Nitrogen uptake by phytoplankton in surface waters of the Indian sector of Southern Ocean during austral summer

Abstract

This study reports the nitrogen uptake rate (using ¹⁵N tracer) of phytoplankton in surface waters of different frontal zones in the Indian sector of the Southern Ocean (SO) during austral summer of 2013. The investigated area encompasses four major frontal systems, i.e., the subtropical front (STF), subantarctic front (SAF), polar front-1 (PF1) and polar front-2 (PF2). Southward decrease of surface water temperature was observed, whereas surface salinity did not show any significant trend. Nutrient (NO₃⁻ and SiO₄⁴⁻) concentrations increased southward from STF to PF; while ammonium (NH₄⁺), nitrite (NO₂⁻) and phosphate (PO₄³⁻) remained comparatively stable. Analysis of nutrient ratios indicated potential N-limited conditions at the STF and SAF but no such scenario was observed for PF. In terms of phytoplankton biomass, PF1 was found to be the most productive followed by SAF, whereas PF2 was the least productive region. Nitrate uptake rate increased with increasing latitude, as no systematic spatial variation was discerned for NH₄⁺ and urea (CO(NH₂)₂). Linear relationship between nitrate and total N-uptake reveals that the studied area is capable of exporting up to 60% of the total production to the deep ocean if the environmental settings are favorable. Like N-uptake rates the f-ratio also increased towards PF region indicating comparatively higher new production in the PF than in the subtropics. The moderately high average f-ratio (0.53) indicates potentially near equal contributions by new production and regenerated production to the total productivity in the study area. Elevation in N-uptake rates with declining temperature suggests that the SO with its vast quantity of cool water could play an important role in drawing down the atmospheric CO₂ through the “solubility pump”.

Keywords

nitrogen uptake / f-ratio / new productivity / frontal zones / Southern Ocean

References

[1] Anderson F R (2003). What regulates the efficiency of the biological pump in the Southern Ocean. US JGOFS News, 12(2): 1–4

[2] Anilkumar N, Chacko R, Sabu P, George J V (2015). Freshening of Antarctic bottom water in the Indian Ocean sector of Southern Ocean. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 118: 162–169

[3] Anilkumar N, Luis A J, Somayajulu Y K, Ramesh Babu V, Dash M K, Pednekar S M, Babu K N, Sudhakar M, Pandey P C (2006). Fronts, water masses and heat content variability in the Western Indian sector of the Southern Ocean during austral summer 2004. J Mar Syst, 63(1–2): 20–34

[4] Blain S, Queguiner B, Armand L, Belviso S, Bombled B, Bopp L, Bowie A, Brunet C, Brussaard C, Carlotti F, Christaki U, Corbière A, Durand I, Ebersbach F, Fuda J L, Garcia N, Gerringa L, Griffiths B, Guigue C, Guillerm C, Jacquet S, Jeandel C, Laan P, Lefèvre D, Lo Monaco C, Malits A, Mosseri J, Obernosterer I, Park Y H, Picheral M, Pondaven P, Remenyi T, Sandroni V, Sarthou G, Savoye N, Scouarnec L, Souhaut M, Thuiller D, Timmermans K, Trull T, Uitz J, van Beek P, Veldhuis M, Vincent D, Viollier E, Vong L, Wagener T (2007). Effect of natural iron fertilization on carbon sequestration in the Southern Ocean. Nature, 446(7139): 1070–1074

[5] Boyd P W, Jickells T, Law C S, Blain S, Boyle E A, Buesseler K O, Coale K H, Cullen J J, de Baar H J W, Follows M, Harvey M, Lancelot C, Levasseur M, Owens N P J, Pollard R, Rivkin R B, Sarmiento J, Schoemann V, Smetacek V, Takeda S, Tsuda A, Turner S, Watson A J (2007). Mesoscale iron enrichment experiments  1993–2005: synthesis and future directions. Science, 315(5812): 612–617

[6] Chisholm W S, Falkowski P G, Cullen J J (2001). Discrediting ocean fertilization. Science, 294(5541): 309–310

[7] Cochlan W P (2008). Nitrogen uptake in the Southern Ocean. In: Capone D G, Bronk D A, Mulholland M R, Carpenter E J, eds, Nitrogen in the Marine Environment. Elsevier, 569–596

[8] Collos Y, Slawyk G (1986). ¹³C and ¹⁵N uptake by marine phytoplankton-IV. Uptake ratios and the contribution of nitrate to the production of Antarctic waters (Indian Ocean sector). Deep-Sea Res, 33(8): 1039–1051

[9] de Baar J W H, Boyd P W, Coale K H, Landry M R, Tsuda A, Assmy P, Bakker D C E, Bozec Y, Barber R T, Brzezinski M A, Buesseler K O, Boyé M, Croot P L, Gervais F, Gorbunov M Y, Harrison P J, Hiscock W T, Laan P, Lancelot C, Law C S, Levasseur M, Marchetti A, Millero F J, Nishioka J, Nojiri Y, van Oijen T, Riebesell U, Rijkenberg M J A, Saito H, Takeda S, Timmermans K R, Veldhuis M J W, Waite A M, Wong C S (2005). Synthesis of iron fertilization experiments: from the Iron Age in the age of enlightment. J Geophys Res, 110(C9): C09S16

[10] Dugdale R C, Goering J J (1967). Uptake of new and regenerated forms of nitrogen in primary productivity. Limnol Oceanogr, 12(2): 196–206

[11] Dugdale R C, Wilkerson F P (1986). The use of ¹⁵N to measure nitrogen uptake in eutrophic oceans; experimental considerations. Limnol Oceanogr, 31(4): 673–689

[12] Dugdale R C, Wilkerson F P, Barber R T, Chavez F P (1992). Estimating new production in the equatorial Pacific Ocean at 150°W. J Geophys Res, 97(C1): 681–686

[13] Eppley R W, Peterson B J (1979). Particulate organic matter flux and planktonic new production in the deep ocean. Nature, 282(5740): 677–680

[14] Falkowski P G, Scholes R J, Boyle E, Canadell J, Canfield D, Elser J, Gruber N, Hibbard K, Högberg P, Linder S, Mackenzie F T, Moore III B, Pedersen T, Rosenthal Y, Seitzinger S, Smetacek V, Steffen W (2000). The global carbon cycle: a test of our knowledge of earth as a system. Science, 290(5490): 291–296

[15] Fiala M, Semeneh M, Oriol L (1998). Size-fractionated phytoplankton biomass and species composition in the Indian sector of the Southern Ocean during austral summer. J Mar Syst, 17(1–4): 179–194

[16] Gandhi N, Ramesh R, Laskar A H, Sheshshayee M S, Shetye S, Anilkumar N, Patil S M, Mohan R (2012). Zonal variability in primary production and nitrogen uptake rates in the south western Indian Ocean and the Southern Ocean. Deep Sea Res Part I Oceanogr Res Pap, 67: 32–43

[17] Glibert P M, Biggs D C, McCarthy J J (1982). Utilisation of ammonium and nitrate during austral summer in the Scotia Sea. Deep-Sea Res, 29(7): 837–850

[18] Holliday N P, Read J F (1998). Surface oceanic fronts between Africa and Antarctica. Deep Sea Res Part I Oceanogr Res Pap, 45(2–3): 217–238

[19] Jacques G, Fukuchi M (1994). Phytoplankton in the Indian Antarctic Ocean. In: El-Sayed S E, ed. Southern Ocean Ecology: the BIOMASS perspective. Cambridge: Cambridge University Press, 63–78

[20] Jasmine P, Muraleedharan K R, Madhu N V, Asha Devi C R, Alagarsamy R, Achuthankutty C T, Jayan Z, Sanjeevan V N, Sahayak S (2009). Hydrographic and production characteristics along 45E longitude in the southwestern Indian Ocean and Southern Ocean during austral summer 2004. Mar Ecol Prog Ser, 389: 97–116

[21] Joubert W R, Thomalla S J, Waldron H N, Lucas M I, Boye M, Le Moigne F A C, Planchon F, Speich S (2011). Nitrogen uptake by phytoplankton in the Atlantic sector of the Southern Ocean during late austral summer. Biogeosciences, 8(10): 2947–2959

[22] Kemp A E S, Grigorov I, Pearce R B, Naveira Garabato A C (2010). Migration of the Antarctic Polar Front through the mid-Pleistocene transition: evidence and climatic implications. Quat Sci Rev, 29(17–18): 1993–2009

[23] Kohfeld K E, LeQuere C, Harrison S P, Anderson R F (2005). Role of marine biology in glacial-ineterglacial CO₂ cycles. Science, 308(5718): 74–78

[24] Laws E A, Falkowski P G, Smith W O Jr, Ducklow H, McCarthy J J (2000). Temperature effects on export production in the open ocean. Global Biogeochem Cycles, 14(4): 1231–1246

[25] Levasseur M E, Therriault J C (1987). Phytoplankton biomass and nutrient dynamics in a tidally induced upwelling: the role of NO₃:SiO₄ ratio. Mar Ecol Prog Ser, 39: 87–97

[26] Lomas M W, Glibert P M (1999). Temperature regulation of nitrate uptake: a novel hypothesis about nitrate uptake and reduction in cool-water diatoms. Limnol Oceanogr, 44(3): 556–572

[27] Lucas M, Seeyave S, Sanders R, Moore C M, Williamson R, Stinchcombe M (2007). Nitrogen uptake responses to a naturally Fe-fertilised phytoplankton bloom during the 2004/2005 CROZEX study. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 54(18–20): 2138–2173

[28] Mengesha S, Dehairs F, Fiala M, Elskens M, Goeyens L (1998). Seasonal variations of phytoplankton community structure and nitrogen uptake regime in the Indian sector of the Southern Ocean. Polar Biol, 20(4): 259–272

[29] Moore J K, Abbott M R (2000). Phytoplankton chlorophyll distributions and primary production in the Southern Ocean. J Geophys Res, 105(C12): 28709–28722

[30] Neori A, Holm-Hansen O (1982). Effects of temperature on rate of photosynthesis in Antarctic phytoplankton. Polar Biol, 1(1): 33–38

[31] Olson R J (1980). Nitrate and ammonium uptake in Antarctic waters. Limnol Oceanogr, 25(6): 1064–1074

[32] Orsi A H, Whitworth T III, Nowlin W D Jr (1995). On the meridional extent and fronts of the Antarctic Circumpolar Current. Deep-Sea Res, 42(5): 641–673

[33] Park Y H, Gamberoni L, Charriaud E (1993). Frontal structure, water masses and circulation in the Crozet Basin. J Geophys Res, 98(C7): 12361–12385

[34] Pavithran S, Anilkumar N, Krishnan K P, Noronha S B, George J V, Nanajkar M, Chacko R, Dessai D R G, Achuthankutty C T (2012). Contrasting pattern in chlorophyll a distribution within the Polar Front of the Indian sector of Southern Ocean during austral summer 2010. Curr Sci, 102(6): 899–903

[35] Prakash S, Ramesh R, Sheshshayee M S, Mohan R, Sudhakar M (2015). Nitrogen uptake rates and f-ratios in the Equatorial and Southern Indian Ocean. Curr Sci, 108(2): 239–245

[36] Priscu J C, Palmisano A C, Priscu L R, Sullivan C W (1989). Temperature dependence of inorganic nitrogen uptake and assimilation in Antarctic sea-ice microalgae. Polar Biol, 9(7): 443–446

[37] Probyn T A, Painting S J (1985). Nitrogen uptake by size-fractionated phytoplankton in Antarctic surface waters. Limnol Oceanogr, 30(6): 1327–1332

[38] Reay D S, Priddle J, Nedwell D B, Whitehouse M J, Ellis-Evans J C, Deubert C, Connelly D P (2001). Regulation by low temperature of phytoplankton growth and nutrient uptake in the Southern Ocean. Mar Ecol Prog Ser, 219: 51–64

[39] Sambrotto R N, Mace B J (2000). Coupling of biological and physical regimes across the Antarctic Polar Front as reflected by nitrogen production and recycling. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 47(15–16): 3339–3367

[40] Sanders R, Morris P J, Stinchcombe M, Seeyave S, Venables H, Lucas M (2007). New production and the f-ratio around the Crozet Plateau in austral summer 2004–2005 diagnosed from seasonal changes in inorganic nutrient levels. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 54(18–20): 2191–2207

[41] Savoye N, Dehairs F, Elskens M, Cardinal D, Kopczyńska E E, Trull T W, Wright S, Baeyens W, Griffiths F B (2004) Regional variation of spring N-uptake and new production in the Southern Ocean. Geophysical Research Letters. DOI:10.1029/2003GL018946

[42] Semeneh M, Dehairs F, Elskens M, Baumann M E M, Kopczynska E E, Lancelot C, Goeyens L (1998). Nitrogen uptake regime and phytoplankton community structure in the Atlantic and Indian sectors of the Southern Ocean. J Mar Syst, 17(1–4): 159–177

[43] Sigman D M, Altabet M A, McCorkle D C, Francois R, Fischer G (2000). The d¹⁵N of nitrate in the Southern Ocean: nitrogen cycling and circulation in the ocean interior. J Geophys Res, 105(C8): 19599–19614

[44] Sigman D M, Hain M P, Haug G H (2010). The polar ocean and glacial cycles in atmospheric CO₂ concentration. Nature, 466(7302): 47–55

[45] Slawyk G (1979). ¹³C and ¹⁵N uptake by phytoplankton in the Antarctic upwelling area: results from the Antipord I cruise in the Indian Ocean Sector. Aust J Mar Freshwater Res, 30(4): 431–448

[46] Strickland J D H, Parsons T R (1972). A practical hand book of seawater analysis. Journal of Fisheries Research Board of Canada, Ottawa

[47] Thomalla S J, Waldron H N, Lucas M I, Read J F, Ansorge I J, Pakhomov E (2011). Phytoplankton distribution and nitrogen dynamics in the Southwest Indian subtropical gyre and Southern Ocean waters. Ocean Sci, 7(1): 113–127

[48] Thompson P A, Guo M, Harrison P J (1992). Effects of variation in temperature, I. On the biochemical composition of eight species of marine phytoplankton. J Phycol, 28(4): 481–488

[49] Tremblay J E, Klein B, Legendre L, Rivkin R B, Therriault J C (1997). Estimation of f-ratios in oceans based on phytoplankton size structure. Limnol Oceanogr, 42(3): 595–601

[50] Tripathy S C, Pavithran S, Sabu P, Pillai H U K, Dessai D R G, Anilkumar N (2015). Deep chlorophyll maximum and primary productivity in the Indian Ocean sector of the Southern Ocean: case study in the Subtropical and Polar Front during austral summer 2011. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 118: 240–249

[51] Tripathy S C, Pavithran S, Sabu S, Naik R K, Noronha S B, Bhaskar P V, Anilkumar N (2014). Is phytoplankton productivity in the Indian Ocean sector of Southern Ocean affected by pigment packaging effect? Curr Sci, 107(6): 1019–1026

[52] Trull T, Rintoul S R, Hadeld M, Abraham E R (2001). Circulation and seasonal evolution of polar waters south of Australia: implications for iron fertilization of the Southern Ocean. Dee-Sea Research II, 48(11–12): 2439–2466

[53] Uitz J, Claustre H, Griffiths F B, Ras J, Garcia N, Sandroni V (2009). A phytoplankton class-specific primary production model applied to the Kerguelen Islands region (Southern Ocean). Deep Sea Res Part I Oceanogr Res Pap, 56(4): 541–560

[54] UNESCO (1994). Protocols for the Joint Global Ocean Flux Study (JGOFS) core measurements. Manual and Guides, 170. Scientific Committee on Oceanic Research, 29: 120

[55] Westwood K J, Griffiths F B, Webbe J P, Wright S W (2011). Primary production in the Sub-Antarctic and Polar Frontal Zones south of Tasmania, Australia; SAZ-Sense survey, 2007. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 58(21–22): 2162–2178 

Acknowledgements

The authors express gratitude to the Ministry of Earth Sciences, Govt. of India for financial aid to conduct this study, and Director, NCAOR for his constant encouragement and support. We thank, Head of the VMC, NIOT for providing us the vessel and essential logistic supports. Sincerely acknowledge the help from the Captain, crew and scientific members of the SOE-7. The first author earnestly thanks Dr. M. Tiwari and Mr. S. Nagoji of MASTIL, NCAOR for facilitating ¹⁵N sample analysis. Support from administration, procurement and finance divisions’ staff of NCAOR is highly acknowledged. This is NCAOR contribution No. 07/2017.

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg