Hydrophobic interaction membrane chromatography for bioseparation and responsive polymer ligands involved

Abstract

Hydrophobic interaction chromatography (HIC) is a rapid growing bioseparation technique, which separates biomolecules, such as therapeutic proteins and antibodys, based on the reversible hydrophobic interaction between immobilized hydrophobic ligands on chromatographic resin spheres and non-polar regions of solute molecule. In this review, the fundamental concepts of HIC and the factors that may affect purification efficiency of HIC is summarized, followed by the comparison of HIC with affinity chromatography and ion-exchange chromatography. Hydrophobic interaction membrane chromatography (HIMC) combines the advantages of HIC and membrane process and has showed great potential in bioseparation. For better understanding of HIMC, this review presents an overview of two main concerns about HIMC, i.e. membrane materials and hydrophobic ligands. Specifically, cellulose fiber-based membrane substrate and environment-responsive ligands are emphasized.

Keywords

hydrophobic interaction membrane chromatography / bioseparation / membrane / environmental response ligand

References

[1] Zou H, Luo  Q, Zhou D . Affinity membrane chromatography for the analysis and purification of proteins. Journal of Biochemical and Biophysical Methods, 2001, 49(1–3): 199–240

[2] Walters R R. Affinity chromatography. Analytical Chemistry, 1985, 57(11): 1099A–1114A

[4] Arakawa T, Kita  Y, Sato H , . Stress-free chromatography: affinity chromatography. Current Pharmaceutical Biotechnology, 2009, 10(4): 456–460

[3] Arakawa T, Kita  Y, Ejima D , . Solvent modulation of column chromatography. Protein and Peptide Letters, 2008, 15(6): 544–555

[5] Ayyar B V, Arora  S, Murphy C , . Affinity chromatography as a tool for antibody purification. Methods, 2012, 56(2): 116–129

[6] Zeng X, Ruckenstein  E. Membrane chromatography: preparation and applications to protein separation. Biotechnology Progress, 1999, 15(6): 1003–1019

[7] Ghosh R. Separation of proteins using hydrophobic interaction membrane chromatography. Journal of Chromatography A, 2001, 923(1–2): 59–64

[8] Tennikov M B, Gazdina  N V, Tennikova  T B, . Effect of porous structure of macroporous polymer supports on resolution in high-performance membrane chromatography of proteins. Journal of Chromatography A, 1998, 798(1–2): 55–64

[9] Svec F, Frechet  J M J. Molded rigid monolithic porous polymers: An inexpensive, efficient, and versatile alternative to beads for the design of materials for numerous applications. Industrial & Engineering Chemistry Research, 1999, 38(1): 34–48

[10] Queiroz J A, Tomaz  C T, Cabral  J M S. Hydrophobic interaction chromatography of proteins. Journal of Biotechnology, 2001, 87(2): 143–159

[11] Rowe G E, Aomari  H, Chevaldina T , . Thermodynamics of hydrophobic interaction chromatography of acetyl amino acid methyl esters. Journal of Chromatography A, 2008, 1177(2): 243–253

[12] Lienqueo M E, Mahn  A, Salgado J C , . Current insights on protein behaviour in hydrophobic interaction chromatography. Journal of Chromatography B: Analytical Technologies in the Biomedical and Life Sciences, 2007, 849(1–2): 53–68

[13] Melander W R, Corradini  D, Horváth C . Salt-mediated retention of proteins in hydrophobic-interaction chromatography − Application of solvophobic theory. Journal of Chromatography, 1984, 317: 67–85

[14] Melander W, Horváth  C. Salt effect on hydrophobic interactions in precipitation and chromatography of proteins: an interpretation of the lyotropic series. Archives of Biochemistry and Biophysics, 1977, 183(1): 200–215

[15] Melander W R, El Rassi  Z, Horváth C . Interplay of hydrophobic and electrostatic interactions in bio-polymer chromatography − Effect of salts on the retention of proteins. Journal of Chromatography, 1989, 469(1): 3–27

