Stem cell homing-based tissue engineering using bioactive materials

Abstract

Tissue engineering focuses on repairing tissue and restoring tissue functions by employing three elements: scaffolds, cells and biochemical signals. In tissue engineering, bioactive material scaffolds have been used to cure tissue and organ defects with stem cell-based therapies being one of the best documented approaches. In the review, different biomaterials which are used in several methods to fabricate tissue engineering scaffolds were explained and show good properties (biocompatibility, biodegradability, and mechanical properties etc.) for cell migration and infiltration. Stem cell homing is a recruitment process for inducing the migration of the systemically transplanted cells, or host cells, to defect sites. The mechanisms and modes of stem cell homing-based tissue engineering can be divided into two types depending on the source of the stem cells: endogenous and exogenous. Exogenous stem cell-based bioactive scaffolds have the challenge of long-term culturing in vitro and for endogenous stem cells the biochemical signal homing recruitment mechanism is not clear yet. Although the stem cell homing-based bioactive scaffolds are attractive candidates for tissue defect therapies, based on in vitrostudies and animal tests, there is still a long way before clinical application.

Keywords

stem cell homing / cell migration / cell proliferation / tissue engineering / scaffold / biochemical signals

References

[1] Nucera S, Biziato D, De Palma M. The interplay between macrophages and angiogenesis in development, tissue injury and regeneration. The International Journal of Developmental Biology, 2011, 55(4–5): 495–503

[2] Tanaka H, Sugimoto H, Yoshioka T, . Role of granulocyte elastase in tissue injury in patients with septic shock complicated by multiple-organ failure. Annals of Surgery, 1991, 213(1): 81–85

[3] Chancellor M B, Huard J, Capelli C, . Rapid preparation of stem cell matrices for use in tissue and organ treatment and repair. European Patent, EP1372398, 2013-07-10

[4] Schrier R W, Parikh C R. Comparison of renal injury in myeloablative autologous, myeloablative allogeneic and non-myeloablative allogeneic haematopoietic cell transplantation. Nephrology, Dialysis, Transplantation, 2005, 20(4): 678–683

[5] Battiston B, Geuna S, Ferrero M, . Nerve repair by means of tubulization: literature review and personal clinical experience comparing biological and synthetic conduits for sensory nerve repair. Microsurgery, 2005, 25(4): 258–267

[6] Wiria F E, Leong K F, Chua C K, . Poly-ε-caprolactone/hydroxyapatite for tissue engineering scaffold fabrication via selective laser sintering. Acta Biomaterialia, 2007, 3(1): 1–12

[7] Luo Y, Shoichet M S. A photolabile hydrogel for guided three-dimensional cell growth and migration. Nature Materials, 2004, 3(4): 249–253

[8] Atala A. Engineering tissues, organs and cells. Journal of Tissue Engineering and Regenerative Medicine, 2007, 1(2): 83–96

[9] Hutmacher D W, Sittinger M, Risbud M V. Scaffold-based tissue engineering: rationale for computer-aided design and solid free-form fabrication systems. Trends in Biotechnology, 2004, 22(7): 354–362

[10] Meinel L, Karageorgiou V, Fajardo R, . Bone tissue engineering using human mesenchymal stem cells: effects of scaffold material and medium flow. Annals of Biomedical Engineering, 2004, 32(1): 112–122

[11] Giannobile W V. Periodontal tissue engineering by growth factors. Bone, 1996, 19(1 Suppl): 23–37

[12] Ito Y. Tissue engineering by immobilized growth factors. Materials Science and Engineering C, 1998, 6(4): 267–274

[13] Gallagher K A, Liu Z J, Xiao M, . Diabetic impairments in NO-mediated endothelial progenitor cell mobilization and homing are reversed by hyperoxia and SDF-1α. The Journal of Clinical Investigation, 2007, 117(5): 1249–1259

[14] Wojakowski W, Kucia M, Milewski K, . The role of CXCR4/SDF-1, CD117/SCF, and c-met/HGF chemokine signalling in the mobilization of progenitor cells and the parameters of the left ventricular function, remodelling, and myocardial perfusion following acute myocardial infarction. European Heart Journal Supplements, 2008, 10(suppl K): K16–K23

[15] Schenk S, Mal N, Finan A, . Monocyte chemotactic protein-3 is a myocardial mesenchymal stem cell homing factor. Stem Cells, 2007, 25(1): 245–251

[16] Chen F M, Zhang M, Wu Z F. Toward delivery of multiple growth factors in tissue engineering. Biomaterials, 2010, 31(24): 6279–6308

[17] Brody S, Pandit A. Approaches to heart valve tissue engineering scaffold design. Journal of Biomedical Materials Research Part B: Applied Biomaterials, 2007, 83B(1): 16–43

[18] Gao C, Wan Y, Yang C, . Preparation and characterization of bacterial cellulose sponge with hierarchical pore structure as tissue engineering scaffold. Journal of Porous Materials, 2011, 18(2): 139–145

[19] Jha B S, Ayres C E, Bowman J R, . Electrospun collagen: a tissue engineering scaffold with unique functional properties in a wide variety of applications.Journal of Nanomaterials, 2011, (15): 367–371

[20] Zhu H, Ji J, Shen J. Biomacromolecules electrostatic self-assembly on 3-dimensional tissue engineering scaffold. Biomacromolecules, 2004, 5(5): 1933–1939

[21] McManus M C, Boland E D, Simpson D G, . Electrospun fibrinogen: feasibility as a tissue engineering scaffold in a rat cell culture model. Journal of Biomedical Materials Research Part A, 2007, 81(2): 299–309

[22] Chen Q Z, Thompson I D, Boccaccini A R. 45S5 Bioglass-derived glass–ceramic scaffolds for bone tissue engineering. Biomaterials, 2006, 27(11): 2414–2425

[23] Xu T, Miszuk J M, Zhao Y, . Electrospun polycaprolactone 3D nanofibrous scaffold with interconnected and hierarchically structured pores for bone tissue engineering. Advanced Healthcare Materials, 2015, 4(15): 2238–2246

[24] Yin G B, Zhang Y Z, Wang S D, . Study of the electrospun PLA/silk fibroin-gelatin composite nanofibrous scaffold for tissue engineering. Journal of Biomedical Materials Research Part A, 2010, 93(1): 158–163 

[25] Sakimura K, Matsumoto T, Miyamoto C, . Effects of insulin-like growth factor I on transforming growth factor β₁ induced chondrogenesis of synovium-derived mesenchymal stem cells cultured in a polyglycolic acid scaffold. Cells, Tissues, Organs, 2006, 183(2): 55–61

[26] Ma Z, Gao C, Gong Y, . Cartilage tissue engineering PLLA scaffold with surface immobilized collagen and basic fibroblast growth factor. Biomaterials, 2005, 26(11): 1253–1259

[27] Park S A, Lee S H, Kim W D. Fabrication of porous polycaprolactone/hydroxyapatite (PCL/HA) blend scaffolds using a 3D plotting system for bone tissue engineering. Bioprocess and Biosystems Engineering, 2011, 34(4): 505–513

[28] Kim S H, Kwon J H, Chung M S, . Fabrication of a new tubular fibrous PLCL scaffold for vascular tissue engineering. Journal of Biomaterials Science. Polymer Edition, 2006, 17(12): 1359–1374

[29] Rockwood D N, Preda R C, Yücel T, . Materials fabrication from Bombyx mori silk fibroin. Nature Protocols, 2011, 6(10): 1612–1631

[30] Yang J W, Zhang Y F, Sun Z Y, . Dental pulp tissue engineering with bFGF-incorporated silk fibroin scaffolds. Journal of Biomaterials Applications, 2015, 30(2): 221–229

[31] Zhang K, Wang H, Huang C, . Fabrication of silk fibroin blended P(LLA-CL) nanofibrous scaffolds for tissue engineering. Journal of Biomedical Materials Research Part A, 2010, 93(3): 984–993

[32] Prabhakaran M P, Venugopal J R, Chyan T T, . Electrospun biocomposite nanofibrous scaffolds for neural tissue engineering. Tissue Engineering Part A, 2008, 14(11): 1787–1797

