Tumor cell membrane-based vaccines: A potential boost for cancer immunotherapy

Abstract

Because therapeutic cancer vaccines can, in theory, eliminate tumor cells specifically with relatively low toxicity, they have long been considered for application in repressing cancer progression. Traditional cancer vaccines containing a single or a few discrete tumor epitopes have failed in the clinic, possibly due to challenges in epitope selection, target downregulation, cancer cell heterogeneity, tumor microenvironment immunosuppression, or a lack of vaccine immunogenicity. Whole cancer cell or cancer membrane vaccines, which provide a rich source of antigens, are emerging as viable alternatives. Autologous and allogenic cellular cancer vaccines have been evaluated as clinical treatments. Tumor cell membranes (TCMs) are an intriguing antigen source, as they providemembrane-accessible targets and, at the same time, serve as integrated carriers of vaccine adjuvants and other therapeutic agents. This review provides a summary of the properties and technologies for TCM cancer vaccines. Characteristics, categories, mechanisms, and preparationmethods are discussed, as are the demonstrable additional benefits derived fromcombining TCMvaccines with chemotherapy, sonodynamic therapy, phototherapy, and oncolytic viruses. Further research in chemistry, biomedicine, cancer immunology, and bioinformatics to address current drawbacks could facilitate the clinical adoption of TCM vaccines.

Keywords

cancer immunotherapy / cancer vaccine / tumor cell membrane / tumor-derived extracellular vesicles

References

[1] N. D. Huntington, J. Cursons, J. Rautela, Nat. Rev. Cancer 2020, 20, 437.

[2] T. J. Laskowski, A. Biederstadt, K. Rezvani, Nat. Rev. Cancer 2022, 22, 557.

[3] A. Christofides, L. Strauss, A. Yeo, C. Cao, A. Charest, V. A. Boussiotis, Nat. Immunol. 2022, 23, 1148.

[4] C. C. Hedrick, I. Malanchi, Nat. Rev. Immunol. 2022, 22, 173.

[5] T. L. Murphy, K. M. Murphy, Cell Mol. Immunol. 2022, 19, 3.

[6] T. R. Petersen, D. Sika-Paotonu, D. A. Knight, H. M. Simkins, I. F. Hermans, PLoS One 2011, 6, e17657.

[7] A. W. Yewdall, S. B. Drutman, F. Jinwala, K. S. Bahjat, N. Bhardwaj, PLoS One 2010, 5, e11144.

[8] M. Binnewies, A. M. Mujal, J. L. Pollack, A. J. Combes, E. A. Hardison, K. C. Barry, J. Tsui, M. K. Ruhland, K. Kersten, M. A. Abushawish, M. Spasic, J. P. Giurintano, V. Chan, A. I. Daud, P. Ha, C. J. Ye, E. W. Roberts, M. F. Krummel, Cell 2019, 177, 556.

[9] C. Fu, A. Jiang, Front. Immunol. 2018, 9, 3059.

[10] Y. Jing, J. Yang, D. B. Johnson, J. J. Moslehi, L. Han, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2022, 19, 269.

[11] A. Gardner, A. de Mingo Pulido, B. Ruffell, Front. Immunol. 2020, 11, 924.

[12] C. H. June, R. S. O’Connor, O. U. Kawalekar, S. Ghassemi, M. C. Milone, Science 2018, 359, 1361.

[13] Y. Gong, R. G. J. Klein Wolterink, J. Wang, G. M. J. Bos, W. T. V. Germeraad, J. Hematol. Oncol. 2021, 14, 73.

[14] C. J. Bashor, I. B. Hilton, H. Bandukwala, D. M. Smith, O. Veiseh, Nat. Rev. Drug Discov. 2022, 21, 655.

[15] C. O. Starnes, Nature 1992, 357, 11.

[16] K. L. Knutson, K. Schiffman, M. L. Disis, J. Clin. Invest. 2001, 107, 477.

[17] A. Alsalloum, J. A. Shevchenko, S. Sennikov, Cancers 2023, 15, 1779.

[18] T. Gao, Q. Cen, H. Lei, Biomed. Pharmacother. 2020, 132, 110888.

[19] E. Pesut, A. Dukic, L. Lulic, J. Skelin, I. Simic, N. Milutin Gasperov, V. Tomaic, I. Sabol, M. Grce, Viruses 2021, 13, 2234.

[20] S. Kamolratanakul, P. Pitisuttithum, Vaccines 2021, 9, 1413.

[21] H. Zhou, Y. Ma, F. Liu, B. Li, D. Qiao, P. Ren, M. Wang, Front. Immunol. 2023, 14, 1255799.

[22] I. Dagogo-Jack, A. T. Shaw, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2018, 15, 81.

[23] M. A. Morse, W. R. Gwin, D. A. Mitchell, Target Oncol. 2021, 16, 121.

[24] J. W. Simons, N. Sacks, Urol. Oncol.: Semin. Orig. Invest. 2006, 24, 419.

[25] S. Srivatsan, J. M. Patel, E. N. Bozeman, I. E. Imasuen, S. He, D. Daniels, P. Selvaraj, Hum. Vaccines Immunother. 2013, 10, 52.

[26] M. Saxena, S. H. van der Burg, C. J. M. Melief, N. Bhardwaj, Nat. Rev. Cancer 2021, 21, 360.

[27] E. Blass, P. A. Ott, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2021, 18, 215.

[28] L. Lybaert, S. Lefever, B. Fant, E. Smits, B. De Geest, K. Breckpot, L. Dirix, S. A. Feldman, W. van Criekinge, K. Thielemans, S. H. van der Burg, P. A. Ott, C. Bogaert, Cancer Cell 2023, 41, 15.

[29] J. N. Graff, E. D. Chamberlain, Core Evidence 2014, 10, 1.

[30] S. I. M Sutherland, X. Ju, L. G. Horvath, G. J. Clark, Front. Immunol. 2021, 12, 641307

[31] S. Zalba, T. L. Ten Hagen, Cancer Treat. Rev. 2017, 52, 48.

[32] R. H. Fang, W. Gao, L. Zhang, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2023, 20, 33.

[33] M. Y. Lee, J. W. Jeon, C. Sievers, C. T. Allen, J. Immunother. Cancer 2020, 8, e001111.

[34] S. Jhunjhunwala, C. Hammer, L. Delamarre, Nat. Rev. Cancer 2021, 21, 298.

[35] C. M. Hu, L. Zhang, S. Aryal, C. Cheung, R. H. Fang, L. Zhang, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 10980.

[36] S. Han, Y. Lee, M. Lee, J. Controlled Release 2021, 338, 22.

[37] X. Meng, J. Wang, J. Zhou, Q. Tian, B. Qie, G. Zhou, W. Duan, Y. Zhu, Acta Biomater. 2021, 127, 266.

[38] C. Xiao, C. Tong, J. Fan, Z. Wang, Q. Xie, Y. Long, P. You, W. Wang, B. Liu, J. Control Release 2021, 339, 259.

[39] X. Huang, L. Chen, Y. Lin, K. I. Tou, H. Cai, H. Jin, W. Lin, J. Zhang, J. Cai, H. Zhou, J. Pi, Acta Biomater. 2021, 136, 456.

[40] V. Vijayan, S. Uthaman, I. K. Park, Polymers (Basel) 2018, 10, 983.

[41] R. H. Fang, A. V. Kroll, W. Gao, L. Zhang, Adv. Mater. 2018, 30, e1706759.

[42] X. Zhang, H. Cui, W. Zhang, Z. Li, J. Gao, Bioact. Mater 2023, 22, 491.

[43] Z. Chen, P. Zhao, Z. Luo, M. Zheng, H. Tian, P. Gong, G. Gao, H. Pan, L. Liu, A. Ma, H. Cui, Y. Ma, L. Cai, ACS Nano 2016, 10, 10049.

