A perspective of lipid nanoparticles for RNA delivery

Abstract

Over the last two decades, lipid nanoparticles (LNPs) have evolved as an effective biocompatible and biodegradable RNA delivery platform in the fields of nanomedicine, biotechnology, and drug delivery. They are novel bionanomaterials that can be used to encapsulate a wide range of biomolecules, such as mRNA, as demonstrated by the current successes of COVID-19 mRNA vaccines. Therefore, it is important to provide a perspective on LNPs for RNA delivery, which further offers useful guidance for researchers who want to work in the RNA-based LNP field. This perspective first summarizes the approaches for the preparation of LNPs, followed by the introduction of the key characterization parameters. Then, the in vitro cell experiments to study LNP performance, including cell selection, cell viability, cellular association/uptake, endosomal escape, and their efficacy, were summarized. Finally, the in vivo animal experiments in the aspects of animal selection, administration, dosing and safety, and their therapeutic efficacy were discussed. The authors hope this perspective can offer valuable guidance to researchers who enter the field of RNA-based LNPs and help them understand the crucial parameters that RNA-based LNPs demand.

Keywords

biomolecules / bionanomaterials / COVID-19 / lipid nanoparticles / RNA delivery platform

References

[1] D. Cross, J. K. Burmester, Clin. Med. Res. 2006, 4, 218.

[2] Y. Ma, A. K. Wise, R. K. Shepherd, R. T. Richardson, Pharmacol. Ther. 2019, 200, 190.

[3] K. Bloom, F. van den Berg, P. Arbuthnot, Gene Ther. 2021, 28, 117.

[4] P. G. V Martini, L. T. Guey, Hum. Gene Ther. 2019, 30, 1180.

[5] W. W. Chien, E. L. Monzack, D. S. McDougald, L. L. Cunningham, Ear Hear. 2015, 36, 1,

[6] M. A. Oberli, A. M. Reichmuth, J. R. Dorkin, M. J. Mitchell, O. S. Fenton, A. Jaklenec, D. G. Anderson, R. Langer, D. Blankschtein, Nano Lett. 2017, 17, 1326.

[7] O. S. Fenton, K. N. Olafson, P. S. Pillai, M. J. Mitchell, R. Langer, Adv. Mater. 30, 2018, e1705328.

[8] Z. Fang, Q. Xing, D. Fernandez, X. Zhang, G. Yu, Nano Res. 2020, 13, 1179.

[9] A. C. Mendes, E. T. Baran, R. L. Reis, H. S. Azevedo, Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2013, 5, 582.

[10] S. He, S. Liu, J. Control. Release 2023, 365, 919.

[11] E. A. Narasipura, R. VanKeulen-Miller, Y. Ma, O. S. Fenton, Bioconjug. Chem. 2023, 34, 1177.

[12] J. Li, J. Liu, X. Zhang, V. Clausen, C. Tran, M. Arciprete, Q. Wang, C. Rocca, L.-H. Guan, G. Zhang, D. Najarian, Y. Xu, P. Smith, J.-T. Wu, S. Chong, Drug Metab. Dispos. 2021, 49, 572.

[13] A. Britton, K. M. Jacobs Slifka, C. Edens, S. A. Nanduri, S. M. Bart, N. Shang, A. Harizaj, J. Armstrong, K. Xu, H. Y. Ehrlich, E. Soda, G. Derado, J. R. Verani, S. J. Schrag, J. A. Jernigan, V. H. Leung, S. Parikh, Morb. Mortal. Wkly. Rep. 2021, 70, 396.

[14] H. N. Haq, H. Khan, H. Chaudhry, S. Nimmala, J. Demidovich, B. N. Papudesi, S. D. Potluri, J. Natl. Med. Assoc. 2022, 114, 601.

[15] J. L. Andresen, O. S. Fenton, MRS Bull. 2021, 46, 832.

[16] Z. Belhadj, Y. Qie, R. P. Carney, Y. Li, G. Nie, BMEMat 2023, 1, e12018.

[17] L. Lin, K. Su, Q. Cheng, S. Liu, Theranostics 2023, 13, 4667.

[18] M. G. Thompson, J. L. Burgess, A. L. Naleway, H. L. Tyner, S. K. Yoon, J. Meece, L. E. W. Olsho, A. J Caban-Martinez, A. Fowlkes, K. Lutrick, J. L. Kuntz, K. Dunnigan, M. J. Odean, K. T. Hegmann, E. Stefanski, L. J. Edwards, N. Schaefer-Solle, L. Grant, K. Ellingson, H. C. Groom, T. Zunie, M. S. Thiese, L. Ivacic, M. G. Wesley, J. M. Lamberte, X. Sun, M. E. Smith, A. L. Phillips, K. D. Groover, Y. M. Yoo, et al., Morb. Mortal. Wkly. Rep. 2021, 70, 495.

[19] C. Dobrowolski, K. Paunovska, M. Z. C. Hatit, M. P. Lokugamage, J. E. Dahlman, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, e2002022.

[20] B. Wilson, K. M. Geetha, J. Drug Deliv. Sci. Technol. 2022, 74, 103553.

[21] D. Adams, A. Gonzalez-Duarte, W. D. O’Riordan, C. C. Yang, M. Ueda, A. V. Kristen, I. Tournev, H. H. Schmidt, T. Coelho, J. L. Berk, K. P. Lin, G. Vita, S. Attarian, V. Planté-Bordeneuve, M. M. Mezei, J. M. Campistol, J. Buades, T. H. Brannagan, B. J. Kim, J. Oh, Y. Parman, Y. Sekijima, P. N. Hawkins, S. D. Solomon, M. Polydefkis, P. J. Dyck, P. J. Gandhi, S. Goyal, J. Chen, A. L. Strahs, et al., N. Engl. J. Med. 2018, 379, 11.

[22] Y. Ma, S. Li, X. Lin, Y. Chen, ACS Nano 2023, 17, 24539.

[23] Y. Eygeris, M. Gupta, J. Kim, G. Sahay, Acc. Chem. Res. 2022, 55, 2.

[24] T. Suzuki, Y. Suzuki, T. Hihara, K. Kubara, K. Kondo, K. Hyodo, K. Yamazaki, T. Ishida, H. Ishihara, Int. J. Pharm. 2020, 588, 119792.

[25] A. Judge, K. McClintock, J. R. Phelps, I. Maclachlan, Mol. Ther. 2006, 13, 328.

[26] J. W. Holland, C. Hui, P. R. Cullis, T. D. Madden, Biochemistry 1996, 35, 2618.

[27] C. Hald Albertsen, J. A. Kulkarni, D. Witzigmann, M. Lind, K. Petersson, J. B. Simonsen, Adv. Drug Delivery Rev. 2022, 188, 114416.

[28] B. Sun, W. Wu, E. A. Narasipura, Y. Ma, C. Yu, O. S. Fenton, H. Song, Adv. Drug Delivery Rev. 2023, 200, 115042.

[29] M. Trotta, F. Debernardi, O. Caputo, Int. J. Pharm. 2003, 257, 153.

[30] A. Garud, D. Singh, N. Garud, Int. Curr. Pharm. J. 2012, 1, 384.

[31] L. Battaglia, M. Gallarate, P. P. Panciani, E. Ugazio, S. Sapino, E. Peira, D. Chirio, in Application of Nanotechnology in Drug Delivery (Ed.: A. D. Sezer), IntechOpen, London, UK 2014.

[32] M. Mehta, T. A. Bui, X. Yang, Y. Aksoy, E. M. Goldys, W. Deng, ACS Mater. Au 2023, 3, 600.

[33] Y. Dong, W. K. Ng, S. Shen, S. Kim, R. B. H. Tan, Int. J. Pharm. 2009, 375, 84.

[34] V. Jenning, A. Lippacher, S. H. Gohla, J. Microencapsul. 2002, 19, 1,

[35] A. Gamal, S. Gad, A. Gardouh, J. Res. Pharm.2020, 24, 539.

[36] S. Roumi, M. H. Tabrizi, A. Eshaghi, N. Abbasi, J. Food Biochem. 2021, 45, e13868.

[37] A. Zielińska, N. R. Ferreira, A. Feliczak-Guzik, I. Nowak, E. B. Souto, Pharm. Dev. Technol. 2020, 25, 832.

[38] R. Ali, S. Staufenbiel, Pharm. Dev. Technol. 2021, 26, 262.

[39] Y. Dong, W. K. Ng, S. Shen, S. Kim, R. B. H. Tan, Colloids Surf., B 2012, 94, 68.

[40] S. Das, W. K. Ng, P. Kanaujia, S. Kim, R. B. H. Tan, Colloids Surf., B 2011, 88, 483.

[41] A. B. Kovačević, R. H. Müller, C. M. Keck, Int. J. Pharm. 2020, 576, 118918.

[42] M. Maeki, N. Kimura, Y. Sato, H. Harashima, M. Tokeshi, Adv. Drug Delivery Rev. 2018, 128, 84.

[43] P. M. Valencia, P. A. Basto, L. Zhang, M. Rhee, R. Langer, O. C. Farokhzad, R. Karnik, ACS Nano 2010, 4, 1671.

[44] M. Maeki, T. Saito, Y. Sato, T. Yasui, N. Kaji, A. Ishida, H. Tani, Y. Baba, H. Harashima, M. Tokeshi, RSC Adv. 2015, 5, 46181.

[45] I. Arduino, Z. Liu, A. Rahikkala, P. Figueiredo, A. Correia, A. Cutrignelli, N. Denora, H. A. Santos, Acta Biomater. 2021, 121, 566.

[46] J. Guerrero, Y.-W. Chang, A. A. Fragkopoulos, A. Fernandez-Nieves, Small 2020, 16, e1904344.

[47] S. J. Shepherd, D. Issadore, M. J. Mitchell, Biomaterials 2021, 274, 120826.

[48] R. Krzysztoń, B. Salem, D. J. Lee, G. Schwake, E. Wagner, J. O. Rćdler, Nanoscale 2017, 9, 7442.

[49] L. Xu, X. Wang, Y. Liu, G. Yang, R. J. Falconer, C.-X. Zhao, Adv. NanoBiomed Res. 2022, 2, 2100109.

[50] J. K. Patra, G. Das, L. F. Fraceto, E. V. R. Campos, M. D. P. Rodriguez-Torres, L. S Acosta-Torres, L. A. Diaz-Torres, R. Grillo, M. K. Swamy, S. Sharma, S. Habtemariam, H.-S. Shin, J. Nanobiotechnol. 2018, 16, 71.

[51] C. Malburet, L. Leclercq, J.-F. Cotte, J. Thiebaud, E. Bazin, M. Garinot, H. Cottet, Anal. Chem. 2022, 94, 4677.

[52] B. García-Pinel, C. Porras-Alcalá, A. Ortega-Rodríguez, F. Sarabia, J. Prados, C. Melguizo, J. M. López-Romero, Nanomaterials (Basel) 2019, 9, 638.

[53] M. C. P. Mendonća, A. Kont, P. S. Kowalski, C. M. O’Driscoll, Drug Discovery Today 2023, 28, 103505.

[54] P. Foroozandeh, A. A. Aziz, Nanoscale Res. Lett. 2018, 13, 339.

[55] R. Augustine, A. Hasan, R. Primavera, R. J. Wilson, A. S. Thakor, B. D. Kevadiya, Mater. Today Commun. 2020, 25, 101692.

[56] Z. Fang, S. Tang, Z. Wang, M. An, G. Yu, ACS Cent. Sci. 2022, 8, 627.

[57] Y. Eygeris, S. Patel, A. Jozic, G. Sahay, Nano Lett. 2020, 20, 4543.

[58] J. Heyes, L. Palmer, K. Bremner, I. MacLachlan, J. Control. Release 2005, 107, 276.

[59] K. Kita, C. Dittrich, Expert Opin. Drug Delivery 2011, 8, 329.

[60] I. Khan, S. Mahfooz, E. B. Elbasan, B. Karacam, M. N. Oztanir, M. A. Hatiboglu, Curr. Neuropharmacol. 2021, 19, 1701.

[61] L. T. Johnson, D. Zhang, K. Zhou, S. M. Lee, S. Liu, S. A. Dilliard, L. Farbiak, S. Chatterjee, Y.-H. Lin, D. J. Siegwart, Mol. Pharm. 2022, 19, 3973.

[62] G. Sahay, D. Y. Alakhova, A. V. Kabanov, J. Control. Release 2010, 145, 182.

[63] J. Xu, H. Ma, Y. Liu, Curr. Protoc. Cytom. 2017, 81, 12.46.1.

[64] R. Heintzmann, T. Huser, Chem. Rev. 2017, 117, 13890.

[65] M. Herrera, J. Kim, Y. Eygeris, A. Jozic, G. Sahay, Biomater. Sci. 2021, 9, 4289.

[66] L. Zheng, S. R. Bandara, Z. Tan, C. Leal, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2023, 120, e2301067120.

[67] Y. Ma, O. S. Fenton, Adv. Ther. 2023, 6, 2200305.

[68] Y. Han, J. Zhou, Y. Hu, Z. Lin, Y. Ma, J. J. Richardson, F. Caruso, ACS Nano 2020, 14, 12972.

[69] Y. Qu, Y. Ju, C. Cortez-Jugo, Z. Lin, S. Li, J. Zhou, Y. Ma, A. Glab, S. J. Kent, F. Cavalieri, F. Caruso, Small 2020, 16, e2002750.

[70] I. Richard, M. Thibault, G. De Crescenzo, M. D. Buschmann, M. Lavertu, Biomacromolecules 2013, 14, 1732.

[71] H. Yang, J. Yi, S. Pang, K. Ye, Z. Ye, Q. Duan, Z. Yan, C. Lian, Y. Yang, L. Zhu, D.-H. Qu, C. Bao, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202204605.

[72] Y. Chen, Z. Zhu, Y. Tian, L. Jiang, Exploration (Beijing) 2021, 1, 20210101.

[73] Z. ur Rehman, D. Hoekstra, I. S. Zuhorn, ACS Nano 2013, 7, 3767.

[74] R. V. Benjaminsen, M. A. Mattebjerg, J. R. Henriksen, S. M. Moghimi, T. L. Andresen, Mol. Ther. 2013, 21, 149.

[75] S. A. Smith, L. I. Selby, A. P. R. Johnston, G. K. Such, Bioconjug. Chem. 2019, 30, 263.

[76] P. Paramasivam, C. Franke, M. Stćter, A. Hćijer, S. Bartesaghi, A. Sabirsh, L. Lindfors, M. Y. Arteta, A. Dahlén, A. Bak, S. Andersson, Y. Kalaidzidis, M. Bickle, M. Zerial, J. Cell Biol. 2022, 221, e202110137.

[77] Y. Ma, O. S. Fenton, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 11375.

[78] Y. Ma, O. S. Fenton, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 19800.

[79] J. Chen, J. Li, J. Zhou, Z. Lin, F. Cavalieri, E. Czuba-Wojnilowicz, Y. Hu, A. Glab, Y. Ju, J. J. Richardson, F. Caruso, ACS Nano 2019, 13, 11653.

[80] L. I. Selby, C. M Cortez-Jugo, G. K. Such, A. P. R. Johnston, Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol. 2017, 9, e1452.

[81] M. A. Kang, J. Fang, A. Paragodaarachchi, K. Kodama, D. Yakobashvili, Y. Ichiyanagi, H. Matsui, Nano Lett. 2022, 22, 8852.

[82] T. Andrian, R. Riera, S. Pujals, L. Albertazzi, Nanoscale Adv. 2021, 3, 10.

[83] M. Malatesta, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 12789.

[84] Z. Li, X.-Q. Zhang, W. Ho, F. Li, M. Gao, X. Bai, X. Xu, ACS Nano 2022, 16, 18936.

[85] C. Germain-Genevois, O. Garandeau, F. Couillaud, Mol. Imaging Biol. 2016, 18, 62.

[86] D. S. Auld, N. Thorne, W. F. Maguire, J. Inglese, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2009, 106, 3585.

[87] E. C. Bryda, Mo. Med. 2013, 110, 207.

[88] J. Davis, M. Maillet, J. M. Miano, J. D. Molkentin, Circ. Res. 2012, 111, 761.

[89] J. Mestas, C. C. W. Hughes, J. Immunol. 2004, 172, 2731.

[90] N. Gunewardene, P. Lam, Y. Ma, F. Caruso, S. Wagstaff, R. T. Richardson, A. K. Wise, J. Control. Release 2022, 342, 295.

[91] N. Gunewardene, Y. Ma, P. Lam, S. Wagstaff, C. Cortez-Jugo, Y. Hu, F. Caruso, R. T. Richardson, A. K. Wise, J. Control. Release 2023, 361, 621.

[92] S. Chen, Y. Y. C. Tam, P. J. C. Lin, A. K. K. Leung, Y. K. Tam, P. R. Cullis, J. Control. Release 2014, 196, 106.

[93] R. L. Ball, K. A. Hajj, J. Vizelman, P. Bajaj, K. A. Whitehead, Nano Lett. 2018, 18, 3814.

[94] O. S. Fenton, K. J. Kauffman, J. C. Kaczmarek, R. L. McClellan, S. Jhunjhunwala, M. W. Tibbitt, M. D. Zeng, E. A. Appel, J. R. Dorkin, F. F. Mir, J. H. Yang, M. A. Oberli, M. W. Heartlein, F. DeRosa, R. Langer, D. G. Anderson, Adv. Mater. 2017, 29, 1606944.

[95] T. Yanagi, K. Tachikawa, R. Wilkie-Grantham, A. Hishiki, K. Nagai, E. Toyonaga, P. Chivukula, S.-I. Matsuzawa, Mol. Ther. Nucleic Acids 2016, 5, e327.

[96] A. Okamoto, T. Asai, Y. Hirai, K. Shimizu, H. Koide, T. Minamino, N. Oku, Mol. Pharm. 2018, 15, 1495.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.