[16] Fausnaugh J L ,  Regnier F E . Solute and mobile phase contributions to retention in hydrophobic interaction chromatography of proteins. Journal of Chromatography, 1986, 359: 131–146

[17] Arakawa T, Timasheff  S N. Preferential interactions of proteins with salts in concentrated solutions. Biochemistry, 1982, 21(25): 6545–6552

[18] Chen J, Yang  T, Luo Q , . Investigation of protein retention in hydrophobic interaction chromatographic (HIC) systems using the preferential interaction theory and quantitative structure property relationship models. Reactive & Functional Polymers, 2007, 67(12): 1561–1569

[19] Mirani M R, Rahimpour  F. Thermodynamic modelling of hydrophobic interaction chromatography of biomolecules in the presence of salt. Journal of Chromatography A, 2015, 1422: 170–177

[20] Geng X, Guo  L, Chang J . Study of the retention mechanism of proteins in hydrophobic interaction chromatography. Journal of Chromatography A, 1990, 507: 1–23

[21] Chen J, Cramer  S M. Protein adsorption isotherm behavior in hydrophobic interaction chromatography. Journal of Chromatography A, 2007, 1165(1–2): 67–77

[22] Machold C, Deinhofer  K, Hahn R , . Hydrophobic interaction chromatography of proteins − I. Comparison of selectivity. Journal of Chromatography A, 2002, 972(1): 3–19

[23] Lin F Y, Chen  W Y, Hearn  M T W. Microcalorimetric studies on the interaction mechanism between proteins and hydrophobic solid surfaces in hydrophobic interaction chromatography: Effects of salts, hydrophobicity of the sorbent, and structure of the protein. Analytical Chemistry, 2001, 73(16): 3875–3883 PMID:11534710 

[24] Reubsaet J L E ,  Vieskar R . Characterisation of π–π interactions which determine retention of aromatic compounds in reversed-phase liquid chromatography. Journal of Chromatography A, 1999, 841(2): 147–154

[25] Selditz U, Copinga  S, Franke J P , . Impact of substituents on the enantioseparation of racemic 2-amidotetralins on polysaccharide stationary phases. 1. Chiralcel OD. Chirality, 1996, 8(8): 574–578

[26] Reubsaet J L E ,  Jinno K . Characterisation of important interactions controlling retention behaviour of analytes in reversed-phase high-performance liquid chromatography. TrAC-Trends in Analytical Chemistry, 1998, 17(3): 157–166

[27] Peng R, Chen  X, Ghosh R . Preparation of graphene oxide-cotton fiber composite adsorbent and its application for the purification of polyphenols from pomegranate peel extract. Separation and Purification Technology, 2017, 174: 561–569

[28] Dias-Cabral A C ,  Ferreira A S ,  Phillips J , . The effects of ligand chain length, salt concentration and temperature on the adsorption of bovine serum albumin onto polypropyleneglycol-Sepharose. Biomedical Chromatography, 2005, 19(8): 606–616 160;

[29] Hjerten S, Rosengren  J, Pahlman S . Hydrophobic interaction chromatography − Synthesis and use of some alkyl and aryl derivatives of agarose. Journal of Chromatography, 1974, 101(2): 281–288

[30] Lin F Y, Chen  W Y, Ruaan  R C, . Microcalorimetric studies of interactions between protein and hydrophobic ligands in hydrophobic interaction chromatography: effects of ligand chain length, density, and the amount of bound protein. In: Endo  I, Nagamune T ,  Katoh S , ., eds. Progress in Biotechnology, 2000, 16(C): 59–62

[31] Arakawa T, Timasheff  S N. Mechanism of protein salting in and salting out by divalent cation salts: balance between hydration and salt binding. Biochemistry, 1984, 23(25): 5912–5923

[32] Baldwin R L. How Hofmeister ion interactions affect protein stability. Biophysical Journal, 1996, 71(4): 2056–2063

[33] Porath J. Salt-promoted adsorption − recent developments. Journal of Chromatography, 1986, 376: 331–341

[34] Tadeo X, López-Méndez  B, Castaño D , . Protein stabilization and the Hofmeister effect: the role of hydrophobic solvation. Biophysical Journal, 2009, 97(9): 2595–2603

[35] Perkins T W, Mak  D S, Root  T W, . Protein retention in hydrophobic interaction chromatography: Modeling variation with buffer ionic strength and column hydrophobicity. Journal of Chromatography A, 1997, 766(1–2): 1–14

[36] Kalra A, Tugcu  N, Cramer S M , . Salting-in and salting-out of hydrophobic solutes in aqueous salt solutions. The Journal of Physical Chemistry B, 2001, 105(27): 6380–6386

[37] Muca R, Marek  W, Piatkowski W , . Influence of the sample-solvent on protein retention, mass transfer and unfolding kinetics in hydrophobic interaction chromatography. Journal of Chromatography A, 2010, 1217(17): 2812–2820

[38] Xiao Y, Jones  T T, Laurent  A H, . Protein instability during HIC: hydrogen exchange labeling analysis and a framework for describing mobile and stationary phase effects. Biotechnology and Bioengineering, 2007, 96(1): 80–93

[39] Nfor B K, Hylkema  N N, Wiedhaup  K R, . High-throughput protein precipitation and hydrophobic interaction chromatography: salt effects and thermodynamic interrelation. Journal of Chromatography A, 2011, 1218(49): 8958–8973

[40] Hwang S M, Kang  H J, Bae  S W, . Refolding of lysozyme in hydrophobic interaction chromatography: Effects of hydrophobicity of adsorbent and salt concentration in mobile phase. Biotechnology and Bioprocess Engineering, 2010, 15(2): 213–219

[41] El Rassi Z. Recent progress in reversed-phase and hydrophobic interaction chromatography of carbohydrate species. Journal of Chromatography A, 1996, 720(1–2): 93–118

[42] Dias-Cabral A C ,  Queiroz J A ,  Pinto N G . Effect of salts and temperature on the adsorption of bovine serum albumin on polypropylene glycol-Sepharose under linear and overloaded chromatographic conditions. Journal of Chromatography A, 2003, 1018(2): 137–153

[43] Jungbauer A, Machold  C, Hahn R . Hydrophobic interaction chromatography of proteins − III. Unfolding of proteins upon adsorption. Journal of Chromatography A, 2005, 1079(1–2): 221–228

[44] Wei Y, Yao  C, Zhao J , . Influences of the mobile phase composition and temperature on the retention behavior of aromatic alcohol homologues in hydrophobic interaction chromatography. Chromatographia, 2002, 55(11–12): 659–665

[45] Muca R, Piatkowski  W, Antos D . Altering efficiency of hydrophobic interaction chromatography by combined salt and temperature effects. Journal of Chromatography A, 2009, 1216(50): 8712–8721

[46] Huang H M, Lin  F Y, Chen  W Y, . Isothermal titration microcalorimetric studies of the effect of temperature on hydrophobic interaction between proteins and hydrophobic adsorbents. Journal of Colloid and Interface Science, 2000, 229(2): 600–606

[47] Guo W, Ruckenstein  E. A new matrix for membrane affinity chromatography and its application to the purification of concanavalin A. Journal of Membrane Science, 2001, 182(1–2): 227–234

[48] Guo W, Ruckenstein  E. Separation and purification of horseradish peroxidase by membrane affinity chromatography. Journal of Membrane Science, 2003, 211(1): 101–111

[49] Li S, Wang  L, Yang J , . Affinity purification of metalloprotease from marine bacterium using immobilized metal affinity chromatography. Journal of Separation Science, 2016, 39(11): 2050–2056

[50] Rodrigues E S ,  Verinaud C I ,  Oliveira D S , . Purification of coagulation factor VIII by immobilized metal affinity chromatography. Biotechnology and Applied Biochemistry, 2015, 62(3): 343–348

[51] Mönster A, Hiller  O, Grüger D , . Isolation and purification of blood group antigens using immuno-affinity chromatography on short monolithic columns. Journal of Chromatography A, 2011, 1218(5): 706–710

[52] Besselink T, Janssen  A E M, Boom  R M. Isolation of bovine serum albumin from whey using affinity chromatography. International Dairy Journal, 2015, 41: 32–37

[53] Zhao W W, Liu  F F, Shi  Q H, . Octapeptide-based affinity chromatography of human immunoglobulin G: Comparisons of three different ligands. Journal of Chromatography A, 2014, 1359: 100–111

[54] Lorin V, Mouquet  H. Efficient generation of human IgA monoclonal antibodies. Journal of Immunological Methods, 2015, 422: 102–110

[55] Wang Z, Liang  Q, Wen K , . Antibody purification using affinity chromatography: a case study with a monoclonal antibody to ractopamine. Journal of Chromatography B: Analytical Technologies in the Biomedical and Life Sciences, 2014, 971: 10–13

[56] Arakawa T, Philo  J S, Tsumoto  K, . Elution of antibodies from a Protein-A column by aqueous arginine solutions. Protein Expression and Purification, 2004, 36(2): 244–248

[57] Sarciaux J M, Mansour  S, Hageman M J , . Effects of buffer composition and processing conditions on aggregation of bovine IgG during freeze-drying. Journal of Pharmaceutical Sciences, 1999, 88(12): 1354–1361

[58] Jiskoot W, Bloemendal  M, van Haeringen B, . Nonrandom conformation of a mouse IgG2a monoclonal-antibody at low pH. European Journal of Biochemistry, 1991, 201(1): 223–232

[59] Gagnon P, Nian  R, Leong D , . Transient conformational modification of immunoglobulin G during purification by protein A affinity chromatography. Journal of Chromatography A, 2015, 1395: 136–142

[60] Hahn R, Shimahara  K, Steindl F , . Comparison of protein A affinity sorbents III. Life time study. Journal of Chromatography A, 2006, 1102(1–2): 224–231

[61] Gómez M I ,  Lee A, Reddy  B, . Staphylococcus aureus protein A induces airway epithelial inflammatory responses by activating TNFR1. Nature Medicine, 2004, 10(8): 842–848

[62] Carter-Franklin J N ,  Victa C ,  McDonald P , . Fragments of protein A eluted during protein A affinity chromatography. Journal of Chromatography A, 2007, 1163(1–2): 105–111

[63] Sadavarte R, Spearman  M, Okun N , . Purification of chimeric heavy chain monoclonal antibody EG2-hFc using hydrophobic interaction membrane chromatography: an alternative to protein-A affinity chromatography. Biotechnology and Bioengineering, 2014, 111(6): 1139–1149

[64] Ghose S, Tao  Y, Conley L , . Purification of monoclonal antibodies by hydrophobic interaction chromatography under no-salt conditions. mAbs, 2013, 5(5): 795–800

[65] Kawai T, Saito  K, Lee W . Protein binding to polymer brush, based on ion-exchange, hydrophobic, and affinity interactions. Journal of Chromatography B: Analytical Technologies in the Biomedical and Life Sciences, 2003, 790(1–2): 131–142

[66] Li H, Yang  Y, Zhang Y , . A hydrophobic interaction chromatography strategy for purification of inactivated foot-and-mouth disease virus. Protein Expression and Purification, 2015, 113: 23–29

[67] Zhang S, Sun  Y. Further studies on the contribution of electrostatic and hydrophobic interactions to protein adsorption on dye-ligand adsorbents. Biotechnology and Bioengineering, 2001, 75(6): 710–717

[68] Chen W Y, Liu  Z C, Lin  P H, . The hydrophobic interactions of the ion-exchanger resin ligands with proteins at high salt concentrations by adsorption isotherms and isothermal titration calorimetry. Separation and Purification Technology, 2007, 54(2): 212–219

[69] Zhao K, Yang  F, Xia H , . Preparation of a weak anion exchange/hydrophobic interaction dual-function mixed-mode chromatography stationary phase for protein separation using click chemistry. Journal of Separation Science, 2015, 38(5): 703–710

[70] Zhao K, Yang  L, Wang X , . Preparation of a novel dual-function strong cation exchange/hydrophobic interaction chromatography stationary phase for protein separation. Talanta, 2012, 98: 86–94

[71] Wang J, Jenkins  E W, Robinson  J R, . A new multimodal membrane adsorber for monoclonal antibody purifications. Journal of Membrane Science, 2015, 492: 137–146

[72] Murphy P J M ,  Stone O J ,  Anderson M E . Automated hydrophobic interaction chromatography column selection for use in protein purification. Journal of Visualized Experiments, 2011, (55): e3060

[73] Marek W, Muca  R, Woś S , . Isolation of monoclonal antibody from a Chinese hamster ovary supernatant. I: assessment of different separation concepts. Journal of Chromatography A, 2013, 1305: 55–63

[74] Puthirasigamany M, Hamm  I, van Winssen F A , . Purification of biomolecules combining ATPS and membrane chromatography. Food and Bioproducts Processing, 2014, 92(C2): 152–160

[75] Vu A T, Wang  X, Wickramasinghe S R , . Inverse colloidal crystal membranes for hydrophobic interaction membrane chromatography. Journal of Separation Science, 2015, 38(16): 2819–2825

[76] Zhu X Y, Zheng  Z J, Xie  J, . Selective separation of magnolol using molecularly imprinted membranes. Journal of Separation Science, 2012, 35(2): 315–319

[77] Fan J X, Luo  J Q, Song  W J, . Directing membrane chromatography to manufacture α₁-antitrypsin from human plasma fraction IV. Journal of Chromatography A, 2015, 1423: 63–70

[78] Ji J, Liu  F, Hashim N A , . Poly(vinylidene fluoride) (PVDF) membranes for fluid separation. Reactive & Functional Polymers, 2015, 86: 134–153

[79] Kubota N, Kounosu  M, Saito K , . Preparation of a hydrophobic porous membrane containing phenyl groups and its protein adsorption performance. Journal of Chromatography A, 1995, 718(1): 27–34

[80] Reddy A V R ,  Patel H R . Chemically treated polyethersulfone/polyacrylonitrile blend ultrafiltration membranes for better fouling resistance. Desalination, 2008, 221(1–3): 318–323

[81] Ma Z, Lan  Z, Matsuura T , . Electrospun polyethersulfone affinity membrane: membrane preparation and performance evaluation. Journal of Chromatography B: Analytical Technologies in the Biomedical and Life Sciences, 2009, 877(29): 3686–3694

[82] Yusof A H M ,  Ulbricht M . Polypropylene-based membrane adsorbers via photo-initiated graft copolymerization: Optimizing separation performance by preparation conditions. Journal of Membrane Science, 2008, 311(1–2): 294–305

[83] Shen Y W, Hsu  P H, Unnikrishnan  B, . Membrane-based assay for iodide ions based on anti-leaching of gold nanoparticles. ACS Applied Materials & Interfaces, 2014, 6(4): 2576–2582

[84] Escobar I C, Van der Bruggen  B. Microfiltration and ultrafiltration membrane science and technology. Journal of Applied Polymer Science, 2015, 132(21): 42002  

[85] Liu Y, Feng  Z, Shao Z , . Chitosan-based membrane chromatography for protein adsorption and separation. Materials Science and Engineering C, 2012, 32(6): 1669–1673

[86] Ju J, He  G, Duan Z , . Improvement of bilirubin adsorption capacity of cellulose acetate/polyethyleneimine membrane using sodium deoxycholate. Biochemical Engineering Journal, 2013, 79: 144–152

[87] Saxena A, Tripathi  B P, Kumar  M, . Membrane-based techniques for the separation and purification of proteins: an overview. Advances in Colloid and Interface Science, 2009, 145(1–2): 1–22

[88] Orr V, Zhong  L, Moo-Young M , . Recent advances in bioprocessing application of membrane chromatography. Biotechnology Advances, 2013, 31(4): 450–465

[89] Li Y, Chung  T S, Chan  S Y. High-affinity sulfonated materials with transition metal counterions for enhanced protein separation in dual-layer hollow fiber membrane chromatography. Journal of Chromatography A, 2008, 1187(1–2): 285–288

[90] Li Y, Chung  T S. Exploration of highly sulfonated polyethersulfone (SPES) as a membrane material with the aid of dual-layer hollow fiber fabrication technology for protein separation. Journal of Membrane Science, 2008, 309(1–2): 45–55

[91] Sousa A, Sousa  F, Queiroz J A . Advances in chromatographic supports for pharmaceutical-grade plasmid DNA purification. Journal of Separation Science, 2012, 35(22): 3046–3058

[92] Wickramasinghe S R ,  Carlson J O ,  Teske C , . Characterizing solute binding to macroporous ion exchange membrane adsorbers using confocal laser scanning microscopy. Journal of Membrane Science, 2006, 281(1–2): 609–618

[93] Ahmad A L, Lah  N F C, Ismail  S, . Membrane antifouling methods and alternatives: ultrasound approach. Separation and Purification Reviews, 2012, 41(4): 318–346

[94] Wang L, Ghosh  R. Fractionation of monoclonal antibody aggregates using membrane chromatography. Journal of Membrane Science, 2008, 318(1–2): 311–316

[95] Boributh S, Chanachai  A, Jiraratananon R . Modification of PVDF membrane by chitosan solution for reducing protein fouling. Journal of Membrane Science, 2009, 342(1–2): 97–104

[96] Ghosh R. Separation of human albumin and IgG by a membrane-based integrated bioseparation technique involving simultaneous precipitation, microfiltration and membrane adsorption. Journal of Membrane Science, 2004, 237(1–2): 109–117

[97] Ghosh R. Fractionation of human plasma proteins by hydrophobic interaction membrane chromatography. Journal of Membrane Science, 2005, 260(1–2): 112–118

[98] Liu F, Xu  Y Y, Zhu  B K, . Preparation of hydrophilic and fouling resistant poly(vinylidene fluoride) hollow fiber membranes. Journal of Membrane Science, 2009, 345(1–2): 331–339

[99] Venault A, Liu  Y H, Wu  J R, . Low-biofouling membranes prepared by liquid-induced phase separation of the PVDF/polystyrene-b-poly (ethylene glycol) methacrylate blend. Journal of Membrane Science, 2014, 450: 340–350

[100] Kang G D, Cao  Y M. Application and modification of poly(vinylidene fluoride) (PVDF) membranes-A review. Journal of Membrane Science, 2014, 463: 145–165

[101] Yang L, Wei  J F, Zhao  K Y, . Preparation of a hydrophilic PVDF membranes by electron beam induced grafting polymerization of acrylic acid. Advanced Materials Research, 2013, 625: 273–276

[102] Yang L, Chen  P. Chitosan/coarse filter paper composite membrane for fast purification of IgG from human serum. Journal of Membrane Science, 2002, 205(1–2): 141–153

[103] Yu D, Chen  X, Pelton R , . Paper-PEG-based membranes for hydrophobic interaction chromatography: purification of monoclonal antibody. Biotechnology and Bioengineering, 2008, 99(6): 1434–1442

[104] Singh R N, Akimenko  V K. Synergism among three purified cellulolytic components of Clostridium thermocellum. FEMS Microbiology Letters, 1994, 122(3): 257–261

[105] Ackerman A H, Hurtubise  R J. Solid-matrix fluorescence and phosphorescence and solid-phase microextraction of polycyclic aromatic hydrocarbons with hydrophobic paper. Applied Spectroscopy, 1999, 53(7): 770–775

[106] Mansur-Azzam N, Woo  S G, Eisenberg  A, . Binder-block copolymer micelle interactions in bactericidal filter paper. Langmuir, 2013, 29(31): 9783–9789

[107] Tjioe S W, Hurtubise  R J. Solid-matrix fluorescence and phosphorescence detection and characterization of benzo[a]pyrene-DNA adducts with Whatman no. 1 and Whatman 1PS filter paper. Applied Spectroscopy, 1998, 52(3): 414–419

[108] Ruckenstein E, Guo  W. Cellulose and glass fiber affinity membranes for the chromatographic separation of biomolecules. Biotechnology Progress, 2004, 20(1): 13–25

[109] Guo W, Shang  Z, Yu Y , . Removal of endotoxin from aqueous solutions by affinity membrane. Biomedical Chromatography, 1997, 11(3): 164–166

[110] Yang L, Hsiao  W W, Chen  P. Chitosan-cellulose composite membrane for affinity purification of biopolymers and immunoadsorption. Journal of Membrane Science, 2002, 197(1–2): 185–197

[111] Guo W, Ruckenstein  E. Crosslinked mercerized cellulose membranes for the affinity chromatography of papain inhibitors. Journal of Membrane Science, 2002, 197(1–2): 53–62

[112] Mah K Z, Ghosh  R. Paper-based composite lyotropic salt-responsive membranes for chromatographic separation of proteins. Journal of Membrane Science, 2010, 360(1–2): 149–154

[113] Wu Q, Wang  R, Chen X , . Temperature-responsive membrane for hydrophobic interaction based chromatographic separation of proteins in bind-and-elute mode. Journal of Membrane Science, 2014, 471: 56–64

[114] Wu Q, Wang  R, Zhou Y , . Poly(N-isopropylacrylamide)-grafted dual stimuli-responsive filter paper for protein separation. Chinese Journal of Polymer Science, 2015, 33(7): 1048–1057

[115] Qadir D, Mukhtar  H, Keong L K . Mixed matrix membranes for water purification applications. Separation and Purification Reviews, 2017, 46(1): 62–80

[116] Kuczewski M, Fraud  N, Faber R , . Development of a polishing step using a hydrophobic interaction membrane adsorber with a PER.C6-derived recombinant antibody. Biotechnology and Bioengineering, 2010, 105(2): 296–305

[117] Ren J, Yao  P, Chen J , . Salt-independent hydrophobic displacement chromatography for antibody purification using cyclodextrin as supermolecular displacer. Journal of Chromatography A, 2014, 1369: 98–104

[118] Chen J, Luo  Q, Breneman C M , . Classification of protein adsorption and recovery at low salt conditions in hydrophobic interaction chromatographic systems. Journal of Chromatography A, 2007, 1139(2): 236–246

[119] Yang Y, Qu  Q, Li W , . Preparation of a silica-based high-performance hydrophobic interaction chromatography stationary phase for protein separation and renaturation. Journal of Separation Science, 2016, 39(13): 2481–2490160;

[120] Poplewska I, Piątkowski  W, Antos D . Overcoming solubility limits in overloaded gradient hydrophobic interaction chromatography. Journal of Chromatography A, 2015, 1386: 1–12

[121] Himstedt H H, Qian  X, Weaver J R , . Responsive membranes for hydrophobic interaction chromatography. Journal of Membrane Science, 2013, 447: 335–344

[122] Kikuchi A, Okano  T. Intelligent thermosresponsive polymeric stationary phases for aqueous chromatography of biological compounds. Progress in Polymer Science, 2002, 27(6): 1165–1193

[123] Ghosh R, Madadkar  P, Wu Q . On the workings of laterally-fed membrane chromatography. Journal of Membrane Science, 2016, 516: 26–32

[124] Ivanov A E, Zhigis  L S, Kurganova  E V, . Effect of temperature upon the chromatography of proteins on porous glass, chemically coated with N-isopropylacrylamide copolymer. Journal of Chromatography A, 1997, 776(1): 75–80

