Please wait a minute...

Frontiers of Medicine

Front. Med.    2018, Vol. 12 Issue (1) : 3-22
Landscape of emerging and re-emerging infectious diseases in China: impact of ecology, climate, and behavior
Qiyong Liu1, Wenbo Xu2, Shan Lu1, Jiafu Jiang3, Jieping Zhou4,5, Zhujun Shao1, Xiaobo Liu1, Lei Xu1, Yanwen Xiong1, Han Zheng1, Sun Jin4,5, Hai Jiang1, Wuchun Cao3, Jianguo Xu1()
1. State Key Laboratory for Infectious Disease Prevention and Control, Collaborative Innovation Center for Diagnosis and Treatment of Infectious Diseases, National Institute for Communicable Disease Control and Prevention, Chinese Center for Disease Control and Prevention, Beijing 102206, China
2. National Institute for Viral Disease Control and Prevention, China CDC, Beijing 102206, China
3. Beijing Institute of Microbiology and Epidemiology, State Key Laboratory of Pathogen and Biosecurity, Beijing 100071, China
4. The Institute of Remote Sensing and Digital Earth, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100094, China
5. State Key Laboratory of Remote Sensing Science, Jointly Sponsored by Institute of Remote Sensing and Digital Earth of Chinese Academy of Sciences and Beijing Normal University, Beijing 100094, China
Download: PDF(997 KB)   HTML
Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks

For the past several decades, the infectious disease profile in China has been shifting with rapid developments in social and economic aspects, environment, quality of food, water, housing, and public health infrastructure. Notably, 5 notifiable infectious diseases have been almost eradicated, and the incidence of 18 additional notifiable infectious diseases has been significantly reduced. Unexpectedly, the incidence of over 10 notifiable infectious diseases, including HIV, brucellosis, syphilis, and dengue fever, has been increasing. Nevertheless, frequent infectious disease outbreaks/events have been reported almost every year, and imported infectious diseases have increased since 2015. New pathogens and over 100 new genotypes or serotypes of known pathogens have been identified. Some infectious diseases seem to be exacerbated by various factors, including rapid urbanization, large numbers of migrant workers, changes in climate, ecology, and policies, such as returning farmland to forests. This review summarizes the current experiences and lessons from China in managing emerging and re-emerging infectious diseases, especially the effects of ecology, climate, and behavior, which should have merits in helping other countries to control and prevent infectious diseases.

Keywords infectious disease profile      emerging infectious diseases      influence factor     
Corresponding Authors: Jianguo Xu   
Just Accepted Date: 08 November 2017   Online First Date: 23 January 2018    Issue Date: 06 February 2018
 Cite this article:   
Qiyong Liu,Wenbo Xu,Shan Lu, et al. Landscape of emerging and re-emerging infectious diseases in China: impact of ecology, climate, and behavior[J]. Front. Med., 2018, 12(1): 3-22.
E-mail this article
E-mail Alert
Articles by authors
Qiyong Liu
Wenbo Xu
Shan Lu
Jiafu Jiang
Jieping Zhou
Zhujun Shao
Xiaobo Liu
Lei Xu
Yanwen Xiong
Han Zheng
Sun Jin
Hai Jiang
Wuchun Cao
Jianguo Xu
Fig.1  Stacked graph for incidence (A) and case-fatality ratios (B) of notifiable infectious diseases in China.
Fig.2  Trends in the incidence of notifiable infectious diseases in China. (A) Trends in the incidence of 39 notifiable infectious diseases. (B) Increase in the incidence of 7 notifiable infectious diseases. (C) Decline trend in 9 notifiable infectious diseases with relatively high incidence (over 0.2296/100 000). (D) Decline trends in 9 notifiable infectious diseases with relatively low incidence (less than 0.002/100 000).
Fig.3  EIDs and R-EIDs in China in chronological order.
Fig.4  Emerged EV-A71 genotype C4a and its public health significance in China. (A–D) Number of reported cases of HFMD and proportions of enterovirus serotypes in laboratory-confirmed HFMD cases by clinical severity in 2008–2016. (A) Based on mild cases; (B) Based on severe cases; (C) Based on fatal cases; (D) Emerging of EV-A71 C4a based on phylogenetic analysis of VP1 sequences.
Fig.5  New rickettsia and other infectious agents identified in ticks in China.
Fig.6  Infectious diseases associated with malpractice in meat animal production in China. (A) Geographic distribution of H7N9 cases and the number of live poultry markets (LPM). The background represents the number of LPM. The 3D bars are for the collective cases of H7N9 from 2013 to 2017 for individual provinces. (B) Geographic distribution of human infection of S. suis cases and density of swine. The background represents the annual number of pig sloughed. The 3D bars are for the total numbers of human infections from the literature. (C) Geographic distribution of case number of brucellosis and density of sheep slaughtered. The background represents the provincial average number of slaughtered sheep from 2004 to 2016. The 3D stacked box is the number of cases of brucellosis per year from 2004 to 2016.
Fig.7  Spatial spread process of dengue from South-west boundary region to inland China. Dengue outbreak and local climate variables were generated from the monthly scale data in Guangzhou from Jan. 2005 to Dec. 2015. (A) Contours were drawn based on the trend surface, which showed the predicted dengue invasive year. The slope of the trend surface represents the reciprocal spread speed of dengue from the year 1978 to 2016. Red points indicate the location of counties with cases of dengue infection. Based on the spatial spreading pattern of trend surface analysis, the dengue extends from the coastal region into the inner land of China, which may link with the global climate change. (B) Monthly time series of dengue incidence in Guangzhou. (C) Monthly time series of population density of the adult dengue vector A. albopictus. (D) Monthly time series of average maximum temperature in Guangzhou. (E) Monthly time series of number of days with rainfall in Guangzhou.
1 Tong MX, Hansen  A, Hanson-Easey S,  Cameron S,  Xiang J,  Liu Q, Sun  Y, Weinstein P,  Han GS, Williams  C, Bi P. Infectious diseases, urbanization and climate change: challenges in future China. Int J Environ Res Public Health 2015; 12(9): 11025–11036 pmid: 26371017
2 Xu JG. Behavioral and ecological infectious diseases: from SARS to H7N9 avian influenza outbreak in China. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi ) 2013; 34(5): 417–418 (in Chinese)
pmid: 24016425
3 Lu J, Milinovich  GJ, Hu W. A brief historical overview of emerging infectious disease response in China and the need for a One Health approach in future responses. One Health 2016; 2: 99–102 pmid: 28616482
4 Yang S, Wu  J, Ding C,  Cui Y, Zhou  Y, Li Y,  Deng M, Wang  C, Xu K,  Ren J, Ruan  B, Li L. Epidemiological features of and changes in incidence of infectious diseases in China in the first decade after the SARS outbreak: an observational trend study. Lancet Infect Dis 2017; 17(7): 716–725 pmid: 28412150
5 Yang W, Li  Z, Lan Y,  Wang J, Ma  J, Jin L,  Sun Q, Lv  W, Lai S,  Liao Y, Hu  W. A nationwide web-based automated system for early outbreak detection and rapid response in China. Western Pac Surveill Response J 2011; 2(1): 10–15 pmid: 23908878
6 Luo HM, Zhang  Y, Wang XQ,  Yu WZ, Wen  N, Yan DM,  Wang HQ,  Wushouer F,  Wang HB,  Xu AQ, Zheng  JS, Li DX,  Cui H, Wang  JP, Zhu SL,  Feng ZJ,  Cui FQ, Ning  J, Hao LX,  Fan CX, Ning  GJ, Yu HJ,  Wang SW,  Liu DW, Wang  DY, Fu JP,  Gou AL, Zhang  GM, Huang GH,  Chen YS,  Mi SS, Liu  YM, Yin DP,  Zhu H, Fan  XC, Li XL,  Ji YX, Li  KL, Tang HS,  Xu WB, Wang  Y, Yang WZ. Identification and control of a poliomyelitis outbreak in Xinjiang, China. N Engl J Med 2013; 369(21): 1981–1990 pmid: 24256377
7 Stone R. China. Race to contain plague in quake zone. Science 2010; 328(5978): 559 pmid: 20430985
8 Yu D. Prevention of plague in China in last 50 years. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 2000; 21(4): 300–303 (in Chinese)
pmid: 15455473
9 Liang X, Bi  S, Yang W,  Wang L, Cui  G, Cui F,  Zhang Y,  Liu J, Gong  X, Chen Y,  Wang F, Zheng  H, Wang F,  Guo J, Jia  Z, Ma J,  Wang H, Luo  H, Li L,  Jin S, Hadler  SC, Wang Y. Evaluation of the impact of hepatitis B vaccination among children born during 1992–2005 in China. J Infect Dis 2009; 200(1): 39–47 pmid: 19469708
10 Xiao J, Lin  H, Liu T,  Zeng W, Li  X, Shao X,  Tan Q, Xu  Y, Xu X,  Zheng H,  Ma W. Disease burden from hepatitis B virus infection in Guangdong Province, China. Int J Environ Res Public Health 2015; 12(11): 14055–14067 pmid: 26540065
11 Yezhou L. The National Immunization Plan: China. Australas Med J 2010; 3(7): 375–379
