Drug-phospholipid conjugate nano-assembly for drug delivery

Abstract

Phospholipid-based liposomes are among the most successful nanodrug delivery systems in clinical use. However, these conventional liposomes present significant challenges including low drug-loading capacity and issues with drug leakage. Drug-phospholipid conjugates (DPCs) and their assemblies offer a promising strategy for addressing these limitations. In this review, we summarize recent advances in the design, synthesis, and application of DPCs for drug delivery. We begin by discussing the chemical backbone structures and various design strategies such as phosphate head embedding and mono-/bis-embedding in the sn-1/sn-2 positions. Furthermore, we highlight stimulusresponsive designs of DPCs and their applications in treating diseases such as cancer, inflammation, and malaria. Lastly, we explore future directions for DPCs development and their potential applications in drug delivery.

Keywords

assembly / drug delivery / drug-phospholipid conjugate / liposome / prodrug

References

[1] X. Wang, H. Du, Z. Wang, W. Mu, X. Han, Adv. Mater. 2021, 33, 2002635.

[2] A. D. Bangham, R. Horne, J. Mol. Biol. 1964, 8, 660.

[3] G. Bozzuto, A. Molinari, Int. J. Nanomed. 2015, 10, 975.

[4] M. K. Basu, S. Lala, Curr. Mol. Med. 2004, 4, 681.

[5] A. K. Agrawal, C. Gupta, Adv. Drug Delivery Rev. 2000, 41, 135.

[6] A. Garcia, R. Kempf, M. Rogers, F. Muggia, Ann. Oncol. 1998, 9, 1131.

[7] J. Yu, Y. Liu, S. Zhou, Y. Wang, Y. Wang, Int. J. Pharm. 2020, 590, 119920.

[8] A. Zana, C. Puig-Moreno, M. Bocci, E. Gilardoni, C. Di Nitto, L. Principi, D. Ravazza, G. Rotta, E. Prodi, R. De Luca, D. Neri, S. Cazzamalli, Bioconjugate Chem. 2023, 34, 1205.

[9] M. Lightowler, S. Li, X. Ou, J. Cho, B. Liu, A. Li, G. Hofer, J. Xu, T. Yang, X. Zou, M. Lu, H. Xu, Angew. Chem. 2024, 136, e202317695.

[10] L. Maso, E. Rajak, I. Bang, A. Koide, T. Hattori, B. G. Neel, S. Koide, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2024, 121, e2319029121.

[11] H. Qu, L. Li, H. Chen, M. Tang, W. Cheng, T. Lin, L. Li, B. Li, X. Xue, J. Controlled Release 2023, 363, 361.

[12] Z. Huang, M. R. Jaafari, F. C. Szoka Jr., Angew. Chem. 2009, 121, 4210.

[13] P. Couvreur, S. Lepetre-Mouelhi, E. Garbayo, M. J. Blanco-Prieto, Nat. Rev. Bioeng. 2023, 1, 749.

[14] P. Shrivastava, L. Gautam, A. Jain, N. Vishwakarma, S. Vyas, S. P. Vyas, Curr. Pharm. Des. 2020, 26, 3187.

[15] N. Shah, S. R. Soma, M. B. Quaye, D. Mahmoud, S. Ahmed, A. Malkoochi, G. Obaid, ACS Appl. Bio Mater. 2024, 7, 4427.

[16] L. Xue, N. Gong, S. J. Shepherd, X. Xiong, X. Liao, X. Han, G. Zhao, C. Song, X. Huang, H. Zhang, M. S. Padilla, J. Qin, Y. Shi, M. G. Alameh, D. J. Pochan, K. Wang, F. Long, D. Weissman, M. J. Mitchell, J. Am. Chem. Soc. 2022, 144, 9926.

[17] A. Dahan, M. Markovic, S. Epstein, N. Cohen, E. M. Zimmermann, A. Aponick, S. Ben-Shabat, Eur. J. Pharm. Sci. 2017, 108, 78.

[18] J. Chen, A. Cazenave-Gassiot, Y. Xu, P. Piroli, R. Hwang Jr., L. DeFreitas, R. B. Chan, G. Di Paolo, R. Nandakumar, M. R. Wenk, C. Marquer, Commun. Biol. 2023, 6, 210.

[19] M. Murakami, H. Sato, Y. Taketomi, Immunol. Rev. 2023, 317, 42.

[20] W. He, Y. Du, T. Wang, J. Wang, L. Cheng, X. Li, Int. J. Pharm. 2021, 606, 120856.

[21] S. Theivendran, S. Lazarev, C. Yu, Exploration 2023, 3, 20220086.

[22] M. Karimi, S. M. Moosavi Basri, M. Vossoughi, P. S Pakchin, H. Mirshekari, M. R Hamblin, Curr. Org. Chem. 2016, 20, 2949.

[23] S. Shao, J. Geng, H. Ah Yi, S. Gogia, S. Neelamegham, A. Jacobs, J. F. Lovell, Nat. Chem. 2015, 7, 438.

[24] Y. Zhang, C. Fan, J. Zhang, X. Tian, W. Zuo, K. He, Eur. J. Med. Chem. 2024, 275, 116614.

[25] F. Pertusati, M. Serpi, C. Morozzi, E. James, G. Renno, F. Cardano, A. Fin, J. Mol. Struct. 2024, 1312, 138614.

[26] Y. Ding, X. Hu, Y. Piao, R. Huang, L. Xie, X. Yan, H. Sun, Y. Li, L. Shi, Y. Liu, ACS Nano 2023, 17, 6601.

[27] N. J. Pyne, S. Pyne, Nat. Rev. Cancer 2010, 10, 489.

[28] V. Sreekanth, N. Medatwal, S. Kumar, S. Pal, M. Vamshikrishna, A. Kar, P. Bhargava, A. Naaz, N. Kumar, S. Sengupta, A. Bajaj, Bioconjugate Chem. 2017, 28, 2942.

[29] S. Yan, Y. Cheng, L. Li, C. Zhong, C. Chen, X. Gao, J. Drug Delivery Sci. Technol. 2023, 87, 104770.

[30] M. Bilbao-Asensio, A. Ruiz-de-Angulo, A. G. Arguinzoniz, J. Cronin, J. Llop, A. Zabaleta, S. Michue-Seijas, D. Sosnowska, J. N. Arnold, J. C. Mareque-Rivas, Adv. Ther. 2023, 6, 2200179.

[31] M. G. Márquez, R. Dotson, S. Pias, L. V. Frolova, M. S. Tartis, Nanotheranostics 2020, 4, 40.

[32] J. Li, R. Zhang, Y. Du, G. Liu, Y. Dong, M. Zheng, W. Cui, P. Jia, Y. Xu, Small 2023, 19, 2303456.

[33] D. Sahoo, P. Deb, T. Basu, S. Bardhan, S. Patra, P. K. Sukul, Bioorg. Med. Chem. 2024, 112, 117894.

[34] X. Wu, J. Hu, J. Yoon, Angew. Chem. 2024, 136, e202400249.

[35] G. Yang, Y. Liu, H. Wang, R. Wilson, Y. Hui, L. Yu, D. Wibowo, C. Zhang, A. K. Whittaker, A. P. Middelberg, C. Zhao, Angew. Chem. 2019, 131, 14495.

[36] T. Xiang, B. D. Anderson, Adv. Drug Delivery Rev. 2006, 58, 1357.

[37] R. Rosseto, J. Hajdu, Chem. Phys. Lipids 2010, 163, 110.

[38] H. Zhou, H. Yan, A. Senpan, S. A. Wickline, D. Pan, G. M. Lanza, C. T. Pham, Biomaterials 2012, 33, 8632.

[39] P. J. Pedersen, S. K. Adolph, A. K. Subramanian, A. Arouri, T. L. Andresen, O. G. Mouritsen, R. Madsen, M. W. Madsen, G. H. Peters, M. H. Clausen, J. Med. Chem. 2010, 53, 3782.

[40] W. Xiao, R. Geng, D. Bi, Y. Luo, Z. Zhang, Q. Gan, Y. Liu, J. Zhu, Small 2024, 20, 2308790.

[41] T. Wang, W. He, Y. Du, J. Wang, X. Li, Colloids Surf. B 2021, 206, 111967.

[42] Z. Wang, L. Ling, Y. Du, C. Yao, X. Li, Int. J. Pharm. 2019, 564, 244.

[43] R. Rosseto, J. Hajdu, Chem. Phys. Lipids 2014, 183, 110.

[44] D. Mobilio, L. A. Marshall, Annu. Rep. Med. Chem. 1989, 24, 157.

[45] M. Markovic, S. Ben-Shabat, S. Keinan, A. Aponick, E. M. Zimmermann, A. Dahan, Pharmaceutics 2018, 10, 210.

[46] M. Markovic, S. Ben-Shabat, S. Keinan, A. Aponick, E. M. Zimmermann, A. Dahan, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 2210.

[47] M. Markovic, S. Ben-Shabat, J. Nagendra Manda, K. Abramov-Harpaz, C. Regev, Y. Miller, A. Aponick, E. M. Zimmermann, A. Dahan, Pharmaceutics 2022, 14, 675.

[48] A. Arouri, A. H. Hansen, T. E. Rasmussen, O. G. Mouritsen, Curr. Opin. Colloid Interface Sci. 2013, 18, 419.

[49] Y. Wei, J. Lv, S. Zhu, S. Wang, J. Su, C. Xu, Drug Discovery Today 2024, 29, 104014.

[50] J. Stefely, M. A. Markowitz, S. L. Regen, J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 7463.

[51] Y. Du, C. Li, Y. Zhang, W. Xiong, F. Wang, J. Wang, Y. Zhang, L. Deng, X. Li, W. Chen, W. Cui, Research 2022, 2022, 0003.

[52] S. Fang, Y. Niu, W. Zhu, Y. Zhang, L. Yu, X. Li, Chem. Asian J. 2015, 10, 1232.

[53] L. Ling, Y. Du, M. Ismail, R. He, Y. Hou, Z. Fu, Y. Zhang, C. Yao, X. Li, Int. J. Pharm. 2017, 526, 11.

[54] S. Fang, Y. Hou, L. Ling, D. Wang, M. Ismail, Y. Du, Y. Zhang, C. Yao, X. Li, Colloids Surf. B 2018, 166, 235.

[55] Y. Du, W. Zhang, R. He, M. Ismail, L. Ling, C. Yao, Z. Fu, X. Li, Bioorg. Med. Chem. 2017, 25, 3247.

[56] L. Ling, C. Yao, Y. Du, M. Ismail, R. He, Y. Hou, Y. Zhang, X. Li, Nanomedicine 2017, 12, 657.

[57] L. Lu, Y. Du, M. Ismail, L. Ling, C. Yao, Z. Fu, X. Li, Eur. J. Pharm. Sci. 2018, 112, 186.

[58] R. He, Y. Du, L. Ling, M. Ismail, Y. Hou, C. Yao, X. Li, Eur. J. Pharm. Sci. 2017, 100, 197.

[59] Y. Hou, C. Yao, L. Ling, Y. Du, R. He, M. Ismail, Y. Zhang, Z. Fu, X. Li, Colloids Surf. B 2017, 156, 29.

[60] M. Ismail, L. Ling, Y. Du, C. Yao, X. Li, Biomaterials 2018, 163, 76.

[61] Y. Du, W. He, W. Zhou, X. Li, Chem. Commun. 2019, 55, 8434.

[62] Y. Du, W. He, Q. Xia, W. Zhou, C. Yao, X. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 37411.

[63] Y. Du, Z. Wang, T. Wang, W. He, W. Zhou, M. Li, C. Yao, X. Li, Mol. Pharmaceutics 2019, 17, 262.

[64] M. Murakami, I. Kudo, Biol. Pharm. Bull. 2004, 27, 1158.

[65] L. Arbibe, K. Koumanov, D. Vial, C. Rougeot, G. Faure, N. Havet, S. Longacre, B. B. Vargaftig, G. Béréziat, D. R. Voelker, C. Wolf, L. Touqui, J. Clin. Invest. 1998, 102, 1152.

[66] R. G. Snodgrass, Y. Benatzy, T. Schmid, D. Namgaladze, M. Mainka, N. H. Schebb, D. Lütjohann, B. Brüne, Cell Death Differ. 2021, 28, 1301.

[67] M. Markovic, K. Abramov-Harpaz, C. Regev, S. Ben-Shabat, A. Aponick, E. M. Zimmermann, Y. Miller, A. Dahan, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 2673.

[68] Y. Huang, Z. Ding, Biomed. Technol. 2024, 7, 1.

[69] T. L. Andresen, J. Davidsen, M. Begtrup, O. G. Mouritsen, K. Jørgensen, J. Med. Chem. 2004, 47, 1694.

[70] W. He, Y. Du, W. Zhou, C. Yao, X. Li, Nanomedicine 2019, 14, 3057.

[71] J. D. Nolin, Y. Lai, H. L. Ogden, A. M. Manicone, R. C. Murphy, D. An, C. W. Frevert, F. Ghomashchi, G. S. Naika, M. H. Gelb, G. M. Gauvreau, A. M. Piliponsky, W. A. Altemeier, T. S. Hallstrand, JCI Insight 2017, 2, e94929.

[72] A. Abe, M. Hiraoka, H. Ohguro, J. J. Tesmer, J. A. Shayman, J. Lipid Res. 2017, 58, 339.

[73] M. J. de Jonge, M. Slingerland, W. J. Loos, E. A. Wiemer, H. Burger, R. H. Mathijssen, J. R. Kroep, M. A. den Hollander, D. van der Biessen, M. H. Lam, J. Verweij, H. Gelderblom, Eur. J. Cancer 2010, 46, 3016.

[74] M. Molinaro, D. Skrodzki, D. Pan, Wiley Interdiscip. Rev. Nanomed. Nanobiotechnol. 2024, 16, e1984.

[75] Y. Ren, R. Wang, S. Weng, H. Xu, Y. Zhang, S. Chen, S. Liu, Y. Ba, Z. Zhou, P. Luo, Q. Cheng, Q. Dang, Z. Liu, X. Han, Mol. Cancer 2023, 22, 130.

[76] A. K. Ghosh, A. H. Khan, P. K. Das, Anal. Chem. 2023, 95, 13638.

[77] M. A. Hoque, T. Jiang, D. L. Poole, S. S. Stahl, J. Am. Chem. Soc. 2024, 146, 21960.

[78] Y. Liu, M. Zhao, L. Hou, Z. Li, C. Bi, Z. Chen, Q. Cheng, X. Zhang, B. Li, S. Kaskel, J. Huang, Angew. Chem. 2023, 135, e202303363.

[79] S. Sun, W. Feng, Z. Chen, Z. Huang, X. Mu, Y. Lu, X. Zhou, Sens. Actuators B 2023, 387, 133771.

[80] Y. Jin, J. Liu, M. Wang, Y. Jiang, ACS Sens. 2024, 9, 2364.

[81] H. Yu, A. Angelova, B. Angelov, B. Dyett, L. Matthews, Y. Zhang, M. El Mohamad, X. Cai, S. Valimehr, C. J. Drummond, J. Zhai, Angew. Chem. 2023, 135, e202304977.

[82] R. Shi, A. Zhan, X. Li, B. Kong, G. Liang, Eng. Regener. 2023, 4, 427.

[83] R. Cheng, L. Jiang, H. Gao, Z. Liu, E. Mäkilä, S. Wang, Q. Saiding, L. Xiang, X. Tang, M. Shi, J. Liu, L. Pang, J. Salonen, J. Hirvonen, H. Zhang, W. Cui, B. Shen, H. A. Santos, Adv. Mater. 2022, 34, 2203915.

[84] F. Ofridam, M. Tarhini, N. Lebaz, É. Gagnière, D. Mangin, A. Elaissari, Polym. Adv. Technol. 2021, 32, 1455.

[85] Y. Li, J. Sui, L. Cui, H. Jiang, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 1359.

[86] Q. Zhu, M. Saeed, R. Song, T. Sun, C. Jiang, H. Yu, Chin. Chem. Lett. 2020, 31, 1051.

[87] H. Nagata, M. Yoshimoto, P. Walde, ACS Omega 2023, 8, 18637.

[88] F. Gheybi, S. H. Alavizadeh, S. M. Rezayat, M. Hatamipour, J. Akhtari, R. F. Majidi, A. Badiee, M. R. Jaafari, J. Pharm. Sci. 2021, 110, 3919.

[89] A. Tarui, H. Shimomura, Y. Yasuno, Y. Karuo, K. Sato, K. Kawai, M. Omote, ACS Omega 2024, 9, 26275.

[90] W. Li, F. Nicol, F. C. Szoka Jr., Adv. Drug Delivery Rev. 2004, 56, 967.

[91] L. Zhan, S. Chang, T. Liu, S. Yu, H. Li, M. Lu, Y. Zhu, Y. Luo, J. Yu, F. Yang, J. Tang, Tetrahedron Lett. 2017, 58, 4724.

[92] P. J. Pedersen, T. L. Andresen, M. H. Clausen, Eur. J. Org Chem. 2012, 2012, 6656.

[93] G. Ioele, M. De Luca, A. Garofalo, G. Ragno, Drug Delivery 2017, 24, 33.

[94] A. Yavlovich, A. Singh, S. Tarasov, J. Capala, R. Blumenthal, A. Puri, J. Therm. Anal. Calorim. 2009, 98, 97.

[95] P. Pan, D. Svirskis, S. W. Rees, D. Barker, G. I. Waterhouse, Z. Wu, J. Controlled Release 2021, 338, 446.

[96] I. Śliwa, P. V. Maslennikov, A. V. Zakharov, Phys. Rev. E 2022, 105, 014702.

[97] Q. Wu, D. Si, S. Ye, Y. Dong, R. Cao, Y. Huang, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 19856.

[98] M. P. O’Hagan, Z. Duan, F. Huang, S. Laps, J. Dong, F. Xia, I. Willner, Chem. Rev. 2023, 123, 6839.

[99] D. Zhang, Z. Liu, D. Konetski, C. Wang, B. T. Worrell, C. N. Bowman, RSC Adv. 2018, 8, 14669.

[100] E. H. Backus, J. M. Kuiper, J. B. Engberts, B. Poolman, M. Bonn, J. Phys. Chem. B 2011, 115, 2294.

[101] W. Wang, J. Wang, G. Hong, L. Mao, N. Zhu, T. Liu, Biomacromolecules 2021, 22, 4284.

[102] K. A. Carter, S. Shao, M. I. Hoopes, D. Luo, B. Ahsan, V. M. Grigoryants, W. Song, H. Huang, G. Zhang, R. K. Pandey, J. Geng, B. A. Pfeifer, C. P. Scholes, J. Ortega, M. Karttunen, J. F. Lovell, Nat. Commun. 2014, 5, 3546.

[103] J. Rieffel, F. Chen, J. Kim, G. Chen, W. Shao, S. Shao, U. Chitgupi, R. Hernandez, S. A. Graves, R. J. Nickles, P. N. Prasad, C. Kim, W. Cai, J. F. Lovell, Adv. Mater. 2015, 27, 1785.

[104] V. Mazzi, G. De Nisco, A. Hoogendoorn, K. Calò, C. Chiastra, D. Gallo, D. A. Steinman, J. J. Wentzel, U. Morbiducci, Ann. Biomed. Eng. 2021, 49, 2606.

[105] D. Sarkar, M. Chowdhury, P. K. Das, Langmuir 2022, 38, 3480.

[106] M. N. Holme, I. A. Fedotenko, D. Abegg, J. Althaus, L. Babel, F. Favarger, R. Reiter, R. Tanasescu, P. L. Zaffalon, A. Ziegler, B. Müller, T. Saxer, A. Zumbuehl, Nat. Nanotechnol. 2012, 7, 536.

[107] T. Saxer, A. Zumbuehl, B. Müller, Cardiovasc. Res. 2013, 99, 328.

[108] C. Wang, X. Sun, L. Feng, Z. Liu, BMEMat 2024, 2, e12083.

[109] Y. Liu, D. Sun, Q. Fan, Q. Ma, Z. Dong, W. Tao, H. Tao, Z. Liu, C. Wang, Nano Res. 2020, 13, 564.

[110] W. C. Chan, BME Front. 2023, 4, 0016.

[111] Z. Peng, Y. Chang, J. Fan, W. Ji, C. Su, Cancer Lett. 2021, 497, 165.

[112] Z. Wang, Y. Du, W. He, W. Zhou, Q. Xia, X. Li, Nanosci. Nanotechnol. Lett. 2019, 11, 749.

[113] G. Miao, Y. He, Z. Shang, P. He, M. Xu, X. Zhao, X. Wang, Macromolecules 2023, 56, 7663.

[114] L. Fu, Q. Feng, Y. Chen, J. Fu, X. Zhou, C. He, Adv. Fiber Mater. 2022, 4, 1334.

[115] M. Soleymani-Goloujeh, A. Nokhodchi, M. Niazi, S. Najafi-Hajivar, J. Shahbazi-Mojarrad, N. Zarghami, P. Zakeri-Milani, A. Mohammadi, M. Karimi, H. Valizadeh, Artif. Cells Nanomed. Biotechnol. 2018, 46, 91.

[116] P. Yadav, K. Rana, V. Nardini, A. Khan, T. Pani, A. Kar, D. Jain, R. Chakraborty, R. Singh, S. K. Jha, D. Mehta, H. Sharma, R. D. Sharma, S. V. S. Deo, S. Sengupta, V. S. Patil, L. H. Faccioli, U. Dasgupta, A. Bajaj, J. Controlled Release 2024, 368, 548.

[117] A. Dahan, R. Duvdevani, E. Dvir, A. Elmann, A. Hoffman, J. Controlled Release 2007, 119, 86.

[118] A. S. Williams, S. G. Jones, R. M. Goodfellow, N. Amos, B. D. Williams, Br. J. Pharmacol. 1999, 128, 234.

[119] Y. Zhang, W. He, Y. Du, Y. Du, C. Zhao, Y. Zhang, H. Zhang, L. Yin, X. Li, Int. J. Pharm. 2020, 579, 119178.

[120] C. Li, Y. Du, H. Lv, J. Zhang, P. Zhuang, W. Yang, Y. Zhang, J. Wang, W. Cui, W. Chen, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2206261.

[121] Z. Chen, Z. Lv, Z. Zhang, Y. Zhang, W. Cui, Mater. Futures 2022, 1, 012401.

[122] A. F. Carlin, J. R. Beadle, J. Ardanuy, A. E. Clark, V. Rhodes, A. F. Garretson, J. A. Murphy, N. Valiaeva, R. T. Schooley, M. B. Frieman, K. Y. Hostetler, Antimicrob. Agents Chemother. 2024, 68, e01039.

[123] K. Song, S. H. Pun, BME Front. 2024, 5, 0038.

[124] S. G. Reed, M. T. Orr, C. B. Fox, Nat. Med. 2013, 19, 1597.

[125] Z. Gan, M. P. Lokugamage, M. Z. Hatit, D. Loughrey, K. Paunovska, M. Sato, A. Cristian, J. E. Dahlman, Bioeng. Transl. Med. 2020, 5, e10161.

[126] D. Liu, J. Liu, B. Ma, B. Deng, X. Leng, D. Kong, L. Liu, Biomater. Sci. 2021, 9, 84.

[127] L. G. Bronstein, Á. Tóth, P. Cressey, V. Rosilio, F. Di Meo, A. Makky, Nanoscale 2022, 14, 7387.

[128] W. C. Huang, B. Deng, C. Lin, K. A. Carter, J. Geng, A. Razi, X. He, U. Chitgupi, J. Federizon, B. Sun, C. A. Long, J. Ortega, S. Dutta, C. R. King, K. Miura, S. M. Lee, J. F. Lovell, Nat. Nanotechnol. 2018, 13, 1174.

[129] X. Wang, X. Gao, L. Wang, J. Lin, Y. Liu, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2305061.

[130] A. Koornneef, K. Vanshylla, G. Hardenberg, L. Rutten, N. M. Strokappe, J. Tolboom, J. Vreugdenhil, K. F. D. Boer, A. Perkasa, S. Blokland, J. A. Burger, W. C. Huang, J. F. Lovell, D. van Manen, R. W. Sanders, R. C. Zahn, H. Schuitemaker, J. P. M. Langedijk, F. Wegmann, Nat. Commun. 2024, 15, 3128.

[131] S. Shao, W. C. Huang, C. Lin, M. D. Hicar, C. C. LaBranche, D. C. Montefiori, J. F. Lovell, Ann. Biomed. Eng. 2020, 48, 1991.

[132] W. C. Huang, S. Zhou, X. He, K. Chiem, M. T. Mabrouk, R. H. Nissly, I. M. Bird, M. Strauss, S. Sambhara, J. Ortega, E. A. Wohlfert, L. Martinez-Sobrido, S. V. Kuchipudi, B. A. Davidson, J. F. Lovell, Adv. Mater. 2020, 32, 2005637.

[133] Y. Jiao, W. C. Huang, K. Chiem, Y. Song, J. Sun, S. K. Chothe, S. Zhou, Y. Luo, M. T. Mabrouk, J. Ortega, S. V. Kuchipudi, L. Martinez-Sobrido, J. F. Lovell, Small 2024, 20, 2304534.

[134] M. T. Mabrouk, K. Chiem, E. Rujas, W. C. Huang, D. Jahagirdar, B. Quinn, M. Surendran Nair, R. H. Nissly, V. S. Cavener, N. R. Boyle, T. A. Sornberger, S. V. Kuchipudi, J. Ortega, J. P. Julien, L. Martinez-Sobrido, J. Lovell, Sci. Adv. 2021, 7, eabj1476.

[135] Z. R. Sia, X. He, A. Zhang, J. C. Ang, S. Shao, A. Seffouh, W.-C. Huang, M. R. D’Agostino, A. Teimouri Dereshgi, S. Suryaprakash, J. Ortega, H. Andersen, M. S. Miller, B. A. Davidson, J. F. Lovell, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2021, 118, e2025759118.

[136] Z. R. Sia, J. Roy, W. C. Huang, Y. Song, S. Zhou, Y. Luo, Q. Li, D. Arpin, H. L. Kutscher, J. Ortega, B. A. Davidson, J. F. Lovell, Cell Rep. Med. 2024, 5, 101433.

[137] Z. R. Sia, K. Chiem, W. C. Huang, A. Seffouh, A. Teimouri Dereshgi, T. Hogan, J. Ortega, B. A. Davidson, L. Martinez-Sobrido, J. F. Lovell, J. Virol. 2022, 96, e01006.

[138] Y. Du, C. Giannangelo, W. He, G. J. Shami, W. Zhou, T. Yang, D. J. Creek, C. Dogovski, X. Li, L. Tilley, Antimicrob. Agents Chemother. 2022, 66, e02065.

[139] P. B. Anjali, N. Jawahar, M. R. P. Kumar, S. Jubie, S. Selvamuthukumar, Drug Res. 2024, 74, 296.

[140] S. Qian, J. Mao, Q. Zhao, B. Zhao, Z. Liu, B. Lu, L. Zhang, X. Mao, Y. Zhang, D. Wang, X. Sun, W. Cui, Sci. Bull. 2023, 68, 826.

[141] R. Davis, T. Sunder, H. Barakat, J. Carpenter, R. May, J. Epilepsy 1993, 6, 118.

[142] Y. Li, H. Zhan, J. Wu, J. Yu, G. Cao, X. Wu, B. Guo, X. Liu, Y. Fan, J. Hu, X. Li, H. Wu, Y. Wang, Y. Chen, X. Xu, P. Yu, J. Zhang, Eur. J. Pharm. Biopharm. 2023, 188, 153.

[143] A. Dahan, R. Duvdevani, I. Shapiro, A. Elmann, E. Finkelstein, A. Hoffman, J. Controlled Release 2008, 126, 1.

[144] P. Dharmalingam, B. Marrapu, C. Voshavar, R. Nadella, V. K. Rangasami, R. Shaji, S. Abbas, R. Prasad, S. S. Kaki, S. Marepally, Colloids Surf. B 2017, 152, 133.

[145] W. Zhou, L. Ling, Y. Du, W. He, Q. Xia, C. Yao, X. Li, Langmuir 2019, 35, 13031.

[146] S. Nandi, R. Malishev, S. K. Bhunia, S. Kolusheva, J. Jopp, R. Jelinek, Biophys. J. 2016, 110, 2016.

[147] H. Liu, Y. Li, A. Mozhi, L. Zhang, Y. Liu, X. Xu, J. Xing, X. Liang, G. Ma, J. Yang, X. Zhang, Biomaterials 2014, 35, 6519.

[148] S. Chen, Y. Zhong, W. Fan, J. Xiang, G. Wang, Q. Zhou, J. Wang, Y. Geng, R. Sun, Z. Zhang, Y. Piao, J. Wang, J. Zhuo, H. Cong, H. Jiang, J. Ling, Z. Li, D. Yang, X. Yao, X. Xu, Z. Zhou, J. Tang, Y. Shen, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 1019.

[149] S. Li, W. Wang, X. Yu, Chem. Mater. 2023, 35, 4587.

[150] Y. Zhi, J. Che, H. Zhu, R. Liu, Y. Zhao, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2304353.

[151] W. Ma, X. Zhang, Y. Liu, L. Fan, J. Gan, W. Liu, Y. Zhao, L. Sun, Adv. Sci. 2022, 9, 2103317.

[152] J. D. Hong, D. Salom, M. A. Kochman, A. Kubas, P. D. Kiser, K. Palczewski, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119, e2213911119.

[153] T. Xu, L. L. Molday, R. S. Molday, J. Biol. Chem. 2023, 299, 104614.

[154] J. Longcor, K. Oliver, Blood 2019, 134, 1864.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Smart Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Wenzhou Institute, University of Chinese Academy of Sciences.