Emerging nanoprobes for the features visualization of vulnerable atherosclerotic plaques

Abstract

Atherosclerosis (AS) is a major cause of cardiovascular disease. In particular, the unpredictable rupture of vulnerable atherosclerotic plaques (VASPs) can cause serious cardiovascular events such as myocardial infarction, stroke, and even sudden death. Therefore, early evaluation of the vulnerability of atherosclerotic plaques is of great importance. However, clinical imaging techniques are only marginally useful in the presence of severe anatomical structural changes, making it difficult to evaluate plaque vulnerability at an early stage. With the development of molecular imaging and nanotechnology, specific nanoprobes constructed for the pathological features of VASPs have attracted much attention for their ability to visualize VASPs early and noninvasively at the cellular and molecular levels. Here, we outline the pathological features of VASPs, analyze the superiority and limitations of current clinical imaging techniques, introduce the rational design principles of nanoprobes, and systematically summarize the application of nanoprobes to visualize the features of VASPs at the cellular and molecular levels. In addition, we discussed the prospects and urgent challenges in this field, and we believe it will provide new ideas for the early and accurate diagnosis of cardiovascular diseases.

Keywords

molecular imaging / nanoprobes / pathological features / visualization / vulnerable atherosclerotic plaques

References

[1] D. P. Leong, P. G. Joseph, M. McKee, S. S. Anand, K. K. Teo, J. D. Schwalm, S. Yusuf, Circ. Res. 2017, 121, 695.

[2] P. Libby, Nature 2021, 592, 524.

[3] S. Jaiswal, P. Natarajan, A. J. Silver, C. J. Gibson, A. G. Bick, E. Shvartz, M. McConkey, N. Gupta, S. Gabriel, D. Ardissino, U. Baber, R. Mehran, V. Fuster, J. Danesh, P. Frossard, D. Saleheen, O. Melander, G. K. Sukhova, D. Neuberg, P. Libby, S. Kathiresan, B. L. Ebert, N. Engl. J. Med. 2017, 377, 111.

[4] G. Pasterkamp, H. M. den Ruijter, P. Libby, Nat. Rev. Cardiol. 2017, 14, 21.

[5] D. Mu, J. Bai, W. Chen, H. Yu, J. Liang, K. Yin, H. Li, Z. Qing, K. He, H. Yang, J. Zhang, Y. Yin, H. W. McLellan, U. J. Schoepf, B. Zhang, Radiology 2022, 302, 309.

[6] Y. Sun, H. Xu, S. Wang, Z. Wang, Y. Zhou, W. Yu, Cardiovasc. Diagn. Ther. 2023, 13, 355.

[7] D. C. Steinl, B. A. Kaufmann, Int. J. Mol. Sci. 2015, 16, 9749.

[8] N. V. Mushenkova, V. I. Summerhill, D. Zhang, E. B. Romanenko, A. V. Grechko, A. N. Orekhov, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 2992.

[9] T. Quillard, P. Libby, Circ. Res. 2012, 111, 231.

[10] F. Chaudhry, H. Kawai, K. W. Johnson, N. Narula, A. Shekhar, F. Chaudhry, T. Nakahara, T. Tanimoto, D. Kim, M. Adapoe, F. G. Blankenberg, J. A. Mattis, K. Y. Pak, P. D. Levy, Y. Ozaki, E. Arbustini, H. W. Strauss, A. Petrov, V. Fuster, J. Narula, J. Am. Coll. Cardiol. 2020, 76, 1862.

[11] R. Piri, O. Gerke, P. F. Høilund-Carlsen, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imag. 2020, 47, 2016.

[12] R. Qiao, X. Huang, Y. Qin, Y. Li, T. P. Davis, C. E. Hagemeyer, M. Gao, Nanoscale 2020, 12, 8040.

[13] J. Li, K. Wang, W. Pan, N. Li, B. Tang, Anal. Chem. 2022, 94, 12263.

[14] Q. Ma, S. Wu, L. Yang, Y. Wei, C. He, W. Wang, Y. Zhao, Z. Wang, S. Yang, D. Shi, Y. Liu, Z. Zhou, J. Sun, Y. Zhou, Adv. Sci. 2023, 10, 2202416.

[15] Q. Hu, Z. Fang, J. Ge, H. Li, Innovation 2022, 3, 100214.

[16] J. Lu, Z. Li, M. Lu, N. Fan, W. Zhang, P. Li, Y. Tang, X. Yin, W. Zhang, H. Wang, B. Tang, Adv. Mater. 2023, 35, 2307008.

[17] Y. Kanthi, A. de la Zerda, B. R. Smith, ACS Nano 2020, 14, 1236.

[18] J. Cheng, H. Huang, Y. Chen, R. Wu, Adv. Sci. 2023, 10, 2304294.

[19] L. Saba, T. Saam, H. R. Jäger, C. Yuan, T. S. Hatsukami, D. Saloner, B. A. Wasserman, L. H. Bonati, M. Wintermark, Lancet Neurol. 2019, 18, 559.

[20] M. Liang, H. Tan, J. Zhou, T. Wang, D. Duan, K. Fan, J. He, D. Cheng, H. Shi, H. S. Choi, X. Yan, ACS Nano 2018, 12, 9300.

[21] C. Wu, Y. Zhang, Z. Li, C. Li, Q. Wang, Nanoscale 2016, 8, 12531.

[22] Y. Wu, K. X. Vazquez-Prada, Y. Liu, A. K. Whittaker, R. Zhang, H. T. Ta, Nanotheranostics 2021, 5, 499.

[23] L. Tian, L. Lu, J. Feng, M. P. Melancon, Acta Pharm. Sin. B 2018, 8, 360.

[24] W. Li, K. M. Gonzalez, J. Chung, M. Kim, J. Lu, Biomater. Sci. 2022, 10, 5459.

[25] W. Chen, M. Schilperoort, Y. Cao, J. Shi, I. Tabas, W. Tao, Nat. Rev. Cardiol. 2022, 19, 228.

[26] B. Hu, K. O. Boakye-Yiadom, W. Yu, Z. Yuan, W. Ho, X. Xu, X. Zhang, Adv. Healthcare Mater. 2020, 9, 2000336.

[27] J. Chen, X. Zhang, R. Millican, J. Sherwood, S. Martin, H. Jo, Y. S. Yoon, B. C. Brott, H. W. Jun, Adv. Drug Delivery Rev. 2021, 170, 142.

[28] T. Dai, W. He, C. Yao, X. Ma, W. Ren, Y. Mai, A. Wu, Biomater. Sci. 2020, 8, 3784.

[29] P. Libby, J. E. Buring, L. Badimon, G. K. Hansson, J. Deanfield, M. S. Bittencourt, L. Tokgözoğlu, E. F. Lewis, Nat. Rev. Dis. Primers 2019, 5, 56.

[30] N. Torres, M. Guevara-Cruz, L. A. Velázquez-Villegas, A. R. Tovar, Arch. Med. Res. 2015, 46, 408.

[31] T. K. Hsiai, S. K. Cho, P. K. Wong, M. Ing, A. Salazar, A. Sevanian, M. Navab, L. L. Demer, C. M. Ho, FASEB J. 2003, 17, 1648.

[32] D. A. Chistiakov, A. A. Melnichenko, V. A. Myasoedova, A. V. Grechko, A. N. Orekhov, J. Mol. Med. 2017, 95, 1153.

[33] M. Kloc, J. Z. Kubiak, R. M. Ghobrial, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 14154.

[34] M. Bäck, A. Yurdagul Jr., I. Tabas, K. Öörni, P. T. Kovanen, Nat. Rev. Cardiol. 2019, 16, 389.

[35] L. Gonzalez, B. L. Trigatti, Can. J. Cardiol. 2017, 33, 303.

[36] G. L. Basatemur, H. F. Jørgensen, M. C. H. Clarke, M. R. Bennett, Z. Mallat, Nat. Rev. Cardiol. 2019, 16, 727.

[37] B. A. Brown, H. Williams, S. J. George, Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 2017, 147, 197.

[38] S. R. Meisel, X. Xu, T. S. Edgington, P. Dimayuga, S. Kaul, S. Lee, M. C. Fishbein, B. Cercek, P. K. Shah, Atherosclerosis 2002, 161, 35.

[39] H. Hinkley, D. A. Counts, E. VonCanon, M. Lacy, Cells 2023, 12, 2152.

[40] Y. Asare, M. Schmitt, J. Bernhagen, Thromb. Haemostasis 2013, 109, 391.

[41] C. Onnis, R. Virmani, K. Kawai, V. Nardi, A. Lerman, F. Cademartiri, R. Scicolone, A. Boi, T. Congiu, G. Faa, P. Libby, L. Saba, Circulation 2024, 149, 251.

[42] P. Libby, G. Pasterkamp, F. Crea, I. K. Jang, Circ. Res. 2019, 124, 150.

[43] C. Gerosa, G. Cerrone, J. S. Suri, V. Aimola, F. Cau, P. Coni, M. Piras, R. Cau, A. Balestrieri, A. Scano, G. Orrù, P. Van Eyken, G. La Nasa, F. Coghe, M. Castagnola, Y. Gibo, D. Fanni, L. Saba, Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2023, 27, 3784.

[44] J. Narula, M. Nakano, R. Virmani, F. D. Kolodgie, R. Petersen, R. Newcomb, S. Malik, V. Fuster, A. V. Finn, J. Am. Coll. Cardiol. 2013, 61, 1041.

[45] A. van Veelen, N. M. R. van der Sangen, R. Delewi, M. A. M. Beijk, J. P. S. Henriques, B. Claessen, J. Clin. Med. 2022, 11, 1361.

[46] U. Hoffmann, M. Ferencik, R. C. Cury, A. J. Pena, J. Nucl. Med. 2006, 47, 797.

[47] N. H. Pijls, J. A. van Son, R. L. Kirkeeide, B. De Bruyne, K. L. Gould, Circulation 1993, 87, 1354.

[48] E. M. Groves, A. H. Seto, M. J. Kern, Heart Fail. Clin. 2016, 12, 83.

[49] E. Wali, S. Nathan, Curr. Cardiol. Rep. 2018, 20, 122.

[50] C. J. Marrocco, R. Jaber, R. A. White, I. Walot, C. DeVirgilio, C. E. Donayre, G. Kopchok, Semin. Vasc. Surg. 2012, 25, 144.

[51] Y. Saito, Y. Kobayashi, K. Fujii, S. Sonoda, K. Tsujita, K. Hibi, Y. Morino, H. Okura, Y. Ikari, K. Kozuma, J. Honye, Cardiovasc. Intervention Ther. 2024, 39, 1.

[52] A. G. Podoleanu, J. Microsc. 2012, 247, 209.

[53] S. Jiang, C. Fang, X. Xu, L. Xing, S. Sun, C. Peng, Y. Yin, F. Lei, Y. Wang, L. Li, Y. Chen, X. Pei, R. Jia, C. Tang, S. Li, S. Li, H. Yu, T. Chen, J. Tan, X. Liu, J. Hou, J. Dai, B. Yu, J. Am. Coll. Cardiol. 2023, 81, 1217.

[54] J. Wang, S. Yuan, J. Qi, Q. Zhang, Z. Ji, Exp. Ther. Med. 2022, 23, 255.

[55] J. Ali, J. Cody, Y. Maldonado, H. Ramakrishna, J. Cardiothorac. Vasc. Anesth. 2022, 36, 2758.

[56] M. Ferrari, L. Mottola, V. Quaresima, Can. J. Appl. Physiol. 2004, 29, 463.

[57] Ł. Artyszuk, E. Błażejowska, Z. Danielecka, J. Jurek, E. Olek, P. Abramczyk, Echocardiography 2023, 40, 841.

[58] K. A. Kaproth-Joslin, S. Bhatt, L. M. Scoutt, D. J. Rubens, Radiol. Clin. N. Am. 2014, 52, 1325.

[59] S. Latha, D. Samiappan, R. Kumar, Proc. Inst. Mech. Eng. Part H 2020, 234, 417.

[60] T. P. Szczykutowicz, Radiol. Clin. N. Am. 2024, 62, 371.

[61] F. Prati, G. Ital. Cardiol. 2019, 20, 409.

[62] H. C. Groen, L. Simons, Q. J. van den Bouwhuijsen, E. M. Bosboom, F. J. Gijsen, A. G. van der Giessen, F. N. van de Vosse, A. Hofman, A. F. van der Steen, J. C. Witteman, A. van der Lugt, J. J. Wentzel, J. Biomech. 2010, 43, 2332.

[63] W. Y. Kim, M. Stuber, P. Börnert, K. V. Kissinger, W. J. Manning, R. M. Botnar, Circulation 2002, 106, 296.

[64] W. S. Kerwin, Z. Miller, C. Yuan, Semin. Vasc. Surg. 2017, 30, 54.

[65] J. P. Finn, Radiology 2020, 297, 223.

[66] M. Akçakaya, T. A. Basha, R. H. Chan, W. J. Manning, R. Nezafat, Magn. Reson. Med. 2014, 71, 815.

[67] C. M. Kramer, J. D. Anderson, Expet Rev. Cardiovasc. Ther. 2007, 5, 69.

[68] R. S. Sriranjan, J. M. Tarkin, N. R. Evans, E. P. V. Le, M. M. Chowdhury, J. H. F. Rudd, Br. J. Pharmacol. 2021, 178, 2186.

[69] P. M. Robson, M. R. Dweck, M. G. Trivieri, R. Abgral, N. A. Karakatsanis, J. Contreras, U. Gidwani, J. P. Narula, V. Fuster, J. C. Kovacic, Z. A. Fayad, JACC Cardiovasc. Imaging 2017, 10, 1103.

[70] D. L. Miyasato, A. W. Mohamed, C. Zavaleta, Wiley Interdiscip. Rev. Nanomed. Nanobiotechnol. 2021, 13, e1721.

[71] N. Bertrand, P. Grenier, M. Mahmoudi, E. M. Lima, E. A. Appel, F. Dormont, J. M. Lim, R. Karnik, R. Langer, O. C. Farokhzad, Nat. Commun. 2017, 8, 777.

[72] W. Tao, A. Yurdagul Jr., N. Kong, W. Li, X. Wang, A. C. Doran, C. Feng, J. Wang, M. A. Islam, O. C. Farokhzad, I. Tabas, J. Shi, Sci. Transl. Med. 2020, 12, eaay1063.

[73] Y. Tao, X. Lan, Y. Zhang, C. Fu, L. Liu, F. Cao, W. Guo, Acta Pharm. Sin. B 2023, 13, 4442.

[74] L. Yang, G. Zang, J. Li, X. Li, Y. Li, Y. Zhao, Regener. Biomater. 2020, 7, 349.

[75] M. Terashima, M. Uchida, H. Kosuge, P. S. Tsao, M. J. Young, S. M. Conolly, T. Douglas, M. V. McConnell, Biomaterials 2011, 32, 1430.

[76] T. Binderup, R. Duivenvoorden, F. Fay, M. M. T. van Leent, J. Malkus, S. Baxter, S. Ishino, Y. Zhao, B. Sanchez-Gaytan, A. J. P. Teunissen, Y. C. A. Frederico, J. Tang, G. Carlucci, S. Lyashchenko, C. Calcagno, N. Karakatsanis, G. Soultanidis, M. L. Senders, P. M. Robson, V. Mani, S. Ramachandran, M. E. Lobatto, B. A. Hutten, J. F. Granada, T. Reiner, F. K. Swirski, M. Nahrendorf, A. Kjaer, E. A. Fisher, Z. A. Fayad, C. Pérez-Medina, W. J. M. Mulder, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaaw7736.

[77] M. Uchida, H. Kosuge, M. Terashima, D. A. Willits, L. O. Liepold, M. J. Young, M. V. McConnell, T. Douglas, ACS Nano 2011, 5, 2493.

[78] J. Tang, S. Baxter, A. Menon, A. Alaarg, B. L. Sanchez-Gaytan, F. Fay, Y. Zhao, M. Ouimet, M. S. Braza, V. A. Longo, D. Abdel-Atti, R. Duivenvoorden, C. Calcagno, G. Storm, S. Tsimikas, K. J. Moore, F. K. Swirski, M. Nahrendorf, E. A. Fisher, C. Pérez-Medina, Z. A. Fayad, T. Reiner, W. J. Mulder, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2016, 113, E6731.

[79] X. Wang, X. Zhong, J. Li, Z. Liu, L. Cheng, Chem. Soc. Rev. 2021, 50, 8669.

[80] H. Li, W. Zhang, W. Tong, C. Gao, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 11210.

[81] H. T. Ta, N. P. Truong, A. K. Whittaker, T. P. Davis, K. Peter, Expet Opin. Drug Delivery 2018, 15, 33.

[82] X. Hu, J. Hu, J. Tian, Z. Ge, G. Zhang, K. Luo, S. Liu, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 17617.

[83] M. Cooley, A. Sarode, M. Hoore, D. A. Fedosov, S. Mitragotri, A. Sen Gupta, Nanoscale 2018, 10, 15350.

[84] B. Ma, H. Xu, Y. Wang, L. Yang, W. Zhuang, G. Li, Y. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 35410.

[85] G. A. van Tilborg, E. Vucic, G. J. Strijkers, D. P. Cormode, V. Mani, T. Skajaa, C. P. Reutelingsperger, Z. A. Fayad, W. J. Mulder, K. Nicolay, Bioconjugate Chem. 2010, 21, 1794.

[86] K. Wang, H. Gao, Y. Zhang, H. Yan, J. Si, X. Mi, S. Xia, X. Feng, D. Liu, D. Kong, T. Wang, D. Ding, Adv. Mater. 2022, 34, 2106994.

[87] H. Qin, Y. Zhao, J. Zhang, X. Pan, S. Yang, D. Xing, Nanomed. Nanotechnol. Biol. Med. 2016, 12, 1765.

[88] Y. Tu, X. Ma, H. Chen, Y. Fan, L. Jiang, R. Zhang, Z. Cheng, Int. J. Nanomed. 2022, 17, 6773.

[89] Y. Narita, K. Shimizu, K. Ikemoto, R. Uchino, M. Kosugi, M. B. Maess, Y. Magata, N. Oku, M. Ogawa, J. Controlled Release 2019, 302, 105.

[90] M. Ye, J. Zhou, Y. Zhong, J. Xu, J. Hou, X. Wang, Z. Wang, D. Guo, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 9702.

[91] G. Y. Lee, J. H. Kim, K. Y. Choi, H. Y. Yoon, K. Kim, I. C. Kwon, K. Choi, B. H. Lee, J. H. Park, I. S. Kim, Biomaterials 2015, 53, 341.

[92] Y. Sun, W. Gao, Z. Liu, H. Yang, W. Cao, L. Tong, B. Tang, Anal. Chem. 2019, 91, 9770.

[93] Y. Wang, Y. Zhang, Z. Wang, J. Zhang, R. Qiao, M. Xu, N. Yang, L. Gao, H. Qiao, M. Gao, F. Cao, Biomaterials 2019, 219, 119378.

[94] Z. Guo, L. Yang, M. Chen, X. Wen, H. Liu, J. Li, D. Xu, Y. An, C. Shi, J. Li, X. Su, Z. Li, T. Liu, R. Zhuang, N. Zheng, H. Zhu, X. Zhang, Nano Res. 2020, 13, 173.

[95] M. Kim, A. Sahu, G. B. Kim, G. H. Nam, W. Um, S. J. Shin, Y. Y. Jeong, I. S. Kim, K. Kim, I. C. Kwon, G. Tae, J. Controlled Release 2018, 269, 337.

[96] H. Chen, L. Chen, R. Liang, J. Wei, Mol. Med. Rep. 2017, 16, 5986.

[97] T. Su, Y. Wang, D. Han, J. Wang, S. Qi, L. Gao, Y. Shao, H. Qiao, J. Chen, S. Liang, Y. Nie, J. Li, F. Cao, Theranostics 2017, 7, 4791.

[98] L. Martínez-Parra, M. Piñol-Cancer, C. Sanchez-Cano, A. B. Miguel-Coello, D. Di Silvio, A. M. Gomez, C. Uriel, S. Plaza-García, M. Gallego, R. Pazos, H. Groult, M. Jeannin, K. Geraki, L. Fernández-Méndez, A. Urkola-Arsuaga, M. J. Sánchez-Guisado, J. Carrillo-Romero, W. J. Parak, M. Prato, F. Herranz, J. Ruiz-Cabello, S. Carregal-Romero, ACS Nano 2023, 17, 13811.

[99] Y. Ma, J. Shang, L. Liu, M. Li, X. Xu, H. Cao, L. Xu, W. Sun, G. Song, X. Zhang, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 17881.

[100] K. Schutters, D. H. Kusters, M. L. Chatrou, T. Montero-Melendez, M. Donners, N. M. Deckers, D. V. Krysko, P. Vandenabeele, M. Perretti, L. J. Schurgers, C. P. Reutelingsperger, Cell Death Differ. 2013, 20, 49.

[101] M. E. W. Logtenberg, F. A. Scheeren, T. N. Schumacher, Immunity 2020, 52, 742.

[102] Y. Kojima, J. P. Volkmer, K. McKenna, M. Civelek, A. J. Lusis, C. L. Miller, D. Direnzo, V. Nanda, J. Ye, A. J. Connolly, E. E. Schadt, T. Quertermous, P. Betancur, L. Maegdefessel, L. P. Matic, U. Hedin, I. L. Weissman, N. J. Leeper, Nature 2016, 536, 86.

[103] Q. Luo, L. Dai, J. Li, H. Chen, Y. Hao, Q. Li, L. Pan, C. Song, Z. Qian, M. Chen, Bioact. Mater. 2024, 34, 326.

[104] D. E. Kim, J. Y. Kim, D. Schellingerhout, E. J. Kim, H. K. Kim, S. Lee, K. Kim, I. C. Kwon, S. M. Shon, S. W. Jeong, S. H. Im, D. K. Lee, M. M. Lee, G. E. Kim, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2010, 30, 449.

[105] N. Samah, A. Ugusman, A. A. Hamid, N. Sulaiman, A. Aminuddin, Mediators Inflammation 2023, 2023, 9715114.

[106] J. Dai, Q. Zhang, C. Wan, J. Liu, Q. Zhang, Y. Yu, J. Wang, BMC Cardiovasc. Disord. 2021, 21, 233.

[107] J. Wuopio, J. Hilden, C. Bring, J. Kastrup, A. Sajadieh, G. B. Jensen, E. Kjøller, H. J. Kolmos, A. Larsson, J. C. Jakobsen, P. Winkel, C. Gluud, A. C. Carlsson, J. Ärnlöv, Atherosclerosis 2018, 278, 97.

[108] I. Tabas, K. E. Bornfeldt, Circ. Res. 2016, 118, 653.

[109] P. Theofilis, E. Oikonomou, K. Tsioufis, D. Tousoulis, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 9568.

[110] Y. M. Park, Exp. Mol. Med. 2014, 46, e99.

[111] J. Kzhyshkowska, C. Neyen, S. Gordon, Immunobiology 2012, 217, 492.

[112] D. A. Chistiakov, Y. V. Bobryshev, A. N. Orekhov, J. Cell Mol. Med. 2016, 20, 17.

[113] C. Frangie, J. Daher, Biomed. Rep. 2022, 16, 53.

[114] T. Naruko, M. Ueda, K. Haze, A. C. van der Wal, C. M. van der Loos, A. Itoh, R. Komatsu, Y. Ikura, M. Ogami, Y. Shimada, S. Ehara, M. Yoshiyama, K. Takeuchi, J. Yoshikawa, A. E. Becker, Circulation 2002, 106, 2894.

[115] I. Rashid, G. J. Maghzal, Y. Chen, D. Cheng, J. Talib, D. Newington, M. Ren, S. K. Vajandar, A. Searle, A. Maluenda, E. L. Lindstedt, A. Jabbour, A. J. Kettle, A. Bongers, C. Power, E. Michaëlsson, K. Peter, R. Stocker, Eur. Heart J. 2018, 39, 3301.

[116] W. Tong, H. Hui, W. Shang, Y. Zhang, F. Tian, Q. Ma, X. Yang, J. Tian, Y. Chen, Theranostics 2021, 11, 506.

[117] Y. Song, Y. Dang, J. Wang, H. Cai, J. Feng, H. Zhang, L. Ruan, Gerontology 2021, 67, 144.

[118] J. B. Michel, J. L. Martin-Ventura, A. Nicoletti, B. Ho-Tin-Noé, Atherosclerosis 2014, 234, 311.

[119] T. Nakahara, H. W. Strauss, Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging 2017, 44, 858.

[120] T. Nakahara, J. Narula, H. W. Strauss, J. Am. Coll. Cardiol. 2016, 67, 79.

[121] L. Saba, V. Nardi, R. Cau, A. Gupta, H. Kamel, J. S. Suri, A. Balestrieri, T. Congiu, A. P. H. Butler, S. Gieseg, D. Fanni, G. Cerrone, R. Sanfilippo, J. Puig, Q. Yang, L. Mannelli, G. Faa, G. Lanzino, Stroke 2022, 53, 290.

[122] K. Toutouzas, G. Benetos, A. Karanasos, Y. S. Chatzizisis, A. A. Giannopoulos, D. Tousoulis, Eur. Heart J. 2015, 36, 3147.

[123] W. Najahi-Missaoui, R. D. Arnold, B. S. Cummings, Int. J. Mol. Sci. 2020, 22, 385.

[124] Z. Ye, M. Ji, K. Wu, J. Yang, A. A. Liu, W. Sun, D. Ding, D. Liu, Angew. Chemie Int. Ed. 2022, 61, e202204518.

[125] F. Danhier, J. Controlled Release 2016, 244, 108.

[126] V. I. Böhmer, W. Szymanski, B. L. Feringa, P. H. Elsinga, Trends Mol. Med. 2021, 27, 379.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Smart Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Wenzhou Institute, University of Chinese Academy of Sciences.