, Y., Hosu, B. G., Tang, J. X. and Berg, H. C. (2014) Osmotic pressure in a bacterial swarm. Biophys. J., 107, 871–878

[65] Semmler, A. B. T., Whitchurch, C. B. and Mattick, J. S. (1999) A re-examination of twitching motility in Pseudomonas aeruginosa. Microbiology, 145, 2863–2873

[66] Nudleman, E. and Kaiser, D. (2004) Pulling together with type IV pili. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 7, 52–62

[67] Anyan, M. E., Amiri, A., Harvey, C. W., Tierra, G., Morales-Soto, N., Driscoll, C. M., Alber, M. S. and Shrout, J. D. (2014) Type IV pili interactions promote intercellular association and moderate swarming of Pseudomonas aeruginosa. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 18013–18018

[68] Hoiczyk, E. and Baumeister, W. (1998) The junctional pore complex, a prokaryotic secretion organelle, is the molecular motor underlying gliding motility in cyanobacteria. Curr. Biol., 8, 1161–1168

[69] McBride, M. J. (2004) Cytophaga-flavobacterium gliding motility. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 7, 63–71

[70] Kaiser, D. (2003) Coupling cell movement to multicellular development in myxobacteria. Nat. Rev. Microbiol., 1, 45–54

[71] Nan, B., McBride, M. J., Chen, J., Zusman, D. R. and Oster, G. (2014) Bacteria that glide with helical tracks. Curr. Biol., 24, R169–R173

[72] Nelson, S. S., Bollampalli, S. and McBride, M. J. (2008) SprB is a cell surface component of the Flavobacterium johnsoniae gliding motility machinery. J. Bacteriol., 190, 2851–2857

[73] Nakane, D., Sato,K., Wada, H., McBride, M. J. and Nakayama, K. (2013) Helical flow of surface protein required for bacterial gliding motility. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 110, 11145–11150

[74] Shrivastava, A., Lele, P. P. and Berg, H. C. (2015) A rotary motor drives Flavobacterium gliding. Curr. Biol., 25, 338–341

[75] Kaiser, D. and Warrick, H. (2014) Transmission of a signal that synchronizes cell movements in swarms of Myxococcus xanthus. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 13105–13110

[76] Jelsbak, L. and Kaiser, D. (2005) Regulating pilin expression reveals a threshold for S motility in Myxococcus xanthus. J. Bacteriol., 187, 2105–2112

[77] Wu, Y., Kaiser,A. D., Jiang, Y. and Alber, M. S. (2009) Periodic reversal of direction allows Myxobacteria to swarm. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 1222–1227

[78] Kudrolli, A. (2010) Concentration dependent diffusion of self-propelled rods. Phys. Rev. Lett., 104, 088001

[79] Igoshin, O. A., Goldbeter, A., Kaiser, D. and Oster, G. (2004) A biochemical oscillator explains several aspects of Myxococcus xanthus behavior during development. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 15760–15765

[80] Berleman,J. E., Scott,J., Chumley, T. and Kirby,J. R. (2008) Predataxis behavior in Myxococcus xanthus. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 17127–17132

[81] Alber, M. S., Kiskowski, M. A. and Jiang,Y. (2004) Two-stage aggregate formation via streams in myxobacteria. Phys. Rev. Lett., 93, 068102

[82] Thutupalli, S., Sun, M., Bunyak, F., Palaniappan, K. and Shaevitz, J. W. (2015) Directional reversals enable Myxococcus xanthus cells to produce collective one-dimensional streams during fruiting-body formation. J. R. Soc. Interface, 12, 20150049

[83] Sozinova, O., Jiang, Y., Kaiser, D. and Alber, M. (2005) A three-dimensional model of myxobacterial aggregation by contact-mediated interactions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 11308–11312

[84] Wu,Y., Jiang, Y., Kaiser, D. and Alber, M. (2007) Social interactions in myxobacterial swarming. PLoS Comput. Biol., 3, e253

[85] Janulevicius, A., van Loosdrecht, M. C. M., Simone,A. and Picioreanu, C. (2010) Cell flexibility affects the alignment of model myxobacteria. Biophys. J., 99, 3129–3138

[86] Peruani, F., Starruβ  J., Jakovljevic, V., Søgaard-Andersen, L., Deutsch, A. and Bär, M. (2012) Collective motion and nonequilibrium cluster formation in colonies of gliding bacteria. Phys. Rev. Lett., 108, 098102

[87] Janulevicius,A., van Loosdrecht, M. and Picioreanu,C. (2015) Short-range guiding can result in the formation of circular aggregates in myxobacteria populations. PLoS Comput. Biol., 11, e1004213

[88] Balagam, R. and Igoshin, O. A. (2015) Mechanism for collective cell alignment in Myxococcus xanthus bacteria. PLoS Comput. Biol., 11, e1004474

[89] Chaté H., Ginelli, F. and Montagne, R. (2006) Simple model for active nematics: quasi-long-range order and giant fluctuations. Phys. Rev. Lett., 96, 180602

[90] McCandlish, S. R., Baskaran, A. and Hagan, M. F. (2012) Spontaneous segregation of self-propelled particles with different motilities. Soft Matter, 8, 2527–2534

[91] Hinz, D. F., Panchenko, A., Kim, T.-Y. and Fried,E. (2014) Motility versus fluctuations in mixtures of self-motile and passive agents. Soft Matter, 10, 9082–9089

[92] Nagai, K. H., Sumino, Y., Montagne,R., Aranson, I. S. and Chaté H. (2015) Collective motion of self-propelled particles with memory. Phys. Rev. Lett., 114, 168001

[93] Liu,C., Fu, X., Liu, L., Ren, X., Chau, C. K. L., Li, S., Xiang, L., Zeng, H., Chen, G., Tang, L. H., et al. (2011) Sequential establishment of stripe patterns in an expanding cell population. Science, 334, 238– 241

[94] Deisseroth, K. (2011) Optogenetics. Nat. Methods, 8, 26–29

[95] Lu, S., Bi, W., Liu, F., Wu, X., Xing, B. and Yeow, E. K. (2013) Loss of collective motion in swarming bacteria undergoing stress. Phys. Rev. Lett., 111, 208101

[96] Liu, J., Prindle, A., Humphries, J., Gabalda-Sagarra, M., Asally, M., Lee, D. Y., Ly, S., Garcia-Ojalvo, J. and Süel, G. M. (2015) Metabolic co-dependence gives rise to collective oscillations within biofilms. Nature, 523, 550–554

RIGHTS & PERMISSIONS

Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg