Please wait a minute...

Frontiers of Medicine

Front. Med.    2017, Vol. 11 Issue (2) : 178-190     DOI: 10.1007/s11684-017-0507-x
REVIEW |
Behavioral methods for the functional assessment of hair cells in zebrafish
Qin Yang1,2, Peng Sun3, Shi Chen4, Hongzhe Li5,6(), Fangyi Chen1()
1. Department of Biology, South University of Science and Technology of China, Shenzhen 518000, China
2. Department of Basic Medicine, Wuhan University, Wuhan 430000, China
3. State Key Laboratory of Analog and Mixed-Signal VLSI, University of Macau, Macau, China
4. Key Laboratory of Combinatorial Biosynthesis and Drug Discovery, Ministry of Education, School of Pharmaceutical Sciences, and Medical Research Institute, Wuhan University, Wuhan 430072, China
5. Research Service, VA Loma Linda Healthcare System, Loma Linda, CA 92357, USA
6. Department of Otolaryngology – Head & Neck Surgery, Loma Linda University School of Medicine, Loma Linda, CA 92350, USA
Download: PDF(338 KB)   HTML
Export: BibTeX | EndNote | Reference Manager | ProCite | RefWorks
Abstract

Zebrafish is an emerging animal model for studies on auditory system. This model presents high comparability with humans, good accessibility to the hearing organ, and high throughput capacity. To better utilize this animal model, methodologies need to be used to quantify the hearing function of the zebrafish. Zebrafish displays a series of innate and robust behavior related to its auditory function. Here, we reviewed the advantage of using zebrafish in auditory research and then introduced three behavioral tests, as follows: the startle response, the vestibular-ocular reflex, and rheotaxis. These tests are discussed in terms of their physiological characteristics, up-to-date technical development, and apparatus description. Test limitation and areas to improve are also introduced. Finally, we revealed the feasibility of these applications in zebrafish behavioral assessment and their potential in the high-throughput screening on hearing-related genes and drugs.

Keywords zebrafish (Danio rerio)      behavior      auditory      startle response      vestibular-ocular reflex      rheotaxis     
Corresponding Authors: Hongzhe Li,Fangyi Chen   
Online First Date: 24 March 2017    Issue Date: 01 June 2017
 Cite this article:   
Qin Yang,Peng Sun,Shi Chen, et al. Behavioral methods for the functional assessment of hair cells in zebrafish[J]. Front. Med., 2017, 11(2): 178-190.
 URL:  
http://journal.hep.com.cn/fmd/EN/10.1007/s11684-017-0507-x
http://journal.hep.com.cn/fmd/EN/Y2017/V11/I2/178
Service
E-mail this article
E-mail Alert
RSS
Articles by authors
Qin Yang
Peng Sun
Shi Chen
Hongzhe Li
Fangyi Chen
Fig.1  Number of auditory literature involving zebrafish compared with involving guinea pigs. The data were obtained from the “Web of Science” database. (A) Continuously increasing use of zebrafish in auditory research. (B) Use of the guinea pig as a hearing animal model shows a high level but a decreasing trend of literature activity.
Fig.2  Schematic of the test apparatus for rheotaxis. (A) Experimental setup used by Olszewski et al. []. The setup was a non-circulatory system that generated radial water flow. (B) Setup used by Suliet al. []. A circulatory system was implemented with a pump to generate horizontal and uniform laminar flow. (C) Setup used by Niihoriet al. []. Six identical chambers were constructed with cameras and a lighting system to perform the test in parallel to increase the throughput. Each chamber has similar structure as that in B. Water flow was generated by gravity, and the flow strength was more stable. The figure was adapted with permission of Elsevier.
Fig.3  Rheotaxis vs. no rheotaxis. Fish with head oriented within 30° of flow and having attempted to swim into the current are defined as performing rheotaxis; otherwise no rheotaxis.
Fig.4  Depiction of a device monitoring the startle response in zebrafish []. Multiple fish are simultaneously stimulated by pure tones from the mini shaker placed beneath, and their behaviors are digitally recorded by the camera above. The figure was adapted with permission ofJournal of Experimental Biology.
Fig.5  Schematic of the equipment that measures the larval zebrafish VOR. (A) Setup used by Beck et al. []. The zebrafish is in a dorsal upward position. The figure was adapted with permission of the American Physiological Society. (B) Setup used by Moet al. []. Note that the device size is smaller than Beck’s.
1 He Y, Cai  C, Tang D ,  Sun S, Li  H. Effect of histone deacetylase inhibitors trichostatin A and valproic acid on hair cell regeneration in zebrafish lateral line neuromasts. Front Cell Neurosci 2014; 8: 382
doi: 10.3389/fncel.2014.00382 pmid: 25431550
2 Shen X, Liu  F, Wang Y ,  Wang H, Ma  J, Xia W ,  Zhang J ,  Jiang N ,  Sun S, Wang  X, Ma D . Down-regulation of msrb3 and destruction of normal auditory system development through hair cell apoptosis in zebrafish. Int J Dev Biol 2015; 59(4-6): 195–203
doi: 10.1387/ijdb.140200md pmid: 26505252
3 Stawicki TM, Esterberg  R, Hailey DW ,  Raible DW ,  Rubel EW . Using the zebrafish lateral line to uncover novel mechanisms of action and prevention in drug-induced hair cell death. Front Cell Neurosci 2015; 9: 46
doi: 10.3389/fncel.2015.00046 pmid: 25741241
4 Steiner AB, Kim  T, Cabot V ,  Hudspeth AJ . Dynamic gene expression by putative hair-cell progenitors during regeneration in the zebrafish lateral line. Proc Natl Acad Sci USA 2014; 111(14): E1393–E1401
doi: 10.1073/pnas.1318692111 pmid: 24706895
5 Zamora LY, Lu  Z. Alcohol-induced morphological deficits in the development of octavolateral organs of the zebrafish (Danio rerio). Zebrafish 2013; 10(1): 52–61
doi: 10.1089/zeb.2012.0830 pmid: 23461415
6 Duncan JS, Fritzsch  B. Evolution of sound and balance perception: innovations that aggregate single hair cells into the ear and transform a gravistatic sensor into the organ of corti. Anat Rec (Hoboken) 2012; 295(11): 1760–1774
doi: 10.1002/ar.22573 pmid: 23044863
7 Ou HC, Santos  F, Raible DW ,  Simon JA ,  Rubel EW . Drug screening for hearing loss: using the zebrafish lateral line to screen for drugs that prevent and cause hearing loss. Drug Discov Today 2010; 15(7-8): 265–271
doi: 10.1016/j.drudis.2010.01.001 pmid: 20096805
8 Howe K, Clark  MD, Torroja CF ,  Torrance J ,  Berthelot C ,  Muffato M ,  Collins JE ,  Humphray S ,  McLaren K ,  Matthews L ,  McLaren S ,  Sealy I ,  Caccamo M ,  Churcher C ,  Scott C ,  Barrett JC ,  Koch R, Rauch  GJ, White S ,  Chow W, Kilian  B, Quintais LT ,  Guerra-Assunção JA ,  Zhou Y, Gu  Y, Yen J ,  Vogel JH ,  Eyre T, Redmond  S, Banerjee R ,  Chi J, Fu  B, Langley E ,  Maguire SF ,  Laird GK ,  Lloyd D ,  Kenyon E ,  Donaldson S ,  Sehra H ,  Almeida-King J ,  Loveland J ,  Trevanion S ,  Jones M ,  Quail M ,  Willey D ,  Hunt A, Burton  J, Sims S ,  McLay K ,  Plumb B ,  Davis J ,  Clee C, Oliver  K, Clark R ,  Riddle C ,  Elliot D ,  Threadgold G ,  Harden G ,  Ware D, Begum  S, Mortimore B ,  Kerry G ,  Heath P ,  Phillimore B ,  Tracey A ,  Corby N ,  Dunn M, Johnson  C, Wood J ,  Clark S ,  Pelan S ,  Griffiths G ,  Smith M ,  Glithero R ,  Howden P ,  Barker N ,  Lloyd C ,  Stevens C ,  Harley J ,  Holt K, Panagiotidis  G, Lovell J ,  Beasley H ,  Henderson C ,  Gordon D ,  Auger K ,  Wright D ,  Collins J ,  Raisen C ,  Dyer L, Leung  K, Robertson L ,  Ambridge K ,  Leongamornlert D ,  McGuire S ,  Gilderthorp R ,  Griffiths C ,  Manthravadi D ,  Nichol S ,  Barker G ,  Whitehead S ,  Kay M, Brown  J, Murnane C ,  Gray E, Humphries  M, Sycamore N ,  Barker D ,  Saunders D ,  Wallis J ,  Babbage A ,  Hammond S ,  Mashreghi-Mohammadi M ,  Barr L, Martin  S, Wray P ,  Ellington A ,  Matthews N ,  Ellwood M ,  Woodmansey R ,  Clark G ,  Cooper J ,  Tromans A ,  Grafham D ,  Skuce C ,  Pandian R ,  Andrews R ,  Harrison E ,  Kimberley A ,  Garnett J ,  Fosker N ,  Hall R, Garner  P, Kelly D ,  Bird C, Palmer  S, Gehring I ,  Berger A ,  Dooley CM ,  Ersan-Ürün Z ,  Eser C, Geiger  H, Geisler M ,  Karotki L ,  Kirn A, Konantz  J, Konantz M ,  Oberländer M ,  Rudolph-Geiger S ,  Teucke M ,  Lanz C, Raddatz  G, Osoegawa K ,  Zhu B, Rapp  A, Widaa S ,  Langford C ,  Yang F, Schuster  SC, Carter NP ,  Harrow J ,  Ning Z, Herrero  J, Searle SM ,  Enright A ,  Geisler R ,  Plasterk RH ,  Lee C, Westerfield  M, de Jong PJ ,  Zon LI, Postlethwait  JH, Nüsslein-Volhard C, Hubbard TJ ,  Roest Crollius H ,  Rogers J ,  Stemple DL . The zebrafish reference genome sequence and its relationship to the human genome. Nature 2013; 496(7446): 498–503
doi: 10.1038/nature12111 pmid: 23594743
9 Nicolson T. The genetics of hearing and balance in zebrafish. Annu Rev Genet 2005; 39(1): 9–22
doi: 10.1146/annurev.genet.39.073003.105049 pmid: 16285850
10 Kanungo J, Cuevas  E, Ali SF ,  Paule MG . Zebrafish model in drug safety assessment. Curr Pharm Des 2014; 20(34): 5416–5429
doi: 10.2174/1381612820666140205145658 pmid: 24502596
11 Schibler A, Malicki  J. A screen for genetic defects of the zebrafish ear. Mech Dev 2007; 124(7-8): 592–604
doi: 10.1016/j.mod.2007.04.005 pmid: 17574823
12 Whitfield TT, Riley  BB, Chiang MY ,  Phillips B . Development of the zebrafish inner ear. Dev Dyn 2002; 223(4): 427–458
doi: 10.1002/dvdy.10073 pmid: 11921334
13 Ton C, Parng  C. The use of zebrafish for assessing ototoxic and otoprotective agents. Hear Res 2005; 208(1-2): 79–88
doi: 10.1016/j.heares.2005.05.005 pmid: 16014323
14 Tanimoto M, Ota  Y, Horikawa K ,  Oda Y. Auditory input to CNS is acquired coincidentally with development of inner ear after formation of functional afferent pathway in zebrafish. J Neurosci 2009; 29(9): 2762–2767
doi: 10.1523/JNEUROSCI.5530-08.2009 pmid: 19261871
15 Fritzsch B, Beisel  KW. Evolution and development of the vertebrate ear. Brain Res Bull 2001; 55(6): 711–721
doi: 10.1016/S0361-9230(01)00558-5 pmid: 11595355
16 Haden M, Einarsson  R, Yazejian B . Patch clamp recordings of hair cells isolated from zebrafish auditory and vestibular end organs. Neuroscience 2013; 248: 79–87
doi: 10.1016/j.neuroscience.2013.05.062 pmid: 23747350
17 Olt J, Johnson  SL, Marcotti W . In vivo and in vitro biophysical properties of hair cells from the lateral line and inner ear of developing and adult zebrafish. J Physiol 2014; 592(10): 2041–2058
doi: 10.1113/jphysiol.2013.265108 pmid: 24566541
18 Trapani JG, Nicolson  T. Physiological recordings from zebrafish lateral-line hair cells and afferent neurons. Methods Cell Biol 2010; 100: 219–231
doi: 10.1016/B978-0-12-384892-5.00008-6 pmid: 21111219
19 Trapani JG, Nicolson  T. Mechanism of spontaneous activity in afferent neurons of the zebrafish lateral-line organ. J Neurosci 2011; 31(5): 1614–1623
doi: 10.1523/JNEUROSCI.3369-10.2011 pmid: 21289170
20 Uribe PM, Sun  H, Wang K ,  Asuncion JD ,  Wang Q, Chen  CW, Steyger PS ,  Smith ME ,  Matsui JI . Aminoglycoside-induced hair cell death of inner ear organs causes functional deficits in adult zebrafish (Danio rerio). PLoS ONE 2013; 8(3): e58755
doi: 10.1371/journal.pone.0058755 pmid: 23533589
21 Egner SA, Mann  DA. Auditory sensitivity of sergeant major damselfish Abudefduf saxatilis from post-settlement juvenile to adult. Mar Ecol Prog Ser 2005; 285: 213–222
doi: 10.3354/meps285213
22 Higgs DM, Rollo  AK, Souza MJ ,  Popper AN . Development of form and function in peripheral auditory structures of the zebrafish (Danio rerio). J Acoust Soc Am 2003; 113(2): 1145–1154
doi: 10.1121/1.1536185 pmid: 12597208
23 Lechner W, Heiss  E, Schwaha T ,  Glösmann M ,  Ladich F . Ontogenetic development of weberian ossicles and hearing abilities in the African bullhead catfish. PLoS ONE 2011; 6(4): e18511
doi: 10.1371/journal.pone.0018511 pmid: 21533262
24 Lechner W, Wysocki  LE, Ladich F . Ontogenetic development of auditory sensitivity and sound production in the squeaker catfish Synodontis schoutedeni. BMC Biol 2010; 8(1): 10
doi: 10.1186/1741-7007-8-10 pmid: 20113466
25 Vasconcelos RO, Ladich  F. Development of vocalization, auditory sensitivity and acoustic communication in the Lusitanian toadfish Halobatrachus didactylus. J Exp Biol 2008; 211(Pt 4): 502–509
doi: 10.1242/jeb.008474 pmid: 18245626
26 Bang PI, Sewell  WF, Malicki JJ . Morphology and cell type heterogeneities of the inner ear epithelia in adult and juvenile zebrafish (Danio rerio). J Comp Neurol 2001; 438(2): 173–190
doi: 10.1002/cne.1308 pmid: 11536187
27 Wang J, Song  Q, Yu D ,  Yang G, Xia  L, Su K ,  Shi H, Wang  J, Yin S . Ontogenetic development of the auditory sensory organ in zebrafish (Danio rerio): changes in hearing sensitivity and related morphology. Sci Rep 2015; 5: 15943
doi: 10.1038/srep15943 pmid: 26526229
28 Browning LM, Huang  T, Xu XH . Real-time in vivo imaging of size-dependent transport and toxicity of gold nanoparticles in zebrafish embryos using single nanoparticle plasmonic spectroscopy. Interface Focus 2013; 3(3): 20120098
doi: 10.1098/rsfs.2012.0098 pmid: 24427540
29 Pinto-Teixeira F, Muzzopappa  M, Swoger J ,  Mineo A ,  Sharpe J ,  López-Schier H . Intravital imaging of hair-cell development and regeneration in the zebrafish. Front Neuroanat 2013; 7: 33
doi: 10.3389/fnana.2013.00033 pmid: 24130521
30 Tanimoto M, Ota  Y, Inoue M ,  Oda Y. Origin of inner ear hair cells: morphological and functional differentiation from ciliary cells into hair cells in zebrafish inner ear. J Neurosci 2011; 31(10): 3784–3794
doi: 10.1523/JNEUROSCI.5554-10.2011 pmid: 21389233
31 Wolman M, Granato  M. Behavioral genetics in larval zebrafish: learning from the young. Dev Neurobiol 2012; 72(3): 366–372
doi: 10.1002/dneu.20872 pmid: 22328273
32 Raible DW, Kruse  GJ. Organization of the lateral line system in embryonic zebrafish. J Comp Neurol 2000; 421(2): 189–198
doi: 10.1002/(SICI)1096-9861(20000529)421:2<189::AID-CNE5>3.0.CO;2-K pmid: 10813781
33 Niihori M, Platto  T, Igarashi S ,  Hurbon A ,  Dunn AM ,  Tran P, Tran  H, Mudery JA ,  Slepian MJ ,  Jacob A . Zebrafish swimming behavior as a biomarker for ototoxicity-induced hair cell damage: a high-throughput drug development platform targeting hearing loss. Transl Res 2015; 166(5): 440–450
doi: 10.1016/j.trsl.2015.05.002 pmid: 26027789
34 McNeil PL, Boyle  D, Henry TB ,  Handy RD ,  Sloman KA . Effects of metal nanoparticles on the lateral line system and behavior in early life stages of zebrafish (Danio rerio). Aquat Toxicol 2014; 152: 318–323
doi: 10.1016/j.aquatox.2014.04.022 pmid: 24813264
35 Olszewski J, Haehnel  M, Taguchi M ,  Liao JC . Zebrafish larvae exhibit rheotaxis and can escape a continuous suction source using their lateral line. PLoS ONE 2012; 7(5): e36661
doi: 10.1371/journal.pone.0036661 pmid: 22570735
36 Olive R, Wolf  S, Dubreuil A ,  Bormuth V ,  Debrégeas G ,  Candelier R . Rheotaxis of larval zebrafish: behavioral study of a multi-sensory process. Front Syst Neurosci 2016; 10: 14
doi: 10.3389/fnsys.2016.00014 pmid: 26941620
37 Suli A, Watson  GM, Rubel EW ,  Raible DW . Rheotaxis in larval zebrafish is mediated by lateral line mechanosensory hair cells. PLoS ONE 2012; 7(2): e29727
doi: 10.1371/journal.pone.0029727 pmid: 22359538
38 Kimmel CB, Patterson  J, Kimmel RO . The development and behavioral characteristics of the startle response in the zebrafish. Dev Psychobiol 1974; 7(1): 47–60
doi: 10.1002/dev.420070109 pmid: 4812270
39 McElligott MB, O’malley  DM. Prey tracking by larval zebrafish: axial kinematics and visual control. Brain Behav Evol 2005; 66(3): 177–196
doi: 10.1159/000087158 pmid: 16088102
40 Burgess HA, Granato  M. Modulation of locomotor activity in larval zebrafish during light adaptation. J Exp Biol 2007; 210(14): 2526–2539
doi: 10.1242/jeb.003939 pmid: 17601957
41 Zeddies DG, Fay  RR. Development of the acoustically evoked behavioral response in zebrafish to pure tones. J Exp Biol 2005; 208(7): 1363–1372
doi: 10.1242/jeb.01534 pmid: 15781896
42 Nicolson T, Rüsch  A, Friedrich RW ,  Granato M ,  Ruppersberg JP ,  Nüsslein-Volhard C . Genetic analysis of vertebrate sensory hair cell mechanosensation: the zebrafish circler mutants. Neuron 1998; 20(2): 271–283
doi: 10.1016/S0896-6273(00)80455-9 pmid: 9491988
43 Chatterjee P, Padmanarayana  M, Abdullah N ,  Holman CL ,  LaDu J, Tanguay  RL, Johnson CP . Otoferlin deficiency in zebrafish results in defects in balance and hearing: rescue of the balance and hearing phenotype with full-length and truncated forms of mouse otoferlin. Mol Cell Biol 2015; 35(6): 1043–1054
doi: 10.1128/MCB.01439-14 pmid: 25582200
44 Cervi AL, Poling  KR, Higgs DM . Behavioral measure of frequency detection and discrimination in the zebrafish, Danio rerio. Zebrafish 2012; 9(1): 1–7
doi: 10.1089/zeb.2011.0720 pmid: 22356697
45 Liu F, Xia  W, Hu J ,  Wang Y, Yang  F, Sun S ,  Zhang J ,  Jiang N ,  Wang H, Tian  W, Wang X ,  Ma D. Solute carrier family 26 member a2 (slc26a2) regulates Otic development and hair cell survival in zebrafish. PLoS ONE 2015; 10(9): e0136832
doi: 10.1371/journal.pone.0136832 pmid: 26375458
46 Higgs DM, Souza  MJ, Wilkins HR ,  Presson JC ,  Popper AN . Age- and size-related changes in the inner ear and hearing ability of the adult zebrafish (Danio rerio). J Assoc Res Otolaryngol 2002; 3(2): 174–184
doi: 10.1007/s101620020035 pmid: 12162367
47 Bang PI, Yelick  PC, Malicki JJ ,  Sewell WF . High-throughput behavioral screening method for detecting auditory response defects in zebrafish. J Neurosci Methods 2002; 118(2): 177–187
doi: 10.1016/S0165-0270(02)00118-8 pmid: 12204308
48 Go W, Bessarab  D, Korzh V . atp2b1a regulates Ca(2+) export during differentiation and regeneration of mechanosensory hair cells in zebrafish. Cell Calcium 2010; 48(5): 302–313
doi: 10.1016/j.ceca.2010.09.012 pmid: 21084119
49 Burgess HA, Granato  M. Sensorimotor gating in larval zebrafish. J Neurosci 2007; 27(18): 4984–4994
doi: 10.1523/JNEUROSCI.0615-07.2007 pmid: 17475807
50 Bhandiwad AA, Zeddies  DG, Raible DW ,  Rubel EW ,  Sisneros JA . Auditory sensitivity of larval zebrafish (Danio rerio) measured using a behavioral prepulse inhibition assay. J Exp Biol 2013; 216(18): 3504–3513
doi: 10.1242/jeb.087635 pmid: 23966590
51 Hedrick TL. Software techniques for two- and three-dimensional kinematic measurements of biological and biomimetic systems. Bioinspir Biomim 2008; 3(3): 034001
doi: 10.1088/1748-3182/3/3/034001 pmid: 18591738
52 Neumeister H, Szabo  TM, Preuss T . Behavioral and physiological characterization of sensorimotor gating in the goldfish startle response. J Neurophysiol 2008; 99(3): 1493–1502
doi: 10.1152/jn.00959.2007 pmid: 18199818
53 Curtin PC, Preuss  T. Glycine and GABAA receptors mediate tonic and phasic inhibitory processes that contribute to prepulse inhibition in the goldfish startle network. Front Neural Circuits 2015; 9: 12
doi: 10.3389/fncir.2015.00012 pmid: 25852486
54 Ku Y, Ahn  JW, Kwon C ,  Suh MW, Lee  JH, Oh SH ,  Kim HC. Gap prepulse inhibition of the auditory late response in healthy subjects. Psychophysiology 2015; 52(11): 1511–1519
doi: 10.1111/psyp.12507 pmid: 26272085
55 Maple AM, Smith  KJ, Perna MK ,  Brown RW . Neonatal quinpirole treatment produces prepulse inhibition deficits in adult male and female rats. Pharmacol Biochem Behav 2015; 137: 93–100
doi: 10.1016/j.pbb.2015.08.011 pmid: 26296939
56 Moyer CE, Erickson  SL, Fish KN ,  Thiels E ,  Penzes P ,  Sweet RA . Developmental trajectories of auditory cortex synaptic structures and gap-prepulse inhibition of acoustic startle between early adolescence and young adulthood in mice. Cereb Cortex 2016; 26(5): 2115–2126
pmid: 25759333
57 Saletti PG, Maior  RS, Hori E ,  Almeida RM ,  Nishijo H ,  Tomaz C . Whole-body prepulse inhibition protocol to test sensorymotor gating mechanisms in monkeys. PLoS ONE 2014; 9(8): e105551
doi: 10.1371/journal.pone.0105551 pmid: 25144368
58 Dehmel S, Eisinger  D, Shore SE . Gap prepulse inhibition and auditory brainstem-evoked potentials as objective measures for tinnitus in guinea pigs. Front Syst Neurosci 2012; 6: 42
doi: 10.3389/fnsys.2012.00042 pmid: 22666193
59 Walter M, Tziridis  K, Ahlf S ,  Schulze H . Context dependent auditory thresholds determined by brainstem audiometry and prepulse inhibition in Mongolian gerbils. Open Journal of Acoustics 2012; 2(01): 34–49
doi: 10.4236/oja.2012.21004
60 Ernest S, Rosa  FM. A genomic region encompassing a newly identified exon provides enhancing activity sufficient for normal myo7aa expression in zebrafish sensory hair cells. Dev Neurobiol 2015; 75(9): 961–983
doi: 10.1002/dneu.22263 pmid: 25556989
61 Lappe-Osthege M, Talamo  S, Helmchen C ,  Sprenger A . Overestimation of saccadic peak velocity recorded by electro-oculography compared to video-oculography and scleral search coil. Clin Neurophysiol 2010; 121(10): 1786–1787
doi: 10.1016/j.clinph.2010.03.051 pmid: 20451445
62 Kimmel DL, Mammo  D, Newsome WT . Tracking the eye non-invasively: simultaneous comparison of the scleral search coil and optical tracking techniques in the macaque monkey. Front Behav Neurosci 2012; 6: 49
doi: 10.3389/fnbeh.2012.00049 pmid: 22912608
63 Moorman SJ, Burress  C, Cordova R ,  Slater J . Stimulus dependence of the development of the zebrafish (Danio rerio) vestibular system. J Neurobiol 1999; 38(2): 247–258
doi: 10.1002/(SICI)1097-4695(19990205)38:2<247::AID-NEU7>3.0.CO;2-3 pmid: 10022570
64 Easter SS Jr, Nicola  GN. The development of eye movements in the zebrafish (Danio rerio). Dev Psychobiol 1997; 31(4): 267–276
doi: 10.1002/(SICI)1098-2302(199712)31:4<267::AID-DEV4>3.0.CO;2-P pmid: 9413674
65 Beck JC, Gilland  E, Tank DW ,  Baker R . Quantifying the ontogeny of optokinetic and vestibuloocular behaviors in zebrafish, medaka, and goldfish. J Neurophysiol 2004; 92(6): 3546–3561
doi: 10.1152/jn.00311.2004 pmid: 15269231
66 Mo W, Chen  F, Nechiporuk A ,  Nicolson T . Quantification of vestibular-induced eye movements in zebrafish larvae. BMC Neurosci 2010; 11(1): 110
doi: 10.1186/1471-2202-11-110 pmid: 20815905
67 Clemens Grisham R ,  Kindt K ,  Finger-Baier K ,  Schmid B ,  Nicolson T . Mutations in ap1b1 cause mistargeting of the Na(+)/K(+)-ATPase pump in sensory hair cells. PLoS ONE 2013; 8(4): e60866
doi: 10.1371/journal.pone.0060866 pmid: 23593334
68 Lambert FM, Beck  JC, Baker R ,  Straka H . Semicircular canal size determines the developmental onset of angular vestibuloocular reflexes in larval Xenopus. J Neurosci 2008; 28(32): 8086–8095
doi: 10.1523/JNEUROSCI.1288-08.2008 pmid: 18685033
69 Sheets L, Trapani  JG, Mo W ,  Obholzer N ,  Nicolson T . Ribeye is required for presynaptic Ca(V)1.3a channel localization and afferent innervation of sensory hair cells. Development 2011; 138(7): 1309–1319
doi: 10.1242/dev.059451 pmid: 21350006
70 Bianco IH, Ma  LH, Schoppik D ,  Robson DN ,  Orger MB ,  Beck JC ,  Li JM, Schier  AF, Engert F ,  Baker R . The tangential nucleus controls a gravito-inertial vestibulo-ocular reflex. Curr Biol 2012; 22(14): 1285–1295
doi: 10.1016/j.cub.2012.05.026 pmid: 22704987
71 Migliaccio AA, Schubert  MC, Jiradejvong P ,  Lasker DM ,  Clendaniel RA ,  Minor LB . The three-dimensional vestibulo-ocular reflex evoked by high-acceleration rotations in the squirrel monkey. Exp Brain Res 2004; 159(4): 433–446
doi: 10.1007/s00221-004-1974-2 pmid: 15349709
72 Moorman SJ, Cordova  R, Davies SA . A critical period for functional vestibular development in zebrafish. Dev Dyn 2002; 223(2): 285–291
doi: 10.1002/dvdy.10052 pmid: 11836792
73 Delcourt J, Becco  C, Vandewalle N ,  Poncin P . A video multitracking system for quantification of individual behavior in a large fish shoal: advantages and limits. Behav Res Methods 2009; 41(1): 228–235
doi: 10.3758/BRM.41.1.228 pmid: 19182144
74 Fontaine E, Lentink  D, Kranenbarg S ,  Müller UK ,  van Leeuwen JL ,  Barr AH ,  Burdick JW . Automated visual tracking for studying the ontogeny of zebrafish swimming. J Exp Biol 2008; 211(8): 1305–1316
doi: 10.1242/jeb.010272 pmid: 18375855
75 Pardo-Martin C, Chang  TY, Koo BK ,  Gilleland CL ,  Wasserman SC ,  Yanik MF . High-throughput in vivo vertebrate screening. Nat Methods 2010; 7(8): 634–636
doi: 10.1038/nmeth.1481 pmid: 20639868
76 Pulak R. Tools for automating the imaging of zebrafish larvae. Methods 2016; 96: 118–126
doi: 10.1016/j.ymeth.2015.11.021 pmid: 26631716
77 Liu F, Yang  F, Wen D ,  Xia W, Hao  L, Hu J ,  Zong J, Shen  X, Ma J ,  Jiang N ,  Sun S, Zhang  J, Wang H ,  Wang X, Ma  Z, Ma D . Grhl1 deficiency affects inner ear development in zebrafish. Int J Dev Biol 2015; 59(10-12): 417–423
doi: 10.1387/ijdb.140230FL pmid: 25896282
78 Goldfarb A, Avraham  KB. Genetics of deafness: recent advances and clinical implications. J Basic Clin Physiol Pharmacol 2002; 13(2): 75–88
doi: 10.1515/JBCPP.2002.13.2.75 pmid: 16411422
79 Sang Q, Zhang  J, Feng R ,  Wang X, Li  Q, Zhao X ,  Xing Q, Chen  W, Du J ,  Sun S, Chai  R, Liu D ,  Jin L, He  L, Li H ,  Wang L. Ildr1b is essential for semicircular canal development, migration of the posterior lateral line primordium and hearing ability in zebrafish: implications for a role in the recessive hearing impairment DFNB42. Hum Mol Genet 2014; 23(23): 6201–6211
doi: 10.1093/hmg/ddu340 pmid: 24990150
80 Harris JA, Cheng  AG, Cunningham LL ,  MacDonald G ,  Raible DW ,  Rubel EW . Neomycin-induced hair cell death and rapid regeneration in the lateral line of zebrafish (Danio rerio). J Assoc Res Otolaryngol 2003; 4(2): 219–234
doi: 10.1007/s10162-002-3022-x pmid: 12943374
81 Akagi J, Khoshmanesh  K, Evans B ,  Hall CJ ,  Crosier KE ,  Cooper JM ,  Crosier PS ,  Wlodkowic D . Miniaturized embryo array for automated trapping, immobilization and microperfusion of zebrafish embryos. PLoS ONE 2012; 7(5): e36630
doi: 10.1371/journal.pone.0036630 pmid: 22606275
82 Lammer E, Kamp  HG, Hisgen V ,  Koch M, Reinhard  D, Salinas ER ,  Wendler K ,  Zok S, Braunbeck  T. Development of a flow-through system for the fish embryo toxicity test (FET) with the zebrafish (Danio rerio). Toxicol In Vitro 2009; 23(7): 1436–1442
doi: 10.1016/j.tiv.2009.05.014 pmid: 19486937
83 Ou H, Simon  JA, Rubel EW ,  Raible DW . Screening for chemicals that affect hair cell death and survival in the zebrafish lateral line. Hear Res 2012; 288(1-2): 58–66
doi: 10.1016/j.heares.2012.01.009 pmid: 22310494
84 Owens KN, Santos  F, Roberts B ,  Linbo T ,  Coffin AB ,  Knisely AJ ,  Simon JA ,  Rubel EW ,  Raible DW . Identification of genetic and chemical modulators of zebrafish mechanosensory hair cell death. PLoS Genet 2008; 4(2): e1000020
doi: 10.1371/journal.pgen.1000020 pmid: 18454195
85 Li P, White  RM, Zon LI . Transplantation in zebrafish. Methods Cell Biol 2011; 105: 403–417
doi: 10.1016/B978-0-12-381320-6.00017-5 pmid: 21951540
Related articles from Frontiers Journals
[1] Yuyu Jiang, Janet L. Larson. IDEEA activity monitor: validity of activity recognition for lying, reclining, sitting and standing[J]. Front Med, 2013, 7(1): 126-131.
[2] Clemens Drenowatz, Joseph J. Carlson, Karin A. Pfeiffer, Joey C. Eisenmann. Joint association of physical activity/screen time and diet on CVD risk factors in 10-year-old children[J]. Front Med, 2012, 6(4): 428-435.
[3] WANG Hongxing, ZHANG Mingdao, CHEN Xingshi, LOU Feiying, LIANG Jianhua, CHEN Chong, SHI Tiantao, LU Qiulin. P50 auditory sensory gating in first onset schizophrenics and normal healthy adults[J]. Front. Med., 2007, 1(4): 429-432.
Viewed
Full text


Abstract

Cited

  Shared   
  Discussed