Moisture and temperature controls on nitrification differ among ammonia oxidizer communities from three alpine soil habitats

Abstract

Climate change is altering the timing and magnitude of biogeochemical fluxes in many high-elevation ecosystems. The consequent changes in alpine nitrification rates have the potential to influence ecosystem scale responses. In order to better understand how changing temperature and moisture conditions may influence ammonia oxidizers and nitrification activity, we conducted laboratory incubations on soils collected in a Colorado watershed from three alpine habitats (glacial outwash, talus, and meadow). We found that bacteria, not archaea, dominated all ammonia oxidizer communities. Nitrification increased with moisture in all soils and under all temperature treatments. However, temperature was not correlated with nitrification rates in all soils. Site-specific temperature trends suggest the development of generalist ammonia oxidzer communities in soils with greater in situ temperature fluctuations and specialists in soils with more steady temperature regimes. Rapidly increasing temperatures and changing soil moisture conditions could explain recent observations of increased nitrate production in some alpine soils.

Keywords

ammonia-oxidizing archaea (AOA) / ammonia-oxidizing bacteria (AOB) / global change / Loch Vale watershed / nitrification / thermal adaptation

References

[1] Alves R J E, Wanek W, Zappe A, Richter A, Svenning M M, Schleper C, Urich T (2013). Nitrification rates in Arctic soils are associated with functionally distinct populations of ammonia-oxidizing archaea. ISME J, 7(8): 1620–1631

[2] Baron J S (1992). Biogeochemistry of a Subalpine Ecosystem: Loch Vale Watershed. New York: Springer-Verlag

[3] Baron J S, Driscoll C T, Stoddard J L, Richer E E (2011). Empirical critical loads of atmospheric nitrogen deposition for nutrient enrichment and acidification of sensitive US lakes. BioScience, 61(8): 602–613

[4] Baron J S, Rueth H M, Wolfe A M, Nydick K R, Allstott E J, Minear J T, Moraska B (2000). Ecosystem responses to nitrogen deposition in the Colorado Front Range. Ecosystems, 3(4): 352–368

[5] Baron J S, Schmidt T M, Hartman M D (2009). Climate-induced changes in high elevation stream nitrate dynamics. Glob Change Biol, 15(7): 1777–1789

[6] Bieber A J, Williams M W, Johnsson M J, Davinroy T C (1998). Nitrogen transformations in alpine talus fields, Green Lakes Valley, Front Range, Colorado, USA. Arctic and alpine research, 30(3): 266–271

[7] Boyd E S, Lange R K, Mitchell A C, Havig J R, Hamilton T L, Lafrenière M J, Shock E L, Peters J W, Skidmore M (2011). Diversity, abundance, and potential activity of nitrifying and nitrate-reducing microbial assemblages in a subglacial ecosystem. Appl Environ Microbiol, 77(14): 4778–4787

[8] Brankatschk R, Töwe S, Kleineidam K, Schloter M, Zeyer J (2011). Abundances and potential activities of nitrogen cycling microbial communities along a chronosequence of a glacier forefield. ISME J, 5(6): 1025–1037

[9] Campbell D H, Kendall C, Chang C C Y, Silva S R, Tonnessen K A (2002). Pathways for nitrate release from an alpine watershed: determination using δ¹⁵N and δ¹⁸O. Water Resour Res, 38(5): 10-1–10-9

[10] Cannone N, Diolaiuti G, Guglielmin M, Smiraglia C (2008). Accelerating climate change impacts on alpine glacier forefield ecosystems in the European Alps. Ecol Appl, 18(3): 637–648

[11] Chu H, Grogan P (2010). Soil microbial biomass, nutrient availability and nitrogen mineralization potential among vegetation-types in a low arctic tundra landscape. Plant and Soil, 329(1–2): 411–420

[12] Clow D W (2010). Changes in the timing of snowmelt and streamflow in Colorado:  a  response  to  recent  warming.  J  Clim,  23(9):  2293–2306

[13] Delgado-Baquerizo M, Gallardo A, Wallenstein M D, Maestre F T (2013). Vascular plants mediate the effects of aridity and soil properties on ammonia-oxidizing bacteria and archaea. FEMS Microbiol Ecol, 85(2): 273–282

[14] Di H J, Cameron K C, Shen J P, Winefield C S, O’Callaghan M, Bowatte S, He J Z (2010). Ammonia-oxidizing bacteria and archaea grow under contrasting soil nitrogen conditions. FEMS Microbiol Ecol, 72(3): 386–394

[15] Elser J J, Andersen T, Baron J S, Bergström A K, Jansson M, Kyle M, Nydick K R, Steger L, Hessen D O (2009). Shifts in lake N:P stoichiometry and nutrient limitation driven by atmospheric nitrogen deposition. Science, 326(5954): 835–837

[16] Erguder T H, Boon N, Wittebolle L, Marzorati M, Verstraete W (2009). Environmental factors shaping the ecological niches of ammonia-oxidizing archaea. FEMS Microbiol Rev, 33(5): 855–869

[17] Fierer N, Schimel J P, Holden P A (2003). Variations in microbial community composition through two soil depth profiles. Soil Biol Biochem, 35(1): 167–176

[18] Firestone M K, Davidson E A (1989). Microbiological basis of NO and N₂O production and consumption in soil. In: Andreae M O, Schimel D S, eds. Exchange of Trace Gases between Terrestrial Ecosystems and the Atmosphere. New York: John Wiley and Sons Ltd, 7–21

[19] Fisk M C, Schmidt S K (1996). Microbial responses to nitrogen additions in alpine tundra soil. Soil Biol Biochem, 28(6): 751–755

[20] Fountain A G, Campbell J L, Schuur E A G, Stammerjohn S E, Williams M W, Ducklow H W (2012). The disappearing cryosphere: impacts and ecosystem responses to rapid cryosphere loss. BioScience, 62(4): 405–415

[21] Francis C A, Roberts K J, Beman J M, Santoro A E, Oakley B B (2005). Ubiquity and diversity of ammonia-oxidizing archaea in water columns and sediments of the ocean. Proc Natl Acad Sci USA, 102(41): 14683–14688

[22] Gee G W, Bauder J W (1986). Particle-size analysis. In: Klute A, ed. Methods of Soil Analysis. Part 1. Physical and Mineralogical Methods. Madison: ASA and SSSA Publ, 383–411

[23] Gubry-Rangin C, Hai B, Quince C, Engel M, Thomson B C, James P, Schloter M, Griffiths R I, Prosser J I, Nicol G W (2011). Niche specialization of terrestrial archaeal ammonia oxidizers. Proc Natl Acad Sci USA, 108(52): 21206–21211

[24] Hannah D M, Brown L E, Milner A M, Gurnell A M, McGregor G R, Petts G E, Smith B P G, Snook D L (2007). Integrating climate-hydrology-ecology for alpine river systems. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 17(6): 636–656

[25] Hatzenpichler R (2012). Diversity, physiology, and niche differentiation of ammonia-oxidizing archaea. Appl Environ Microbiol, 78(21): 7501–7510

[26] Huber E, Bell T L, Simpson R R, Adams M A (2011). Relationships among micoclimate, edaphic conditions, vegetarian distribution and soil nitrogen dynamics on the Bogong High Plains, Australia. Austral Ecology, 36(2): 142–152

[27] IPCC (2014). Climate Change, Adaptation, and Vulnerability

[28] Kattelmann R, Elder K (1991). Hydrologic characteristics and water balance of an alpine basin in the Sierra Nevada. Water Resour Res, 27(7): 1553–1562

[29] Kirkham D, Bartholomew W V (1954). Equations for following nutrient transformations in soil, utilizing tracer data. Soil Sci Soc Am J, 18(1): 33–34

[30] Leininger S, Urich T, Schloter M, Schwark L, Qi J, Nicol G W, Prosser J I, Schuster S C, Schleper C (2006). Archaea predominate among ammonia-oxidizing prokaryotes in soils. Nature, 442(7104): 806–809

[31] Linn D M, Doran J W (1984). Effect of water-filled pore space on carbon dioxide and nitrous oxide production in tilled and nontilled soils. Soil Sci Soc Am J, 48(6): 1267–1272

[32] Lipson D A, Monson R K, Schmidt S K, Weintraub M N (2009). The trade-off between growth rate and yield in microbial communities and the consequences for under-snow soil respiration in a high elevation coniferous forest. Biogeochemistry, 95(1): 23–25

[33] Makarov M I, Glaser B, Zech W, Malysheva T I, Bulatnikova I V, Volkov A V (2003). Nitrogen dynamics in alpine ecosystems of the northern Caucasus. Plant and Soil, 256(2): 389–402

[34] Martens-Habbena W, Berube P M, Urakawa H, de la Torre J R, Stahl D A (2009). Ammonia oxidation kinetics determine niche separation of nitrifying Archaea and Bacteria. Nature, 461(7266): 976–979

[35] Miller A E, Schimel J P, Sickman J O, Meixner T, Doyle A P, Melack J M (2007). Mineralization responses at near-zero temperatures in three alpine soils. Biogeochemistry, 84(3): 233–245

[36] Morris K H, Mast M A, Clow D W, Wetherbee G A, Baron J S, Taipale C, Gay D, Richer E (2012). 2010 monitoring and tracking wet nitrogen deposition in Rocky Mountain National Park. National Park Service Natural Resource Report, 34

[37] Ohtonen R, Fritze H, Pennanen T, Jumpponen A, Trappe J (1999). Ecosystem properties and microbial community changes in primary succession on a glacier forefront. Oecologia, 119(2): 239–246

[38] Parton W J, Mosier A R, Ojima D S, Valentine D W, Schimel D S, Weier K, Kulmala A E (1996). Generalized model for N₂ and N₂O production from nitrification and denitrification. Global Biogeochem Cycles, 10(3): 401–412

[39] Prosser J I, Nicol G W (2008). Relative contributions of archaea and bacteria to aerobic ammonia oxidation in the environment. Environ Microbiol, 10(11): 2931–2941

[40] Rango A, van Katwijk V F (1990). Climate change effects on the snowmelt hydrology of western North American mountain basins. Geoscience and Remote Sensing. IEEE Transactions, 28(5): 970–974

[41] Rotthauwe J H, Witzel K P, Liesack W (1997). The ammonia monooxygenase structural gene amoA as a functional marker: molecular fine-scale analysis of natural ammonia-oxidizing populations. Appl Environ Microbiol, 63(12): 4704–4712

[42] Seastedt T R, Bowman W D, Caine T N, McKnight D, Townsend A, Williams M W (2004). The landscape continuum: a model for high-elevation ecosystems. BioScience, 54(2): 111–121

[43] Sickman J O, Leydecker A L, Chang C C Y, Kendall C, Melack J M, Lucero D M, Schimel J (2003). Mechanisms underlying export of N from high-elevation catchments during seasonal transitions. Biogeochemistry, 64(1): 1–24

[44] Stark J M, Hart S C (1996). Diffusion technique for preparing salt solutions, Kjeldahl digests, and persulfate digests for nitrogen-15 analysis. Soil Sci Soc Am J, 60(6): 1846–1855

[45] Sun G, Luo P, Wu N, Qiu P F, Gao Y H, Chen H, Shi F S (2009). Stellera chamaejasme L. increases soil N availability, turnover rates and microbial biomass in an alpine meadow ecosystem on the eastern Tibetan Plateau of China. Soil Biology & Biochemistry, 41(1): 86–91

[46] Tai X S, Mao W L, Liu G X, Chen T, Zhang W, Wu X K, Long H Z, Zhang B G, Gao T P (2014). Distribution of ammonia oxidizers in relation to vegetation characteristics in the Qilian Mountains, northwestern China. Biogeosciences Discuss, 11(4): 5123–5146

[47] Valentine D L (2007). Adaptations to energy stress dictate the ecology and evolution of the Archaea. Nat Rev Microbiol, 5(4): 316–323

[48] Waldrop M P, Firestone M K (2006). Seasonal dynamics of microbial community composition and function in oak canopy and open grassland soils. Microb Ecol, 52(3): 470–479

[49] Wallenstein M D, Hall E K (2012). A trait-based framework for predicting when and where microbial adaptation to climate change will affect ecosystem functioning. Biogeochemistry, 109(1–3): 35–47

[50] Yao H, Gao Y, Nicol G W, Campbell C D, Prosser J I, Zhang L, Han W, Singh B K (2011). Links between ammonia oxidizer community structure, abundance, and nitrification potential in acidic soils. Appl Environ Microbiol, 77(13): 4618–4625

Acknowledgments

We thank Francesca Cotrufo, Joe von Fischer, Ed Hall, and Eric Richer for their valuable input and help designing this project and Guy Beresford and Aki Koyama for assistance with laboratory methods. Financial support was provided by the USGS Western Mountain Initiative and the Francis Clark Soil Biology Scholarship.

RIGHTS & PERMISSIONS

2014 Higher Education Press and Springer-Verlag Berlin Heidelberg