Calcification response of Pleurochrysis carterae to iron concentrations in batch incubations: implication for the marine biogeochemical cycle

Abstract

Calcified coccolithophores, a diverse and widely distributed group of marine microalgae, produce biogenic calcite in the form of coccoliths located on the cell surface. Using batch incubations of the coccolithophoridPleurochrysis carterae, we investigated the responses of this calcification process to iron concentrations by changing the iron supply in the initial culture media from a normal concentration to 1 ppm (parts per million), 5 ppm, and 10 ppm. Time-dependent measurements of cell population, production of inorganic carbon (coccoliths), and organic carbon (organic cellular components) showed that elevated iron supply in the growth medium ofP. carterae stimulates carbon sequestration by increasing growth along enhanced photosynthetic activity and calcification. In addition, the acquired time-dependent UV-Vis and FT-IR spectra revealed that iron fertilization-enhanced coccolith calcification is accompanied by a crystalline phase transition from calcite to aragonite or amorphous phase. Our results suggest that iron concentration has a significant influence on the marine carbon cycle of coccolithophores.

Keywords

calcification / coccolithophores / iron fertilization / Pleurochrysis carterae

References

[1] Arrigo K R (2005). Marine microorganisms and global nutrient cycles. Nature, 437(7057): 349–355

[2] Blain S, Queguiner  B, Armand L ,  Belviso S ,  Bombled B ,  Bopp L, Bowie  A, Brunet C ,  Brussaard C ,  Carlotti F ,  Christaki U ,  Corbiere A ,  Durand I ,  Ebersbach F ,  Fuda J L ,  Garcia N ,  Gerringa L ,  Griffiths B ,  Guigue C ,  Guillerm C ,  Jacquet S ,  Jeandel C ,  Laan P, Lefevre  D, Lo Monaco C ,  Malits A ,  Mosseri J ,  Obernosterer I ,  Park Y H ,  Picheral M ,  Pondaven P ,  Remenyi T ,  Sandroni V ,  Sarthou G ,  Savoye N ,  Scouarnec L ,  Souhaut M ,  Thuiller D ,  Timmermans K ,  Trull T ,  Uitz J, van Beek  P, Veldhuis M ,  Vincent D ,  Viollier E ,  Vong L, Wagener  T (2007). Effect of natural iron fertilization on carbon sequestration in the Southern Ocean. Nature, 446(7139): 1070–1074

[3] Bowie A R, Maldonado  M T, Frew  R D, Croot  P L, Achterberg  E P, Mantoura  R F C, Worsfold  P J, Law  C S, Boyd  P W (2001). The fate of added iron during a mesoscale fertilisation experiment in the Southern Ocean. Deep Sea Res Part II Top Stud Oceanogr, 48(11): 2703–2743

[4] Boyd P, Ellwood  M (2010). The biogeochemical cycle of iron in the ocean. Nat Geosci, 3(10): 675–682

[5] Chow J S, Lee  C, Engel A  (2015). The influence of extracellular polysaccharides, growth rate, and free coccoliths on the coagulation efficiency of Emiliania huxleyi. Mar Chem, 175: 5–17

[6] Guan W C, Gao  K S (2010). Impacts of UV radiation on photosynthesis and growth of the coccolithophore Emiliania huxleyi (Haptophyceae). Environ Exp Bot, 67(3): 502–508

[7] Hassler C S, Norman  L, Nichols C A M ,  Clementson L A ,  Robinson C ,  Schoemann V ,  Watson R J , and  Doblin M A , (2015). Iron associated with exopolymeric substances is highly bioavailable to oceanic phytoplankton. Marine Chemistry, 173: 136–147

[8] Henriksen K, Stipp  S L S (2009). Controlling biomineralization: the effect of solution composition on coccolith polysaccharide functionality. Cryst Growth Des, 9(5): 2088–2097

[9] Jin P, Wang  T, Liu N ,  Dupont S ,  Beardall J ,  Boyd P W ,  Riebesell U , Gao K (2015). Ocean acidification increases the accumulation of toxic phenolic compounds across trophic levels. Nature communications, 6: 8714

[10] Langer G, Gussone  N, Nehrke G ,  Riebesell U ,  Eisenhauer A ,  Kuhnert H ,  Rost B, Trimborn  S, Thoms S  (2006). Coccolith strontium to calcium ratios in Emiliania huxleyi: the dependence on seawater strontium and calcium concentrations. Limnol Oceanogr, 51(1): 310–320

[11] Li W, Chen  W S, Zhou  P P, Zhu  S L, Yu  L J (2013). Influence of initial calcium ion concentration on the precipitation and crystal morphology of calcium carbonate induced by bacterial carbonic anhydrase. Chemical Engineering Journal, 218: 65–72

[12] Macrellis H M ,  Trick C G ,  Rue E L ,  Smith G ,  Bruland K W  (2001). Collection and detection of natural iron-binding ligands from seawater. Mar Chem, 76(3): 175–187 doi:10.1016/S0304-4203(01)00061-5

[13] Müller M, Antia  A, LaRoche J  (2008). Influence of cell cycle phase on calcification in the coccolithophore Emiliania huxleyi. Limnol Oceanogr, 53(2): 506–512

[14] O’Dea S A ,  Gibbs S J ,  Bown P R ,  Young J R ,  Poulton A J ,  Newsam C ,  Wilson P A  (2014). Coccolithophore calcification response to past ocean acidification and climate change. Nat Commun, 5: 5363

[15] Rickaby R, Schrag  D, Zondervan I ,  Riebesell U  (2002), Growth rate dependence of Sr incorporation during calcification of Emiliania huxleyi. Global Biogeochemical Cycles, 16(1): 6-1–6-8

[16] Rost B, Riebesell  U (2004).Coccolithophores and the biological pump: responses to environmental changes. In: Thierstein H R, Young J R, eds. Coccolithophores: From Molecular Processes to Global Impact. Berlin: Springer-Verlag, 99–125

[17] Shi D, Xu  Y, Hopkinson B M ,  Morel F M M  (2010). Effect of ocean acidification on iron availability to marine phytoplankton. Science, 327(5966): 676–679

[18] Sun J, Gu  X Y, Feng  Y Y, Jin  S F, Jiang  W S, Jin  H Y, Chen  J F (2014). Summer and winter living coccolithophores in the Yellow Sea and the East China Sea. Biogeosciences, 11(3): 779–806

[19] Tortell P D, Maldonado  M T, Granger  J, Price N M  (1999). Marine bacteria and biogeochemical cycling of iron in the oceans. FEMS Microbiol Ecol, 29(1): 1–11

[20] Wang W X, Dei  R C (2001). Biological uptake and assimilation of iron by marine plankton: influences of macronutrients. Mar Chem, 74(2‒3): 213–226

[21] Wang Y Y, Yao  Q Z, Zhou  G T, Fu  S Q (2015). Transformation of amorphous calcium carbonate into monohydrocalcite in aqueous solution: a biomimetic mineralization study. Eur J Mineral, 27(6): 717–729

[22] Xing T, Gao  K S, Beardall  J (2015). Response of growth and photosynthesis of Emiliania huxleyi to visible and UV irradiances under different light regimes. Photochem Photobiol, 91(2): 343–349

[23] Xu K, Gao  K (2015). Solar UV irradiances modulate effects of ocean acidification on the coccolithophorid Emiliania huxleyi. Photochem Photobiol, 91(1): 92–101

[24] Xu K, Gao  K, Villafañe V E ,  Helbling E W  (2011). Photosynthetic responses of Emiliania huxleyi to UV radiation and elevated temperature: roles of calcified coccoliths. Biogeosciences, 8(6): 1441–1452

[25] Young J R, Andruleit  H, Probert I  (2009). Coccolith function and morphogenesis: insights from appendage-bearing coccolithophores of the family syracosphaeraceae (Haptophyta). J Phycol, 45(1): 213–226

[26] Young J R, Davis  S A, Bown  P R, Mann  S (1999). Coccolith ultrastructure and biomineralisation. J Struct Biol, 126(3): 195–215

Acknowledgments

The present work was partly supported by the National Natural Science Foundation of China (41472310), and the State Key Laboratory of Marine Geology, Tongji University (MGK1410). Postgraduate Innovation Fund Project of Southwest University of Science and Technology (16ycx041).

RIGHTS & PERMISSIONS

2017 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg