Live microbial cells adsorb Mg²⁺ more effectively than lifeless organic matter

Abstract

The Mg²⁺ content is essential in determining different Mg-CaCO₃ minerals. It has been demonstrated that both microbes and the organic matter secreted by microbes are capable of allocating Mg²⁺ and Ca²⁺ during the formation of Mg-CaCO₃, yet detailed scenarios remain unclear. To investigate the mechanism that microbes and microbial organic matter potentially use to mediate the allocation of Mg²⁺ and Ca²⁺ in inoculating systems, microbial mats and four marine bacterial strains (Synechococcus elongatus, Staphylococcus sp., Bacillus sp., and Desulfovibrio vulgaris) were incubated in artificial seawater media with Mg/Ca ratios ranging from 0.5 to 10.0. At the end of the incubation, the morphology of the microbial mats and the elements adsorbed on them were analyzed using scanning electronic microscopy (SEM) and energy diffraction spectra (EDS), respectively. The content of Mg²⁺ and Ca²⁺ adsorbed by the extracellular polysaccharide substances (EPS) and cells of the bacterial strains were analyzed with atomic adsorption spectroscopy (AAS). The functional groups on the surface of the cells and EPS of S. elongatus were estimated using automatic potentiometric titration combined with a chemical equilibrium model. The results show that live microbial mats generally adsorb larger amounts of Mg²⁺ than Ca²⁺, while this rarely is the case for autoclaved microbial mats. A similar phenomenon was also observed for the bacterial strains. The living cells adsorb more Mg²⁺ than Ca²⁺, yet a reversed trend was observed for EPS. The functional group analysis indicates that the cell surface of S. elongatus contains more basic functional groups (87.24%), while the EPS has more acidic and neutral functional groups (83.08%). These features may be responsible for the different adsorption behavior of Mg²⁺ and Ca²⁺ by microbial cells and EPS. Our work confirms the differential Mg²⁺ and Ca²⁺ mediation by microbial cells and EPS, which may provide insight into the processes that microbes use to induce Mg-carbonate formation.

Keywords

microbe / adsorption / magnesium / calcium

References

[1] Acuña N, Ortega-Morales  B O, Valadez-González  A (2006). Biofilm colonization dynamics and its influence on the corrosion resistance of austenitic UNS S31603 stainless steel exposed to Gulf of Mexico seawater. Mar Biotechnol (NY), 8(1): 62–70

[2] Baker P A, Burns  S J (1985). Occurrence and formation of dolomite in organic-rich continental margin sediments. AAPG Bull, 69(11): 1917–1930

[3] Beveridge T, Murray  R (1980). Sites of metal deposition in the cell wall of Bacillus subtilis. J Bacteriol, 141(2): 876–887

[4] Bontognali T R,  McKenzie J A,  Warthmann R J,  Vasconcelos C (2014). Microbially influenced formation of Mg-calcite and Ca-dolomite in the presence of exopolymeric substances produced by sulphate-reducing bacteria. Terra Nova, 26(1): 72–77

[5] Bosak T, Newman  D K (2003). Microbial nucleation of calcium carbonate in the Precambrian. Geology, 31(7): 577–580

[6] Braissant O, Decho  A W, Dupraz  C, Glunk C,  Przekop K M,  Visscher P T (2007). Exopolymeric substances of sulfate-reducing bacteria: interactions with calcium at alkaline pH and implication for formation of carbonate minerals. Geobiology, 5(4): 401–411

[7] Camoin G F, Gautret  P, Montaggioni L F,  Cabioch G (1999). Nature and environmental significance of microbialites in Quaternary reefs: the Tahiti paradox. Sediment Geol, 126(1‒4): 271–304

[8] Chave K, Deffeyes  K, Weyl P,  Garrels R,  Thompson M (1962). Observations on the solubility of skeletal carbonates in aqueous solutions. Science, 137(3523): 33–34

[9] Clapham D E (2007). Calcium Signaling. Cell, 131(6): 1047–1058

[10] De Philippis RVincenzini M, (1998). Exocellular polysaccharides from cyanobacteria and their possible applications. FEMS Microbiol Rev, 22(3): 151–175

[11] Dickson J A D (2002). Fossil echinoderms as monitor of the Mg/Ca ratio of phanerozoic oceans. Science, 298(5596): 1222–1224

[12] Folk R L, Land  L S (1975). Mg/Ca ratio and salinity: two controls over crystallization of dolomite. AAPG Bull, 59(1): 60–68

[13] Goto N, Kawamura  T, Mitamura O,  Terai H (1999). Importance of extracellular organic carbon production in the total primary production by tidal-flat diatoms in comparison to phytoplankton. Mar Ecol Prog Ser, 190: 289–295

[14] Groisman E A, Hollands  K, Kriner M A,  Lee E J,  Park S Y,  Pontes M H (2013). Bacterial Mg²⁺ homeostasis, transport, and virulence. Annu Rev Genet, 47(1): 625–646

[15] KeithR R, Hogg  S D  (1995). Competitive binding of calcium and magnesium to streptococcal lipoteichoic acid. BBA-Gen Subjects, 1245(1): 94–98

[16] Kenward P A, Fowle  D A, Goldstein  R H, Ueshima  M, González L A,  Roberts J A (2013). Ordered low-temperature dolomite mediated by carboxyl-group density of microbial cell walls. AAPG Bull, 97(11): 2113–2125

[17] Krause S, Liebetrau  V, Gorb S,  Sanchez-Roman M,  McKenzie J A,  Treude T (2012). Microbial nucleation of Mg-rich dolomite in exopolymeric substances under anoxic modern seawater salinity: new insight into an old enigma. Geology, 40(7): 587–590

[18] Lambert P A, Hancock  I C, Baddiley  J (1975a). Influence of alanyl ester residues on the binding of magnesium ions to teichoic acids. Biochem J, 151(3): 671–676

[19] Lambert P A, Hancock  I C, Baddiley  J (1975b). The interaction of magnesium ions with teichoic acid. Biochem J, 149(3): 519–524

[20] Land L S (1998). Failure to precipitate dolomite at 25°C from dilute solution despite 1000-fold oversaturation after 32 years. Aquat Geochem, 4(3): 361–368

[21] Liu D, Dong  H, Bishop M E,  Zhang J,  Wang H, Xie  S, Wang S,  Huang L,  Eberl D D (2012). Microbial reduction of structural iron in interstratified illite-smectite minerals by a sulfate-reducing bacterium. Geobiology, 10(2): 150–162

[22] McKenzie J A, Vasconcelos  C (2009). Dolomite Mountains and the origin of the dolomite rock of which they mainly consist: historical developments and new perspectives. Sedimentology, 56(1): 205–219

[23] Michiels J, Xi  C, Verhaert J,  Vanderleyden J (2002). The functions of Ca²⁺ in bacteria: a role for EF-hand proteins? Trends Microbiol, 10(2): 87–93

[24] Moreno J, Vargas  M, Olivares H,  Rivas J N,  Guerrero M G (1998). Exopolysaccharide production by the cyanobacterium Anabaena sp. ATCC 33047 in batch and continuous culture. J Biotechnol, 60(3): 175–182

[25] Mucci A, Morse  J W (1983). The incorporation of Mg²⁺ and Sr²⁺ into calcite overgrowths: influences of growth rate and solution composition. Geochim Cosmochim Acta, 47(2): 217–233

[26] Qiu X, Wang  H M, Liu  D, Gong L F,  Wu X P,  Xiang X (2012). The physiological response of Synechococcus elongatus to salinity: a potential biomarker for ancient salinity in evaporative environments. Geomicrobiol J, 29(5): 477–483

[27] Reeder R J, Sheppard  C E (1984). Variation of lattice parameters in some sedimentary dolomites. Am Mineral, 69(5‒6): 520–527

[28] Ries J B, Anderson  M A, Hill  R T (2008). Seawater Mg/Ca controls polymorph mineralogy of microbial CaCO₃: a potential proxy for calcite-aragonite seas in Precambrian time. Geobiology, 6(2): 106–119

[29] Sakaguchi T, Nakajima  A (1982). Recovery of uranium by chitin phosphate and chitosan phosphate. Proceedings of the 2nd International Conference on Chitin and Chitosan, 177–182

[30] Sandberg P A (1983). An oscillating trend in Phanerozoic non-skeletal carbonate mineralogy. Nature, 305(5929): 19–22

[31] Saunders P, Rogerson  M, Wadhawan J D,  Greenway G,  Pedley H M (2014). Mg/Ca ratios in freshwater microbial carbonates: thermodynamic, kinetic and vital effects. Geochim Cosmochim Acta, 147: 107–118

[32] Spadafora A, Perri  E, McKenzie J A,  Vasconcelos C (2010). Microbial biomineralization processes forming modern Ca:Mg carbonate stromatolites. Sedimentology, 57(1): 27–40

[33] Stoupin D, Kiss  A K, Arndt  H, Shatilovich A V,  Gilichinsky D A,  Nitsche F (2012). Cryptic diversity within the choanoflagellate morphospecies complex Codosiga botrytis–Phylogeny and morphology of ancient and modern isolates. Eur J Protistol, 48(4): 263–273

[34] Turner B F, Fein  J B (2006). Protofit: a program for determining surface protonation constants from titration data. Comput Geosci, 32(9): 1344–1356

[35] Van Lith Y, Warthmann  R, Vasconcelos C,  McKenzie J A (2003). Microbial fossilization in carbonate sediments: a result of the bacterial surface involvement in dolomite precipitation. Sedimentology, 50(2): 237–245

[36] Wang D B, Wallace  A F, De Yoreo  J J, Dove  P M (2009). Carboxylated molecules regulate magnesium content of amorphous calcium carbonates during calcification. Proc Natl Acad Sci USA, 106(51): 21511–21516

[37] Wilson W W, Wade  M M, Holman  S C, Champlin  F R (2001). Status of methods for assessing bacterial cell surface charge properties based on zeta potential measurements. J Microbiol Methods, 43(3): 153–164

[38] Xu J, Yan  C, Zhang F F,  Konishi H,  Xu H F,  Teng H H (2013). Testing the cation-hydration effect on the crystallization of Ca–Mg–CO₃ systems. Proc Natl Acad Sci USA, 110(44): 17750–17755

RIGHTS & PERMISSIONS

Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg