Please wait a minute...

Frontiers of Medicine

Front. Med.    2018, Vol. 12 Issue (1) : 23-33
Transforming bacterial disease surveillance and investigation using whole-genome sequence to probe the trace
Biao Kan1,2(), Haijian Zhou1,2, Pengcheng Du3, Wen Zhang1,2, Xin Lu1,2, Tian Qin1,2, Jianguo Xu1,2()
1. State Key Laboratory of Infectious Disease Prevention and Control, National Institute for Communicable Disease Control and Prevention, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 102206, China
2. Collaborative Innovation Center for Diagnosis and Treatment of Infectious Diseases, Hangzhou 310003, China
3. Beijing Key Laboratory of Emerging Infectious Diseases, Institute of Infectious Diseases, Beijing Ditan Hospital, Capital Medical University, Beijing 100015, China
Download: PDF(348 KB)   HTML
Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks

Two decades have passed since the first bacterial whole-genome sequencing, which provides new opportunity for microbial genome. Consequently, considerable genetic diversity encoded by bacterial genomes and among the strains in the same species has been revealed. In recent years, genome sequencing techniques and bioinformatics have developed rapidly, which has resulted in transformation and expedited the application of strategy and methodology for bacterial genome comparison used in dissection of infectious disease epidemics. Bacterial whole-genome sequencing and bioinformatic computing allow genotyping to satisfy the requirements of epidemiological study in disease control. In this review, we outline the significance and summarize the roles of bacterial genome sequencing in the context of bacterial disease control and prevention. We discuss the applications of bacterial genome sequencing in outbreak detection, source tracing, transmission mode discovery, and new epidemic clone identification. Wide applications of genome sequencing and data sharing in infectious disease surveillance networks will considerably promote outbreak detection and early warning to prevent the dissemination of bacterial diseases.

Keywords genome sequencing      genomic epidemiology      bacteria      surveillance      infectious diseases     
Corresponding Author(s): Biao Kan,Jianguo Xu   
Just Accepted Date: 22 November 2017   Online First Date: 09 January 2018    Issue Date: 06 February 2018
 Cite this article:   
Biao Kan,Haijian Zhou,Pengcheng Du, et al. Transforming bacterial disease surveillance and investigation using whole-genome sequence to probe the trace[J]. Front. Med., 2018, 12(1): 23-33.
E-mail this article
E-mail Alert
Articles by authors
Biao Kan
Haijian Zhou
Pengcheng Du
Wen Zhang
Xin Lu
Tian Qin
Jianguo Xu
Fig.1  General workflow of genomic epidemiological study for outbreak investigation and surveillance analysis. On the basis of classical microbiological work, isolates are collected. Information obtained from traditional typing, such as biochemical identification, serotyping, and pulsed-field gel electrophoresis (PFGE), and nongenetic typing methods (including mass spectrometry), remain valuable. The genomic relationship among isolates can be determined by genome sequencing and bioinformatic analysis and combined with additional information, including other detected results and natural and social factors. Transmission characteristics can be identified by epidemiological analysis. Results can also be used to guide further investigation when gaps exist in the primary work. Finally, disease control measures and social actions can be established and conducted on the basis of this information.
Fig.2  Overview of how whole-genome sequencing can be used to identify suspected clusters and outbreaks.
Fig.3  Investigations of an outbreak among humans infected by S. suis that occurred in Sichuan, China in 2005. All the isolates showed the same serotype, ribotype, pulsed-field gel electrophoresis and multilocus sequence typing types by classical epidemiological methods. On the basis of the genomic and epidemiological data, the isolates were classified into six clades, and the relationships of isolates and patients were inferred. Transmission patterns were identified by combining other information, such as the breeding mode and geographic, traffic, and economic factors. This figure is derived from Figures 1, 4 and 5 of reference 60, Figures 1 and 2 of reference 61, and Figures 1, 2, 3, 4 and technical appendix 2 Figure 1 of reference 62 with permission.
1 Ranjbar R, Karami  A, Farshad S,  Giammanco GM,  Mammina C. Typing methods used in the molecular epidemiology of microbial pathogens: a how-to guide. New Microbiol 2014; 37(1): 1–15
pmid: 24531166
2 Tang P, Croxen  MA, Hasan MR,  Hsiao WW,  Hoang LM. Infection control in the new age of genomic epidemiology. Am J Infect Control 2017; 45(2): 170–179 pmid: 28159067
3 Baker S, Hanage  WP, Holt KE. Navigating the future of bacterial molecular epidemiology. Curr Opin Microbiol 2010; 13(5): 640–645 pmid: 20846899
4 Chin CS, Sorenson  J, Harris JB,  Robins WP,  Charles RC,  Jean-Charles RR,  Bullard J,  Webster DR,  Kasarskis A,  Peluso P,  Paxinos EE,  Yamaichi Y,  Calderwood SB,  Mekalanos JJ,  Schadt EE,  Waldor MK. The origin of the Haitian cholera outbreak strain. N Engl J Med 2011; 364(1): 33–42 pmid: 21142692
5 Hendriksen RS, Price  LB, Schupp JM,  Gillece JD,  Kaas RS,  Engelthaler DM,  Bortolaia V,  Pearson T,  Waters AE,  Upadhyay BP,  Shrestha SD,  Adhikari S,  Shakya G,  Keim PS,  Aarestrup FM. Population genetics of Vibrio cholerae from Nepal in 2010: evidence on the origin of the Haitian outbreak. MBio 2011; 2(4): e00157–e11 pmid: 21862630
6 Mellmann A, Harmsen  D, Cummings CA,  Zentz EB,  Leopold SR,  Rico A, Prior  K, Szczepanowski R,  Ji Y, Zhang  W, McLaughlin SF,  Henkhaus JK,  Leopold B,  Bielaszewska M,  Prager R,  Brzoska PM,  Moore RL,  Guenther S,  Rothberg JM,  Karch H. Prospective genomic characterization of the German enterohemorrhagic Escherichia coli O104:H4 outbreak by rapid next generation sequencing technology. PLoS One 2011; 6(7): e22751 pmid: 21799941
7 Grad YH, Lipsitch  M, Feldgarden M,  Arachchi HM,  Cerqueira GC,  Fitzgerald M,  Godfrey P,  Haas BJ,  Murphy CI,  Russ C, Sykes  S, Walker BJ,  Wortman JR,  Young S,  Zeng Q, Abouelleil  A, Bochicchio J,  Chauvin S,  Desmet T,  Gujja S,  McCowan C,  Montmayeur A,  Steelman S,  Frimodt-Mller J,  Petersen AM,  Struve C,  Krogfelt KA,  Bingen E,  Weill FX,  Lander ES,  Nusbaum C,  Birren BW,  Hung DT,  Hanage WP. Genomic epidemiology of the Escherichia coli O104:H4 outbreaks in Europe, 2011. Proc Natl Acad Sci USA 2012; 109(8): 3065–3070 pmid: 22315421
8 Rohde H, Qin  J, Cui Y,  Li D, Loman  NJ, Hentschke M,  Chen W, Pu  F, Peng Y,  Li J, Xi  F, Li S,  Li Y, Zhang  Z, Yang X,  Zhao M, Wang  P, Guan Y,  Cen Z, Zhao  X, Christner M,  Kobbe R,  Loos S, Oh  J, Yang L,  Danchin A,  Gao GF, Song  Y, Li Y,  Yang H, Wang  J, Xu J,  Pallen MJ,  Wang J, Aepfelbacher  M, Yang R; E. coliO104:H4 Genome Analysis Crowd-Sourcing Consortium. Open-source genomic analysis of Shiga-toxin-producing E. coli O104:H4. N Engl J Med 2011; 365(8): 718–724 pmid: 21793736
9 Land M, Hauser  L, Jun SR,  Nookaew I,  Leuze MR,  Ahn TH, Karpinets  T, Lund O,  Kora G, Wassenaar  T, Poudel S,  Ussery DW. Insights from 20 years of bacterial genome sequencing. Funct Integr Genomics 2015; 15(2): 141–161 pmid: 25722247
10 Ochman H, Lawrence  JG, Groisman EA. Lateral gene transfer and the nature of bacterial innovation. Nature 2000; 405(6784): 299–304 pmid: 10830951
11 Jackson BR, Tarr  C, Strain E,  Jackson KA,  Conrad A,  Carleton H,  Katz LS,  Stroika S,  Gould LH,  Mody RK,  Silk BJ,  Beal J, Chen  Y, Timme R,  Doyle M,  Fields A,  Wise M, Tillman  G, Defibaugh-Chavez S,  Kucerova Z,  Sabol A,  Roache K,  Trees E,  Simmons M,  Wasilenko J,  Kubota K,  Pouseele H,  Klimke W,  Besser J,  Brown E,  Allard M,  Gerner-Smidt P. Implementation of nationwide real-time whole-genome sequencing to enhance listeriosis outbreak detection and investigation. Clin Infect Dis 2016; 63(3): 380–386 pmid: 27090985
12 Goodwin S, McPherson  JD, McCombie WR. Coming of age: ten years of next-generation sequencing technologies. Nat Rev Genet 2016; 17(6): 333–351 pmid: 27184599
13 Loman NJ, Pallen  MJ. Twenty years of bacterial genome sequencing. Nat Rev Microbiol 2015; 13(12): 787–794 pmid: 26548914
14 Hedge J, Wilson  DJ. Bacterial phylogenetic reconstruction from whole genomes is robust to recombination but demographic inference is not. MBio 2014; 5(6): e02158–14 pmid: 25425237
15 Sabat AJ, Budimir  A, Nashev D,  Sá-Leão R,  van Dijl J,  Laurent F,  Grundmann H,  Friedrich AW; ESCMID Study Group of Epidemiological Markers (ESGEM). Overview of molecular typing methods for outbreak detection and epidemiological surveillance. Euro Surveill 2013; 18(4): 20380 pmid: 23369389
16 Croucher NJ, Didelot  X. The application of genomics to tracing bacterial pathogen transmission. Curr Opin Microbiol 2015; 23: 62–67 pmid: 25461574
17 Deng X, den Bakker  HC, Hendriksen RS. Genomic epidemiology: whole-genome-sequencing-powered surveillance and outbreak investigation of foodborne bacterial pathogens. Annu Rev Food Sci Technol 2016; 7(1): 353–374 pmid: 26772415
18 Franz E, Gras  LM, Dallman T. Significance of whole genome sequencing for surveillance, source attribution and microbial risk assessment of foodborne pathogens. Curr Opin Food Sci 2016; 8: 74–79
19 Gilchrist CA, Turner  SD, Riley MF,  Petri WA Jr,  Hewlett EL. Whole-genome sequencing in outbreak analysis. Clin Microbiol Rev 2015; 28(3): 541–563 pmid: 25876885
20 Jolley KA, Maiden  MC. BIGSdb: scalable analysis of bacterial genome variation at the population level. BMC Bioinformatics 2010; 11(1): 595 pmid: 21143983
21 Sheppard SK, Jolley  KA, Maiden MC. A gene-by-gene approach to bacterial population genomics: whole genome MLST of campylobacter. Genes (Basel) 2012; 3(2): 261–277 pmid: 24704917
22 Maiden MC, Jansen van Rensburg  MJ, Bray JE,  Earle SG,  Ford SA,  Jolley KA,  McCarthy ND. MLST revisited: the gene-by-gene approach to bacterial genomics. Nat Rev Microbiol 2013; 11(10): 728–736 pmid: 23979428
23 Bratcher HB, Corton  C, Jolley KA,  Parkhill J,  Maiden MC. A gene-by-gene population genomics platform: de novo assembly, annotation and genealogical analysis of 108 representative Neisseria meningitidis genomes. BMC Genomics 2014; 15(1): 1138 pmid: 25523208
24 Ruppitsch W, Pietzka  A, Prior K,  Bletz S,  Fernandez HL,  Allerberger F,  Harmsen D,  Mellmann A. Defining and evaluating a core genome multilocus sequence typing scheme for whole-genome sequence-based typing of Listeria monocytogenes. J Clin Microbiol 2015; 53(9): 2869–2876 pmid: 26135865
25 Kohl TA, Diel  R, Harmsen D,  Rothgänger J,  Walter KM,  Merker M,  Weniger T,  Niemann S. Whole-genome-based Mycobacterium tuberculosis surveillance: a standardized, portable, and expandable approach. J Clin Microbiol 2014; 52(7): 2479–2486 pmid: 24789177
26 Leopold SR, Goering  RV, Witten A,  Harmsen D,  Mellmann A. Bacterial whole-genome sequencing revisited: portable, scalable, and standardized analysis for typing and detection of virulence and antibiotic resistance genes. J Clin Microbiol 2014; 52(7): 2365–2370 pmid: 24759713
27 Moran-Gilad J, Prior  K, Yakunin E,  Harrison TG,  Underwood A,  Lazarovitch T,  Valinsky L,  Luck C, Krux  F, Agmon V,  Grotto I,  Harmsen D. Design and application of a core genome multilocus sequence typing scheme for investigation of Legionnaires’ disease incidents. Euro Surveill 2015; 20(28): 21186 pmid: 26212142
28 de Been M, Pinholt  M, Top J,  Bletz S,  Mellmann A,  van Schaik W,  Brouwer E,  Rogers M,  Kraat Y,  Bonten M,  Corander J,  Westh H,  Harmsen D,  Willems RJ. Core genome multilocus sequence typing scheme for high-resolution typing of Enterococcus faecium. J Clin Microbiol 2015; 53(12): 3788–3797 pmid: 26400782
29 Bialek-Davenet S, Criscuolo  A, Ailloud F,  Passet V,  Jones L,  Delannoy-Vieillard AS,  Garin B,  Le Hello S,  Arlet G,  Nicolas-Chanoine MH,  Decré D,  Brisse S. Genomic definition of hypervirulent and multidrug-resistant Klebsiella pneumoniae clonal groups. Emerg Infect Dis 2014; 20(11): 1812–1820 pmid: 25341126
30 Zhou H, Liu  W, Qin T,  Liu C, Ren  H. Defining and evaluating a core genome multilocus sequence typing scheme for whole-genome sequence-based typing of Klebsiella pneumoniae. Front Microbiol 2017; 8: 371 pmid: 28337187
31 Davis S, Pettengill  JB, Luo Y,  Payne J,  Shpuntoff A,  Rand H, Strain  E. CFSAN SNP Pipeline: an automated method for constructing SNP matrices from next-generation sequence data. PeerJ Comput Sci 2015; 1: e20
32 Chan CHS, Octavia  S, Sintchenko V,  Lan R. SnpFilt: a pipeline for reference-free assembly-based identification of SNPs in bacterial genomes. Comput Biol Chem 2016; 65: 178–184 pmid: 27647159
33 Katz LS, Griswold  T, Williams-Newkirk AJ,  Wagner D,  Petkau A,  Sieffert C,  Van Domselaar G,  Deng X, Carleton  HA. A comparative analysis of the Lyve-SET phylogenomics pipeline for genomic epidemiology of foodborne pathogens. Front Microbiol 2017; 8: 375 pmid: 28348549
34 Moura A, Criscuolo  A, Pouseele H,  Maury MM,  Leclercq A,  Tarr C, Björkman  JT, Dallman T,  Reimer A,  Enouf V,  Larsonneur E,  Carleton H,  Bracq-Dieye H,  Katz LS,  Jones L,  Touchon M,  Tourdjman M,  Walker M,  Stroika S,  Cantinelli T,  Chenal-Francisque V,  Kucerova Z,  Rocha EP,  Nadon C,  Grant K,  Nielsen EM,  Pot B, Gerner-Smidt  P, Lecuit M,  Brisse S. Whole genome-based population biology and epidemiological surveillance of Listeria monocytogenes. Nat Microbiol 2016; 2: 16185 pmid: 27723724
35 Angelo KM, Chu  A, Anand M,  Nguyen TA,  Bottichio L,  Wise M, Williams  I, Seelman S,  Bell R, Fatica  M, Lance S,  Baldwin D,  Shannon K,  Lee H, Trees  E, Strain E,  Gieraltowski L; Centers for Disease Control and Prevention (CDC). Outbreak of Salmonella newport infections linked to cucumbers—United States, 2014. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2015; 64(6): 144–147
pmid: 25695319
36 Bottichio L, Medus  C, Sorenson A,  Donovan D,  Sharma R,  Dowell N,  Williams I,  Wellman A,  Jackson A,  Tolar B,  Griswold T,  Basler C. Outbreak of Salmonella oslo infections linked to Persian cucumbers —United States, 2016. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2016; 65(5051): 1430–1433 pmid: 28033312
37 Hassan R, Rounds  J, Sorenson A,  Leos G, Concepción-Acevedo  J, Griswold T,  Tesfai A,  Blessington T,  Hardy C,  Basler C. Multistate outbreak of Salmonella anatum infections linked to imported hot peppers — United States, May–July 2016. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2017; 66(25): 663–667 pmid: 28662015
38 Self JL, Conrad  A, Stroika S,  Jackson A,  Burnworth L,  Beal J, Wellman  A, Jackson KA,  Bidol S,  Gerhardt T,  Hamel M,  Franklin K,  Kopko C,  Kirsch P,  Wise ME,  Basler C. Notes from the field: outbreak of listeriosis associated with consumption of packaged salad — United States and Canada, 2015–2016. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2016; 65(33): 879–881 pmid: 27559935
39 Dahl V, Sundqvist  L, Hedenström I,  Löfdahl M,  Alm E, Ringberg  H, Lindblad M,  Wallensten A,  Thisted Lambertz S,  Jernberg C. A nationwide outbreak of listeriosis associated with cold-cuts, Sweden 2013–2014. Infect Ecol Epidemiol 2017; 7(1): 1324232 pmid: 28649304
40 Eyre DW, Golubchik  T, Gordon NC,  Bowden R,  Piazza P,  Batty EM,  Ip CL, Wilson  DJ, Didelot X,  O’Connor L,  Lay R, Buck  D, Kearns AM,  Shaw A, Paul  J, Wilcox MH,  Donnelly PJ,  Peto TE,  Walker AS,  Crook DW. A pilot study of rapid benchtop sequencing of Staphylococcus aureus and Clostridium difficile for outbreak detection and surveillance. BMJ Open 2012; 2(3): e001124 pmid: 22674929
41 Bergholz TM, den Bakker  HC, Katz LS,  Silk BJ,  Jackson KA,  Kucerova Z,  Joseph LA,  Turnsek M,  Gladney LM,  Halpin JL,  Xavier K,  Gossack J,  Ward TJ,  Frace M,  Tarr CL. Determination of evolutionary relationships of outbreak-associated Listeria monocytogenes strains of serotypes 1/2a and 1/2b by whole-genome sequencing. Appl Environ Microbiol 2016; 82(3): 928–938 pmid: 26590286
42 Ågren EC, Wahlström  H, Vesterlund-Carlson C, Lahti E,  Melin L,  Söderlund R. Comparison of whole genome sequencing typing results and epidemiological contact information from outbreaks of Salmonella dublin in Swedish cattle herds. Infect Ecol Epidemiol 2016; 6(1): 31782 pmid: 27396609
43 Bloomfield SJ, Benschop  J, Biggs PJ,  Marshall JC,  Hayman DTS,  Carter PE,  Midwinter AC,  Mather AE,  French NP. Genomic analysis of Salmonella enterica serovar Typhimurium DT160 associated with a 14-year outbreak, New Zealand, 1998–2012. Emerg Infect Dis 2017; 23(6): 906–913 pmid: 28516864
44 Kuijpers LMF, Le Hello  S, Fawal N,  Fabre L,  Tourdjman M,  Dufour M,  Sar D, Kham  C, Phe T,  Vlieghe E,  Bouchier C,  Jacobs J,  Weill FX. Genomic analysis of Salmonella enterica serotype Paratyphi A during an outbreak in Cambodia, 2013–2015. Microb Genom 2016; 2(11): e000092
pmid: 28348832
45 Dallman T, Inns  T, Jombart T,  Ashton P,  Loman N,  Chatt C,  Messelhaeusser U,  Rabsch W,  Simon S,  Nikisins S,  Bernard H,  le Hello S,  Jourdan da-Silva N,  Kornschober C,  Mossong J,  Hawkey P,  de Pinna E,  Grant K,  Cleary P. Phylogenetic structure of European Salmonella enteritidis outbreak correlates with national and international egg distribution network. Microb Genom 2016; 2(8): e000070 pmid: 28348865
46 Wilson MR, Brown  E, Keys C,  Strain E,  Luo Y, Muruvanda  T, Grim C,  Jean-Gilles Beaubrun J,  Jarvis K,  Ewing L,  Gopinath G,  Hanes D,  Allard MW,  Musser S. Whole genome DNA sequence analysis of Salmonella subspecies enterica serotype Tennessee obtained from related peanut butter foodborne outbreaks. PLoS One 2016; 11(6): e0146929 pmid: 27258142
47 Chen Y, Luo  Y, Carleton H,  Timme R,  Melka D,  Muruvanda T,  Wang C, Kastanis  G, Katz LS,  Turner L,  Fritzinger A,  Moore T,  Stones R,  Blankenship J,  Salter M,  Parish M,  Hammack TS,  Evans PS,  Tarr CL,  Allard MW,  Strain EA,  Brown EW. Whole genome and core genome multilocus sequence typing and single nucleotide polymorphism analyses of Listeria monocytogenes associated with an outbreak linked to cheese, United States, 2013. Appl Environ Microbiol 2017; 83(15): AEM.00633–17
48 van Ingen J, Kohl  TA, Kranzer K,  Hasse B,  Keller PM,  Katarzyna Szafrańska A, Hillemann D,  Chand M,  Schreiber PW,  Sommerstein R,  Berger C,  Genoni M,  Rüegg C,  Troillet N,  Widmer AF,  Becker SL,  Herrmann M,  Eckmanns T,  Haller S,  Höller C,  Debast SB,  Wolfhagen MJ,  Hopman J,  Kluytmans J,  Langelaar M,  Notermans DW,  Ten Oever J,  van den Barselaar P,  Vonk ABA,  Vos MC, Ahmed  N, Brown T,  Crook D,  Lamagni T,  Phin N, Smith  EG, Zambon M,  Serr A, Götting  T, Ebner W,  Thürmer A,  Utpatel C,  Spröer C,  Bunk B, Nübel  U, Bloemberg GV,  Böttger EC,  Niemann S,  Wagner D,  Sax H. Global outbreak of severe Mycobacterium chimaera disease after cardiac surgery: a molecular epidemiological study. Lancet Infect Dis 2017; 17(10): 1033–1041 pmid: 28711585
49 Jackson KA, Stroika  S, Katz LS,  Beal J, Brandt  E, Nadon C,  Reimer A,  Major B,  Conrad A,  Tarr C, Jackson  BR, Mody RK. Use of whole genome sequencing and patient interviews to link a case of sporadic listeriosis to consumption of prepackaged lettuce. J Food Prot 2016; 79(5): 806–809 pmid: 27296429
50 Jackson BR, Salter  M, Tarr C,  Conrad A,  Harvey E,  Steinbock L,  Saupe A,  Sorenson A,  Katz L, Stroika  S, Jackson KA,  Carleton H,  Kucerova Z,  Melka D,  Strain E,  Parish M,  Mody RK; Centers for Disease Control and Prevention (CDC). Notes from the field: listeriosis associated with stone fruit—United States, 2014. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2015; 64(10): 282–283
pmid: 25789745
51 Thompson CK, Wang  Q, Bag SK,  Franklin N,  Shadbolt CT,  Howard P,  Fearnley EJ,  Quinn HE,  Sintchenko V,  Hope KG. Epidemiology and whole genome sequencing of an ongoing point-source Salmonella agona outbreak associated with sushi consumption in western Sydney, Australia 2015. Epidemiol Infect 2017; 145(10): 2062–2071 pmid: 28462733
52 Mellmann A, Bletz  S, Böking T,  Kipp F, Becker  K, Schultes A,  Prior K,  Harmsen D. Real-time genome sequencing of resistant bacteria provides precision infection control in an institutional setting. J Clin Microbiol 2016; 54(12): 2874–2881 pmid: 27558178
53 Cui Y, Yu  C, Yan Y,  Li D, Li  Y, Jombart T,  Weinert LA,  Wang Z, Guo  Z, Xu L,  Zhang Y,  Zheng H,  Qin N, Xiao  X, Wu M,  Wang X, Zhou  D, Qi Z,  Du Z, Wu  H, Yang X,  Cao H, Wang  H, Wang J,  Yao S, Rakin  A, Li Y,  Falush D,  Balloux F,  Achtman M,  Song Y, Wang  J, Yang R. Historical variations in mutation rate in an epidemic pathogen, Yersinia pestis. Proc Natl Acad Sci USA 2013; 110(2): 577–582 pmid: 23271803
54 Morelli G, Song  Y, Mazzoni CJ,  Eppinger M,  Roumagnac P,  Wagner DM,  Feldkamp M,  Kusecek B,  Vogler AJ,  Li Y, Cui  Y, Thomson NR,  Jombart T,  Leblois R,  Lichtner P,  Rahalison L,  Petersen JM,  Balloux F,  Keim P, Wirth  T, Ravel J,  Yang R, Carniel  E, Achtman M. Yersinia pestis genome sequencing identifies patterns of global phylogenetic diversity. Nat Genet 2010; 42(12): 1140–1143 pmid: 21037571
55 Gardy JL, Johnston  JC, Ho Sui SJ,  Cook VJ,  Shah L, Brodkin  E, Rempel S,  Moore R,  Zhao Y, Holt  R, Varhol R,  Birol I,  Lem M, Sharma  MK, Elwood K,  Jones SJ,  Brinkman FS,  Brunham RC,  Tang P. Whole-genome sequencing and social-network analysis of a tuberculosis outbreak. N Engl J Med 2011; 364(8): 730–739 pmid: 21345102
56 Yan M, Yang  B, Wang Z,  Wang S, Zhang  X, Zhou Y,  Pang B, Diao  B, Yang R,  Wu S, Klena  JD, Kan B. A Large-scale community-based outbreak of paratyphoid fever caused by hospital-derived transmission in Southern China. PLoS Negl Trop Dis 2015; 9(7): e0003859 pmid: 26186586
57 Harris SR, Feil  EJ, Holden MT,  Quail MA,  Nickerson EK,  Chantratita N,  Gardete S,  Tavares A,  Day N, Lindsay  JA, Edgeworth JD,  de Lencastre H,  Parkhill J,  Peacock SJ,  Bentley SD. Evolution of MRSA during hospital transmission and intercontinental spread. Science 2010; 327(5964): 469–474 pmid: 20093474
58 Jia H, Du  P, Yang H,  Zhang Y,  Wang J, Zhang  W, Han G,  Han N, Yao  Z, Wang H,  Zhang J,  Wang Z, Ding  Q, Qiang Y,  Barbut F,  Gao GF, Cao  Y, Cheng Y,  Chen C. Nosocomial transmission of Clostridium difficile ribotype 027 in a Chinese hospital, 2012–2014, traced by whole genome sequencing. BMC Genomics 2016; 17(1): 405 pmid: 27411304
59 Snitkin ES, Zelazny  AM, Thomas PJ,  Stock F; NISC Comparative Sequencing Program Group, Henderson  DK, Palmore TN,  Segre JA. Tracking a hospital outbreak of carbapenem-resistant Klebsiella pneumoniae with whole-genome sequencing. Sci Transl Med 2012; 4(148): 148ra116 pmid: 22914622
60 Yu H, Jing  H, Chen Z,  Zheng H,  Zhu X, Wang  H, Wang S,  Liu L, Zu  R, Luo L,  Xiang N,  Liu H, Liu  X, Shu Y,  Lee SS, Chuang  SK, Wang Y,  Xu J, Yang  W; Streptococcus suis study groups. Human Streptococcus suis outbreak, Sichuan, China. Emerg Infect Dis 2006; 12(6): 914–920 pmid: 16707046
61 Ye C, Zhu  X, Jing H,  Du H, Segura  M, Zheng H,  Kan B, Wang  L, Bai X,  Zhou Y, Cui  Z, Zhang S,  Jin D, Sun  N, Luo X,  Zhang J,  Gong Z, Wang  X, Wang L,  Sun H, Li  Z, Sun Q,  Liu H, Dong  B, Ke C,  Yuan H, Wang  H, Tian K,  Wang Y, Gottschalk  M, Xu J. Streptococcus suis sequence type 7 outbreak, Sichuan, China. Emerg Infect Dis 2006; 12(8): 1203–1208 pmid: 16965698
62 Du P, Zheng  H, Zhou J,  Lan R, Ye  C, Jing H,  Jin D, Cui  Z, Bai X,  Liang J,  Liu J, Xu  L, Zhang W,  Chen C, Xu  J. Detection of multiple parallel transmission outbreak of Streptococcus suis human infection by use of genome epidemiology, China, 2005. Emerg Infect Dis 2017; 23(2): 204–211 pmid: 27997331
63 Lu X, Li  Z, Yan M,  Pang B, Xu  J, Kan B. Regional transmission of Salmonella paratyphi A, China, 1998–2012. Emerg Infect Dis 2017; 23(5): 833–836 pmid: 28418315
64 Dasgupta A, Banerjee  R, Das S,  Basak S. Evolutionary perspective on the origin of Haitian cholera outbreak strain. J Biomol Struct Dyn 2012; 30(3): 338–346 pmid: 22693991
65 Eppinger M, Pearson  T, Koenig SS,  Pearson O,  Hicks N,  Agrawal S,  Sanjar F,  Galens K,  Daugherty S,  Crabtree J,  Hendriksen RS,  Price LB,  Upadhyay BP,  Shakya G,  Fraser CM,  Ravel J,  Keim PS. Genomic epidemiology of the Haitian cholera outbreak: a single introduction followed by rapid, extensive, and continued spread characterized the onset of the epidemic. MBio 2014; 5(6): e01721-14 pmid: 25370488
66 Köser CU, Holden  MT, Ellington MJ,  Cartwright EJ,  Brown NM,  Ogilvy-Stuart AL,  Hsu LY, Chewapreecha  C, Croucher NJ,  Harris SR,  Sanders M,  Enright MC,  Dougan G,  Bentley SD,  Parkhill J,  Fraser LJ,  Betley JR,  Schulz-Trieglaff OB,  Smith GP,  Peacock SJ. Rapid whole-genome sequencing for investigation of a neonatal MRSA outbreak. N Engl J Med 2012; 366(24): 2267–2275 pmid: 22693998
67 Chen C, Zhang  W, Zheng H,  Lan R, Wang  H, Du P,  Bai X, Ji  S, Meng Q,  Jin D, Liu  K, Jing H,  Ye C, Gao  GF, Wang L,  Gottschalk M,  Xu J. Minimum core genome sequence typing of bacterial pathogens: a unified approach for clinical and public health microbiology. J Clin Microbiol 2013; 51(8): 2582–2591 pmid: 23720795
68 Qin T, Zhang  W, Liu W,  Zhou H, Ren  H, Shao Z,  Lan R, Xu  J. Population structure and minimum core genome typing of Legionella pneumophila. Sci Rep 2016; 6(1): 21356 pmid: 26888563
69 Ashton PM, Nair  S, Peters TM,  Bale JA,  Powell DG,  Painset A,  Tewolde R,  Schaefer U,  Jenkins C,  Dallman TJ,  de Pinna EM,  Grant KA; Salmonella Whole Genome Sequencing Implementation Group. Identification of Salmonella for public health surveillance using whole genome sequencing. PeerJ 2016; 4: e1752 pmid: 27069781
70 Nadon C, Van Walle  I, Gerner-Smidt P,  Campos J,  Chinen I,  Concepcion-Acevedo J,  Gilpin B,  Smith AM,  Man Kam K,  Perez E,  Trees E,  Kubota K,  Takkinen J,  Nielsen EM,  Carleton H; FWD-NEXT Expert Panel. PulseNet International: vision for the implementation of whole genome sequencing (WGS) for global food-borne disease surveillance. Euro Surveill 2017; 22(23): 30544 pmid: 28662764
71 Moran-Gilad J, Sintchenko  V, Pedersen SK,  Wolfgang WJ,  Pettengill J,  Strain E,  Hendriksen RS; Global Microbial Identifier initiative’s Working Group 4 (GMI-WG4). Proficiency testing for bacterial whole genome sequencing: an end-user survey of current capabilities, requirements and priorities. BMC Infect Dis 2015; 15(1): 174 pmid: 25887164
72 Gilmour MW, Graham  M, Reimer A,  Van Domselaar G. Public health genomics and the new molecular epidemiology of bacterial pathogens. Public Health Genomics 2013; 16(1-2): 25–30 pmid: 23548714
73 Aarestrup FM, Brown  EW, Detter C,  Gerner-Smidt P,  Gilmour MW,  Harmsen D,  Hendriksen RS,  Hewson R,  Heymann DL,  Johansson K,  Ijaz K, Keim  PS, Koopmans M,  Kroneman A,  Lo Fo Wong D,  Lund O, Palm  D, Sawanpanyalert P,  Sobel J,  Schlundt J. Integrating genome-based informatics to modernize global disease monitoring, information sharing, and response. Emerg Infect Dis 2012; 18(11): e1 pmid: 23092707
74 Tenover FC, Arbeit  RD, Goering RV,  Mickelsen PA,  Murray BE,  Persing DH,  Swaminathan B. Interpreting chromosomal DNA restriction patterns produced by pulsed-field gel electrophoresis: criteria for bacterial strain typing. J Clin Microbiol 1995; 33(9): 2233–2239
pmid: 7494007
Related articles from Frontiers Journals
[1] Zhiruo Zhang, Shelan Liu, Mi Xiang, Shijian Li, Dahai Zhao, Chaolin Huang, Saijuan Chen. Protecting healthcare personnel from 2019-nCoV infection risks: lessons and suggestions[J]. Front. Med., 2020, 14(2): 229-231.
[2] Yan Yang, Jian Chen, Di Lin, Xujian Xu, Jun Cheng, Changgui Sun. Prevalence and drug resistance characteristics of carbapenem-resistant Enterobacteriaceae in Hangzhou, China[J]. Front. Med., 2018, 12(2): 182-188.
[3] Qiyong Liu, Wenbo Xu, Shan Lu, Jiafu Jiang, Jieping Zhou, Zhujun Shao, Xiaobo Liu, Lei Xu, Yanwen Xiong, Han Zheng, Sun Jin, Hai Jiang, Wuchun Cao, Jianguo Xu. Landscape of emerging and re-emerging infectious diseases in China: impact of ecology, climate, and behavior[J]. Front. Med., 2018, 12(1): 3-22.
[4] Jikai Liu, Li Bai, Weiwei Li, Haihong Han, Ping Fu, Xiaochen Ma, Zhenwang Bi, Xiaorong Yang, Xiuli Zhang, Shiqi Zhen, Xiaoling Deng, Xiumei Liu, Yunchang Guo. Trends of foodborne diseases in China: lessons from laboratory-based surveillance since 2011[J]. Front. Med., 2018, 12(1): 48-57.
[5] Yujia Jin, Cheng Lei, Dan Hu, Dimiter S. Dimitrov, Tianlei Ying. Human monoclonal antibodies as candidate therapeutics against emerging viruses[J]. Front. Med., 2017, 11(4): 462-470.
[6] Changlin Cao, Jingxian Gu, Jingyao Zhang. Soluble triggering receptor expressed on myeloid cell-1 (sTREM-1): a potential biomarker for the diagnosis of infectious diseases[J]. Front. Med., 2017, 11(2): 169-177.
[7] Hang Zhou,Yao Jia,Jian Shen,Shaoshuai Wang,Xiong Li,Ru Yang,Kecheng Huang,Ting Hu,Fangxu Tang,Jin Zhou,Jingping Yuan,Lei Huang,Xun Tian,Zhilan Chen,Qinghua Zhang,Changyu Wang,Ling Xi,Dongrui Deng,Hui Wang,Ding Ma,Shuang Li. Gynecologic infections seen in ThinPrep cytological test in Wuhan, China[J]. Front. Med., 2014, 8(2): 236-240.
[8] Wei Li, Shan Lu, Zhigang Cui, Jinghua Cui, Haijian Zhou, Yiqing Wang, Zhujun Shao, Changyun Ye, Biao Kan, Jianguo Xu. PulseNet China, a model for future laboratory-based bacterial infectious disease surveillance in China[J]. Front Med, 2012, 6(4): 366-375.
[9] Hui Dong, Shengyue Wang. Exploring the cancer genome in the era of next-generation sequencing[J]. Front Med, 2012, 6(1): 48-55.
[10] Chun CUI, Xiu-Neng ZHOU, Wei-Min CHEN. Self-etching adhesives: possible new pulp capping agents to vital pulp therapy[J]. Front Med, 2011, 5(1): 77-79.
[11] Lan-Juan LI MD, . Review of hand, foot and mouth disease[J]. Front. Med., 2010, 4(2): 139-146.
Full text