[125] Ivanov A E, Zubov  V P. Smart polymers as surface modifiers for bioanalytical devices and biomaterials: theory and practice. Russian Chemical Reviews, 2016, 85(6): 565–584

[126] Qi H, Cao  J, Xin Y , . Dual responsive zein hydrogel membrane with selective protein adsorption and sustained release property. Materials Science and Engineering C: Materials for Biological Applications, 2017, 70(Pt 1): 347–356

[127] Zhao L, Zhang  H, Liu Z . Functional surface modification of PVDF membrane for chemical pulse cleaning. Journal of Membrane Science, 2016, 524: 389–399

[128] You M, Wang  P, Xu M , . Fouling resistance and cleaning efficiency of stimuli-responsive reverse osmosis (RO) membranes. Polymer, 2016, 103: 457–467

[129] Salehi S M, Di Profio  G, Fontananova E , . Membrane distillation by novel hydrogel composite membranes. Journal of Membrane Science, 2016, 504: 220–229

[130] Lucantonio A, Teresi  L, Desimone A . Continuum theory of swelling material surfaces with applications to thermo-responsive gel membranes and surface mass transport. Journal of the Mechanics and Physics of Solids, 2016, 89: 96–109 

[131] Kurşun F, Işiklan  N. Development of thermo-responsive poly(vinyl alcohol)-g-poly(N-isopropylacrylamide) copolymeric membranes for separation of isopropyl alcohol/water mixtures via pervaporation. Journal of Industrial and Engineering Chemistry, 2016, 41: 91–104

[132] Yuan X, Li  W, Zhu Z , . Thermo-responsive PVDF/PSMA composite membranes with micro/nanoscale hierarchical structures for oil/water emulsion separation. Colloids and Surfaces A: Physicochemical and Engineering Aspects, 2017, 516: 305–316

[133] Darvishmanesh S, Qian  X, Wickramasinghe S R . Responsive membranes for advanced separations. Current Opinion in Chemical Engineering, 2015, 8: 98–104

[134] Teal H E, Hu  Z, Root D D . Native purification of biomolecules with temperature-mediated hydrophobic modulation liquid chromatography. Analytical Biochemistry, 2000, 283(2): 159–165

[135] Yoshizako K, Akiyama  Y, Yamanaka H , . Regulation of protein binding toward a ligand on chromatographic matrixes by masking and forced-releasing effects using thermoresponsive polymer. Analytical Chemistry, 2002, 74(16): 4160–4166

[136] Pelton R H, Chibante  P. Preparation of aqueous lattices with N-isopropylacrylamide. Colloids and Surfaces, 1986, 20(3): 247–256

[137] Lin S C, Lin  K L, Chiu  H C, . Enhanced protein renaturation by temperature-responsive polymers. Biotechnology and Bioengineering, 2000, 67(5): 505–512

[138] Kanazawa H, Kashiwase  Y, Yamamoto K , . Temperature-responsive liquid chromatography. 2. Effects of hydrophobic groups in N-isopropylacrylamide copolymer-modified silica. Analytical Chemistry, 1997, 69(5): 823–830

[139] Zheng S, Shi  S, Xia Y , . Study on micellization of poly(N-isopropylacrylamide-butyl acrylate) macromonomers in aqueous solution. Journal of Applied Polymer Science, 2010, 118: 671–677

[140] Kanazawa H, Sunamoto  T, Matsushima Y , . Temperature-responsive chromatographic separation of amino acid phenylthiohydantions using aqueous media as the mobile phase. Analytical Chemistry, 2000, 72(24): 5961–5966

[141] Mah K Z, Ghosh  R. Paper-based composite lyotropic salt-responsive membranes for chromatographic separation of proteins. Journal of Membrane Science, 2010, 360(1–2): 149–154

[142] Chen Y C, Xie  R, Chu L Y . Stimuli-responsive gating membranes responding to temperature, pH, salt concentration and anion species. Journal of Membrane Science, 2013, 442: 206–215

Acknowledgement

The authors would like to thank the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 20874004) for financial support.

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg