Intelligent peptide-based nanomaterials for targeted antibacterial therapy: Design, properties and applications

Abstract

Bacterial infections pose a major threat to human health as well as livestock production. Traditional antibiotics face significant limitations in the complex in vivo environment, including toxic side effects, non-specific accumulation, and poor pharmacokinetic profiles, posing considerable challenges to effective antibacterial therapy. In this context, intelligent peptide-based nanomaterials (IPBNs), which can specifically respond to pathological features or external stimuli to target the infection microenvironment are becoming emerging alternatives in the field of antibacterial therapy. However, a comprehensive summary of recent advances in IPBNs for antibacterial applications is still lacking. To this end, we first introduce the non-covalent interactions that drive the stimuli-responsive behavior of IPBNs. Subsequently, the response mechanisms and design strategies of IPBNs for different stimuli, including endogenous stimuli, exogenous stimuli, and multiple stimuli, are systematically discussed. In addition, a description of applications related to antimicrobial therapy is included. Finally, the biological properties, challenges, and future development trends of IPBNs are discussed. Overall, this review provides a comprehensive overview of IPBNs from the perspectives of design, mechanisms, properties and applications, aiming to promote more development work and explore their potential in fields such as biomedicine and animal husbandry.

Keywords

bacterial infection / microenvironment / self-assembly / stimuli-responsive / structural transformation

References

[1] J. W. Mei, D. D. Xu, L. T. Wang, L. T. Kong, Q. Liu, Q. M. Li, X. Z. Zhang, Z. Su, X. L. Hu, W. B. Zhu, M. Ye, J. X. Wang, C. Zhu, Adv. Mater. 2023, 35, e2303432.

[2] X. Zhao, L. Y. Wang, C. Y. Tang, K. Li, Y. H. Huang, Y. R. Duan, S. T. Zhang, K. Ke, B. H. Su, W. Yang, Biomaterials 2023, 295, 122055.

[3] Y. X. Fang, L. Li, M. R. Sui, Q. Z. Jiang, N. Dong, A. S. Shan, J. G. Jiang, ACS Nano 2023, 17, 12247.

[4] C. H. Yang, X. Ma, P. Wu, L. R. Shang, Y. J. Zhao, L. P. Zhong, Small 2023, 19, e2301092.

[5] W. B. Zhao, K. K. Liu, Y. Wang, F. K. Li, R. Guo, S. Y. Song, C. X. Shan, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12.

[6] C. Gao, C. H. Kwong, M. Tang, J. Liu, H. Kam, S. Li, S. M. Lee, C. Fan, H.-Z. Yu, R. Wang, Matter 2023, 6, 3889.

[7] P. Tan, Z. Sun, Q. Tang, S. Xu, T. Wang, Y. Ding, H. Fu, C. Zhou, Y. Zhang, Z. Yue, X. Ma, Nano Today 2023, 49, 101793.

[8] N. Ma, K. Cai, J. Zhao, C. Liu, H. Li, P. Tan, Y. Li, D. Li, X. Ma, Adv. Mater. 2025, 2503056.

[9] S. Castañeda-Barba, E. M. Top, T. Stalder, Nat. Rev. Microbiol. 2024, 22, 18.

[10] X.-L. Lei, K. Cheng, Y. Li, Z.-T. Zhong, X.-L. Hou, L.-B. Song, F. Zhang, J.-H. Wang, Y.-D. Zhao, Q.-R. Xu, Chem. Eng. J. 2023, 462, 142222.

[11] H. Zhang, Q. Chen, J. Xie, Z. Cong, C. Cao, W. Zhang, D. Zhang, S. Chen, J. Gu, S. Deng, Sci. Adv. 2023, 9, eabn0771.

[12] N. Ma, X. Chen, L. J. Johnston, X. J. I. Ma, iMeta 2022, 1, e54.

[13] R. Thänert, S. S. Sawhney, D. J. Schwartz, G. Dantas, Cell Host Microbe 2022, 30, 675.

[14] C. Liu, N. Ma, Y. Feng, M. Zhou, H. Li, X. Zhang, X. J. A. R. Ma, O. Health, Anim. Res. One Health 2023, 1, 92.

[15] W. Z. Wang, B. Jia, H. R. Xu, Z. L. Li, L. P. Qiao, Y. R. Zhao, H. Y. Huang, X. Zhao, B. L. Guo, Chem. Eng. J. 2023, 468, 143362.

[16] C. H. Chen, L. Chen, C. Y. Mao, L. G. Jin, S. L. Wu, Y. F. Zheng, Z. D. Cui, Z. Y. Li, Y. Zhang, S. L. Zhu, H. Jiang, X. M. Liu, Small 2024, 20, e2306553.

[17] C. Peng, R. Y. Pang, J. Li, E. R. Wang, Adv. Mater. 2024, 36, e2211724.

[18] Q. Tang, P. Tan, Z. Dai, T. Wang, S. Xu, Y. Ding, J. Jin, X. Zhang, Y. Zhang, C. Zhou, Z. Yue, H. Fu, J. Yan, X. Ma, Acta Biomater. 2023, 157, 210.

[19] T. Wang, P. Tan, Q. Tang, C. Zhou, Y. Ding, S. Xu, M. Song, H. Fu, Y. Zhang, X. Zhang, Y. Bai, Z. Sun, X. Ma, mLife 2024, 3, 251.

[20] M. Zhou, L. Liu, Z. Cong, W. Jiang, X. Xiao, J. Xie, Z. Luo, S. Chen, Y. Wu, X. Xue, Nat. Microbiol. 2024, 9, 1325.

[21] X. Yin, J. Shan, L. Dou, Y. Cheng, S. Liu, R. Y. Hassan, Y. Wang, J. Wang, D. Zhang, Coord. Chem. Rev. 2024, 517, 216025.

[22] S. R. Xu, P. Tan, Q. Tang, T. Wang, Y. K. Ding, H. Y. Fu, Y. C. Zhang, C. L. Zhou, M. D. Song, Q. S. Tang, Z. H. Sun, X. Ma, Chem. Eng. J. 2023, 475, 145923.

[23] Y. X. Wang, Q. Geng, Y. Zhang, L. Adler-Abramovich, X. Y. Fan, D. Q. Mei, E. Gazit, K. Tao, J. Colloid Interface Sci. 2023, 636, 113.

[24] M. M. Qin, Y. Q. Guo, F. F. Su, X. P. Huang, Q. P. Qian, Y. L. Zhou, J. Y. Pan, Chem. Eng. J. 2023, 455, 140854.

[25] T. Guan, J. Y. Li, C. Y. Chen, Y. Liu, Adv. Sci. 2022, 9, e2104165.

[26] C. K. Jons, A. K. Grosskopf, J. Baillet, J. Yan, J. H. Klich, O. M. Saouaf, E. A. Appel, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2203402.

[27] S. R. Xu, P. Tan, Q. Tang, T. Wang, Y. K. Ding, C. L. Zhou, Y. C. Zhang, H. Y. Fu, Z. T. Yue, X. Ma, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 24149.

[28] Y. X. Xiang, C. Liu, S. A. Ma, X. T. Wang, L. Y. Zhu, C. Y. Bao, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2300416.

[29] W. J. Jeong, S. H. Kwon, Y. B. Lim, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 1803114.

[30] B. L. Song, J. Q. Wang, G. X. Zhang, N. B. Yi, Y. J. Zhang, L. Zhou, Y. H. Guan, X. H. Zhang, W. F. Zheng, Z. Y. Qiao, H. Wang, Angew. Chem. Int. Ed. 2024, 63, e202411725.

[31] S. Sun, H. W. Liang, H. Wang, Q. M. Zou, ACS Nano 2022, 16, 18978.

[32] W. J. Zhan, G. Gao, Z. Y. Liu, X. Y. Liu, L. L. Xu, M. L. Wang, H. D. Xu, R. Q. Tang, J. Y. Cao, X. B. Sun, G. L. Liang, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12.

[33] Y. Li, X. Y. Cai, Z. L. Wang, Y. Han, C. H. Ren, L. J. Yang, Z. Y. Wang, G. E. Mu, H. X. Jia, J. F. Liu, J. J. Liu, C. H. Yang, Chem. Eng. J. 2023, 455, 140848.

[34] R. Shi, J. X. Qiao, Q. W. Sun, B. Hou, B. Li, J. Zheng, Z. Z. Zhang, Z. X. Peng, J. Zhou, B. B. Shen, J. Deng, X. F. Zhang, Bioeng. Transl. Med. 2024, 9, e10619.

[35] S. H. Wang, W. B. He, H. Wang, D. C. Liu, M. Wang, H. L. Yang, G. Q. Pan, B. Li, Bioact. Mater. 2023, 30, 73.

[36] K. A. Murray, C. J. Hu, S. L. Griner, H. Pan, J. T. Bowler, R. Abskharon, G. M. Rosenberg, X. Y. Cheng, P. M. Seidler, D. S. Eisenberg, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119.

[37] T. P. Knowles, A. W. Fitzpatrick, S. Meehan, H. R. Mott, M. Vendruscolo, C. M. Dobson, M. E. Welland, Science 2007, 318, 1900.

[38] B. A. G. Lamers, A. Herdlitschka, T. Schnitzer, M. F. J. Mabesoone, S. M. C. Schoenmakers, B. F. M. de Waal, A. R. A. Palmans, H. Wennemers, E. W. Meijer, J. Am. Chem. Soc. 2021, 143, 4032.

[39] Q. Li, J. Li, W. Yu, Z. Wang, J. Li, X. Feng, J. Wang, A. Shan, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 183.

[40] P. Tan, Q. Tang, S. Xu, Y. Zhang, H. Fu, X. Ma, Adv. Sci. 2022, 9, 2105955.

[41] T. Hu, Y. Xu, G. Xu, Food Chem. 2023, 422, 136272.

[42] J. Dandurand, V. Samouillan, C. Lacabanne, A. Pepe, B. Bochicchio, J. Therm. Anal. Calorim. 2018, 131, 1323.

[43] X. H. Yan, P. L. Zhu, J. B. Li, Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 1877.

[44] J. Shin, J. Sung, M. Kang, X. Xie, B. Lee, K. M. Lee, T. J. White, C. Leal, N. R. Sottos, P. V. Braun, D. G. Cahill, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2019, 116, 5973.

[45] H. Wang, D. Jiao, D. Feng, Q. Liu, Y. Huang, J. Hou, D. Ding, W. Zhang, Adv. Mater. 2024, 36, 2311733.

[46] S. Xu, P. Tan, Q. Tang, T. Wang, Y. Ding, C. Zhou, Y. Zhang, H. Fu, Z. Yue, X. Ma, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 24149.

[47] M. Liao, H. Gong, H. Liu, K. Shen, T. Ge, S. King, R. Schweins, A. J. McBain, X. Hu, J. R. Lu, J. Colloid Interface Sci. 2023, 659, 397.

[48] X. Feng, J. Zhang, A. F. Rodríguez-Serrano, J. Huang, I.-M. Hsing, Matter 2024, 7, 4356.

[49] M. M. Q. Pan, Z. B. Ren, X. H. Ma, L. Chen, G. H. Lv, X. Y. Liu, S. Li, X. Y. Li, J. Q. Wang, Acta Biomater. 2023, 167, 195.

[50] K. Tao, J. Q. Wang, P. Zhou, C. D. Wang, H. Xu, X. B. Zhao, J. R. Lu, Langmuir 2011, 27, 2723.

[51] Y. Wang, K. Wang, X. Y. Zhao, X. J. Xu, T. T. Sun, Soft Matter 2023, 19, 5749.

[52] P. Tan, C. C. Wu, Q. Tang, T. Wang, C. L. Zhou, Y. K. Ding, H. Y. Fu, S. R. Xu, Y. Q. Feng, Y. C. Zhang, Q. Dai, X. Ma, Adv. Mater. 2023, 35, e2210766.

[53] H. Liu, X. M. Wei, H. G. Peng, Y. Yang, Z. Hu, Y. F. Rao, Z. F. Wang, J. X. Dou, X. A. Huang, Q. W. Hu, L. Tan, Y. T. Wang, J. Chen, L. Liu, Y. H. Yang, J. H. Wu, X. M. Hu, S. G. Lu, W. L. Shang, X. C. Rao, Adv. Mater. 2024, 36, e2412154.

[54] Y. Xiang, C. Liu, S. Ma, X. Wang, L. Zhu, C. Bao, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2300416.

[55] J. H. Wang, X. Y. Chen, Y. Zhao, Y. M. Yang, W. J. Wang, C. Wu, B. Z. Yang, Z. T. Zhang, L. S. Zhang, Y. Liu, X. C. Du, W. F. Li, L. Qiu, P. J. Jiang, X. Z. Mou, Y. Q. Li, ACS Nano 2019, 13, 11686.

[56] Y. Cong, L. Ji, Y. J. Gao, F. H. Liu, D. B. Cheng, Z. Hu, Z. Y. Qiao, H. Wang, Angew. Chem. 2019, 131, 4680.

[57] S. W. Wu, Y. L. Yang, S. A. Wang, C. Y. Dong, X. Y. Zhang, R. Zhang, L. Yang, Carbohydr. Polym. 2022, 278, 118994.

[58] S. C. Yasui, T. A. Keiderling, J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 5576.

[59] Y. S. Hong, R. L. Legge, S. Zhang, P. Chen, Biomacromolecules 2003, 4, 1433.

[60] J. Li, Z. S. Wang, H. Han, Z. H. Xu, S. S. Li, Y. Zhu, Y. J. Chen, L. Ge, Y. Zhang, Chin. Chem. Lett. 2022, 33, 1936.

[61] M. Rammal, C. Li, J. Reeves, C. Moraes, M. J. Harrington, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 29004.

[62] D. I. U. Edirisinghe, A. D'Souza, M. Ramezani, R. J. Carroll, Q. Chicón, C. L. Muenzel, J. Soule, M. B. B. Monroe, A. E. Patteson, O. V. Makhlynets, Molecules 2023, 28, 4390.

[63] Z. Azoulay, P. Aibinder, A. Gancz, J. Moran-Gilad, S. Navon-Venezia, H. Rapaport, Acta Biomater. 2021, 125, 231.

[64] X. M. Dai, Q. Q. Xu, L. L. Yang, J. F. Ma, F. Gao, ACS Biomater. Sci. Eng. 2022, 8, 893.

[65] Y. Xu, Y. You, L. Y. Yi, X. Y. Wu, Y. N. Zhao, J. Yu, H. Liu, Y. Shen, J. M. Guo, C. Huang, Bioact. Mater. 2023, 20, 418.

[66] H. M. Chen, J. Cheng, X. X. Cai, J. Z. Han, X. Chen, L. J. You, C. H. Xiong, S. Y. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 18120.

[67] S. Itoyama, E. Noda, S. Takamatsu, J. Kondo, R. Kawaguchi, M. Shimosaka, T. Fukuoka, D. Motooka, S. Nakamura, M. Tanemura, S. Mitsufuji, Y. Iwagami, H. Akita, T. Tobe, Y. Kamada, H. Eguchi, E. Miyoshi, JGH Open 2022, 6, 85.

[68] W. Chen, S. Hazoor, R. Madigan, A. A. Adones, U. K. Chintapula, K. T. Nguyen, L. Tang, F. W. Foss, H. Dong, Mater. Today Adv. 2022, 16, 100288.

[69] Q. He, Z. H. Yang, Z. P. Zou, M. Y. Qian, X. L. Wang, X. H. Zhang, Z. P. Yin, J. H. Wang, X. Q. Ye, D. H. Liu, M. M. Guo, Adv. Sci. 2023, 10, 2205301.

[70] L. Li, Y. Wang, Z. Huang, Z. Xu, R. Cao, J. Li, B. Wu, J. R. Lu, H. Zhu, J. Controlled Release 2023, 362, 577.

[71] T. Manouras, E. Koufakis, E. Vasilaki, I. Peraki, M. Vamvakaki, ACS Appl. Mater. Interface 2021, 13, 17183.

[72] S. Y. Lee, J. Park, D. Jeong, C. Hwang, J. M. Lee, K. J. Lee, H. J. Kim, H. J. Cho, J. Controlled Release 2022, 349, 617.

[73] X. C. Kang, P. F. Guan, C. R. Xiao, C. Liu, Y. J. Guan, Y. Y. Lin, Y. Tian, K. Y. Ren, Y. T. Huang, R. M. Fu, C. Y. Ning, L. Fan, G. X. Tan, L. Zhou, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, e2203306.

[74] S. Y. Qin, J. Q. Feng, Y. J. Cheng, W. L. Liu, A. Q. Zhang, L. Wang, H. Wang, X. Z. Zhang, Coord. Chem. Rev. 2024, 502, 215600.

[75] N. N. Yang, M. Y. Sun, H. X. Wang, D. L. Hu, A. X. Zhang, S. Khan, Z. Chen, D. M. Chen, S. Y. Xie, Adv. Colloid Interface Sci. 2024, 324, 103078.

[76] P. F. Xia, M. L. Yu, M. L. Yu, D. Chen, J. B. Yin, Chem. Eng. J. 2023, 465, 142972.

[77] X. X. Hou, L. J. Yang, P. Y. Li, J. J. Liu, Y. M. Zhang, Q. Wang, D. Y. Wang, S. Y. Peng, L. Z. Su, W. X. Zhang, F. Huang, J. F. Liu, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2302697.

[78] M. Liu, R. Ding, Z. Li, N. Xu, Y. Gong, Y. Huang, J. Jia, H. Du, Y. Yu, G. Luo, Adv. Sci. 2024, 11, 2306602.

[79] R. C. Guo, X. H. Zhang, P. S. Fan, B. L. Song, Z. X. Li, Z. Y. Duan, Z. Y. Qiao, H. Wang, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 25128.

[80] G. B. Qi, D. Zhang, F. H. Liu, Z. Y. Qiao, H. Wang, Adv. Mater. 2017, 29, 1703461.

[81] Z. Yang, G. Liang, Z. Guo, Z. Guo, B. Xu, Angew. Chem. Int. Ed. 2007, 46, 8216.

[82] X. Y. Zhang, C. Liu, P. S. Fan, X. H. Zhang, D. Y. Hou, J. Q. Wang, H. Yang, H. Wang, Z. Y. Qiao, J. Mater. Chem. B 2022, 10, 3624.

[83] K. J. Li, X. Y. Ju, X. L. Li, G. J. Lu, J. Z. Ou, D. D. Xu, C. X. Wan, M. Zhu, C. C. Du, Y. Tian, Z. W. Niu, Chem. Eng. J. 2024, 489, 151475.

[84] R. X. Teng, Y. Y. Yang, Z. Zhang, K. X. Yang, M. Sun, C. Li, Z. Fan, J. Z. Du, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2214454.

[85] R. Wang, X. Huang, B. Zoetebier, P. J. Dijkstra, M. Karperien, Bioact. Mater. 2023, 20, 53.

[86] X. K. Ren, L. Y. Zhao, C. Q. Yuan, M. Q. Shi, R. R. Xing, X. H. Yan, Chem. Eng. J. 2022, 450, 138293.

[87] U. J. Lee, J. Ko, S. H. Kim, P. G. Lee, Y. H. An, H. Yun, D. T. Flood, P. E. Dawson, N. S. Hwang, B. G. Kim, Adv. Sci. 2022, 9.

[88] M. Y. Hu, L. Huang, Adv. Drug Delivery Rev. 2022, 183, 114137.

[89] Z. M. Yang, K. M. Xu, Z. F. Guo, Z. H. Guo, B. Xu, Adv. Mater. 2007, 19, 3152.

[90] D. Wang, D. B. Cheng, L. Ji, L. J. Niu, X. H. Zhang, Y. Cong, R. H. Cao, L. Zhou, F. Bai, Z. Y. Qiao, H. Wang, Biomaterials 2021, 264, 120386.

[91] F. H. Wang, W. C. Xia, M. M. Zhang, R. R. Wu, X. L. Song, Y. Hao, Y. H. Feng, L. W. Zhang, D. Li, W. Y. Kang, C. Liu, L. Liu, Chem. Sci. 2023, 14, 10914.

[92] J. Geng, Y. Shi, J. Zhang, B. Yang, P. Wang, W. Yuan, H. Zhao, J. Li, F. Qin, L. Hong, C. Xie, X. Deng, Y. Sun, C. Wu, L. Chen, D. Zhou, Nat. Commun. 2021, 12, 3519.

[93] L. L. Li, H. L. Ma, G. B. Qi, D. Zhang, F. Q. Yu, Z. Y. Hu, H. Wang, Adv. Mater. 2016, 28, 254.

[94] X. T. Peng, J. C. Hao, W. W. Tao, D. G. Guo, T. T. Liang, X. L. Hu, H. Xu, X. L. Fan, C. X. Chen, J. Colloid Interface Sci. 2023, 640, 498.

[95] Z. H. Zhang, X. Sun, Y. H. Ding, X. Y. Zhang, Y. M. Zhang, T. X. Zhang, J. Li, L. Wang, Z. M. Yang, Z. W. Hu, Nano Today 2023, 52, 101974.

[96] J. Zhan, Y. Cai, S. He, L. Wang, Z. Yang, Angew. Chem. Int. Ed. 2018, 57, 1813.

[97] M. Cordero, J. García-Fernández, I. C. Acosta, A. Yepes, J. Avendano-Ortiz, C. Lisowski, B. Oesterreicht, K. Ohlsen, E. Lopez-Collazo, K. U. Förstner, A. Eulalio, D. Lopez, Nat. Commun. 2022, 13, 1525.

[98] D. B. Cheng, X. H. Zhang, Y. J. Gao, L. Ji, D. Y. Hou, Z. Q. Wang, W. H. Xu, Z. Y. Qiao, H. Wang, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 7235.

[99] Z. T. Huang, Y. Liu, L. Wang, A. Ali, Q. X. Yao, X. Y. Jiang, Y. Gao, Biomaterials 2020, 253, 120124.

[100] Y. Li, J. Y. Lin, P. Y. Wang, Q. Luo, F. K. Zhu, Y. Zhang, Z. Q. Hou, X. L. Liu, J. F. Liu, Nano-Micro Lett. 2020, 12, 182.

[101] H. X. Zhang, M. Ji, Y. M. Wang, M. M. Jiang, Z. Y. Lv, G. Y. Li, L. L. Wang, Z. Zheng, Adv. Sci. 2025, 12, e2410145.

[102] Y. Z. Pan, Z. X. Fan, S. Q. Yu, L. J. Xia, J. Y. Li, Colloids Surf., B 2025, 247, 114411.

[103] M. Naghashpour, H. Ghiassian, S. Mobarak, M. Adelipour, M. Piri, M. Seyedtabib, S. Golabi, J. Med. Virol. 2022, 94, 1457.

[104] H. Ding, C. Zhou, T. Li, ACS Biomater. Sci. Eng. 2024, 10, 5977.

[105] W. Song, X. Zhang, Y. Song, K. Fan, F. Shao, Y. Long, Y. Gao, W. Cai, X. Lan, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 15, 57.

[106] E. N. Salgado, X. I. Ambroggio, J. D. Brodin, R. A. Lewis, B. Kuhlman, F. A. Tezcan, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2010, 107, 1827.

[107] W. S. Jung, D. Y. Lee, E. Moon, S. Jon, Adv. Drug Delivery Rev. 2022, 191, 114620.

[108] Y. Li, Y. Miao, L. A. Yang, G. F. Wang, M. M. Fu, Y. Wang, D. L. Fu, J. F. Huang, J. Wang, Z. X. Fan, Z. H. Lu, J. S. Guo, Z. Q. Hu, Chem. Eng. J. 2023, 455, 140572.

[109] J. Li, Y. R. Zhao, P. Zhou, X. Z. Hu, D. Wang, S. M. King, S. E. Rogers, J. Q. Wang, J. R. Lu, H. Xu, Small 2020, 16, 2003945.

[110] W. J. Xian, M. R. Hennefarth, M. W. Lee, T. Do, E. Y. Lee, A. N. Alexandrova, G. C. L. Wong, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202108501.

[111] T. G. Chan, C. L. Ruehl, S. V. Morse, M. Simon, V. Rakers, H. Watts, F. A. Aprile, J. J. Choi, R. Vilar, Chem. Sci. 2021, 12, 9485.

[112] W. Ji, C. Q. Yuan, S. Zilberzwige-Tal, R. R. Xin, P. Chakraborty, K. Tao, S. Gilead, X. H. Yan, E. Gazit, ACS Nano 2019, 13, 7300.

[113] K. Lv, P. Lou, S. Y. Liu, Y. Z. Wang, J. L. Yang, P. Y. Zhou, X. Y. Zhou, Y. R. Lu, H. R. Wang, J. Q. Cheng, J. P. Liu, Small 2024, 20, e2303425.

[114] S. Dey, R. Misra, A. Saseendran, S. Pahan, H. N. Gopi, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 9863.

[115] D. Chandler, Nature 2005, 437, 640.

[116] K. Lum, D. Chandler, J. D. Weeks, J. Phys. Chem. B 1999, 103, 4570.

[117] G. L. Dignon, W. Zheng, Y. C. Kim, J. Mittal, ACS Cent. Sci. 2019, 5, 821.

[118] X. Y. Dai, Y. Y. Zhang, L. N. Gao, T. Bai, W. Wang, Y. L. Cui, W. G. Liu, Adv. Mater. 2015, 27, 3566.

[119] A. Iscen, G. C. Schatz, EPL 2017, 119, 38002.

[120] Y. F. Liu, Y. L. Yang, C. Wang, X. J. Zhao, Nanoscale 2013, 5, 6413.

[121] S. R. MacEwan, A. Chilkoti, J. Controlled Release 2014, 190, 314.

[122] J. van Strien, O. Escalona-Rayo, W. Jiskoot, B. Slütter, A. Kros, J. Controlled Release 2023, 353, 713.

[123] M. Pechar, J. Brus, L. Kostka, Č. Koňák, M. Urbanová, M. Šlouf, Macromol. Biosci. 2007, 7, 56.

[124] W. Zhang, Y. Song, P. Eldi, X. Guo, J. D. Hayball, S. Garg, H. Albrecht, Int. J. Nanomed. 2018, 13, 293.

[125] J. Y. Qin, J. D. Sloppy, K. L. Kiick, Sci. Adv. 2020, 6, eabd3033.

[126] J. Hou, N. Li, W. Zhang, W. Zhang, Acta Biomater. 2023, 157, 310.

[127] C. Zhou, Q. Tang, P. Tan, T. Wang, Y. Zhang, S. Yang, G. Zhao, Y. Feng, X. Ma, Responsive Mater. 2025, e20240029.

[128] X. L. Sha, G. T. Lv, Q. H. Chen, X. Cui, L. Wang, X. Cui, J. Mater. Chem. B 2024, 12, 3676.

[129] Y. Fan, X. D. Li, P. P. He, X. X. Hu, K. Zhang, J. Q. Fan, P. P. Yang, H. Y. Zheng, W. Tian, Z. M. Chen, L. Ji, H. Wang, L. Wang, Sci. Adv. 2020, 6, eaaz4767.

[130] N. D. T. Tram, J. Xu, D. Mukherjee, A. E. Obanel, V. Mayandi, V. Selvarajan, X. Zhu, J. Teo, V. A. Barathi, R. Lakshminarayanan, P. L. R. Ee, Adv. Funct. Mater. 2023, 33. 2210858.

[131] X. Ma, N. Yang, R. Mao, Y. Hao, Y. Li, Y. Guo, D. Teng, Y. Huang, J. Wang, J. Nanobiotechnol. 2024, 22, 668.

[132] C. Yang, F. Hu, X. Zhang, C. Ren, F. Huang, J. Liu, Y. Zhang, L. Yang, Y. Gao, B. Liu, Biomaterials 2020, 244, 119972.

[133] C. Ren, H. Wang, X. Zhang, D. Ding, L. Wang, Z. Yang, Chem. Commun. 2014, 50, 3473.

[134] W. J. Zhan, L. L. Xu, Z. Y. Liu, X. Y. Liu, G. Gao, T. T. Xia, X. T. Cheng, X. B. Sun, F. G. Wu, Q. Yu, G. L. Liang, Angew. Chem. Int. Ed. 2023, 62, e202306427.

[135] Z. W. Shen, Z. Guo, L. M. Zhou, Y. J. Wang, J. J. Zhang, J. Hu, Y. Zhang, Biomater. Sci. 2020, 8, 2031.

[136] L. Y. Li, P. L. Gu, M. Q. Hao, X. L. Xiang, Y. T. Feng, X. K. Zhu, Y. Song, E. Q. Song, Small 2021, 17, e2103627.

[137] A. B. Cook, P. Decuzzi, ACS Nano 2021, 15, 2068.

[138] Y. Tang, X. Wang, S. Chen, Q. J. R. M. Li, Responsive Mater. 2024, 2, e20240003.

[139] H. Zhang, Y. Liu, S. J. R. M. Qu, Responsive Mater. 2024, 2, e20240012.

[140] G. Zhao, P. Tan, Q. Tang, C. Zhou, S. Yang, Y. Zhang, Z. Chen, F. Li, X. Ma, Chem. Eng. J. 2025, 162723.

[141] S. Kim, T. H. Le, Y. Choi, H. Lee, E. Heo, U. Lee, S. Kim, S. Chae, Y. A. Kim, H. Yoon, Nat. Commun. 2020, 11, 1324.

[142] T. Muraoka, C. Y. Koh, H. G. Cui, S. I. Stupp, Angew. Chem. Int. Ed. 2009, 48, 5946.

[143] Y. X. Xiang, H. Mao, S. C. Tong, C. Liu, R. Yan, L. Zhao, L. Y. Zhu, C. Y. Bao, ACS Nano 2023, 17, 5536.

[144] K. Zhou, S. Wang, L. Xu, H. Li, Y. Wang, Z. Qiu, G. Zhang, Z. Zhao, B. Z. Tang, Matter 2023, 6, 3449.

[145] D. Y. Fan, X. H. Liu, Y. M. Ren, Z. H. Luo, Y. B. Li, J. Dong, S. V. Wegner, F. Chen, W. B. Zeng, Acta Pharm. Sin. B 2024, 14, 1759.

[146] W. Y. Zhou, L. R. Chen, H. Z. Li, M. Wu, M. K. Liang, Q. Liu, W. Wu, X. Q. Jiang, X. Zhen, ACS Nano 2024, 18, 19771.

[147] J. Y. Cai, M. Zhang, J. Q. Peng, Y. Q. Wei, W. C. Zhu, K. Z. Guo, M. Gao, H. Wang, H. M. Wang, L. Wang, Adv. Mater. 2024, 36, e2400531.

[148] M. Ikeshita, K. Takahashi, N. Hara, S. Kawamorita, N. Komiya, Y. Imai, T. Naota, Responsive Mater. 2024, 2, e20240017.

[149] L. L. Zong, R. X. Teng, H. Q. Zhang, W. S. Liu, Y. Feng, Z. M. Lu, Y. X. Zhou, Z. Fan, M. Li, X. H. Pu, Adv. Sci. 2024, 11, e2406022.

[150] F. Zhang, M. C. Lv, S. Y. Wang, M. Y. Li, Y. Wang, C. J. Hu, W. Hu, X. K. Wang, X. G. Wang, Z. D. Liu, Z. Fan, J. Z. Du, Y. Sun, Bioact. Mater. 2024, 31, 231.

[151] J. H. Rao, J. Lahiri, L. Isaacs, R. M. Weis, G. M. Whitesides, Science 1998, 280, 708.

[152] H. J. Han, Y. F. Gao, M. Y. Chai, X. B. Zhang, S. R. Liu, Y. Huang, Q. Jin, A. Grzybowski, J. Ji, K. Yao, J. Controlled Release 2020, 327, 676.

[153] X. Wang, J. W. Wang, L. Qiu, C. Wang, X. L. Lei, P. F. Cui, S. W. Zhou, D. H. Zhao, X. Y. Ni, P. J. Jiang, J. H. Wang, ACS Appl. Nano Mater. 2022, 5, 8324.

[154] X. L. Lei, K. Cheng, Y. Li, Z. T. Zhong, X. L. Hou, L. B. Song, F. Zhang, J. H. Wang, Y. D. Zhao, Q. R. Xu, Chem. Eng. J. 2023, 462, 142222.

[155] S. H. Jeong, S. Cheong, T. Y. Kim, H. Choi, S. K. Hahn, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 16471.

[156] M. Lei, Q. Wang, R. Gu, D. H. Qu, Responsive Mater. 2024, 2, e20230027.

[157] N. Yadav, U. Kumar, P. Roopmani, U. M. Krishnan, S. Sethuraman, M. K. Chauhan, V. S. Chauhan, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 54111.

[158] P. Ren, J. T. Li, L. Y. Zhao, A. H. Wang, M. Y. Wang, J. L. Li, H. L. Jian, X. O. Li, X. H. Yan, S. Bai, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 21433.

[159] T. L. Lopez-Silva, D. G. Leach, A. Azares, I. C. Li, D. G. Woodside, J. D. Hartgerink, Biomaterials 2020, 231, 119667.

[160] S. Wan, S. Borland, S. M. Richardson, C. L. R. Merry, A. Saiani, J. E. Gough, Acta Biomater. 2016, 46, 29.

[161] A. M. Duraj-Thatte, A. Manjula-Basavanna, J. Rutledge, J. Xia, S. Hassan, A. Sourlis, A. G. Rubio, A. Lesha, M. Zenkl, A. Kan, D. A. Weitz, Y. S. Zhang, N. S. Joshi, Nat. Commun. 2021, 12, 6600.

[162] A. M. Jonker, D. Löwik, J. C. M. van Hest, Chem. Mater. 2012, 24, 759.

[163] S. H. Hiew, H. Mohanram, L. L. Ning, J. J. Guo, A. Sánchez-Ferrer, X. Y. Shi, K. Pervushin, Y. G. Mu, R. Mezzenga, A. Miserez, Adv. Sci. 2019, 6, 1901173.

[164] D. Wu, C. Wu, W. C. Ma, Z. Y. Wang, M. L. Yang, H. R. El-Seedi, M. Du, Food Chem. 2024, 433, 137230.

[165] J. D. Tang, C. Mura, K. J. Lampe, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 4886.

[166] D. H. Zhang, Q. Chen, C. Shi, M. Z. Chen, K. Q. Ma, J. L. Wan, R. H. Liu, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2007226.

[167] A. Balabiyev, N. P. Podolnikova, J. A. Kilbourne, D. P. Baluch, D. Lowry, A. Zare, R. Ros, M. J. Flick, T. P. Ugarova, Biomaterials 2021, 277, 121087.

[168] J. J. Zhou, R. T. Cha, Z. Y. Wu, C. L. Zhang, Y. H. He, H. R. Zhang, K. X. Liu, M. S. Fareed, Z. P. Wang, C. Y. Yang, Y. F. Zhang, W. J. Yan, K. R. Wang, Nano Today 2023, 49, 101801.

[169] F. Scopelliti, C. Cattani, V. Dimartino, C. Mirisola, A. Cavani, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 8370.

[170] D. Hu, Y. Deng, F. Jia, Q. Jin, J. Ji, ACS Nano 2019, 14, 347.

[171] M. Pan, Z. Ren, X. Ma, L. Chen, G. Lv, X. Liu, S. Li, X. Li, J. Wang, Acta Biomater. 2023, 167, 195.

[172] M. Li, Y. Ning, J. Chen, X. Duan, N. Song, D. Ding, X. Su, Z. Yu, Nano Lett. 2019, 19, 7965.

[173] Y. Liu, J. M. Wu, W. H. Li, J. Q. Li, H. Y. Han, Z. Y. Song, Coord. Chem. Rev. 2023, 496, 215431.

[174] R. Q. Mu, D. Z. Zhu, S. Abdulmalik, S. Wijekoon, G. Wei, S. G. Kumbar, Bioact. Mater. 2024, 35, 181.

[175] Z. Zhang, Z. Hu, J. Xing, Q. J. R. M. Li, Responsive Mater. 2024, 2, e20240009.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Responsive Materials published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Southeast University.