[33] Courtney T, Sacks M S, Stankus J, . Design and analysis of tissue engineering scaffolds that mimic soft tissue mechanical anisotropy. Biomaterials, 2006, 27(19): 3631–3638

[34] Burdick J A, Anseth K S. Photoencapsulation of osteoblasts in injectable RGD-modified PEG hydrogels for bone tissue engineering. Biomaterials, 2002, 23(22): 4315–4323

[35] Sill T J, von Recum H A. Electrospinning: applications in drug delivery and tissue engineering. Biomaterials, 2008, 29(13): 1989–2006

[36] Huang Z M, Zhang Y Z, Kotaki M, . A review on polymer nanofibers by electrospinning and their applications in nanocomposites. Composites Science and Technology, 2003, 63(15): 2223–2253

[37] Jin H J, Chen J, Karageorgiou V, . Human bone marrow stromal cell responses on electrospun silk fibroin mats. Biomaterials, 2004, 25(6): 1039–1047

[38] Panseri S, Cunha C, Lowery J, . Electrospun micro- and nanofiber tubes for functional nervous regeneration in sciatic nerve transections. BMC Biotechnology, 2008, 8(1): 39

[39] Wang C Y, Liu J J, Fan C Y, . The effect of aligned core–shell nanofibres delivering NGF on the promotion of sciatic nerve regeneration. Journal of Biomaterials Science: Polymer Edition, 2012, 23(1–4): 167–184

[40] Keshaw H, Thapar N, Burns A J, . Microporous collagen spheres produced via thermally induced phase separation for tissue regeneration. Acta Biomaterialia, 2010, 6(3): 1158–1166

[41] Chun K W, Cho K C, Kim S H, . Controlled release of plasmid DNA from biodegradable scaffolds fabricated using a thermally-induced phase-separation method. Journal of Biomaterials Science: Polymer Edition, 2004, 15(11): 1341–1353

[42] Ma H, Hu J, Ma P X. Polymer scaffolds for small-diameter vascular tissue engineering. Advanced Functional Materials, 2010, 20(17): 2833–2841

[43] Kim M, Kim G H. Electrohydrodynamic direct printing of PCL/collagen fibrous scaffolds with a core/shell structure for tissue engineering applications. Chemical Engineering Journal, 2015, 279: 317–326

[44] Lee J W, Choi Y J, Yong W J, . Development of a 3D cell printed construct considering angiogenesis for liver tissue engineering. Biofabrication, 2016, 8(1): 015007

[45] Goole J, Amighi K. 3D printing in pharmaceutics: A new tool for designing customized drug delivery systems. International Journal of Pharmaceutics, 2016, 499(1–2): 376–394160;

[46] Beltrami A P, Barlucchi L, Torella D, . Adult cardiac stem cells are multipotent and support myocardial regeneration. Cell, 2003, 114(6): 763–776

[47] Daley G Q, Scadden D T. Prospects for stem cell-based therapy. Cell, 2008, 132(4): 544–548

[48] Sieveking D P, Ng M K C. Cell therapies for therapeutic angiogenesis: back to the bench. Vascular Medicine, 2009, 14(2): 153–166

[49] Bajada S, Mazakova I, Richardson J B, . Updates on stem cells and their applications in regenerative medicine. Journal of Tissue Engineering and Regenerative Medicine, 2008, 2(4): 169–183

[50] Teo A K K, Vallier L. Emerging use of stem cells in regenerative medicine. The Biochemical Journal, 2010, 428(1): 11–23

[51] Quesenberry P J, Becker P S. Stem cell homing: rolling, crawling, and nesting. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 1998, 95(26): 15155–15157

[52] Khaldoyanidi S. Directing stem cell homing. Cell Stem Cell, 2008, 2(3): 198–200

[53] Nakatomi H, Kuriu T, Okabe S, . Regeneration of hippocampal pyramidal neurons after ischemic brain injury by recruitment of endogenous neural progenitors. Cell, 2002, 110(4): 429–441

[54] Méndez-Ferrer S, Michurina T V, Ferraro F, . Mesenchymal and haematopoietic stem cells form a unique bone marrow niche. Nature, 2010, 466(7308): 829–834

[55] Chen F M, Zhang J, Zhang M, . A review on endogenous regenerative technology in periodontal regenerative medicine. Biomaterials, 2010, 31(31): 7892–7927

[56] Gomillion C T, Burg K J L. Stem cells and adipose tissue engineering. Biomaterials, 2006, 27(36): 6052–6063

[57] Salcedo L, Sopko N, Jiang H H, . Chemokine upregulation in response to anal sphincter and pudendal nerve injury: potential signals for stem cell homing. International Journal of Colorectal Disease, 2011, 26(12): 1577–1581

[58] Ko I K, Lee S J, Atala A, . In situ tissue regeneration through host stem cell recruitment. Experimental & Molecular Medicine, 2013, 45(11): e57

[59] Zhou B, Han Z C, Poon M C, . Mesenchymal stem/stromal cells (MSC) transfected with stromal derived factor 1 (SDF-1) for therapeutic neovascularization: enhancement of cell recruitment and entrapment. Medical Hypotheses, 2007, 68(6): 1268–1271

[60] Butler J M, Guthrie S M, Koc M, . SDF-1 is both necessary and sufficient to promote proliferative retinopathy. The Journal of Clinical Investigation, 2005, 115(1): 86–93

[61] Zernecke A, Schober A, Bot I, . SDF-1α/CXCR4 axis is instrumental in neointimal hyperplasia and recruitment of smooth muscle progenitor cells. Circulation Research, 2005, 96(7): 784–791

[62] Thevenot P, Nair A, Shen J, . The effect of incorporation of SDF-1α into PLGA scaffolds on stem cell recruitment and the inflammatory response. Biomaterials, 2010, 31(14): 3997–4008

[63] Riccardo L, Planell J A, Mateos-Timoneda M A, . Role of ECM/peptide coatings on SDF-1α triggered mesenchymal stromal cell migration from microcarriers for cell therapy. Acta Biomaterialia, 2015, 18: 59–67

[64] Nakamura T, Nishizawa T, Hagiya M, . Molecular cloning and expression of human hepatocyte growth factor. Nature, 1989, 342(6248): 440–443

[65] Patel M B, Pothula S P, Xu Z, . The role of the hepatocyte growth factor/c-MET pathway in pancreatic stellate cell-endothelial cell interactions: anti-angiogenic implications in pancreatic cancer. Carcinogenesis, 2014, 35(8): S9

[66] Neuss S, Becher E, Wöltje M, . Functional expression of HGF and HGF receptor/c-met in adult human mesenchymal stem cells suggests a role in cell mobilization, tissue repair, and wound healing. Stem Cells, 2004, 22(3): 405–414

[67] Schenk S, Mal N, Finan A, . Monocyte chemotactic protein-3 is a myocardial mesenchymal stem cell homing factor. Stem Cells, 2007, 25(1): 245–251

[68] De Becker A, Van Hummelen P, Bakkus M, . Migration of culture-expanded human mesenchymal stem cells through bone marrow endothelium is regulated by matrix metalloproteinase-2 and tissue inhibitor of metalloproteinase-3. Haematologica, 2007, 92(4): 440–449

[69] Border W A, Noble N A. Transforming growth factor β in tissue fibrosis. The New England Journal of Medicine, 1994, 331(19): 1286–1292

[70] Huang Q, Goh J C, Hutmacher D W, . In vivo mesenchymal cell recruitment by a scaffold loaded with transforming growth factor β1 and the potential for in situ chondrogenesis. Tissue Engineering, 2002, 8(3): 469–482

[71] Ferrara N, Davis-Smyth T. The biology of vascular endothelial growth factor. Endocrine Reviews, 1997, 18(1): 4–25

[72] Aiello L P, Avery R L, Arrigg P G, . Vascular endothelial growth factor in ocular fluid of patients with diabetic retinopathy and other retinal disorders. The New England Journal of Medicine, 1994, 331(22): 1480–1487

[73] Elçin Y M, Dixit V, Gitnick G. Extensive in vivo angiogenesis following controlled release of human vascular endothelial cell growth factor: implications for tissue engineering and wound healing. Artificial Organs, 2001, 25(7): 558–565

[74] Kim S H, Hur W, Kim J E, . Self-assembling peptide nanofibers coupled with neuropeptide substance P for bone tissue engineering. Tissue Engineering Part A, 2015, 21(7–8): 1237–1246

[75] Zhao L, Weir M D, Xu H H K. An injectable calcium phosphate-alginate hydrogel-umbilical cord mesenchymal stem cell paste for bone tissue engineering. Biomaterials, 2010, 31(25): 6502–6510

[76] Olmos Buitrago J, Perez R A, El-Fiqi A, . Core–shell fibrous stem cell carriers incorporating osteogenic nanoparticulate cues for bone tissue engineering. Acta Biomaterialia, 2015, 28: 183–192

[77] Yilgor P, Sousa R A, Reis R L, . 3D plotted PCL scaffolds for stem cell based bone tissue engineering. Macromolecular Symposia, 2008, 269(1): 92–99

[78] Ye C, Hu P, Ma M X, . PHB/PHBHHx scaffolds and human adipose-derived stem cells for cartilage tissue engineering. Biomaterials, 2009, 30(26): 4401–4406

[79] Lee C H, Cook J L, Mendelson A, . Regeneration of the articular surface of the rabbit synovial joint by cell homing: a proof of concept study. Lancet, 2010, 376(9739): 440–448

[80] Erggelet C, Endres M, Neumann K, . Formation of cartilage repair tissue in articular cartilage defects pretreated with microfracture and covered with cell-free polymer-based implants. Journal of Orthopaedic Research, 2009, 27(10): 1353–1360

[81] Wang A, Tang Z, Park I H, . Induced pluripotent stem cells for neural tissue engineering. Biomaterials, 2011, 32(22): 5023–5032

[82] Zhuang Y M, Huojia M, Xu H, . Effects of transforming growth factor-β_3 and dental pulp stem cells in repairing rabbit facial nerve injury. Journal of Chinese Practical Diagnosis and Therapy, 2015, (7) (in Chinese)

[83] Zhu T, Tang Q, Shen Y, . An acellular cerebellar biological scaffold: Preparation, characterization, biocompatibility and effects on neural stem cells. Brain Research Bulletin, 2015, 113: 48–57

[84] Jin G, Prabhakaran M P, Ramakrishna S. Stem cell differentiation to epidermal lineages on electrospun nanofibrous substrates for skin tissue engineering. Acta Biomaterialia, 2011, 7(8): 3113–3122

[85] Healy K E, Guldberg R E. Bone tissue engineering. Journal of Musculoskeletal & Neuronal Interactions, 2007, 7(4): 328–330

[86] Barnes B, Boden S D, Louis-Ugbo J, . Lower dose of rhBMP-2 achieves spine fusion when combined with an osteoconductive bulking agent in non-human primates. Spine, 2005, 30(10): 1127–1133

[87] Goekoop-Ruiterman Y P M, de Vries-Bouwstra J K, Allaart C F, . Clinical and radiographic outcomes of four different treatment strategies in patients with early rheumatoid arthritis (the Best study): a randomized, controlled trial. Arthritis and Rheumatology, 2005, 52(11): 3381–3390

[88] Ko I K, Lee S J, Atala A, . In situ tissue regeneration through host stem cell recruitment. Experimental & Molecular Medicine, 2013, 45(11): e57

[89] Sirko S, Neitz A, Mittmann T, . Focal laser-lesions activate an endogenous population of neural stem/progenitor cells in the adult visual cortex. Brain, 2009, 132(8): 2252–2264

[90] Jayarama Reddy V, Radhakrishnan S, Ravichandran R, . Nanofibrous structured biomimetic strategies for skin tissue regeneration. Wound Repair and Regeneration, 2013, 21(1): 1–16

[91] Kamel R A, Ong J F, Eriksson E, . Tissue engineering of skin. Journal of the American College of Surgeons, 2013, 217(3): 533–555

[92] Ma K, Liao S, He L, . Effects of nanofiber/stem cell composite on wound healing in acute full-thickness skin wounds. Tissue Engineering Part A, 2011, 17(9–10): 1413–1424

Rights & permissions

Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg