Collective motion of bacteria in two dimensions

Yilin Wu

PDF(336 KB)
PDF(336 KB)
Quant. Biol. ›› 2015, Vol. 3 ›› Issue (4) : 199-205. DOI: 10.1007/s40484-015-0057-7

Collective motion of bacteria in two dimensions

Author information +
History +

Abstract

Collective motion can be observed in biological systems over a wide range of length scales, from large animals to bacteria. Collective motion is thought to confer an advantage for defense and adaptation. A central question in the study of biological collective motion is how the traits of individuals give rise to the emergent behavior at population level. This question is relevant to the dynamics of general self-propelled particle systems, biological self-organization, and active fluids. Bacteria provide a tractable system to address this question, because bacteria are simple and their behavior is relatively easy to control. In this mini review we will focus on a special form of bacterial collective motion, i.e., bacterial swarming in two dimensions. We will introduce some organization principles known in bacterial swarming and discuss potential means of controlling its dynamics. The simplicity and controllability of 2D bacterial behavior during swarming would allow experimental examination of theory predictions on general collective motion.

Graphical abstract

Keywords

bacterial swarming / biofilm / flagellar motility / gliding motility / biological self-organization / emergent behavior

Cite this article

Download citation ▾
Yilin Wu. Collective motion of bacteria in two dimensions. Quant. Biol., 2015, 3(4): 199‒205 https://doi.org/10.1007/s40484-015-0057-7

References

[1]
Vicsek,T. and Zafeiris, A. (2012) Collective motion. Phys. Rep., 517, 71–140
CrossRef Google scholar
[2]
Ioannou,C. C., Guttal,V. and Couzin,I. D. (2012) Predatory fish select for coordinated collective motion in virtual prey. Science, 337, 1212–1215
CrossRef Pubmed Google scholar
[3]
Cavagna, A., Cimarelli, A., Giardina, I., Parisi, G., Santagati, R., Stefanini, F. and Viale, M. (2010) Scale-free correlations in starling flocks. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 11865–11870
CrossRef Pubmed Google scholar
[4]
Attanasi, A., Cavagna, A., Del Castello, L., Giardina, I., Jelic, A., Melillo, S., Parisi, L., Pohl, O., Shen, E. and Viale, M. (2015) Emergence of collective changes in travel direction of starling flocks from individual birds’ fluctuations. J. R. Soc. Interface, 12, 20150319
CrossRef Pubmed Google scholar
[5]
Bazazi, S., Buhl, J., Hale, J. J., Anstey,M. L., Sword, G. A., Simpson, S. J. and Couzin, I. D. (2008) Collective motion and cannibalism in locust migratory bands. Curr. Biol., 18, 735–739
CrossRef Pubmed Google scholar
[6]
Friedl,P. and Gilmour, D. (2009) Collective cell migration in morphogenesis, regeneration and cancer. Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 10, 445–457
CrossRef Pubmed Google scholar
[7]
Hallegraeff, G. M. (1993) A review of harmful algal blooms and their apparent global increase. Phycologia, 32, 79–99
CrossRef Google scholar
[8]
Tyson, J. J. and Murray, J. D. (1989) Cyclic AMP waves during aggregation of Dictyostelium amoebae. Development, 106, 421–426
Pubmed
[9]
Kaiser, D. (2007) Bacterial swarming: a re-examination of cell-movement patterns. Curr. Biol., 17, R561–R570
CrossRef Pubmed Google scholar
[10]
Verstraeten, N., Braeken, K., Debkumari, B., Fauvart, M., Fransaer, J., Vermant, J. and Michiels, J. (2008) Living on a surface: swarming and biofilm formation. Trends Microbiol., 16, 496–506
CrossRef Pubmed Google scholar
[11]
Vasarhelyi, G., Viragh,C., Somorjai, G., Tarcai, N., Szörenyi, T., Nepusz, T., Vicsek, T., et al. (2014) Outdoor flocking and formation flight with autonomous aerial robots. In IROS, 2014 IEEE/RSJ Inter. Confer. 3866–3873
[12]
Gross, R., Bonani, M., Mondada, F. and Dorigo, M. (2006) Autonomous self-assembly in swarm-bots. Robotics. IEEE Transactions on, 22, 1115–1130
[13]
Rubenstein, M., Cornejo, A. and Nagpal, R. (2014) Programmable self-assembly in a thousand-robot swarm. Science, 345, 795–799
CrossRef Pubmed Google scholar
[14]
Martens, D., Baesens, B. and Fawcett, T. (2011) Editorial survey: swarm intelligence for data mining. Mach. Learn., 82, 1–42
CrossRef Google scholar
[15]
Ramaswamy, S. (2010) The mechanics and statistics of active matter. Annu. Rev. Condens. Matter Phys., 1, 323–345
CrossRef Google scholar
[16]
Koch, D. L. and Subramanian, G. (2011) Collective hydrodynamics of swimming microorganisms: living fluids. Annu. Rev. Fluid Mech., 43, 637–659
CrossRef Google scholar
[17]
Wu, Y., Jiang,Y., Kaiser, A. D. and Alber, M. (2011) Self-organization in bacterial swarming: lessons from myxobacteria. Phys. Biol., 8, 055003
CrossRef Pubmed Google scholar
[18]
Marchetti, M. C., Joanny, J. F., Ramaswamy,S., Liverpool,T. B., Prost,J., Rao, M. and Simha, R. A. (2013) Hydrodynamics of soft active matter. Rev. Mod. Phys., 85, 1143–1189
CrossRef Google scholar
[19]
Berg, H. C. (2004) E. coli in Motion. New York: Springer-Verlag
[20]
Saragosti, J., Calvez, V., Bournaveas, N., Perthame, B., Buguin, A. and Silberzan, P. (2011) Directional persistence of chemotactic bacteria in a traveling concentration wave. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 16235–16240
CrossRef Pubmed Google scholar
[21]
Mazzag, B. C., Zhulin, I. B. and Mogilner, A. (2003) Model of bacterial band formation in aerotaxis. Biophys. J., 85, 3558–3574
CrossRef Pubmed Google scholar
[22]
Wu, X.-L. and Libchaber, A. (2000) Particle diffusion in a quasi-two-dimensional bacterial bath. Phys. Rev. Lett., 84, 3017–3020
CrossRef Pubmed Google scholar
[23]
Sokolov, A., Aranson, I. S., Kessler, J. O. and Goldstein, R. E. (2007) Concentration dependence of the collective dynamics of swimming bacteria. Phys. Rev. Lett., 98, 158102
CrossRef Pubmed Google scholar
[24]
Sokolov, A. and Aranson, I. S. (2012) Physical properties of collective motion in suspensions of bacteria. Phys. Rev. Lett., 109, 248109
CrossRef Pubmed Google scholar
[25]
Dombrowski, C., Cisneros, L., Chatkaew, S., Goldstein, R. E. and Kessler, J. O. (2004) Self-concentration and large-scale coherence in bacterial dynamics. Phys. Rev. Lett., 93, 098103
CrossRef Pubmed Google scholar
[26]
Cisneros, L. H., Kessler, J. O., Ganguly, S. and Goldstein, R. E. (2011) Dynamics of swimming bacteria: transition to directional order at high concentration. Phys. Rev. E Stat. Nonlin. Soft Matter Phys., 83, 061907
CrossRef Pubmed Google scholar
[27]
Lushi, E., Wioland, H. and Goldstein, R. E. (2014) Fluid flows created by swimming bacteria drive self-organization in confined suspensions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 9733–9738
CrossRef Pubmed Google scholar
[28]
Wensink, H. H., Dunkel, J., Heidenreich, S., Drescher, K., Goldstein, R. E., Löwen, H. and Yeomans, J. M. (2012) Meso-scale turbulence in living fluids. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 14308–14313
CrossRef Pubmed Google scholar
[29]
Petroff, A. P., Wu, X.-L. and Libchaber, A. (2015) Fast-moving bacteria self-organize into active two-dimensional crystals of rotating cells. Phys. Rev. Lett., 114, 158102
CrossRef Pubmed Google scholar
[30]
Xiao, C., Xiang, Y., Mingcheng, Y. and Zhang, H. P. (2015) Dynamic clustering in suspension of motile bacteria. EPL, 111, 54002
CrossRef Google scholar
[31]
López, D., Vlamakis, H. and Kolter, R. (2010) Biofilms. Cold Spring Harb. Perspect. Biol., 2, a000398
CrossRef Pubmed Google scholar
[32]
Kerr, B., Riley, M. A., Feldman, M. W. and Bohannan, B. J. M. (2002) Local dispersal promotes biodiversity in a real-life game of rock-paper-scissors. Nature, 418, 171–174
CrossRef Pubmed Google scholar
[33]
Struthers, J. K. and Westran, R. P. (2003) Clinical Bacteriology. 192. Florida: CRC Press
[34]
Hauser, G. (1885) Über Fäulnisbakterien und deren Beziehung zur Septicämie. Leipzig: F.G.W. Vogel
[35]
Harshey, R. M. (2003) Bacterial motility on a surface: many ways to a common goal. Annu. Rev. Microbiol., 57, 249–273
CrossRef Pubmed Google scholar
[36]
Kearns,D. B. (2010) A field guide to bacterial swarming motility. Nat. Rev. Microbiol., 8, 634–644
CrossRef Pubmed Google scholar
[37]
Berg, H. C. (2003) The rotary motor of bacterial flagella. Annu. Rev. Biochem., 72, 19–54
CrossRef Pubmed Google scholar
[38]
Lauga, E. and Powers, T. R. (2009) The hydrodynamics of swimming microorganisms. Rep. Prog. Phys., 72, 096601
CrossRef Google scholar
[39]
Allison, C., Lai, H.-C., Gygi, D. and Hughes, C. (1993) Cell differentiation of Proteus mirabilis is initiated by glutamine, a specific chemoattractant for swarming cells. Mol. Microbiol., 8, 53–60
CrossRef Pubmed Google scholar
[40]
Harshey, R. M. and Matsuyama, T. (1994) Dimorphic transition in Escherichia coli and Salmonella typhimurium: surface-induced differentiation into hyperflagellate swarmer cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91, 8631–8635
CrossRef Pubmed Google scholar
[41]
Partridge,J. D. and Harshey, R. M. (2013) More than motility: Salmonella flagella contribute to overriding friction and facilitating colony hydration during swarming. J. Bacteriol., 195, 919–929
CrossRef Pubmed Google scholar
[42]