12 Luo HM, Zhang  Y, Wang XQ,  Yu WZ, Wen  N, Yan DM,  Wang HQ,  Wushouer F,  Wang HB,  Xu AQ, Zheng  JS, Li DX,  Cui H, Wang  JP, Zhu SL,  Feng ZJ,  Cui FQ, Ning  J, Hao LX,  Fan CX, Ning  GJ, Yu HJ,  Wang SW,  Liu DW, Wang  DY, Fu JP,  Gou AL, Zhang  GM, Huang GH,  Chen YS,  Mi SS, Liu  YM, Yin DP,  Zhu H, Fan  XC, Li XL,  Ji YX, Li  KL, Tang HS,  Xu WB, Wang  Y, Yang WZ. Identification and control of a poliomyelitis outbreak in Xinjiang, China. N Engl J Med 2013; 369(21): 1981–1990 pmid: 24256377
13 Zhang S, Li  RT, Wang Y,  Liu Q, Zhou  YH, Hu Y. Seroprevalence of hepatitis B surface antigen among pregnant women in Jiangsu, China, 17 years after introduction of hepatitis B vaccine. Int J Gynaecol Obstet 2010; 109(3): 194–197 pmid: 20152977
14 Lin H, Zou  H, Wang Q,  Liu C, Lang  L, Hou X,  Li Z. Short-term effect of El Niño-Southern Oscillation on pediatric hand, foot and mouth disease in Shenzhen, China. PLoS One 2013; 8(7): e65585 pmid: 23935817
15 Zhang Y, Zhu  Z, Yang W,  Ren J, Tan  X, Wang Y,  Mao N, Xu  S, Zhu S,  Cui A, Zhang  Y, Yan D,  Li Q, Dong  X, Zhang J,  Zhao Y, Wan  J, Feng Z,  Sun J, Wang  S, Li D,  Xu W. An emerging recombinant human enterovirus 71 responsible for the 2008 outbreak of hand foot and mouth disease in Fuyang city of China. Virol J 2010; 7(1): 94 pmid: 20459851
16 Ding ZS. An outbreak of water-borne infection by viral hepatitis A. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 1982; 3(2): 80–83 (in Chinese)
pmid: 7185450
17 Yan YC. Preliminary investigation on the etiology and host animals of epidemic hemorrhagic fever in Honan. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 1982; 3(4): 197–200 (in Chinese)
pmid: 6136334
18 Hung T, Chen  GM, Wang CG,  Yao HL, Fang  ZY, Chao TX,  Chou ZY,  Ye W, Chang  XJ, Den SS, et al.. Waterborne outbreak of rotavirus diarrhoea in adults in China caused by a novel rotavirus. Lancet 1984; 1(8387): 1139–1142
pmid: 6144874
19 Lin H, Zhang  Z, Lu L,  Li X, Liu  Q. Meteorological factors are associated with hemorrhagic fever with renal syndrome in Jiaonan County, China, 2006–2011. Int J Biometeorol 2014; 58(6): 1031–1037 pmid: 23793957
20 Zhang ZF. Investigation of Lyme disease in northeast of China. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 1989; 10(5): 261–264 (in Chinese)
pmid: 2611866
21 Wang HY. Investigation of an outbreak of HNANB[E] in Shufu County, Xinjiang. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 1989; 10(5): 270–273 (in Chinese) 
pmid: 2515002
22 Zeng Y. HIV infection and AIDS in China. Arch AIDS Res 1992; 6(1-2): 1–5
pmid: 12344005
23 Zhang TC. Epidemiologic studies of enteritis caused by Campylobacter jejuni. IV. A study of the principal reservoir hosts. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 1985; 6(1): 26–28 (in Chinese)
pmid: 3995570
24 Deng C. A report on investigation of an outbreak of Legionnaires’ disease in a hotel in Beijing. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 1993; 14(2): 78–80 (in Chinese)
pmid: 8353821
25 Qu M, Xu  J, Ding Y,  Wang R, Liu  P, Kan B,  Qi G, Liu  Y, Gao S. Molecular epidemiology of Vibrio cholerae O139 in China: polymorphism of ribotypes and CTX elements. J Clin Microbiol 2003; 41(6): 2306–2310 pmid: 12791841
26 Hu X, Zhu  F, Wang H,  Chen S, Wang  G, Sun J,  Hua C, Yang  H. Studies on human streptococcal infectious syndrome caused by infected pigs. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 2000; 34(3): 150–152 (in Chinese)
pmid: 11860922
27 Xu J, Cheng  B, Feng L,  Jing H, Yang  J, Zhao G,  Wang H, Li  H. Serological investigations on patients with hemolytic uremic syndromes due to enterohemorrhagic Escherichia coli O157:H7 infection. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 2002; 23(2): 114–118 (in Chinese)
pmid: 12015093
28 Enserink M. SARS in China. China’s missed chance. Science 2003; 301(5631): 294–296 pmid: 12869735
29 Shao Z, Li  W, Ren J,  Liang X,  Xu L, Diao  B, Li M,  Lu M, Ren  H, Cui Z,  Zhu B, Dai  Z, Zhang L,  Chen X, Kan  B, Xu J. Identification of a new Neisseria meningitidis serogroup C clone from Anhui Province, China. Lancet 2006; 367(9508): 419–423 pmid: 16458767
30 Ye C, Zhu  X, Jing H,  Du H, Segura  M, Zheng H,  Kan B, Wang  L, Bai X,  Zhou Y, Cui  Z, Zhang S,  Jin D, Sun  N, Luo X,  Zhang J,  Gong Z, Wang  X, Wang L,  Sun H, Li  Z, Sun Q,  Liu H, Dong  B, Ke C,  Yuan H, Wang  H, Tian K,  Wang Y, Gottschalk  M, Xu J. Streptococcus suis sequence type 7 outbreak, Sichuan, China. Emerg Infect Dis 2006; 12(8): 1203–1208 pmid: 16965698
31 Liu J, Xiao  H, Lei F,  Zhu Q, Qin  K, Zhang XW,  Zhang XL,  Zhao D, Wang  G, Feng Y,  Ma J, Liu  W, Wang J,  Gao GF. Highly pathogenic H5N1 influenza virus infection in migratory birds. Science 2005; 309(5738): 1206 pmid: 16000410
32 Zhang L, Liu  Y, Ni D,  Li Q, Yu  Y, Yu XJ,  Wan K, Li  D, Liang G,  Jiang X,  Jing H, Run  J, Luan M,  Fu X, Zhang  J, Yang W,  Wang Y, Dumler  JS, Feng Z,  Ren J, Xu  J. Nosocomial transmission of human granulocytic anaplasmosis in China. JAMA 2008; 300(19): 2263–2270 pmid: 19017912
33 Cao B, Li  XW, Mao Y,  Wang J, Lu  HZ, Chen YS,  Liang ZA,  Liang L,  Zhang SJ,  Zhang B,  Gu L, Lu  LH, Wang DY,  Wang C; National Influenza A Pandemic (H1N1) 2009 Clinical Investigation Group of China. Clinical features of the initial cases of 2009 pandemic influenza A (H1N1) virus infection in China. N Engl J Med 2009; 361(26): 2507–2517 pmid: 20007555
34 Zhang YZ, Zhou  DJ, Xiong Y,  Chen XP,  He YW, Sun  Q, Yu B,  Li J, Dai  YA, Tian JH,  Qin XC, Jin  D, Cui Z,  Luo XL, Li  W, Lu S,  Wang W, Peng  JS, Guo WP,  Li MH, Li  ZJ, Zhang S,  Chen C, Wang  Y, de Jong MD,  Xu J. Hemorrhagic fever caused by a novel tick-borne Bunyavirus in Huaiyangshan, China. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 2011; 32(3): 209–220 (in Chinese)
pmid: 21457654
35 Yu XJ, Liang  MF, Zhang SY,  Liu Y, Li  JD, Sun YL,  Zhang L,  Zhang QF,  Popov VL,  Li C, Qu  J, Li Q,  Zhang YP,  Hai R, Wu  W, Wang Q,  Zhan FX,  Wang XJ,  Kan B, Wang  SW, Wan KL,  Jing HQ,  Lu JX, Yin  WW, Zhou H,  Guan XH,  Liu JF, Bi  ZQ, Liu GH,  Ren J, Wang  H, Zhao Z,  Song JD,  He JR, Wan  T, Zhang JS,  Fu XP, Sun  LN, Dong XP,  Feng ZJ,  Yang WZ,  Hong T, Zhang  Y, Walker DH,  Wang Y, Li  DX. Fever with thrombocytopenia associated with a novel bunyavirus in China. N Engl J Med 2011; 364(16): 1523–1532 pmid: 21410387
36 Xu B, Liu  L, Huang X,  Ma H, Zhang  Y, Du Y,  Wang P, Tang  X, Wang H,  Kang K, Zhang  S, Zhao G,  Wu W, Yang  Y, Chen H,  Mu F, Chen  W. Metagenomic analysis of fever, thrombocytopenia and leukopenia syndrome (FTLS) in Henan Province, China: discovery of a new bunyavirus. PLoS Pathog 2011; 7(11): e1002369 pmid: 22114553
37 Gao R, Cao  B, Hu Y,  Feng Z, Wang  D, Hu W,  Chen J, Jie  Z, Qiu H,  Xu K, Xu  X, Lu H,  Zhu W, Gao  Z, Xiang N,  Shen Y, He  Z, Gu Y,  Zhang Z,  Yang Y, Zhao  X, Zhou L,  Li X, Zou  S, Zhang Y,  Li X, Yang  L, Guo J,  Dong J, Li  Q, Dong L,  Zhu Y, Bai  T, Wang S,  Hao P, Yang  W, Zhang Y,  Han J, Yu  H, Li D,  Gao GF, Wu  G, Wang Y,  Yuan Z, Shu  Y. Human infection with a novel avian-origin influenza A (H7N9) virus. N Engl J Med 2013; 368(20): 1888–1897 pmid: 23577628
38 Xu L, Stige  LC, Chan KS,  Zhou J, Yang  J, Sang S,  Wang M, Yang  Z, Yan Z,  Jiang T,  Lu L, Yue  Y, Liu X,  Lin H, Xu  J, Liu Q,  Stenseth NC. Climate variation drives dengue dynamics. Proc Natl Acad Sci USA 2017; 114(1): 113–118 pmid: 27940911
39 Lu Z, Fu  SH, Cao L,  Tang CJ,  Zhang S,  Li ZX, Tusong  M, Yao XH,  Zhang HL,  Wang PY,  Wumaier M,  Yuan XY,  Li MH, Zhu  CZ, Fu LP,  Liang GD. Human infection with West Nile Virus, Xinjiang, China, 2011. Emerg Infect Dis 2014; 20(8): 1421–1423 pmid: 25062043
40 Deng YQ, Zhao  H, Li XF,  Zhang NN,  Liu ZY, Jiang  T, Gu DY,  Shi L, He  JA, Wang HJ,  Sun ZZ, Ye  Q, Xie DY,  Cao WC, Qin  CF. Isolation, identification and genomic characterization of the Asian lineage Zika virus imported to China. Sci China Life Sci 2016; 59(4): 428–430 pmid: 26993654
41 Ling Y, Chen  J, Huang Q,  Hu Y, Zhu  A, Ye S,  Xu L, Lu  H. Yellow fever in a worker returning to China from Angola, March 2016. Emerg Infect Dis 2016; 22(7): 1317–1318 pmid: 27314417
42 Liu W, Sun  FJ, Tong YG,  Zhang SQ,  Cao WC. Rift Valley fever virus imported into China from Angola. Lancet Infect Dis 2016; 16(11): 1226 pmid: 27788984
43 Wu J, Yi  L, Zou L,  Zhong H,  Liang L,  Song T, Song  Y, Su J,  Ke C. Imported case of MERS-CoV infection identified in China, May 2015: detection and lesson learned. Euro Surveill 2015; 20(24): 21158 pmid: 26111235
44 Li H, Zheng  YC, Ma L,  Jia N, Jiang  BG, Jiang RR,  Huo QB, Wang  YW, Liu HB,  Chu YL, Song  YD, Yao NN,  Sun T, Zeng  FY, Dumler JS,  Jiang JF,  Cao WC. Human infection with a novel tick-borne Anaplasma species in China: a surveillance study. Lancet Infect Dis 2015; 15(6): 663–670 pmid: 25833289
45 Ye C, Lan  R, Xia S,  Zhang J,  Sun Q, Zhang  S, Jing H,  Wang L, Li  Z, Zhou Z,  Zhao A, Cui  Z, Cao J,  Jin D, Huang  L, Wang Y,  Luo X, Bai  X, Wang Y,  Wang P, Xu  Q, Xu J. Emergence of a new multidrug-resistant serotype X variant in an epidemic clone of Shigella flexneri. J Clin Microbiol 2010; 48(2): 419–426 pmid: 19955273
46 Lu Z, Lu  XJ, Fu SH,  Zhang S,  Li ZX, Yao  XH, Feng YP,  Lambert AJ,  Ni X, Wang  FT, Tong SX,  Nasci RS,  Feng Y, Dong  Q, Zhai YG,  Gao XY, Wang  HY, Tang Q,  Liang GD. Tahyna virus and human infection, China. Emerg Infect Dis 2009; 15(2): 306–309 pmid: 19193280
47 Jiang JF, Zheng  YC, Jiang RR,  Li H, Huo  QB, Jiang BG,  Sun Y, Jia  N, Wang YW,  Ma L, Liu  HB, Chu YL,  Ni XB, Liu  K, Song YD,  Yao NN, Wang  H, Sun T,  Cao WC. Epidemiological, clinical, and laboratory characteristics of 48 cases of “Babesia venatorum” infection in China: a descriptive study. Lancet Infect Dis 2015; 15(2): 196–203 pmid: 25539588
48 Jia N, Jiang  JF, Huo QB,  Jiang BG,  Cao WC. Rickettsia sibirica subspecies sibirica BJ-90 as a cause of human disease. N Engl J Med 2013; 369(12): 1176–1178 pmid: 24047079
49 Liu W, Li  H, Lu QB,  Cui N, Yang  ZD, Hu JG,  Fan YD, Guo  CT, Li XK,  Wang YW,  Liu K, Zhang  XA, Yuan L,  Zhao PY,  Qin SL, Cao  WC. Candidatus Rickettsia tarasevichiae infection in Eastern Central China: a case series. Ann Intern Med 2016; 164(10): 641–648 pmid: 27019406
50 Jia N, Zheng  YC, Ma L,  Huo QB, Ni  XB, Jiang BG,  Chu YL, Jiang  RR, Jiang JF,  Cao WC. Human infections with Rickettsia raoultii, China. Emerg Infect Dis 2014; 20(5): 866–868 pmid: 24750663
51 Ni XB, Jia  N, Jiang BG,  Sun T, Zheng  YC, Huo QB,  Liu K, Ma  L, Zhao QM,  Yang H, Wang  X, Jiang JF,  Cao WC. Lyme borreliosis caused by diverse genospecies of Borrelia burgdorferi sensu lato in northeastern China. Clin Microbiol Infect 2014; 20(8): 808–814 pmid: 24438159
52 Pan H, Li  X, Ge D,  Wang S, Wu  Q, Xie W,  Jiao X, Chu  D, Liu B,  Xu B, Zhang  Y. Factors affecting population dynamics of maternally transmitted endosymbionts in Bemisia tabaci. PLoS One 2012; 7(2): e30760 pmid: 22383972
53 Walsh MP, Seto  J, Jones MS,  Chodosh J,  Xu W, Seto  D. Computational analysis identifies human adenovirus type 55 as a re-emergent acute respiratory disease pathogen. J Clin Microbiol 2010; 48(3): 991–993 pmid: 20042633
54 Shi Q, Zhou  W, Chen C,  Gao C, Xiao  K, Wang J,  Zhang BY,  Wang Y, Zhang  F, Dong XP. Quality evaluation for the surveillance system of human prion diseases in China based on the data from 2010 to 2016. Prion 2016; 10(6): 484–491 pmid: 27690734
55 Zhang YZ, He  YW, Dai YA,  Xiong Y,  Zheng H,  Zhou DJ,  Li J, Sun  Q, Luo XL,  Cheng YL,  Qin XC, Tian  JH, Chen XP,  Yu B, Jin  D, Guo WP,  Li W, Wang  W, Peng JS,  Zhang GB,  Zhang S,  Chen XM,  Wang Y, Li  MH, Li Z,  Lu S, Ye  C, de Jong MD,  Xu J. Hemorrhagic fever caused by a novel Bunyavirus in China: pathogenesis and correlates of fatal outcome. Clin Infect Dis 2012; 54(4): 527–533 pmid: 22144540
56 Zhu B, Xu  Z, Du P,  Xu L, Sun  X, Gao Y,  Shao Z. Sequence type 4821 clonal complex serogroup B Neisseria meningitidis in China, 1978–2013. Emerg Infect Dis 2015; 21(6): 925–932 pmid: 25989189
57 Du P, Zheng  H, Zhou J,  Lan R, Ye  C, Jing H,  Jin D, Cui  Z, Bai X,  Liang J,  Liu J, Xu  L, Zhang W,  Chen C, Xu  J. Detection of multiple parallel transmission outbreak of Streptococcus suis human infection by use of genome epidemiology, China, 2005. Emerg Infect Dis 2017; 23(2): 204–211 pmid: 27997331
58 Ye C, Zheng  H, Zhang J,  Jing H, Wang  L, Xiong Y,  Wang W, Zhou  Z, Sun Q,  Luo X, Du  H, Gottschalk M,  Xu J. Clinical, experimental, and genomic differences between intermediately pathogenic, highly pathogenic, and epidemic Streptococcus suis. J Infect Dis 2009; 199(1): 97–107 pmid: 19016627
59 Xiong Y, Wang  P, Lan R,  Ye C, Wang  H, Ren J,  Jing H, Wang  Y, Zhou Z,  Bai X, Cui  Z, Luo X,  Zhao A, Wang  Y, Zhang S,  Sun H, Wang  L, Xu J. A novel Escherichia coli O157:H7 clone causing a major hemolytic uremic syndrome outbreak in China. PLoS One 2012; 7(4): e36144 pmid: 22558360
60 Zhang N, Lan  R, Sun Q,  Wang J, Wang  Y, Zhang J,  Yu D, Hu  W, Hu S,  Dai H, Du  P, Wang H,  Xu J. Genomic portrait of the evolution and epidemic spread of a recently emerged multidrug-resistant Shigella flexneri clone in China. J Clin Microbiol 2014; 52(4): 1119–1126 pmid: 24452172
61 Lu QB, Tong  YG, Wo Y,  Wang HY,  Liu EM, Gray  GC, Liu W,  Cao WC. Epidemiology of human adenovirus and molecular characterization of human adenovirus 55 in China, 2009–2012. Influenza Other Respir Viruses 2014; 8(3): 302–308 pmid: 24467816
62 Chen M, Zhu  Z, Huang F,  Liu D, Zhang  T, Ying D,  Wu J, Xu  W. Adenoviruses associated with acute respiratory diseases reported in Beijing from 2011 to 2013. PLoS One 2015; 10(3): e0121375 pmid: 25816320
63 Huang G, Yao  W, Yu W,  Mao L, Sun  H, Yao W,  Tian J, Wang  L, Bo Z,  Zhu Z, Zhang  Y, Zhao Z,  Xu W. Outbreak of epidemic keratoconjunctivitis caused by human adenovirus type 56, China, 2012. PLoS One 2014; 9(10): e110781 pmid: 25343525
64 Mei YF, Skog  J, Lindman K,  Wadell G. Comparative analysis of the genome organization of human adenovirus 11, a member of the human adenovirus species B, and the commonly used human adenovirus 5 vector, a member of species C. J Gen Virol 2003; 84(8): 2061–2071 pmid: 12867636
65 Zhang YZ, Xu  J. The emergence and cross species transmission of newly discovered tick-borne Bunyavirus in China. Curr Opin Virol 2016; 16: 126–131 pmid: 26949898
66 Dong X, Chen  XP, Liu N,  Dumler SJ,  Zhang YZ. Co-circulation of multiple species of Rickettsiales bacteria in one single species of hard ticks in Shenyang, China. Ticks Tick Borne Dis 2014; 5(6): 727–733 pmid: 25131152
67 Li K, Lin  XD, Wang W,  Shi M, Guo  WP, Zhang XH,  Xing JG,  He JR, Wang  K, Li MH,  Cao JH, Jiang  ML, Holmes EC,  Zhang YZ. Isolation and characterization of a novel arenavirus harbored by rodents and shrews in Zhejiang Province, China. Virology 2015; 476: 37–42 pmid: 25506671
68 Blasdell KR, Duong  V, Eloit M,  Chretien F,  Ly S, Hul  V, Deubel V,  Morand S,  Buchy P. Evidence of human infection by a new mammarenavirus endemic to Southeastern Asia. eLife 2016; 5: e1313519 pmid: 9014012
69 Zhang JZ, Fan  MY, Bi DZ,  Cui WF, Han  YF. Genotypic identification of three new strains of spotted fever group rickettsiae isolated in China. Acta Virol 1996; 40(4): 215–219
pmid: 9014012
70 Chen XP, Dong  YJ, Guo WP,  Wang W, Li  MH, Xu J,  Dumler JS,  Zhang YZ. Detection of Wolbachia genes in a patient with non-Hodgkin’s lymphoma. Clin Microbiol Infect 2015; 21(2):182 e181–184
71 Fang LQ, Liu  K, Li XL,  Liang S,  Yang Y, Yao  HW, Sun RX,  Sun Y, Chen  WJ, Zuo SQ,  Ma MJ, Li  H, Jiang JF,  Liu W, Yang  XF, Gray GC,  Krause PJ,  Cao WC. Emerging tick-borne infections in mainland China: an increasing public health threat. Lancet Infect Dis 2015; 15(12): 1467–1479 pmid: 26453241
72 Lu L, Lin  H, Tian L,  Yang W, Sun  J, Liu Q. Time series analysis of dengue fever and weather in Guangzhou, China. BMC Public Health 2009; 9(1): 395 pmid: 19860867
73 Lin H, Liu  T, Song T,  Lin L, Xiao  J, Lin J,  He J, Zhong  H, Hu W,  Deng A, Peng  Z, Ma W,  Zhang Y. Community involvement in Dengue outbreak control: an integrated rigorous intervention strategy. PLoS Negl Trop Dis 2016; 10(8): e0004919 pmid: 27548481
74 Lai S, Zhou  H, Xiong W,  Gilbert M,  Huang Z,  Yu J, Yin  W, Wang L,  Chen Q, Li  Y, Mu D,  Zeng L, Ren  X, Geng M,  Zhang Z,  Cui B, Li  T, Wang D,  Li Z, Wardrop  NA, Tatem AJ,  Yu H. Changing epidemiology of human brucellosis, China, 1955–2014. Emerg Infect Dis 2017; 23(2): 184–194 pmid: 28098531
75 Pappas G, Papadimitriou  P, Akritidis N,  Christou L,  Tsianos EV. The new global map of human brucellosis. Lancet Infect Dis 2006; 6(2): 91–99 pmid: 16439329
76 Kan B, Wang  M, Jing H,  Xu H, Jiang  X, Yan M,  Liang W,  Zheng H,  Wan K, Liu  Q, Cui B,  Xu Y, Zhang  E, Wang H,  Ye J, Li  G, Li M,  Cui Z, Qi  X, Chen K,  Du L, Gao  K, Zhao YT,  Zou XZ, Feng  YJ, Gao YF,  Hai R, Yu  D, Guan Y,  Xu J. Molecular evolution analysis and geographic investigation of severe acute respiratory syndrome coronavirus-like virus in palm civets at an animal market and on farms. J Virol 2005; 79(18): 11892–11900 pmid: 16140765
77 Wang M, Yan  M, Xu H,  Liang W,  Kan B, Zheng  B, Chen H,  Zheng H,  Xu Y, Zhang  E, Wang H,  Ye J, Li  G, Li M,  Cui Z, Liu  YF, Guo RT,  Liu XN, Zhan  LH, Zhou DH,  Zhao A, Hai  R, Yu D,  Guan Y, Xu  J. SARS-CoV infection in a restaurant from palm civet. Emerg Infect Dis 2005; 11(12): 1860–1865 pmid: 16485471
78 Wang M, Di  B, Zhou DH,  Zheng BJ,  Jing H, Lin  YP, Liu YF,  Wu XW, Qin  PZ, Wang YL,  Jian LY,  Li XZ, Xu  JX, Lu EJ,  Li TG, Xu  J. Food markets with live birds as source of avian influenza. Emerg Infect Dis 2006; 12(11): 1773–1775 pmid: 17283635
79 Xu J, Lu  S, Wang H,  Chen C. Reducing exposure to avian influenza H7N9. Lancet 2013; 381(9880): 1815–1816 pmid: 23664060
80 Yu H, Wu  JT, Cowling BJ,  Liao Q, Fang  VJ, Zhou S,  Wu P, Zhou  H, Lau EH,  Guo D, Ni  MY, Peng Z,  Feng L, Jiang  H, Luo H,  Li Q, Feng  Z, Wang Y,  Yang W, Leung  GM. Effect of closure of live poultry markets on poultry-to-person transmission of avian influenza A H7N9 virus: an ecological study. Lancet 2014; 383(9916): 541–548 pmid: 24183056
81 Pang B, Jing  H, Zheng H,  Sun H, Zhao  A, Xu J. Molecular typing of Shiga-toxin producing Escherichia coli O157:H7 isolated in China with pulsed field gel electrophresis. Chin J Epidemiol (Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi) 2002; 23(2): 123–126 (in Chinese)
pmid: 12015095
82 Meng Q, Xiong  Y, Lan R,  Ye C, Wang  T, Qi T,  Wang Y, Wang  H, Bai X,  Bai X, Ji  S, Jin D,  Yuan X, Zhao  A, Sun H,  Jing H, Xu  J. SNP genotyping of enterohemorrhagic Escherichia coli O157:H7 isolates from China and genomic identity of the 1999 Xuzhou outbreak. Infect Genet Evol 2013; 16: 275–281 pmid: 23499772
83 Xia N, Zhang  J, Li S,  Ge S, Wu  T, Zheng Z,  Wu W, Shi  W. Advances in research on HEV. J Xiamen Univ (Natural Science Edition) (Xiamen Da Xue Xue Bao (Zi Ran Ke Xue Ban)) 2011; 50(2): 431–436 (in Chinese)
84 Zhang W, He  Y, Wang H,  Shen Q, Cui  L, Wang X,  Shao S, Hua  X. Hepatitis E virus genotype diversity in eastern China. Emerg Infect Dis 2010; 16(10): 1630–1632 pmid: 20875298
85 Ning H, Niu  Z, Yu R,  Zhang P,  Dong S, Li  Z. Identification of genotype 3 hepatitis E virus in fecal samples from a pig farm located in a Shanghai suburb. Vet Microbiol 2007; 121(1-2): 125–130 pmid: 17184935
86 Liu P, Li  L, Wang L,  Bu Q, Fu  H, Han J,  Zhu Y, Lu  F, Zhuang H. Phylogenetic analysis of 626 hepatitis E virus (HEV) isolates from humans and animals in China (1986–2011) showing genotype diversity and zoonotic transmission. Infect Genet Evol 2012; 12(2): 428–434 pmid: 22306814
87 Kyle JL, Harris  E. Global spread and persistence of dengue. Annu Rev Microbiol 2008; 62(1): 71–92 pmid: 18429680
88 Wang L, Zhou  P, Fu X,  Zheng Y,  Huang S,  Fang B, Zhang  G, Jia K,  Li S. Yellow fever virus: Increasing imported cases in China. J Infect 2016; 73(4): 377–380 pmid: 27422700
89 Xiang B, Gao  P, Kang Y,  Ren T. Importation of Zika Virus in China: a significant risk in southern China. J Infect 2017; 74(3): 328–330 pmid: 28109676
90 Song T, Kang  M, Zhang Y,  Liang L,  Lin H. Elements of successful management of an imported Middle East respiratory syndrome case in Guangdong, China. Western Pac Surveill Response J 2015; 6(4): 33–34 pmid: 26798560
91 Lin H, Lu  L, Tian L,  Zhou S, Wu  H, Bi Y,  Ho SC, Liu  Q. Spatial and temporal distribution of falciparum malaria in China. Malar J 2009; 8(1): 130 pmid: 19523209
92 Sang S, Chen  B, Wu H,  Yang Z, Di  B, Wang L,  Tao X, Liu  X, Liu Q. Dengue is still an imported disease in China: a case study in Guangzhou. Infect Genet Evol 2015; 32:178–190
93 Li X, Liu  T, Lin L,  Song T, Du  X, Lin H,  Xiao J, He  J, Liu L,  Zhu G, Zeng  W, Guo L,  Cao Z, Ma  W, Zhang Y. Application of the analytic hierarchy approach to the risk assessment of Zika virus disease transmission in Guangdong Province, China. BMC Infect Dis 2017; 17(1): 65 pmid: 28086897
94 Liu AY, Zang  WJ, Yuan LL,  Chai YL,  Wang S. Latent syphilis among inpatients in an urban area of China. Glob J Health Sci 2014; 7(3): 249–253 pmid: 25948433
95 Wu Z, Rou  K, Detels R. Prevalence of HIV infection among former commercial plasma donors in rural eastern China. Health Policy Plan 2001; 16(1): 41–46 pmid: 11238429
96 Chen ZQ, Zhang  GC, Gong XD,  Lin C, Gao  X, Liang GJ,  Yue XL, Chen  XS, Cohen MS. Syphilis in China: results of a national surveillance programme. Lancet 2007; 369(9556): 132–138 pmid: 17223476
97 Tan NX, Messina  JP, Yang LG,  Yang B, Emch  M, Chen XS,  Cohen MS,  Tucker JD. A spatial analysis of county-level variation in syphilis and gonorrhea in Guangdong Province, China. PLoS One 2011; 6(5): e19648 pmid: 21573127
98 Olival KJ, Hosseini  PR, Zambrana-Torrelio C, Ross N,  Bogich TL,  Daszak P. Host and viral traits predict zoonotic spillover from mammals. Nature 2017; 546(7660): 646–650 pmid: 28636590
99 Li CX, Shi  M, Tian JH,  Lin XD, Kang  YJ, Chen LJ,  Qin XC, Xu  J, Holmes EC,  Zhang YZ. Unprecedented genomic diversity of RNA viruses in arthropods reveals the ancestry of negative-sense RNA viruses. eLife 2015;4:e05378. PMID:25633976
100 Shi M, Lin  XD, Tian JH,  Chen LJ,  Chen X, Li  CX, Qin XC,  Li J, Cao  JP, Eden JS,  Buchmann J,  Wang W, Xu  J, Holmes EC,  Zhang YZ. Redefining the invertebrate RNA virosphere. Nature 2016; 540(7634): 539–543 pmid: 27880757
[1] FMD-17090-OF-XJG_suppl_1 Download
Related articles from Frontiers Journals
[1] Yujia Jin, Cheng Lei, Dan Hu, Dimiter S. Dimitrov, Tianlei Ying. Human monoclonal antibodies as candidate therapeutics against emerging viruses[J]. Front. Med., 2017, 11(4): 462-470.
Full text