[44] R. H. Fang, C. M. Hu, B. T. Luk, W. Gao, J. A. Copp, Y. Tai, D. E. O’Connor, L. Zhang, Nano Lett. 2014, 14, 2181.

[45] W. Liu, Y. Huang, J. Mater. Chem. B 2022, 10, 7161.

[46] Y. Zeng, S. Li, S. Zhang, L. Wang, H. Yuan, F. Hu, Acta Pharm. Sin. B 2022, 12, 3233.

[47] A. Das, N. Ali, Expert Rev. Vaccines 2021, 20, 1273.

[48] A. S. Utada, E. Lorenceau, D. R. Link, P. D. Kaplan, H. A. Stone, D. A. Weitz, Science 2005, 308, 537.

[49] C. E. Astete, C. M. Sabliov, J. Biomater. Sci., Polym. Ed. 2006, 17, 247.

[50] R. Yang, J. Xu, L. Xu, X. Sun, Q. Chen, Y. Zhao, R. Peng, Z. Liu, ACS Nano 2018, 12, 5121.

[51] F. Huang, Q. Zhang, J. Xiao, X. Zhang, X. Han, X. Shi, J. Hu, L. Li, X. Qian, Int. J. Nanomed. 2023, 18, 2261.

[52] L. Xiao, Y. Huang, Y. Yang, Z. Miao, J. Zhu, M. Zhong, C. Feng, W. Tang, J. Zhou, L. Wang, X. Zhao, Z. Wang, Nanoscale 2021, 13, 3594.

[53] Y. Jiang, N. Krishnan, J. Zhou, S. Chekuri, X. Wei, A. V. Kroll, C. L. Yu, Y. Duan, W. Gao, R. H. Fang, L. Zhang, Adv. Mater. 2020, 32, e2001808.

[54] S. Gou, W. Liu, S. Wang, G. Chen, Z. Chen, L. Qiu, X. Zhou, Y. Wu, Y. Qi, Y. Gao, Nano Lett. 2021, 21, 9939.

[55] N. H. Lee, S. You, A. Taghizadeh, M. Taghizadeh, H. S. Kim, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 2223.

[56] R. J. Bose, B. J. Kim, Y. Arai, I. B. Han, J. J. Moon, R. Paulmurugan, H. Park, S. H. Lee, Biomaterials 2018, 185, 360.

[57] Y. Wang, K. Zhang, T. Li, A. Maruf, X. Qin, L. Luo, Y. Zhong, J. Qiu, S. McGinty, G. Pontrelli, X. Liao, W. Wu, G. Wang, Theranostics 2021, 11, 164.

[58] Y. Yi, M. Yu, W. Li, D. Zhu, L. Mei, M. Ou, J. Controlled Release 2023, 355, 760.

[59] C. Maksoudian, N. Saffarzadeh, E. Hesemans, N. Dekoning, K. Buttiens, S. J. Soenen, Nanoscale Adv. 2020, 2, 3734.

[60] V. Chiozzi, F. Rossi, Nanoscale Adv. 2020, 2, 5090.

[61] Y. Hu, S. Mignani, J. P. Majoral, M. Shen, X. Shi, Chem. Soc. Rev. 2018, 47, 1874.

[62] X. Chen, D. Cheng, M. Ding, N. Yu, J. Liu, J. Li, L. Lin, J. Mater. Chem. B 2022, 10, 4595.

[63] F. Li, W. Nie, F. Zhang, G. Lu, C. Lv, Y. Lv, W. Bao, L. Zhang, S. Wang, X. Gao, W. Wei, H.-Y. Xie, ACS Cent. Sci. 2019, 5, 796.

[64] D. Wu, X. Shou, Y. Zhang, Z. Li, G. Wu, D. Wu, J. Wu, S. Shi, S. Wang, Nanomedicine: NBM 2021, 32, 102333.

[65] X. Qian, J. Zhang, Z. Gu, Y. Chen, Biomaterials 2019, 211, 1.

[66] K. Yu, Y. Chen, L. Zhang, Y. Zheng, J. Chen, Z. Wang, X. Yu, K. Song, Y. Dong, F. Xiong, Z. Dong, H. Zhu, G. Sheng, M. Zhu, X. Yuan, H. Guan, J. Xiong, Y. Liu, F. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 44689.

[67] N. Bloise, S. Strada, G. Dacarro, L. Visai, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 7683.

[68] Q. Wu, L. Chen, X. Huang, J. Lin, J. Gao, G. Yang, Y. Wu, C. Wang, X. Kang, Y. Yao, Y. Wang, M. Xue, X. Luan, X. Chen, Z. Zhang, S. Sun, Int. J. Oral Sci. 2023, 15, 9.

[69] Z. Li, L. Rong, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 23469.

[70] M. Lian, S. Shao, M. Liu, Y. Shi, H. Zhang, D. Chen, Talanta 2022, 238, 123071.

[71] B. Ji, H. Cai, Y. Yang, F. Peng, M. Song, K. Sun, F. Yan, Y. Liu, Acta Biomater. 2020, 111, 363.

[72] S. Ning, X. Dai, W. Tang, Q. Guo, M. Lyu, D. Zhu, W. Zhang, H. Qian, X. Yao, X. Wang, Acta Biomater. 2022, 152, 562.

[73] M. Xu, Y. Yang, Z. Yuan, Pharmaceutics 2022, 14, 1367.

[74] Z. Wang, M. Zhang, S. Chi, M. Zhu, C. Wang, Z. Liu, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 16.

[75] V. Nica, A. Marino, C. Pucci, Ö. Şen, M. Emanet, D. De Pasquale, A. Carmignani, A. Petretto, M. Bartolucci, S. Lauciello, R. Brescia, F. de Boni, M. Prato, S. Marras, F. Drago, M. Hammad, D. Segets, G. Ciofani, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 30008.

[76] N. McCann, D. O’Connor, T. Lambe, A. J. Pollard, Curr. Opin. Immunol. 2022, 77, 102210.

[77] J. L. Mejía-Méndez, R. Vazquez-Duhalt, L. R. Hernández, E. Sánchez-Arreola, H. Bach, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 8579.

[78] B. Romanowski, P. Colares de Borba, P. S. Naud, C. M Roteli-Martins, N. S. De Carvalho, J. C. Teixeira, F. Aoki, B. Ramjattan, R. M. Shier, R. Somani, S. Barbier, M. M. Blatter, C. Chambers, D. Ferris, S. A. Gall, F. A. Guerra, D. M. Harper, J. A. Hedrick, D. C. Henry, A. P. Korn, R. Kroll, A.-B. Moscicki, W. D. Rosenfeld, B. J. Sullivan, C. S. Thoming, S. K. Tyring, C. M. Wheeler, G. Dubin, A. Schuind, T. Zahaf, M. Greenacre, A. Sgriobhadair, Lancet 2009, 374, 1975.

[79] L. L. Villa, R. L. R. Costa, C. A. Petta, R. P. Andrade, K. A. Ault, A. R. Giuliano, C. M. Wheeler, L. A. Koutsky, C. Malm, M. Lehtinen, F. E. Skjeldestad, S.-E. Olsson, M. Steinwall, D. R. Brown, R. J. Kurman, B. M. Ronnett, M. H. Stoler, A. Ferenczy, D. M. Harper, G. M. Tamms, J. Yu, L. Lupinacci, R. Railkar, F. J. Taddeo, K. U. Jansen, M. T. Esser, H. L. Sings, A. J. Saah, E. Barr, Lancet Oncol. 2005, 6, 271.

[80] L. Nika, S. Cuadrado-Castano, G. Asthagiri Arunkumar, C. Grünwald-Gruber, M. McMahon, K. Koczka, A. García-Sastre, F. Krammer, R. Grabherr, Vaccines 2019, 7, 41.

[81] R. Ma, Z. Li, E. A. Chiocca, M. A. Caligiuri, J. Yu, Trends Cancer 2023, 9, 122.

[82] W. Ban, J. Guan, H. Huang, Z. He, M. Sun, F. Liu, J. Sun, Nano Res. 2022, 15, 4137.

[83] S. Tuve, Y. Liu, K. Tragoolpua, J. D. Jacobs, R. C. Yumul, Z. Y. Li, R. Strauss, K. E. Hellstrom, M. L. Disis, S. Roffler, A. Lieber, Vaccine 2009, 27, 4225.

[84] M. Fusciello, F. Fontana, S. Tahtinen, C. Capasso, S. Feola, B. Martins, J. Chiaro, K. Peltonen, L. Ylosmaki, E. Ylosmaki, F. Hamdan, O. K. Kari, J. Ndika, H. Alenius, A. Urtti, J. T. Hirvonen, H. A. Santos, V. Cerullo, Nat. Commun. 2019, 10, 5747.

[85] S. Huang, X. Hong, M. Zhao, N. Liu, H. Liu, J. Zhao, L. Shao, W. Xue, H. Zhang, P. Zhu, R. Guo, Bioeng. Transl. Med. 2022, 7, e10315.

[86] T. C. Ho, C. C. Chang, H. P. Chan, T. W. Chung, C. W. Shu, K. P. Chuang, T. H. Duh, M. H. Yang, Y. C. Tyan, Molecules 2022, 27, 2902.

[87] A. M. Gutierrez, E. M. Frazar, M. V. X Klau, P. Paul, J. Z. Hilt, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, e2101820.

[88] Y. Zhang, Y. Huang, Front. Chem. 2020, 8, 615665.

[89] S. Bashir, M. Hina, J. Iqbal, A. H. Rajpar, M. A. Mujtaba, N. A. Alghamdi, S. Wageh, K. Ramesh, S. Ramesh, Polymers (Basel) 2020, 12, 2702.

[90] L. Lei, D. Huang, H. Gao, B. He, J. Cao, N. A. Peppas, Sci. Adv. 2022, 8, eadc8738.

[91] J. Kim, W. A. Li, Y. Choi, S. A. Lewin, C. S. Verbeke, G. Dranoff, D. J. Mooney, Nat. Biotechnol. 2015, 33, 64.

[92] M. Luchner, S. Reinke, A. Milicic, Pharmaceutics 2021, 13, 142.

[93] X. K. Jin, J. L. Liang, S. M. Zhang, P. Ji, Q. X. Huang, Y. T. Qin, X. C. Deng, C. J. Liu, X. Z. Zhang, Mater. Horiz. 2023, 10, 4365.

[94] S. Gou, W. Meng, A. C. Panayi, R. Wang, R. Zhang, P. Gao, T. He, W. Geng, S. Hu, Y. Yu, Q. Feng, K. Cai, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2213867.

[95] L. Rao, G. T. Yu, Q. F. Meng, L. L. Bu, R. Tian, L. S. Lin, H. Deng, W. Yang, M. Zan, J. Ding, A. Li, H. Xiao, Z. J. Sun, W. Liu, X. Chen, Adv. Funct. Mater. 2019, 29, 1905671.

[96] Z. Sun, J. Liu, Y. Li, X. Lin, Y. Chu, W. Wang, S. Huang, W. Li, J. Peng, C. Liu, L. Cai, W. Deng, C. Sun, G. Deng, Adv. Mater. 2023, 35, e2208555.

[97] S. Nagai, M. Azuma, Adv. Exp. Med. Biol. 2019, 1189, 25.

[98] R. Chen, A. Ganesan, I. Okoye, E. Arutyunova, S. Elahi, M. J. Lemieux, K. Barakat, Med. Res. Rev. 2020, 40, 654.

[99] Y. Li, H. Zhang, R. Wang, Y. Wang, R. Li, M. Zhu, X. Zhang, Z. Zhao, Y. Wan, J. Zhuang, H. Zhang, X. Huang, Adv. Mater. 2023, 35, e2208923.

[100] A. van Duijn, S. H. Van der Burg, F. A. Scheeren, J. Immunother. Cancer 2022, 10, e004589.

[101] H. Wang, Y. Liu, R. He, D. Xu, J. Zang, N. Weeranoppanant, H. Dong, Y. Li, Biomater. Sci. 2020, 8, 552.

[102] M. A. Kotterman, T. W. Chalberg, D. V. Schaffer, Annu. Rev. Biomed. Eng. 2015, 17, 63.

[103] C. C. Shen, M. N. Hsu, C. W. Chang, M. W. Lin, J. R. Hwu, Y. Tu, Y. C. Hu, Nucleic Acids Res. 2019, 47, e13.

[104] Y. Yan, X. Y. Liu, A. Lu, X. Y. Wang, L. X. Jiang, J. C. Wang, J. Controlled Release 2022, 342, 241.

[105] J. Li, J. J. Roise, M. He, R. Das, N. Murthy, Adv. Drug Deliv. Rev. 2021, 168, 99.

[106] X. Gong, Z. Chen, J. J. Hu, C. Liu, Vaccines (Basel) 2022, 10, 1942.

[107] M. T. N Yarnall, E. I. Ioannidi, C. Schmitt-Ulms, R. N. Krajeski, J. Lim, L. Villiger, W. Zhou, K. Jiang, S. K. Garushyants, N. Roberts, L. Zhang, C. A. Vakulskas, J. A. Walker, 2nd, A. P. Kadina, A. E. Zepeda, K. Holden, H. Ma, J. Xie, G. Gao, L. Foquet, G. Bial, S. K. Donnelly, Y. Miyata, D. R. Radiloff, J. M. Henderson, A. Ujita, O. O. Abudayyeh, J. S. Gootenberg, Nat. Biotechnol. 2023, 41, 500.

[108] A. A. Begum, I. Toth, W. M. Hussein, P. M. Moyle, Curr. Drug Delivery 2019, 16, 588.

[109] P. Ray, R. Chakraborty, O. Banik, E. Banoth, P. Kumar, ACS Omega 2023, 8, 3606.

[110] Y. Takayama, K. Kusamori, M. Nishikawa, Molecules 2019, 24, 172.

[111] X. Ai, S. Wang, Y. Duan, Q. Zhang, M. S. Chen, W. Gao, L. Zhang, Biochemistry 2020, 60, 941.

[112] X. Dong, L. L. Mu, X. L. Liu, H. Zhu, S. C. Yang, X. Lai, H. J. Liu, H. Y. Feng, Q. Lu, B. B. S. Zhou, H. Z. Chen, G. Q. Chen, J. F. Lovell, D. L. Hong, C. Fang, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2000309.

[113] M. J. Volk, V. G. Tran, S.-I. Tan, S. Mishra, Z. Fatma, A. Boob, H. Li, P. Xue, T. A. Martin, H. Zhao, Chem. Rev. 2022, 123, 5521.

[114] Q. Zhang, W. Wei, P. Wang, L. Zuo, F. Li, J. Xu, X. Xi, X. Gao, G. Ma, H.-y. Xie, ACS Nano 2017, 11, 10724.

[115] J. Liu, X. Zhang, Y. Cheng, X. Cao, Cell Mol. Immunol. 2021, 18, 2461.

[116] K. Mehla, P. K. Singh, Trends Cancer 2019, 5, 822.

[117] M. Reina-Campos, N. E. Scharping, A. W. Goldrath, Nat. Rev. Immunol. 2021, 21, 718.

[118] A. H. A Balzer, C. B. Whitehurst, Curr. Issues Mol. Biol. 2023, 45, 8733.

[119] P. R. Hartmeier, J. L. Kosanovich, K. Y. Velankar, J. Armen-Luke, M. A. Lipp, E. S. Gawalt, N. Giannoukakis, K. M. Empey, W. S. Meng, Mol. Pharmaceutics 2022, 19, 2638.

[120] Z. Lu, Y. Zhang, Y. Wang, G.-H. Tan, F.-Y. Huang, R. Cao, N. He, L. Zhang, J. Controlled Release 2021, 332, 245.

[121] B. P. Gross, K. Chitphet, A. Wongrakpanich, E. I. Wafa, L. A. Norian, A. K. Salem, Bioconjugate Chem. 2020, 31, 2147.

[122] T. Kinoshita, Open Biol. 2020, 10, 190290.

[123] S. Nathaly Wieser, L. Schnittger, M. Florin-Christensen, S. Delbecq, T. Schetters, Int. J. Parasitol. 2019, 49, 175.

[124] J. M. Patel, V. F. Vartabedian, E. N. Bozeman, B. E. Caoyonan, S. Srivatsan, C. D. Pack, P. Dey, M. J. D’Souza, L. Yang, P. Selvaraj, Biomaterials 2016, 74, 231.

[125] R. Bommireddy, L. E. Munoz, A. Kumari, L. Huang, Y. Fan, L. Monterroza, C. D. Pack, S. Ramachandiran, S. J. C. Reddy, J. Kim, Z. G. Chen, N. F. Saba, D. M. Shin, P. Selvaraj, Vaccines (Basel) 2020, 8, 182.

[126] C. D. Pack, R. Bommireddy, L. E. Munoz, J. M. Patel, E. N. Bozeman, P. Dey, V. Radhakrishnan, V. F. Vartabedian, K. Venkat, S. Ramachandiran, S. J. C. Reddy, P. Selvaraj, Hum. Vaccin. Immunother. 2020, 16, 3184.

[127] Y. Cai, X. Chen, J. Si, X. Mou, X. Dong, Small 2021, 17, e2103072.

[128] H.-Y. Chen, J. Deng, Y. Wang, C.-Q. Wu, X. Li, H.-W. Dai, Acta Biomater. 2020, 112, 1.

[129] C. A. Thaiss, N. Zmora, M. Levy, E. Elinav, Nature 2016, 535, 65.

[130] O. Y. Kim, H. T. Park, N. T. H. Dinh, S. J. Choi, J. Lee, J. H. Kim, S. W. Lee, Y. S. Gho, Nat. Commun. 2017, 8, 626.

[131] S. Wang, J. Guo, Y. Bai, C. Sun, Y. Wu, Z. Liu, X. Liu, Y. Wang, Z. Wang, Y. Zhang, H. Hao, Front. Immunol. 2022, 13, 987419.

[132] L. Chen, H. Qin, R. Zhao, X. Zhao, L. Lin, Y. Chen, Y. Lin, Y. Li, Y. Qin, Y. Li, S. Liu, K. Cheng, H. Chen, J. Shi, G. J. Anderson, Y. Wu, Y. Zhao, G. Nie, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabc2816.

[133] W.-L. Liu, M.-Z. Zou, T. Liu, J.-Y. Zeng, X. Li, W.-Y. Yu, C.-X. Li, J.-J. Ye, W. Song, J. Feng, X.-Z. Zhang, Nat. Commun. 2019, 10, 3199.

[134] W.-L. Liu, M.-Z. Zou, T. Liu, J.-Y. Zeng, X. Li, W.-Y. Yu, C.-X. Li, J.-J. Ye, W. Song, J. Feng, X.-Z. Zhang, Adv. Mater. 2019, 31, e1900499.

[135] P. Zhao, Y. Xu, W. Ji, L. Li, L. Qiu, S. Zhou, Z. Qian, H. Zhang, Int. J. Nanomedicine 2022, 17, 73.

[136] C. Gong, X. Yu, B. You, Y. Wu, R. Wang, L. Han, Y. Wang, S. Gao, Y. Yuan, J. Nanobiotechnol. 2020, 18, 92.

[137] Y. Li, Y. Liu, J. Xu, D. Chen, T. Wu, Y. Cao, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 31150.

[138] W. Li, M. Dong, Y. Li, H. Dong, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2202986.

[139] T. Shen, S. Yang, X. Qu, Z. Chen, L. Zeng, X. Sun, Y. Lin, M. Luo, B. Lei, C. Yue, C. Ma, N. Hu, W. Wang, L. Zhang, J. Controlled Release 2023, 358, 204.

[140] L. Koleva, E. Bovt, F. Ataullakhanov, E. Sinauridze, Pharmaceutics 2020, 12, 276.

[141] F. Wang, R. Zong, G. Chen, J. Controlled Release 2022, 341, 314.

[142] A. Ukidve, Z. Zhao, A. Fehnel, V. Krishnan, D. C. Pan, Y. Gao, A. Mandal, V. Muzykantov, S. Mitragotri, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2020, 117, 17727.

[143] X. Han, S. Shen, Q. Fan, G. Chen, E. Archibong, G. Dotti, Z. Liu, Z. Gu, C. Wang, Sci. Adv. 2019, 5, eaaw6870.

[144] W. Shi, X. Cao, Q. Liu, Q. Zhu, K. Liu, T. Deng, Q. Yu, W. Deng, J. Yu, Q. Wang, X. Xu, Pharmaceuticals (Basel) 2022, 15, 1059.

[145] N. Kayraklioglu, B. Horuluoglu, D. M. Klinman, Methods Mol. Biol. 2021, 2197, 51.

[146] A. V. Kroll, R. H. Fang, Y. Jiang, J. Zhou, X. Wei, C. L. Yu, J. Gao, B. T. Luk, D. Dehaini, W. Gao, L. Zhang, Adv. Mater. 2017, 29, 201703969.

[147] D. T. Johnson, J. Zhou, A. V. Kroll, R. H. Fang, M. Yan, C. Xiao, X. Chen, J. Kline, L. Zhang, D. E. Zhang, Leukemia 2022, 36, 994.

[148] H. Sun, Y. Li, P. Zhang, H. Xing, S. Zhao, Y. Song, D. Wan, J. Yu, Biomark. Res. 2022, 10, 89.

[149] L. Shi, H. Gu, Nanomedicine 2023, 48, 102648.

[150] J. L. Naour, L. Galluzzi, L. Zitvogel, G. Kroemer, E. Vacchelli, Oncoimmunology 2020, 9, 1771143.

[151] A. Komal, M. Noreen, A. F El-Kott, Immunol. Res. 2021, 69, 312.

[152] S. Bhagchandani, J. A. Johnson, D. J. Irvine, Adv. Drug Delivery Rev. 2021, 175, 113803.

[153] G. Frega, Q. Wu, J. L. Naour, E. Vacchelli, L. Galluzzi, G. Kroemer, O. Kepp, Oncoimmunology 2020, 9, 1796002.

[154] L. Karapetyan, J. J. Luke, D. Davar, Onco Targets Ther. 2020, 13, 10039.

[155] P. Marrack, A. S. McKee, M. W. Munks, Nat. Rev. Immunol. 2009, 9, 287.

[156] Z. Zhao, Z. Ma, B. Wang, Y. Guan, X. D. Su, Z. Jiang, Cell Rep. 2020, 32, 108053.

[157] R. Zhang, C. Wang, Y. Guan, X. Wei, M. Sha, M. Yi, M. Jing, M. Lv, W. Guo, J. Xu, Y. Wan, X. M. Jia, Z. Jiang, Cell Mol. Immunol. 2021, 18, 1222.

[158] K. Zhang, C. Qi, K. Cai, Adv. Mater. 2022, 35, e2205409.

[159] W. Pan, B. Cui, P. Gao, Y. Ge, N. Li, B. Tang, Chem. Commun. (Camb.) 2020, 56, 547.

[160] Z. Zhao, S. Dong, Y. Liu, J. Wang, L. Ba, C. Zhang, X. Cao, C. Wu, P. Yang, ACS Nano 2022, 16, 20400.

[161] D. Zhang, Z. Ye, H. Liu, X. Wang, J. Hua, Y. Ling, L. Wei, Y. Xia, S. Sun, L. Xiao, Nanotheranostics 2021, 5, 275.

[162] W. Pan, Y. Ge, Z. Yu, P. Zhou, B. Cui, N. Li, B. Tang, Chem. Commun. (Camb.) 2019, 55, 5115.

[163] Z. Fang, M. Zhang, R. Kang, M. Cui, M. Song, K. Liu, Int. J. Pharm. 2022, 629, 122415.

[164] Y. Guo, X. Zheng, T. Gai, Z. Wei, S. Zhang, Chem. Commun. (Camb.) 2021, 57, 5754.

[165] Y. Zhao, Y. Pan, K. Zou, Z. Lan, G. Cheng, Q. Mai, H. Cui, Q. Meng, T. Chen, L. Rao, L. Ma, G. Yu, Bioact. Mater. 2023, 19, 237.

[166] H. Zhang, M. Li, X. Zhu, Z. Zhang, H. Huang, L. Hou, Nanotechnology 2021, 32, 325101.

[167] G. van Niel, G. D’Angelo, G. Raposo, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2018, 19, 213.

[168] K. Debnath, K. Las Heras, A. Rivera, S. Lenzini, J.-W. Shin, Nat. Rev. Mater. 2023, 8, 390.

[169] E. I. Buzas, Nat. Rev. Immunol. 2023, 23, 236.

[170] R. Crescitelli, C. Lasser, J. Lotvall, Nat. Protoc. 2021, 16, 1548.

[171] R. Kalluri, V. S. LeBleu, Science 2020, 367, eaau6977.

[172] X. Guo, R. Sui, H. Piao, J. Nanobiotechnol. 2022, 20, 383.

[173] Y. Chen, Y. Jin, N. Wu, Cells 2021, 10, 512.

[174] L. Feng, L. Guo, Y. Tanaka, L. Su, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 15236.

[175] C. Jiang, N. Zhang, X. Hu, H. Wang, Mol. Cancer 2021, 20, 117.

[176] X. Wan, B. Xie, H. Sun, W. Gu, C. Wang, Q. Deng, S. Zhou, Cancer Cell Int. 2022, 22, 83.

[177] T. Akoto, S. Saini, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 3528.

[178] X. Geng, B. Chang, J. Shan, Andrologia 2022, 54, e14550.

[179] Y. Tan, F. Tang, J. Li, H. Yu, M. Wu, Y. Wu, H. Zeng, K. Hou, Q. Zhang, Biomed. Pharmacother. 2022, 149, 112832.

[180] R. Valenti, V. Huber, P. Filipazzi, L. Pilla, G. Sovena, A. Villa, A. Corbelli, S. Fais, G. Parmiani, L. Rivoltini, Cancer Res. 2006, 66, 9290.

[181] M. Lundholm, M. Schroder, O. Nagaeva, V. Baranov, A. Widmark, L. Mincheva-Nilsson, P. Wikstrom, PLoS One 2014, 9, e108925.

[182] L. Muller, P. Simms, C. S. Hong, M. I. Nishimura, E. K. Jackson, S. C. Watkins, T. L. Whiteside, Oncoimmunology 2017, 6, e1261243.

[183] F. Chalmin, S. Ladoire, G. Mignot, J. Vincent, M. Bruchard, J. P Remy-Martin, W. Boireau, A. Rouleau, B. Simon, D. Lanneau, A. De Thonel, G. Multhoff, A. Hamman, F. Martin, B. Chauffert, E. Solary, L. Zitvogel, C. Garrido, B. Ryffel, C. Borg, L. Apetoh, C. Rebe, F. Ghiringhelli, J. Clin. Invest. 2010, 120, 457.

[184] V. G. Martinez, S. O’Neill, J. Salimu, S. Breslin, A. Clayton, J. Crown, L. O’Driscoll, Oncoimmunology 2017, 6, e1362530.

[185] M. Najaflou, M. Shahgolzari, A. Y. Khosroushahi, S. Fiering, Cancers (Basel) 2022, 15, 82.

[186] J. W. Clancy, C. D’Souza-Schorey, Annu. Rev. Pathol. 2023, 18, 205.

[187] L. Qiao, S. Hu, K. Huang, T. Su, Z. Li, A. Vandergriff, J. Cores, P. U. Dinh, T. Allen, D. Shen, H. Liang, Y. Li, K. Cheng, Theranostics 2020, 10, 3474.

[188] Y. S. Lee, S. H. Kim, J. A. Cho, C. W. Kim, Exp. Mol. Med. 2011, 43, 281.

[189] W. Fan, X. D. Tian, E. Huang, J. J. Zhang, Asian Pac. J. Cancer Prev. 2013, 14, 987.

[190] J. Li, F. Huang, Y. Jiang, J. Zhao, J. Wan, S. Hao, Front. Immunol. 2022, 13, 1043484.

[191] J. Rossowska, N. Anger, K. Wegierek, A. Szczygiel, J. Mierzejewska, M. Milczarek, B. Szermer-Olearnik, E. Pajtasz-Piasecka, Front. Immunol. 2019, 10, 211.

[192] F. Huang, Z. Li, W. Zhang, J. Li, S. Hao, Cancer Immunol. Immunother. 2022, 71, 2197.

[193] B. Moon, S. Chang, Cells 2022, 11, 316.

[194] F. Xiu, Z. Cai, Y. Yang, X. Wang, J. Wang, X. Cao, J. Mol. Med. (Berl.) 2007, 85, 511.

[195] V. V. Temchura, M. Tenbusch, G. Nchinda, G. Nabi, B. Tippler, M. Zelenyuk, O. Wildner, K. Uberla, S. Kuate, Vaccine 2008, 26, 3662.

[196] D. Zhu, D. H. Lam, Y. I. Purwanti, S. L. Goh, C. Wu, J. Zeng, W. Fan, S. Wang, Mol. Ther. 2013, 21, 1621.

[197] G. B. Kim, G. H. Nam, Y. Hong, J. Woo, Y. Cho, I. C. Kwon, Y. Yang, I. S. Kim, Sci. Adv. 2020, 6, eaaz2083.

[198] L. Wu, W. Xie, Y. Li, Q. Ni, P. Timashev, M. Lyu, L. Xia, Y. Zhang, L. Liu, Y. Yuan, X. J. Liang, Q. Zhang, Adv. Sci. (Weinh) 2022, 9, e2105376.

[199] X. Qin, C. Yang, H. Xu, R. Zhang, D. Zhang, J. Tu, Y. Guo, B. Niu, L. Kong, Z. Zhang, Small 2021, 17, e2103984.

[200] X. Gao, N. Ran, X. Dong, B. Zuo, R. Yang, Q. Zhou, H. M. Moulton, Y. Seow, H. Yin, Sci. Transl. Med. 2018, 10, eaat0195.

[201] S. Ma, J. Wu, H. Hu, Y. Mu, L. Zhang, Y. Zhao, X. Bian, W. Jing, P. Wei, B. Zhao, J. Deng, Z. Liu, Mater. Today Bio 2022, 13, 100195.

[202] Y. Zha, Y. Li, T. Lin, J. Chen, S. Zhang, J. Wang, Theranostics 2021, 11, 397.

[203] L. Xu, X. Xu, Y. Liang, C. Wen, K. Ouyang, J. Huang, Y. Xiao, X. Deng, J. Xia, L. Duan, J. Controlled Release 2023, 358, 259.

[204] Y. Zou, L. Li, Y. Li, S. Chen, X. Xie, X. Jin, X. Wang, C. Ma, G. Fan, W. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 56892.

[205] C. Lin, S. Liang, Y. Li, Y. Peng, Z. Huang, Z. Li, Y. Yang, X. Luo, Biosens. Bioelectron. 2022, 211, 114372.

[206] Z. Wan, X. Gan, R. Mei, J. Du, W. Fan, M. Wei, G. Yang, W. Qin, Z. Zhu, L. Liu, J. Nanobiotechnol. 2022, 20, 385.

[207] J. Wolfers, A. Lozier, G. Raposo, A. Regnault, C. Thery, C. Masurier, C. Flament, S. Pouzieux, F. Faure, T. Tursz, E. Angevin, S. Amigorena, L. Zitvogel, Nat. Med. 2001, 7, 297.

[208] Q. Rao, B. Zuo, Z. Lu, X. Gao, A. You, C. Wu, Z. Du, H. Yin, Hepatology 2016, 64, 456.

[209] X. Xia, J. Mai, R. Xu, J. E. T. Perez, M. L. Guevara, Q. Shen, C. Mu, H. Y. Tung, D. B. Corry, S. E. Evans, X. Liu, M. Ferrari, Z. Zhang, X. C. Li, R. F. Wang, H. Shen, Cell Rep. 2015, 11, 957.

[210] Y. J. Piao, S. H. Yoon, H. S. Kim, W. K. Moon, W. Han, Biochem. Biophys. Rep. 2021, 28, 101136.

[211] Z. Chen, L. You, L. Wang, X. Huang, H. Liu, J. Y. Wei, L. Zhu, W. Qian, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2018, 37, 190.

[212] Y. J. Piao, H. S. Kim, W. K. Moon, Mol. Imaging Biol. 2020, 22, 612.

[213] J. Ratajczak, M. Wysoczynski, F. Hayek, A. Janowska-Wieczorek, M. Z. Ratajczak, Leukemia 2006, 20, 1487.

[214] S. Zhu, S. Li, M. Yi, N. Li, K. Wu, Int. J. Nanomed. 2021, 16, 7071.

[215] A. Al Halawani, S. M. Mithieux, G. C. Yeo, E. Hosseini-Beheshti, A. S. Weiss, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 3389.

[216] J. Ma, H. Zhang, K. Tang, B. Huang, Eur. J. Immunol. 2020, 50, 1653.

[217] Y. Hu, Y. Sun, C. Wan, X. Dai, S. Wu, P. C. Lo, J. Huang, J. F. Lovell, H. Jin, K. Yang, J. Nanobiotechnol. 2022, 20, 189.

[218] R. Ma, T. Ji, D. Chen, W. Dong, H. Zhang, X. Yin, J. Ma, X. Liang, Y. Zhang, G. Shen, X. Qin, B. Huang, Oncoimmunology 2016, 5, e1118599.

[219] H. Zhang, K. Tang, Y. Zhang, R. Ma, J. Ma, Y. Li, S. Luo, X. Liang, T. Ji, Z. Gu, J. Lu, W. He, X. Cao, Y. Wan, B. Huang, Cancer Immunol. Res. 2015, 3, 196.

[220] W. Sun, L. Dai, Y. Cao, P. Pan, L. Zhi, X. Wang, X. Yuan, Z. Gao, S. Guo, G. Liu, J. Yin, L. Xie, L. Wang, Y. Wang, W. Li, H. Li, Y. Jia, Cancer Nanotechnol. 2023, 14, 34.

[221] K. Tang, J. Ma, B. Huang, Cell Mol. Immunol. 2022, 19, 1196.

[222] L. Debbi, S. Guo, D. Safina, S. Levenberg, Biotechnol. Adv. 2022, 59, 107983.

[223] D. Xie, Q. Wang, G. Wu, Front. Immunol. 2022, 13, 1017400.

[224] L. Zitvogel, C. Perreault, O. J. Finn, G. Kroemer, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2021, 18, 591.

[225] S. J. Klebanoff, A. J. Kettle, H. Rosen, C. C. Winterbourn, W. M. Nauseef, J. Leukocyte Biol. 2013, 93, 185.

[226] C. J. J Alderman, S. Shah, J. C. Foreman, B. M. Chain, D. R. Katz, Free Radic. Biol. Med. 2002, 32, 377.

[227] C. L. Chiang, J. A. Ledermann, A. N. Rad, D. R. Katz, B. M. Chain, Cancer Immunol. Immunother. 2006, 55, 1384.

[228] C. L. Chiang, L. E. Kandalaft, J. Tanyi, A. R. Hagemann, G. T. Motz, N. Svoronos, K. Montone, G. M Mantia-Smaldone, L. Smith, H. L. Nisenbaum, B. L. Levine, M. Kalos, B. J. Czerniecki, D. A. Torigian, D. J. Powell, Jr., R. Mick, G. Coukos, Clin. Cancer Res. 2013, 19, 4801.

[229] G. Bauer, J. Inorg. Biochem. 2018, 179, 10.

[230] M. Graciotti, F. Marino, H. Pak, P. Baumgaertner, A. C. Thierry, J. Chiffelle, M. A. S. Perez, V. Zoete, A. Harari, M. Bassani-Sternberg, L. E. Kandalaft, Vaccines 2020, 8, 271.

[231] Y. Zhou, T. Ye, C. Ye, C. Wan, S. Yuan, Y. Liu, T. Li, F. Jiang, J. F. Lovell, H. Jin, J. Chen, Bioact. Mater. 2022, 9, 541.

[232] P. Karran, R. Brem, DNA Repair 2016, 44, 178.

[233] H. Zhao, B. Zhao, L. Wu, H. Xiao, K. Ding, C. Zheng, Q. Song, L. Sun, L. Wang, Z. Zhang, ACS Nano 2019, 13, 12553.

[234] T. Vasanthakumar, J. L. Rubinstein, Trends Biochem. Sci. 2020, 45, 295.

[235] D. L. Medina, S. Di Paola, I. Peluso, A. Armani, D. De Stefani, R. Venditti, S. Montefusco, A. Scotto-Rosato, C. Prezioso, A. Forrester, C. Settembre, W. Wang, Q. Gao, H. Xu, M. Sandri, R. Rizzuto, M. A. De Matteis, A. Ballabio, Nat. Cell Biol. 2015, 17, 288.

[236] J. Ma, Y. Zhang, K. Tang, H. Zhang, X. Yin, Y. Li, P. Xu, Y. Sun, R. Ma, T. Ji, J. Chen, S. Zhang, T. Zhang, S. Luo, Y. Jin, X. Luo, C. Li, H. Gong, Z. Long, J. Lu, Z. Hu, X. Cao, N. Wang, X. Yang, B. Huang, Cell Res. 2016, 26, 713.

[237] Y. Gao, H. Zhang, N. Zhou, P. Xu, J. Wang, Y. Gao, X. Jin, X. Liang, J. Lv, Y. Zhang, K. Tang, J. Ma, H. Zhang, J. Xie, F. Yao, W. Tong, Y. Liu, X. Wang, B. Huang, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 743.

[238] M. Guo, F. Wu, G. Hu, L. Chen, J. Xu, P. Xu, X. Wang, Y. Li, S. Liu, S. Zhang, Q. Huang, J. Fan, Z. Lv, M. Zhou, L. Duan, T. Liao, G. Yang, K. Tang, B. Liu, X. Liao, X. Tao, Y. Jin, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaat5690.

[239] J. Chen, W. Sun, H. Zhang, J. Ma, P. Xu, Y. Yu, H. Fang, L. Zhou, J. Lv, J. Xie, Y. Liu, K. Tang, B. Huang, Cell Mol. Immunol. 2020, 17, 1233.

[240] J. Constanzo, J. Faget, C. Ursino, C. Badie, J. P. Pouget, Front. Immunol. 2021, 12, 680503.

[241] H. Tang, L. Cai, X. He, Z. Niu, H. Huang, W. Hu, H. Bian, H. Huang, Front. Oncol. 2023, 13, 1124412.

[242] C. Wan, Y. Sun, Y. Tian, L. Lu, X. Dai, J. Meng, J. Huang, Q. He, B. Wu, Z. Zhang, K. Jiang, D. Hu, G. Wu, J. F. Lovell, H. Jin, K. Yang, Sci. Adv. 2020, 6, eaay9789.

[243] B. Pineda, F. J. Sanchez Garcia, N. K. Olascoaga, V. Perez de la Cruz, A. Salazar, S. Moreno-Jimenez, N. Hernandez Pedro, A. Marquez-Navarro, A. Ortiz Plata, J. Sotelo, Mol. Ther. 2019, 27, 1612.

[244] Y. Sun, Y. Tian, S. Wu, A. Huang, Y. Hu, Z. Liao, M. Swift, S. Deng, X. Yang, B. Zhang, Z. Zhang, B. Wu, J. Huang, K. Jiang, F. Huang, H. Jin, C. Wan, K. Yang, Cell Rep. Med. 2023, 4, 101303.

[245] L. Yu, M. Cheng, J. Liu, X. Ye, Z. Wei, J. Xu, Q. Xie, J. Liang, Front. Oncol. 2023, 13, 1099731.

[246] W. Dong, H. Zhang, X. Yin, Y. Liu, D. Chen, X. Liang, X. Jin, J. Lv, J. Ma, K. Tang, Z. Hu, X. Qin, B. Huang, Oncoimmunology 2017, 6, e1282589.

[247] A. C. Parenky, A. Akalkotkar, N. S. Mulla, M. J. D’Souza, Vaccine 2019, 37, 6085.

[248] Z. Xu, S. Zeng, Z. Gong, Y. Yan, Mol. Cancer 2020, 19, 160.

[249] P. Sharma, B. A. Siddiqui, S. Anandhan, S. S. Yadav, S. K. Subudhi, J. Gao, S. Goswami, J. P. Allison, Cancer Discov. 2021, 11, 838.

[250] P. Sharma, S. Goswami, D. Raychaudhuri, B. A. Siddiqui, P. Singh, A. Nagarajan, J. Liu, S. K. Subudhi, C. Poon, K. L. Gant, S. M. Herbrich, S. Anandhan, S. Islam, M. Amit, G. Anandappa, J. P. Allison, Cell 2023, 186, 1652.

[251] C. U. Blank, J. B. Haanen, A. Ribas, T. N. Schumacher, Science 2016, 352, 658.

[252] S. Liu, J. Wu, Y. Feng, X. Guo, T. Li, M. Meng, J. Chen, D. Chen, H. Tian, Bioact. Mater. 2023, 22, 211.

[253] P. Zhao, L. Qiu, S. Zhou, L. Li, Z. Qian, H. Zhang, Int. J. Nanomed. 2021, 16, 2107.

[254] D. Shao, F. Zhang, F. Chen, X. Zheng, H. Hu, C. Yang, Z. Tu, Z. Wang, Z. Chang, J. Lu, T. Li, Y. Zhang, L. Chen, K. W. Leong, W. F. Dong, Adv. Mater. 2020, 32, e2004385.

[255] P. Zhao, Y. Xu, W. Ji, S. Zhou, L. Li, L. Qiu, Z. Qian, X. Wang, H. Zhang, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 181.

[256] W. Yue, L. Chen, L. Yu, B. Zhou, H. Yin, W. Ren, C. Liu, L. Guo, Y. Zhang, L. Sun, K. Zhang, H. Xu, Y. Chen, Nat. Commun. 2019, 10, 2025.

[257] F. Chen, Z. Geng, L. Wang, Y. Zhou, J. Liu, Small 2022, 18, e2203066.

[258] S. C. Sasson, S. M. Slevin, V. T. F. Cheung, I. Nassiri, A. Olsson-Brown, E. Fryer, R. C. Ferreira, D. Trzupek, T. Gupta, L. Al-Hillawi, M. L. Issaias, A. Easton, L. Campo, M. E. B. FitzPatrick, J. Adams, M. Chitnis, A. Protheroe, M. Tuthill, N. Coupe, A. Simmons, M. Payne, M. R. Middleton, S. P. L. Travis, I. Oxford Inflammatory Bowel Disease Cohort, B. P. Fairfax, P. Klenerman, O. Brain, Gastroenterology 2021, 161, 1229.

[259] Y. Zhou, Y. B. Medik, B. Patel, D. B. Zamler, S. Chen, T. Chapman, S. Schneider, E. M. Park, R. L. Babcock, T. T. Chrisikos, L. M. Kahn, A. M. Dyevoich, J. E. Pineda, M. C. Wong, A. K. Mishra, S. H. Cass, A. P. Cogdill, D. H. Johnson, S. B. Johnson, K. Wani, D. A. Ledesma, C. W. Hudgens, J. Wang, M. A. Wadud Khan, C. B. Peterson, A. Y. Joon, W. Peng, H. S. Li, R. Arora, X. Tang, et al., J. Exp. Med. 2023, 220, e20221333.

[260] Y. Yasuda, S. Iwama, D. Sugiyama, T. Okuji, T. Kobayashi, M. Ito, N. Okada, A. Enomoto, S. Ito, Y. Yan, M. Sugiyama, T. Onoue, T. Tsunekawa, Y. Ito, H. Takagi, D. Hagiwara, M. Goto, H. Suga, R. Banno, M. Takahashi, H. Nishikawa, H. Arima, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabb7495.

[261] D. B. Johnson, W. J. McDonnell, P. I Gonzalez-Ericsson, R. N. Al-Rohil, B. C. Mobley, J. E. Salem, D. Y. Wang, V. Sanchez, Y. Wang, C. A. Chastain, K. Barker, Y. Liang, S. Warren, J. M. Beechem, A. M. Menzies, M. Tio, G. V. Long, J. V. Cohen, A. C. Guidon, M. O’Hare, S. Chandra, A. Chowdhary, B. Lebrun-Vignes, S. M. Goldinger, E. J. Rushing, E. I. Buchbinder, S. A. Mallal, C. Shi, Y. Xu, J. J. Moslehi, M. E. Sanders, J. A. Sosman, J. M. Balko, Nat. Med. 2019, 25, 1243.

[262] J. Zhang, D. Huang, P. E. Saw, E. Song, Trends Immunol. 2022, 43, 523.

[263] K. Dhatchinamoorthy, J. D. Colbert, K. L. Rock, Front Immunol. 2021, 12, 636568.

[264] M. Rouanne, J. Adam, C. Radulescu, D. Letourneur, D. Bredel, S. Mouraud, A. G. Goubet, M. Leduc, N. Chen, T. Z. Tan, N. Signolle, A. Bigorgne, M. Dussiot, L. Tselikas, S. Susini, F. X. Danlos, A. K. Schneider, R. Chabanon, S. Vacher, I. Bieche, T. Lebret, Y. Allory, J. C. Soria, N. Arpaia, G. Kroemer, O. Kepp, J. P. Thiery, L. Zitvogel, A. Marabelle, J. Clin. Invest. 2022, 132, e145666.

[265] M. Schmidt, J. R. Lill, J. Proteomics 2019, 191, 48.

[266] K. Zilionyte, U. Bagdzeviciute, A. Mlynska, E. Urbstaite, E. Paberale, N. Dobrovolskiene, J. A. Krasko, V. Pasukoniene, Cancer Immunol. Immunother. 2022, 71, 2691.

[267] S. S. Gu, W. Zhang, X. Wang, P. Jiang, N. Traugh, Z. Li, C. Meyer, B. Stewig, Y. Xie, X. Bu, M. P. Manos, A. Font-Tello, E. Gjini, A. Lako, K. Lim, J. Conway, A. K. Tewari, Z. Zeng, A. D. Sahu, C. Tokheim, J. L. Weirather, J. Fu, Y. Zhang, B. Kroger, J. H. Liang, P. Cejas, G. J. Freeman, S. Rodig, H. W. Long, B. E. Gewurz, F. S. Hodi, M. Brown, X. S. Liu, Cancer Discov. 2021, 11, 1524.

[268] J. Kunisawa, Cell. Immunol. 2023, 385, 104685.

[269] F. Fan, P. Liu, R. Bao, J. Chen, M. Zhou, Z. Mo, Y. Ma, H. Liu, Y. Zhou, X. Cai, C. Qian, X. Liu, Cancer Res. 2021, 81, 6233.

[270] G. Kroemer, C. Galassi, L. Zitvogel, L. Galluzzi, Nat. Immunol. 2022, 23, 487.

[271] W. Gao, X. Wang, Y. Zhou, X. Wang, Y. Yu, Signal Transduction Targeted Ther. 2022, 7, 196.

[272] S. Zhu, Y. Wang, J. Tang, M. Cao, Front. Immunol. 2022, 13, 1074477.

[273] Y. Qin, H. Zhang, Y. Li, T. Xie, S. Yan, J. Wang, J. Qu, F. Ouyang, S. Lv, Z. Guo, H. Wei, C. Y. Yu, Macromol. Biosci. 23, 2023, e2300093.

[274] M. Azizi, S. Salehi-Mazandarani, P. Nikpour, A. Andalib, M. Rezaei, Life Sci. 2023, 314, 121341.

[275] P. H. D Nguyen, M. K. Jayasinghe, A. H. Le, B. Peng, M. T. N. Le, ACS Nano 2023, 17, 5187.

[276] Y. Miao, Y. Yang, L. Guo, M. Chen, X. Zhou, Y. Zhao, D. Nie, Y. Gan, X. Zhang, ACS Nano 2022, 16, 6527.

[277] Y.-J. Che, X.-H. Ren, Z.-W. Wang, Q. Wu, K. Xing, M. Zhang, C. Xu, D. Han, S. Yuan, S.-H. Zheng, Y.-Y. Chen, X.-R. Liao, F. Shi, X.-H. Zhong, X. Cai, S.-X. Cheng, Adv. Mater. 2023, 35, e2207227.

[278] W. Wang, X. Zhou, Y. Bian, S. Wang, Q. Chai, Z. Guo, Z. Wang, P. Zhu, H. Peng, X. Yan, W. Li, Y. X. Fu, M. Zhu, Nat. Nanotechnol. 2020, 15, 406.

[279] X. Yu, Y. Dai, Y. Zhao, S. Qi, L. Liu, L. Lu, Q. Luo, Z. Zhang, Nat. Commun. 2020, 11, 1110.

[280] J. Chen, Z. Ye, C. Huang, M. Qiu, D. Song, Y. Li, Q. Xu, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119, e2207841119.

[281] M. Hons, M. Sixt, Nat. Immunol. 2015, 16, 338.

[282] Y.-N. Zhang, W. Poon, E. Sefton, W. C. W. Chan, ACS Nano 2020, 14, 9478.

[283] J. E. Gretz, C. C. Norbury, A. O. Anderson, A. E. Proudfoot, S. Shaw, J. Exp. Med. 2000, 192, 1425.

[284] A. Schudel, A. P. Chapman, M. K. Yau, C. J. Higginson, D. M. Francis, M. P. Manspeaker, A. R. C. Avecilla, N. A. Rohner, M. G. Finn, S. N. Thomas, Nat. Nanotechnol. 2020, 15, 491.

[285] T. N. Schumacher, D. S. Thommen, Science 2022, 375, eabf9419.

[286] C. Gago da Graca, L. G. M. van Baarsen, R. E. Mebius, J. Immunol. 2021, 206, 273.

[287] A. J. Barbier, A. Y. Jiang, P. Zhang, R. Wooster, D. G. Anderson, Nat. Biotechnol. 2022, 40, 840.

[288] S. Rauch, E. Jasny, K. E. Schmidt, B. Petsch, Front. Immunol. 2018, 9, 1963.

[289] G. Cappellano, H. Abreu, C. Casale, U. Dianzani, A. Chiocchetti, Vaccines, 2021, 9, 606.

[290] A. K. Blakney, S. Ip, A. J. Geall, Vaccines 2021, 9, 97.

[291] Y. Li, B. Teague, Y. Zhang, Z. Su, E. Porter, B. Dobosh, T. Wagner, D. J. Irvine, R. Weiss, Sci. Rep. 2019, 9, 6932.

[292] A. K. Blakney, P. F. McKay, C. R. Bouton, K. Hu, K. Samnuan, R. J. Shattock, Mol. Ther. 2021, 29, 1174.

[293] T. Beissert, M. Perkovic, A. Vogel, S. Erbar, K. C. Walzer, T. Hempel, S. Brill, E. Haefner, R. Becker, Ö. Türeci, U. Sahin, Mol. Ther. 2020, 28, 119.

[294] L. Zhang, A. Richards, M. I. Barrasa, S. H. Hughes, R. A. Young, R. Jaenisch, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2021, 118, e2105968118.

[295] T. E. Mulroney, T. Pöyry, J. C Yam-Puc, M. Rust, R. F. Harvey, L. Kalmar, E. Horner, L. Booth, A. P. Ferreira, M. Stoneley, R. Sawarkar, A. J. Mentzer, K. S. Lilley, C. M. Smales, T. von der Haar, L. Turtle, S. Dunachie, P. Klenerman, J. E. D. Thaventhiran, A. E. Willis, Nature 2023, 625, 189.

[296] W. Sun, P. Ji, T. Zhou, Z. Li, C. Xing, L. Zhang, M. Wei, G. Yang, L. Yuan, Adv. Sci. 2023, 10, e2301107.

[297] V. Agrahari, V. Agrahari, P. A. Burnouf, C. H. Chew, T. Burnouf, Trends Biotechnol. 2019, 37, 707.

[298] C. Thery, K. W. Witwer, E. Aikawa, M. J. Alcaraz, J. D. Anderson, R. Andriantsitohaina, A. Antoniou, T. Arab, F. Archer, G. K Atkin-Smith, D. C. Ayre, J. M. Bach, D. Bachurski, H. Baharvand, L. Balaj, S. Baldacchino, N. N. Bauer, A. A. Baxter, M. Bebawy, C. Beckham, A. Bedina Zavec, A. Benmoussa, A. C. Berardi, P. Bergese, E. Bielska, C. Blenkiron, S. Bobis-Wozowicz, E. Boilard, W. Boireau, A. Bongiovanni, et al., J. Extracell. Vesicles 2018, 7, 1535750.

[299] C. Liu, J. Guo, F. Tian, N. Yang, F. Yan, Y. Ding, J. Wei, G. Hu, G. Nie, J. Sun, ACS Nano 2017, 11, 6968.

[300] D. Levy, M. A. Do, J. Zhang, A. Brown, B. Lu, Front. Mol. Biosci. 2021, 8, 680580.

[301] X. Zhang, Q. Xu, Z. Zi, Z. Liu, C. Wan, L. Crisman, J. Shen, X. Liu, Dev. Cell 2020, 55, 784.

[302] J. Li, T. Wu, S. Li, X. Chen, Z. Deng, Y. Huang, Clin. Transl. Oncol. 2023, 25, 2043.

[303] C. Foged, B. Brodin, S. Frokjaer, A. Sundblad, Int. J. Pharm. 2005, 298, 315.

[304] S. D. Xiang, A. Scholzen, G. Minigo, C. David, V. Apostolopoulos, P. L. Mottram, M. Plebanski, Methods 2006, 40, 1.

[305] Q. Li, S. Cai, M. Li, K. I. Salma, X. Zhou, F. Han, J. Chen, T. Huyan, Int. J. Nanomed. 2021, 16, 5395.

[306] S. Wang, J. Sun, R. M. Dastgheyb, Z. Li, Front. Immunol. 2022, 13, 1045624.

[307] Z.-W. Ye, Z.-L. Yu, G. Chen, J. Jia, Cancer Sci. 2023, 114, 2739.

[308] H. Sun, S. Burrola, J. Wu, W.-Q. Ding, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 6097.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.