Hamze, K., Autret, S., Hinc, K., Laalami, S., Julkowska, D., Briandet, R., Renault, M., Absalon, C., Holland, I. B., Putzer, H., et al. (2011) Single-cell analysis in situ in a Bacillus subtilis swarming community identifies distinct spatially separated subpopulations differentially expressing hag (flagellin), including specialized swarmers. Microbiology, 157, 2456–2469
CrossRef Pubmed Google scholar
[43]
Tremblay, J. and Déziel, E. (2010) Gene expression in Pseudomonas aeruginosa swarming motility. BMC Genomics, 11, 587
CrossRef Pubmed Google scholar
[44]
Henrichsen, J. (1972) Bacterial surface translocation: a survey and a classification. Bacteriol Rev, 36, 478–503
Pubmed
[45]
Allison, C. and Hughes, C. (1991) Bacterial swarming: an example of prokaryotic differentiation and multicellular behaviour. Sci. Prog., 75, 403–422
Pubmed
[46]
McCarter, L. L. (2004) Dual flagellar systems enable motility under different circumstances. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 7, 18–29
CrossRef Pubmed Google scholar
[47]
Copeland, M. F. and Weibel, D. B. (2009) Bacterial swarming: a model system for studying dynamic self-assembly. Soft Matter, 5, 1174–1187
CrossRef Pubmed Google scholar
[48]
Zhang, H. P., Be'er, A., Smith, R. S., Florin, E.-L. and Swinney, H. L. (2009) Swarming dynamics in bacterial colonies. EPL, 87, 48011
CrossRef Google scholar
[49]
Darnton, N. C., Turner, L., Rojevsky, S. and Berg, H. C. (2010) Dynamics of bacterial swarming. Biophys. J., 98, 2082–2090
CrossRef Pubmed Google scholar
[50]
Zhang, H. P., Be’er, A., Florin, E.-L. and Swinney, H. L. (2010) Collective motion and density fluctuations in bacterial colonies. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 13626–13630
CrossRef Pubmed Google scholar
[51]
Wu, Y., Hosu, B. G. and Berg, H. C. (2011) Microbubbles reveal chiral fluid flows in bacterial swarms. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 4147–4151
CrossRef Pubmed Google scholar
[52]
Turner, L., Zhang, R., Darnton, N. C. and Berg, H. C. (2010) Visualization of flagella during bacterial swarming. J. Bacteriol., 192, 3259–3267
CrossRef Pubmed Google scholar
[53]
Berg, H. C. and Brown, D. A. (1972) Chemotaxis in Escherichia coli analysed by three-dimensional tracking. Nature, 239, 500–504
CrossRef Pubmed Google scholar
[54]
Cisneros, L., Dombrowski, C., Goldstein, R.E., Kessler, J.O. (2006) Reversal of bacterial locomotion at an obstacle. Phys. Rev. E Stat. Nonlin. Soft Matter Phys. 73:03090173: 030901
[55]
Be’er, A., Strain, S. K., Hernández, R. A., Ben-Jacob, E. and Florin, E.-L. (2013) Periodic reversals in Paenibacillus dendritiformis swarming. J. Bacteriol., 195, 2709–2717
CrossRef Pubmed Google scholar
[56]
Mariconda, S., Wang, Q. and Harshey, R. M. (2006) A mechanical role for the chemotaxis system in swarming motility. Mol. Microbiol., 60, 1590–1602
CrossRef Pubmed Google scholar
[57]
Chen, X., Dong, X., Be’er, A., Swinney, H. L. and Zhang, H. P. (2012) Scale-invariant correlations in dynamic bacterial clusters. Phys. Rev. Lett., 108, 148101
CrossRef Pubmed Google scholar
[58]
Ariel, G., Rabani, A., Benisty, S., Partridge, J. D., Harshey, R. M. and Be’er, A. (2015) Swarming bacteria migrate by Lévy Walk. Nat. Commun., 6, 8396
CrossRef Pubmed Google scholar
[59]
Peruani, F., Deutsch, A. and Bär, M. (2006) Nonequilibrium clustering of self-propelled rods. Phys. Rev. E Stat. Nonlin. Soft Matter Phys., 74, 030904
CrossRef Pubmed Google scholar
[60]
Swiecicki, J.-M., Sliusarenko, O. and Weibel, D. B. (2013) From swimming to swarming: Escherichia coli cell motility in two-dimensions. Integr. Biol. (Camb), 5, 1490–1494
CrossRef Pubmed Google scholar
[61]
Drescher, K., Dunkel, J., Cisneros, L. H., Ganguly, S. and Goldstein, R. E. (2011) Fluid dynamics and noise in bacterial cell-cell and cell-surface scattering. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 108, 10940–10945
CrossRef Pubmed Google scholar
[62]
Zhang, R., Turner, L. and Berg, H. C. (2010) The upper surface of an Escherichia coli swarm is stationary. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 107, 288–290
CrossRef Pubmed Google scholar
[63]
Wu, Y. and Berg, H. C. (2012) Water reservoir maintained by cell growth fuels the spreading of a bacterial swarm. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 109, 4128–4133
CrossRef Pubmed Google scholar
[64]
Ping, L., Wu, Y., Hosu, B. G., Tang, J. X. and Berg, H. C. (2014) Osmotic pressure in a bacterial swarm. Biophys. J., 107, 871–878
CrossRef Pubmed Google scholar
[65]
Semmler, A. B. T., Whitchurch, C. B. and Mattick, J. S. (1999) A re-examination of twitching motility in Pseudomonas aeruginosa. Microbiology, 145, 2863–2873
CrossRef Pubmed Google scholar
[66]
Nudleman, E. and Kaiser, D. (2004) Pulling together with type IV pili. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 7, 52–62
CrossRef Pubmed Google scholar
[67]
Anyan, M. E., Amiri, A., Harvey, C. W., Tierra, G., Morales-Soto, N., Driscoll, C. M., Alber, M. S. and Shrout, J. D. (2014) Type IV pili interactions promote intercellular association and moderate swarming of Pseudomonas aeruginosa. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 18013–18018
CrossRef Pubmed Google scholar
[68]
Hoiczyk, E. and Baumeister, W. (1998) The junctional pore complex, a prokaryotic secretion organelle, is the molecular motor underlying gliding motility in cyanobacteria. Curr. Biol., 8, 1161–1168
CrossRef Pubmed Google scholar
[69]
McBride, M. J. (2004) Cytophaga-flavobacterium gliding motility. J. Mol. Microbiol. Biotechnol., 7, 63–71
CrossRef Pubmed Google scholar
[70]
Kaiser, D. (2003) Coupling cell movement to multicellular development in myxobacteria. Nat. Rev. Microbiol., 1, 45–54
CrossRef Pubmed Google scholar
[71]
Nan, B., McBride, M. J., Chen, J., Zusman, D. R. and Oster, G. (2014) Bacteria that glide with helical tracks. Curr. Biol., 24, R169–R173
CrossRef Pubmed Google scholar
[72]
Nelson, S. S., Bollampalli, S. and McBride, M. J. (2008) SprB is a cell surface component of the Flavobacterium johnsoniae gliding motility machinery. J. Bacteriol., 190, 2851–2857
CrossRef Pubmed Google scholar
[73]
Nakane, D., Sato,K., Wada, H., McBride, M. J. and Nakayama, K. (2013) Helical flow of surface protein required for bacterial gliding motility. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 110, 11145–11150
CrossRef Pubmed Google scholar
[74]
Shrivastava, A., Lele, P. P. and Berg, H. C. (2015) A rotary motor drives Flavobacterium gliding. Curr. Biol., 25, 338–341
CrossRef Pubmed Google scholar
[75]
Kaiser, D. and Warrick, H. (2014) Transmission of a signal that synchronizes cell movements in swarms of Myxococcus xanthus. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 111, 13105–13110
CrossRef Pubmed Google scholar
[76]
Jelsbak, L. and Kaiser, D. (2005) Regulating pilin expression reveals a threshold for S motility in Myxococcus xanthus. J. Bacteriol., 187, 2105–2112
CrossRef Pubmed Google scholar
[77]
Wu, Y., Kaiser,A. D., Jiang, Y. and Alber, M. S. (2009) Periodic reversal of direction allows Myxobacteria to swarm. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 1222–1227
CrossRef Pubmed Google scholar
[78]
Kudrolli, A. (2010) Concentration dependent diffusion of self-propelled rods. Phys. Rev. Lett., 104, 088001
CrossRef Pubmed Google scholar
[79]
Igoshin, O. A., Goldbeter, A., Kaiser, D. and Oster, G. (2004) A biochemical oscillator explains several aspects of Myxococcus xanthus behavior during development. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 101, 15760–15765
CrossRef Pubmed Google scholar
[80]
Berleman,J. E., Scott,J., Chumley, T. and Kirby,J. R. (2008) Predataxis behavior in Myxococcus xanthus. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 17127–17132
CrossRef Pubmed Google scholar
[81]
Alber, M. S., Kiskowski, M. A. and Jiang,Y. (2004) Two-stage aggregate formation via streams in myxobacteria. Phys. Rev. Lett., 93, 068102
CrossRef Pubmed Google scholar
[82]
Thutupalli, S., Sun, M., Bunyak, F., Palaniappan, K. and Shaevitz, J. W. (2015) Directional reversals enable Myxococcus xanthus cells to produce collective one-dimensional streams during fruiting-body formation. J. R. Soc. Interface, 12, 20150049
CrossRef Pubmed Google scholar
[83]
Sozinova, O., Jiang, Y., Kaiser, D. and Alber, M. (2005) A three-dimensional model of myxobacterial aggregation by contact-mediated interactions. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 11308–11312
CrossRef Pubmed Google scholar
[84]
Wu,Y., Jiang, Y., Kaiser, D. and Alber, M. (2007) Social interactions in myxobacterial swarming. PLoS Comput. Biol., 3, e253
CrossRef Pubmed Google scholar
[85]
Janulevicius, A., van Loosdrecht, M. C. M., Simone,A. and Picioreanu, C. (2010) Cell flexibility affects the alignment of model myxobacteria. Biophys. J., 99, 3129–3138
CrossRef Pubmed Google scholar
[86]
Peruani, F., Starruβ,  J., Jakovljevic, V., Søgaard-Andersen, L., Deutsch, A. and Bär, M. (2012) Collective motion and nonequilibrium cluster formation in colonies of gliding bacteria. Phys. Rev. Lett., 108, 098102
CrossRef Pubmed Google scholar
[87]
Janulevicius,A., van Loosdrecht, M. and Picioreanu,C. (2015) Short-range guiding can result in the formation of circular aggregates in myxobacteria populations. PLoS Comput. Biol., 11, e1004213
CrossRef Pubmed Google scholar
[88]
Balagam, R. and Igoshin, O. A. (2015) Mechanism for collective cell alignment in Myxococcus xanthus bacteria. PLoS Comput. Biol., 11, e1004474
CrossRef Pubmed Google scholar
[89]
Chaté, H., Ginelli, F. and Montagne, R. (2006) Simple model for active nematics: quasi-long-range order and giant fluctuations. Phys. Rev. Lett., 96, 180602
CrossRef Pubmed Google scholar
[90]
McCandlish, S. R., Baskaran, A. and Hagan, M. F. (2012) Spontaneous segregation of self-propelled particles with different motilities. Soft Matter, 8, 2527–2534
CrossRef Google scholar
[91]
Hinz, D. F., Panchenko, A., Kim, T.-Y. and Fried,E. (2014) Motility versus fluctuations in mixtures of self-motile and passive agents. Soft Matter, 10, 9082–9089
CrossRef Pubmed Google scholar
[92]
Nagai, K. H., Sumino, Y., Montagne,R., Aranson, I. S. and Chaté, H. (2015) Collective motion of self-propelled particles with memory. Phys. Rev. Lett., 114, 168001
CrossRef Pubmed Google scholar
[93]
Liu,C., Fu, X., Liu, L., Ren, X., Chau, C. K. L., Li, S., Xiang, L., Zeng, H., Chen, G., Tang, L. H., et al. (2011) Sequential establishment of stripe patterns in an expanding cell population. Science, 334, 238– 241
CrossRef Pubmed Google scholar
[94]
Deisseroth, K. (2011) Optogenetics. Nat. Methods, 8, 26–29
CrossRef Pubmed Google scholar
[95]
Lu, S., Bi, W., Liu, F., Wu, X., Xing, B. and Yeow, E. K. (2013) Loss of collective motion in swarming bacteria undergoing stress. Phys. Rev. Lett., 111, 208101
CrossRef Pubmed Google scholar
[96]
Liu, J., Prindle, A., Humphries, J., Gabalda-Sagarra, M., Asally, M., Lee, D. Y., Ly, S., Garcia-Ojalvo, J. and Süel, G. M. (2015) Metabolic co-dependence gives rise to collective oscillations within biofilms. Nature, 523, 550–554
CrossRef Pubmed Google scholar

ACKNOWLEDGEMENTS

This work is supported by funding from CUHK Direct research grants (Nos. 4053019, 4053079 and 4053130), the Research Grants Council of HKSAR (RGC Ref. No. CUHK 409713), and from the National Natural Science Foundation of China (No. NSFC 21473152).
The author Yilin Wu declare that he has no conflict of interests.
This article does not contain any studies with human or animal subjects performed by the author.

RIGHTS & PERMISSIONS

2014 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg
AI Summary AI Mindmap
PDF(336 KB)

Accesses

Citations

Detail

Sections
Recommended

/