Neural interfaces: Bridging the brain to the world beyond healthcare

Abstract

Neural interfaces, emerging at the intersection of neurotechnology and urban planning, promise to transform how we interact with our surroundings and communicate. By recording and decoding neural signals, these interfaces facilitate direct connections between the brain and external devices, enabling seamless information exchange and shared experiences. Nevertheless, their development is challenged by complexities in materials science, electrochemistry, and algorithmic design. Electrophysiological crosstalk and the mismatch between electrode rigidity and tissue flexibility further complicate signal fidelity and biocompatibility. Recent closed-loop brain-computer interfaces, while promising for mood regulation and cognitive enhancement, are limited by decoding accuracy and the adaptability of user interfaces. This perspective outlines these challenges and discusses the progress in neural interfaces, contrasting non-invasive and invasive approaches, and explores the dynamics between stimulation and direct interfacing. Emphasis is placed on applications beyond healthcare, highlighting the need for implantable interfaces with high-resolution recording and stimulation capabilities.

Keywords

decoded neural activity / human-machine interactions / mind communication / neural interfaces / remote control / smart homes

References

[1] H. I. Chen, J. A. Wolf, R. Blue, M. M. Song, J. D. Moreno, G.-l. Ming, H. Song, Cell Stem Cell 2019, 25, 462.

[2] I. Pediaditakis, K. R. Kodella, D. V. Manatakis, C. Y. Le, C. D. Hinojosa, W. Tien-Street, E. S. Manolakos, K. Vekrellis, G. A. Hamilton, L. Ewart, Nat. Commun. 2021, 12, 5907.

[3] J. Q. Yang, R. Wang, Y. Ren, J. Y. Mao, Z. P. Wang, Y. Zhou, S. T. Han, Adv. Mater. 2020, 32, 2003610.

[4] Y. Liu, W. Wang, D. Zhang, Y. Sun, F. Li, M. Zheng, D. B. Lovejoy, Y. Zou, B. Shi, Exploration 2022, 2, 20210274.

[5] J.-S. Lim, H. J. Kim, I. Park, S. Woo, J.-H. Kim, J. W. Park, Nano Lett. 2022, 22, 3865.

[6] A. G. Yearley, R. V. Patel, S. E. Blitz, S. Park, A. M. Madinger, J. Li, B. R. Johnston, P. P. Peruzzi, S. Lee, S. S. Srinivasan, Device 2023, 1, 100068.

[7] A. Zhang, Y. Jiang, K. Y. Loh, Z. Bao, K. Deisseroth, Nat. Rev. Bioeng. 2023, 2, 82.

[8] A. Greenberg, A. Cohen, M. Grewal, Nat. Biotechnol. 2021, 39, 1194.

[9] M. S. Willsey, S. R Nason-Tomaszewski, S. R. Ensel, H. Temmar, M. J. Mender, J. T. Costello, P. G. Patil, C. A. Chestek, Nat. Commun. 2022, 13, 6899.

[10] W. Heng, S. Solomon, W. Gao, Adv. Mater. 2022, 34, 2107902.

[11] L. Drew, Nat. Electron. 2023, 6, 90.

[12] A. Nikitas, K. Michalakopoulou, E. T. Njoya, D. Karampatzakis, Sustainability 2020, 12, 2789.

[13] S. Lin, J. Liu, W. Li, D. Wang, Y. Huang, C. Jia, Z. Li, M. Murtaza, H. Wang, J. Song, Nano Lett. 2019, 19, 6853.

[14] X. Tang, H. Shen, S. Zhao, N. Li, J. Liu, Nat. Electron. 2023, 6, 109.

[15] R. Abiri, S. Borhani, E. W. Sellers, Y. Jiang, X. Zhao, J. Neural Eng. 2019, 16, 011001.

[16] H. Acarón Ledesma, X. Li, J. L. Carvalho-de-Souza, W. Wei, F. Bezanilla, B. Tian, Nat. Nanotechnol. 2019, 14, 645.

[17] Q. Zeng, Z. Huang, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2301223.

[18] Y. Duan, S. Wang, Q. Yuan, Y. Shi, N. Jiang, D. Jiang, J. Song, P. Wang, L. Zhuang, Small 2023, 19, 2205768.

[19] G. T. Go, Y. Lee, D. G. Seo, T. W. Lee, Adv. Mater. 2022, 34, 2201864.

[20] H. Song, M. Kim, E. Kim, J. Lee, I. Jeong, K. Lim, S. Y. Ryu, M. Oh, Y. Kim, J. U. Park, BMEMat 2023,

[21] N. Wu, S. Wan, S. Su, H. Huang, G. Dou, L. Sun, InfoMat 2021, 3, 1174.

[22] K. Shen, O. Chen, J. L. Edmunds, D. K. Piech, M. M. Maharbiz, Nat. Biomed. Eng. 2023, 7, 424.

[23] S. Xu, M. Momin, S. Ahmed, A. Hossain, L. Veeramuthu, A. Pandiyan, C. C. Kuo, T. Zhou, Adv. Mater. 2023, 35, 2303267.

[24] M. Bianchi, A. De Salvo, M. Asplund, S. Carli, M. Di Lauro, A. Schulze-Bonhage, T. Stieglitz, L. Fadiga, F. Biscarini, Adv. Sci. 2022, 9, 2104701.

[25] J. Wang, T. Wang, H. Liu, K. Wang, K. Moses, Z. Feng, P. Li, W. Huang, Adv. Mater. 2023, 35, 2211012.

[26] R. A. Andersen, T. Aflalo, L. Bashford, D. Bjånes, S. Kellis, Annu. Rev. Psychol. 2022, 73, 131.

[27] Y. Cho, H. H. Jeong, H. Shin, C. J. Pak, J. Cho, Y. Kim, D. Kim, T. Kim, H. Kim, S. Kim, Adv. Sci. 2023, 10, 2303728.

[28] B. B. Murphy, N. V. Apollo, P. Unegbu, T. Posey, N. Rodriguez-Perez, Q. Hendricks, F. Cimino, A. G. Richardson, F. Vitale, iScience 2022, 25, 104652.

[29] B. Hou, X. Liu, BMEMat 2023, 1, e12054.

[30] A. An, IET Smart Cities 2023, 5, 64.

[31] M. K. Algnbri, J. Metaverse 2022, 2, 29.

[32] G. Wang, A. Badal, X. Jia, J. S. Maltz, K. Mueller, K. J. Myers, C. Niu, M. Vannier, P. Yan, Z. Yu, Nat. Mach. Intell. 2022, 4, 922.

[33] Y. Zhou, X. Xiao, G. Chen, X. Zhao, J. Chen, Joule 2022, 6, 1381.

[34] X. Zhao, H. Askari, J. Chen, Joule 2021, 5, 1391.

[35] A. Libanori, G. Chen, X. Zhao, Y. Zhou, J. Chen, Nat. Electron. 2022, 5, 142.

[36] G. Chen, X. Xiao, X. Zhao, T. Tat, M. Bick, J. Chen, Chem. Rev. 2021, 122, 3259.

[37] T. Venkatesan, S. Williams, Appl. Phys. Rev. 2022, 9, 010401.

[38] X. Zhang, L. Yao, S. Zhang, S. Kanhere, M. Sheng, Y. Liu, IEEE IoT J. 2018, 6, 2084.

[39] M. M. Shanechi, Nat. Neurosci. 2019, 22, 1554.

[40] P. Gagana, S. Kumar, S. Meghana, M. Advithi, S. Airaddi, J. Remote Sens. GIS Technol. 2022, 8, 10.

[41] F. Putze, D. Weiß, L.-M. Vortmann, T. Schultz, in IEEE Int. Conf. Syst. Man Cybern., IEEE, Bari, Italy 2019, 2812.

[42] J. P. Donoghue, Nat. Neurosci. 2002, 5, 1085.

[43] W. Sun, J.-W. Lin, S.-F. Su, N. Wang, M. J. Er, IEEE Trans. Cybern. 2020, 51, 1099.

[44] E. D. Oña, J. M Garcia-Haro, A. Jardón, C. Balaguer, Appl. Sci. 2019, 9, 2586.

[45] Y. Zhou, H. Song, G.-l. Ming, Nat. Rev. Genet. 2024, 25, 26.

[46] E. D’Angelo, V. Jirsa, Trends Neurosci. 2022, 45, 777.

[47] N. C. Rust, J. E. LeDoux, Trends Neurosci. 2023, 46, 3.

[48] Y.-Y. Tang, R. Tang, M. I. Posner, J. J. Gross, Trends Cogn. Sci. 2022, 26, 567.

[49] W. Mildenberger, S. A. Stifter, M. Greter, Curr. Opin. Immunol. 2022, 76, 102181.

[50] M. Chini, I. L. Hanganu-Opatz, Trends Neurosci. 2021, 44, 227.

[51] J. L. Luby, T. Z. Baram, C. E. Rogers, D. M. Barch, Trends Neurosci. 2020, 43, 744.

[52] M. Banwinkler, H. Theis, S. Prange, T. van Eimeren, Brain Sci. 2022, 12, 1248.

[53] F. Svara, D. Förster, F. Kubo, M. Januszewski, M. Dal Maschio, P. J. Schubert, J. Kornfeld, A. A. Wanner, E. Laurell, W. Denk, Nat. Methods 2022, 19, 1357.

[54] P. Gloor, Am. J. EEG Technol. 1969, 9, 1.

[55] J.-P. Banquet, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1973, 35, 143.

[56] W. N. Kuhlman, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1978, 44, 83.

[57] G. Pfurtscheller, A. Aranibar, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1977, 42, 817.

[58] A. Carmon, Y. Friedman, R. Coger, B. Kenton, Pain 1980, 8, 21.

[59] P. Hammond, A. Smith, J. Physiol. 1983, 342, 35.

[60] M. J. Hawken, A. Parker, J. Lund, J. Neurosci. 1988, 8, 3541.

[61] A. Gevins, M. E. Smith, H. Leong, L. McEvoy, S. Whitfield, R. Du, G. Rush, Hum. Factors. 1998, 40, 79.

[62] A. Kostov, M. Polak, IEEE Trans. Rehabil. Eng. 2000, 8, 203.

[63] G. Pfurtscheller, C. Neuper, A. Schlogl, K. Lugger, IEEE Trans. Rehabil. Eng. 1998, 6, 316.

[64] S. Meystre, Telemed. J. E Health. 2005, 11, 63.

[65] T. Zaehle, S. Rach, C. S. Herrmann, PloS One 2010, 5, e13766.

[66] M. Tamietto, B. De Gelder, Nat. Rev. Neurosci. 2010, 11, 697.

[67] U. Raghavendra, U. R. Acharya, H. Adeli, Eur. Neurol. 2020, 82, 41.

[68] J. H. Shin, J. Kwon, J. U. Kim, H. Ryu, J. Ok, S. Joon Kwon, H. Park, T.-I. Kim, npj Flex. Electron. 2022, 6, 32.

[69] J. Viventi, D.-H. Kim, L. Vigeland, E. S. Frechette, J. A. Blanco, Y.-S. Kim, A. E. Avrin, V. R. Tiruvadi, S.-W. Hwang, A. C. Vanleer, Nat. Neurosci. 2011, 14, 1599.

[70] D. Khodagholy, J. N. Gelinas, T. Thesen, W. Doyle, O. Devinsky, G. G. Malliaras, G. Buzsáki, Nat. Neurosci. 2015, 18, 310.

[71] C. Harjes, K. Schoenbach, G. Schaefer, M. Kristiansen, H. Krompholz, D. Skaggs, Rev. Sci. Instrum. 1984, 55, 1684.

[72] E. M. Maynard, C. T. Nordhausen, R. A. Normann, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1997, 102, 228.

[73] T. J. Blanche, M. A. Spacek, J. F. Hetke, N. V. Swindale, J. Neurophysiol. 2005, 93, 2987.

[74] J. Lee, I. Ozden, Y.-K. Song, A. V. Nurmikko, Nat. Methods 2015, 12, 1157.

[75] E. A. Spiegel, H. T. Wycis, M. Marks, A. J. Lee, Science 1947, 106, 349.

[76] E. Bate-Smith, Nature 1948, 161, 835.

[77] L. Leksell, Acta Chir Scand. 1949, 99, 229.

[78] D. E. Richardson, H. Akil, J. Neurosurg. 1977, 47, 184.

[79] C. A. Gleason, B. L. Wise, B. Feinstein, Neurosurg. 1978, 2, 217.

[80] G. Dieckmann, A. Witzmann, Stereotact. Funct. Neurosurg. 1982, 45, 167.

[81] A.-L. Benabid, P. Pollak, A. Louveau, S. Henry, J. De Rougemont, Stereotact. Funct. Neurosurg. 1987, 50, 344.

[82] J. Holsheimer, B. Nuttin, G. W. King, W. A. Wesselink, J. M. Gybels, P. De Sutter, Neurosurg. 1998, 42, 541.

[83] J. Volkmann, J. Herzog, F. Kopper, G. Deuschl, Mov. Disord. 2002, 17, S181.

[84] D. A. Malone Jr, D. D. Dougherty, A. R. Rezai, L. L. Carpenter, G. M. Friehs, E. N. Eskandar, S. L. Rauch, S. A. Rasmussen, A. G. Machado, C. S. Kubu, Biol. Psychiatry 2009, 65, 267.

[85] S. Little, A. Pogosyan, S. Neal, B. Zavala, L. Zrinzo, M. Hariz, T. Foltynie, P. Limousin, K. Ashkan, J. FitzGerald, Ann. Neurol. 2013, 74, 449.

[86] S. Li, W. Zhou, Q. Yuan, Y. Liu, IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2013, 21, 880.

[87] D. N. Anderson, C. Anderson, N. Lanka, R. Sharma, C. R. Butson, B. W. Baker, A. D. Dorval, Front. Neurosci. 2019, 13, 1152.

[88] A. Z. Kouzani, O. A. Abulseoud, S. J. Tye, M. K. Hosain, M. Berk, IEEE J. Transl. Eng. Health Med. 2013, 1, 1500109.

[89] F. Steigerwald, L. Müller, S. Johannes, C. Matthies, J. Volkmann, Mov. Disord. 2016, 31, 1240.

[90] H. Cagnan, T. Denison, C. McIntyre, P. Brown, Nat. Biotechnol. 2019, 37, 1024.

[91] A. Boutet, I. Hancu, U. Saha, A. Crawley, D. S. Xu, M. Ranjan, E. Hlasny, R. Chen, W. Foltz, F. Sammartino, J. Neurosurg. 2019, 132, 586.

[92] S. R. Potel, S. Marceglia, S. Meoni, S. K. Kalia, R. G. Cury, E. Moro, Curr. Neurol. Neurosci. Rep. 2022, 22, 577.

[93] N. G. Pozzi, I. U. Isaias, Handb. Clin. Neurol. 2022, 184, 273.

[94] M. Wu, K. Yao, N. Huang, H. Li, J. Zhou, R. Shi, J. Li, X. Huang, J. Li, H. Jia, Adv. Sci. 2023, 10, 2300504.

[95] X. Zhang, C. Wu, Y. Lv, Y. Zhang, W. Liu, Nano Lett. 2022, 22, 7246.

[96] Y. Huang, H. Li, T. Hu, J. Li, C. K. Yiu, J. Zhou, J. Li, X. Huang, K. Yao, X. Qiu, Nano Lett. 2022, 22, 5944.

[97] R. Tibon, L. Geerligs, K. Campbell, Trends Neurosci. 2022, 45, 507.

[98] A. de Borman, S. Vespa, R. El Tahry, P.-A. Absil, J. Neural Eng. 2022, 19, 026005.

[99] W. Yan, Y. Wu, Front. Neurosci. 2022, 16, 991136.

[100] Q. Gong, Y. Yu, L. Kang, M. Zhang, Y. Zhang, S. Wang, Y. Niu, Y. Zhang, J. Di, Q. Li, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2107360.

[101] J. Zhang, L. Wang, Y. Xue, I. M. Lei, X. Chen, P. Zhang, C. Cai, X. Liang, Y. Lu, J. Liu, Adv. Mater. 2023, 35, 2209324.

[102] P. Bourceau, B. Geier, V. Suerdieck, T. Bien, J. Soltwisch, K. Dreisewerd, M. Liebeke, Nat. Protoc. 2023, 18, 3050.

[103] I. K. Han, K. I. Song, S. M. Jung, Y. Jo, J. Kwon, T. Chung, S. Yoo, J. Jang, Y. T. Kim, D. S. Hwang, Adv. Mater. 2023, 35, 2203431.

[104] G. Tian, D. Yang, C. Liang, Y. Liu, J. Chen, Q. Zhao, S. Tang, J. Huang, P. Xu, Z. Liu, Adv. Mater. 2023, 35, 2212302.

[105] W. Yang, X. Kang, X. Gao, Y. Zhuang, C. Fan, H. Shen, Y. Chen, J. Dai, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2211340.

[106] C. Yang, Z. Suo, Nat. Rev. Mater. 2018, 3, 125.

[107] Y. Fu, Y. Zhou, X. Huang, B. Dong, F. Zhuge, Y. Li, Y. He, Y. Chai, X. Miao, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2111996.

[108] X. S. Zheng, Q. Yang, A. Vazquez, X. T. Cui, iScience 2022, 25, 104539.

[109] C. Lee, B. Kim, J. Kim, S. Lee, T. Jeon, W. Choi, S. Yang, J.-H. Ahn, J. Bae, Y. Chae, IEEE J. Solid-State Circuits. 2022, 57, 3212.

[110] Y. Qiang, W. Gu, Z. Liu, S. Liang, J. H. Ryu, K. J. Seo, W. Liu, H. Fang, Nano Res. 2021, 14, 3240.

[111] Y. Zhang, Q. Lu, J. He, Z. Huo, R. Zhou, X. Han, M. Jia, C. Pan, Z. L. Wang, J. Zhai, Nat. Commun. 2023, 14, 1252.

[112] Y. Y. Chang, J. He, D. Pu, L. Chen, Y.-M. Zhang, S. X.-A. Zhang, Device 2023, 1, 100021.

[113] Z. Liu, L. Bai, Z. Zhu, L. Chen, Q. Sun, in IEEE Electron. Compon. Technol. Conf., IEEE Denver, United States 2022, 2078.

[114] D. Jiang, A. Demosthenous, IEEE Trans. Biomed. Circuits Syst. 2018, 12, 940.

[115] R. Wilke, G. K. Moghadam, N. Lovell, G. Suaning, S. Dokos, J. Neural Eng. 2011, 8, 046016.

[116] I. B. Dimov, M. Moser, G. G. Malliaras, I. McCulloch, Chem. Rev. 2022, 122, 4356.

[117] X. Gao, Y. Bao, Z. Chen, J. Lu, T. Su, L. Zhang, J. Ouyang, Adv. Electron. Mater. 2023, 9, 2300082.

[118] Q. Li, C. Wen, J. Yang, X. Zhou, Y. Zhu, J. Zheng, G. Cheng, J. Bai, T. Xu, J. Ji, Chem. Rev. 2022, 122, 17073.

[119] S. Kosuri, C. H. Borca, H. Mugnier, M. Tamasi, R. A. Patel, I. Perez, S. Kumar, Z. Finkel, R. Schloss, L. Cai, Adv. Healthc. Mater. 2022, 11, 2102101.

[120] M. Stephen, A. Nawaz, S. Y. Lee, P. Sonar, W. L. Leong, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2208521.

[121] J. Snider, M. Plank, G. Lynch, E. Halgren, H. Poizner, J. Neurosci. 2013, 33, 15056.

[122] J. O’Byrne, K. Jerbi, Trends Neurosci. 2022, 45, 820.

[123] K. L. Ray, N. R. Griffin, J. Shumake, A. Alario, J. J. Allen, C. G. Beevers, D. M. Schnyer, Brain Res. 2023, 1806, 148282.

[124] T. Onojima, T. Goto, H. Mizuhara, T. Aoyagi, PLoS Comput. Biol. 2018, 14, e1005928.

[125] C. B. Holroyd, Trends Neurosci. 2022, 45, 346.

[126] R. Coa, S. M. La Cava, G. Baldazzi, L. Polizzi, G. Pinna, C. Conti, G. Defazio, D. Pani, M. Puligheddu, Front. Neurol. 2022, 13, 1030118.

[127] X. Yang, Z. Chen, Z. Wang, G. He, Z. Li, Y. Shi, N. Gong, B. Zhao, Y. Kuang, E. Takahashi, Mol. Brain 2022, 15, 16.

[128] J. Royer, B. C. Bernhardt, S. Larivière, E. Gleichgerrcht, B. J. Vorderwülbecke, S. Vulliémoz, L. Bonilha, Epilepsia 2022, 63, 537.

[129] D. Yang, Q. Ren, J. Nie, Y. Zhang, H. Wu, Z. Chang, B. Wang, J. Dai, Y. Fang, Nano Lett. 2023, 24, 1052.

[130] C. Guger, S. Daban, E. Sellers, C. Holzner, G. Krausz, R. Carabalona, F. Gramatica, G. Edlinger, Neurosci. Lett. 2009, 462, 94.

[131] A. Criscuolo, M. Schwartze, S. A. Kotz, Trends Neurosci. 2022, 45, 667.

[132] C. Adaikkan, L.-H. Tsai, Trends Neurosci. 2020, 43, 24.

[133] A. Benussi, V. Cantoni, M. Grassi, L. Brechet, C. M. Michel, A. Datta, C. Thomas, S. Gazzina, M. S. Cotelli, M. Bianchi, Ann. Neurol. 2022, 92, 322.

[134] R. Zheng, Z. Wang, Y. He, J. Zhang, Cogn. Neurodyn. 2022, 16, 325.

[135] P. Li, C. Wang, M. Li, X. Xuan, B. Zhou, H. Li, Adv. Intell. Syst. 2023, 5, 2300018.

[136] B. Voytek, Nat. Methods 2022, 19, 1349.

[137] D. Borra, S. Fantozzi, M. C. Bisi, E. Magosso, Sensors 2023, 23, 3530.

[138] E. E. Asher, M. Plotnik, M. Günther, S. Moshel, O. Levy, S. Havlin, J. W. Kantelhardt, R. P. Bartsch, Commun. Biol. 2021, 4, 1017.

[139] C. Strauch, C.-A. Wang, W. Einhäuser, S. Van der Stigchel, M. Naber, Trends Neurosci. 2022, 45, 635.

[140] K. J. Clancy, S. K. Baisley, A. Albizu, N. Kartvelishvili, M. Ding, W. Li, Soc. Cogn. Affect. Neurosci. 2018, 13, 1305.

[141] R. Kaveh, J. Doong, A. Zhou, C. Schwendeman, K. Gopalan, F. L. Burghardt, A. C. Arias, M. M. Maharbiz, R. Muller, IEEE Trans. Biomed. Circuits Syst. 2020, 14, 727.

[142] J. J. Norton, D. S. Lee, J. W. Lee, W. Lee, O. Kwon, P. Won, S.-Y. Jung, H. Cheng, J.-W. Jeong, A. Akce, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2015, 112, 3920.

[143] K. E. Bouchard, N. Mesgarani, K. Johnson, E. F. Chang, Nature 2013, 495, 327.

[144] G. Schalk, E. C. Leuthardt, IEEE Rev. Biomed. Eng. 2011, 4, 140.

[145] Y. Yu, Y. Qiu, G. Li, K. Zhang, B. Bo, M. Pei, J. Ye, G. J. Thompson, J. Cang, F. Fang, Y. Feng, X. Duan, C. Tong, Z. Liang, Nat. Commun. 2023, 14, 1651.

[146] L. L. Tan, M. J. Oswald, R. Kuner, Trends Neurosci. 2021, 44, 629.

[147] A. Imai, S. Takahashi, S. Furubayashi, Y. Mizuno, M. Sonoda, T. Miyazaki, E. Miyashita, T. Fujie, Adv. Mater. Technol. 2023, 8, 2300300.

[148] E. C. Leuthardt, G. Schalk, J. R. Wolpaw, J. G. Ojemann, D. W. Moran, J. Neural Eng. 2004, 1, 63.

[149] P. Asman, S. Prabhu, S. Tummala, N. F. Ince, in Proc. 44th Annu. Int. Conf. IEEE Eng. Med. Biol. Soc., IEEE, Glasgow, United Kingdom 2022, 4892.

[150] M. O. Owolabi, M. Leonardi, C. Bassetti, J. Jaarsma, T. Hawrot, A. I. Makanjuola, R. K. Dhamija, W. Feng, V. Straub, J. Camaradou, Nat. Rev. Neurol. 2023, 19, 371.

[151] R. F. Betzel, J. D. Medaglia, A. E. Kahn, J. Soffer, D. R. Schonhaut, D. S. Bassett, Nat. Biomed. Eng. 2019, 3, 902.

[152] E. S. JeyaJothi, J. Anitha, S. Rani, B. Tiwari, Biomed. Res. Int. 2022, 2022, 7242667.

[153] Z. Ye, C. Hu, J. Wang, H. Liu, L. Li, J. Yuan, J. W. Ha, Z. Li, L. Xiao, Exploration 2023, 3, 2023002.

[154] P. Zhang, W. Li, C. Liu, F. Qin, Y. Lu, M. Qin, Y. Hou, Exploration 2023, 3, 20230070.

[155] G. Hong, C. M. Lieber, Nat. Rev. Neurosci. 2019, 20, 330.

[156] S. Liu, L. Liu, Y. Zhao, Y. Wang, Y. Wu, X.-D. Zhang, D. Ming, Nano Lett. 2022, 22, 4400.

[157] N. V. Thakor, Sci. Tranl. Med. 2013, 5, 210.

[158] N. Ren, C. Hang, X. Liu, X. Jiang, Nano Lett. 2022, 22, 7554.

[159] L. Ferschmann, M. G. Bos, M. M. Herting, K. L. Mills, C. K. Tamnes, Curr. Opin. Psychol. 2022, 44, 170.

[160] E. A. Mankin, I. Fried, Neuron 2020, 106, 218.

[161] E. Lowet, K. Kondabolu, S. Zhou, R. A. Mount, Y. Wang, C. R. Ravasio, X. Han, Nat. Commun. 2022, 13, 7709.

[162] W.-J. Neumann, A. Horn, A. A. Kühn, Trends Neurosci. 2023, 46, 472.

[163] F. Sun, H. Shen, Q. Yang, Z. Yuan, Y. Chen, W. Guo, Y. Wang, L. Yang, Z. Bai, Q. Liu, Adv. Mater. 2023, 35, 2210018.

[164] V. Emiliani, E. Entcheva, R. Hedrich, P. Hegemann, K. R. Konrad, C. Lüscher, M. Mahn, Z.-H. Pan, R. R. Sims, J. Vierock, Nat. Rev. Methods Primers 2022, 2, 55.

[165] M. A. Rossi, Trends Neurosci. 2023, 46, 738.

[166] R. Chen, G. Romero, M. G. Christiansen, A. Mohr, P. Anikeeva, Science 2015, 347, 1477.

[167] A. M. Lozano, N. Lipsman, H. Bergman, P. Brown, S. Chabardes, J. W. Chang, K. Matthews, C. C. McIntyre, T. E. Schlaepfer, M. Schulder, Nat. Rev. Neurol. 2019, 15, 148.

[168] B. Xiao, E.-K. Tan, Trends Neurosci. 2023, 46, 1.

[169] K. Udupa, R. Chen, Prog. Neurobiol. 2015, 133, 27.

[170] K. W. Scangos, A. N. Khambhati, P. M. Daly, G. S. Makhoul, L. P. Sugrue, H. Zamanian, T. X. Liu, V. R. Rao, K. K. Sellers, H. E. Dawes, Nat. Med. 2021, 27, 1696.

[171] H. Zhou, K.-N. Kim, M.-J. Sung, S. J. Han, T.-W. Lee, Device 2023, 1, 100060.

[172] R. Ghanim, A. Kaushik, J. Park, A. Abramson, Device 2023, 1, 100092.

[173] L. Aron, J. Zullo, B. A. Yankner, Curr. Opin. Neurobiol. 2022, 72, 91.

[174] M. L. Kringelbach, N. Jenkinson, S. L. Owen, T. Z. Aziz, Nat. Rev. Neurosci. 2007, 8, 623.

[175] M. Vissani, I. U. Isaias, A. Mazzoni, J. Neural Eng. 2020, 17, 051002.

[176] J. Frey, J. Cagle, K. A. Johnson, J. K. Wong, J. D. Hilliard, C. R. Butson, M. S. Okun, C. de Hemptinne, Front. Neurol. 2022, 13, 825178.

[177] M. S. Messina, C. J. Chang, ACS Cent. Sci. 2023, 9, 1706.

[178] J. A. Lecoq, R. Boehringer, B. F. Grewe, Nat. Methods 2023, 20, 495.

[179] A. Horn, M. Reich, J. Vorwerk, N. Li, G. Wenzel, Q. Fang, T. Schmitz-Hübsch, R. Nickl, A. Kupsch, J. Volkmann, Ann. Neurol. 2017, 82, 67.

[180] J. K. Krauss, N. Lipsman, T. Aziz, A. Boutet, P. Brown, J. W. Chang, B. Davidson, W. M. Grill, M. I. Hariz, A. Horn, Nat. Rev. Neurol. 2021, 17, 75.

[181] T. Yanagisawa, R. Fukuma, B. Seymour, K. Hosomi, H. Kishima, T. Shimizu, H. Yokoi, M. Hirata, T. Yoshimine, Y. Kamitani, Nat. Commun. 2016, 7, 13209.

[182] X. Liu, Y. Zhao, J. Dou, Q. Hou, J. Cheng, X. Jiang, Nano Lett. 2022, 22, 1091.

[183] S. Kikkert, J. Kolasinski, S. Jbabdi, I. Tracey, C. F. Beckmann, H. Johansen-Berg, T. R. Makin, Elife 2016, 5, e15292.

[184] L. Shan, H. Zeng, Y. Liu, X. Zhang, E. Li, R. Yu, Y. Hu, T. Guo, H. Chen, Nano Lett. 2022, 22, 7275.

[185] R. Godwin-Jones, Lang. Learn. Technol. 2023, 27, 6.

[186] Q. Yang, R. Mishra, Y. Cen, G. Shi, R. Sharma, X. Fong, H. Yang, Nano Lett. 2022, 22, 8437.

[187] S. P. Padhy, S. V. Kalinin, Device 2023, 1, 100115.

[188] S. Schreiber, J. Bernal, P. Arndt, F. Schreiber, P. Müller, L. Morton, R. C Braun-Dullaeus, M. D. C. Valdés-Hernández, R. Duarte, J. M. Wardlaw, Cell 2023, 12, 957.

[189] K. K. Ang, Z. Y. Chin, H. Zhang, C. Guan, in Proc. 2008 Int. Joint Conf. Neural Networks, IEEE, Hong Kong, China 2008, 2390.

[190] Y. Zhang, G. Zhou, J. Jin, X. Wang, A. Cichocki, J. Neurosci. Methods 2015, 255, 85.

[191] Z. Shuaibu, L. Qi, Int. J. Comput. Applic. 2020, 175, 16.

[192] S. Makeig, J. Onton, ERP Features and EEG Dynamics: An ICA Perspective. Oxford University Press, Oxford Handbooks Online 2011.

[193] X. Wu, B. Zhou, Z. Lv, C. Zhang, IEEE J. Biomed. Health Inf. 2019, 24, 775.

[194] C.-T. Lin, Y. Tian, Y.-K. Wang, T.-T. N. Do, Y.-L. Chang, J.-T. King, K.-C. Huang, L.-D. Liao, IEEE Trans. Intell. Transp. Syst. 2022, 23, 10395.

[195] V. Chamola, A. Vineet, A. Nayyar, E. Hossain, Sensors 2020, 20, 3620.

[196] R. Atangana, D. Tchiotsop, G. Kenne, L. Chanel, Health Inf. Int. J. 2020, 9, 14.

[197] T. Siddharth, P. Gajbhiye, R. K. Tripathy, R. B. Pachori, IEEE Sens. J. 2020, 20, 11421.

[198] M. Sha’Abani, N. Fuad, N. Jamal, M. Ismail, in Proc. 5th Int. Conf. Electr. Control Comput. Eng., IEEE, Kuantan, Malaysia 2020, 555.

[199] M. Huang, Z. Liu, Y. Tao, Simul. Model. Pract. Theory 2020, 102, 101981.

[200] P.-J. Lin, T. Jia, C. Li, T. Li, C. Qian, Z. Li, Y. Pan, L. Ji, IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2021, 29, 1936.

[201] T. Hosman, M. Vilela, D. Milstein, J. N. Kelemen, D. M. Brandman, L. R. Hochberg, J. D. Simeral, in Proc. 9th Int. IEEE/EMBS Conf. Neural Eng., IEEE, San Francisco, United States 2019, 1066.

[202] J. Guo, Y. Liu, L. Lin, S. Li, J. Cai, J. Chen, W. Huang, Y. Lin, J. Xu, Nano Lett. 2023, 23, 9651.

[203] K. K. Chan, L.-W. Shang, Z. Qiao, Y. Liao, M. Kim, Y.-C. Chen, Nano Lett. 2022, 22, 8949.

[204] J. G. Makin, D. A. Moses, E. F. Chang, Nat. Neurosci. 2020, 23, 575.

[205] G. K. Anumanchipalli, J. Chartier, E. F. Chang, Nature 2019, 568, 493.

[206] J. R. Wolpaw, N. Birbaumer, D. J. McFarland, G. Pfurtscheller, T. M. Vaughan, Clin. Neurophysiol. 2002, 113, 767.

[207] L. A. Farwell, E. Donchin, Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1988, 70, 510.

[208] S. Luo, M. Angrick, C. Coogan, D. N. Candrea, K. Wyse-Sookoo, S. Shah, Q. Rabbani, G. W. Milsap, A. R. Weiss, W. S. Anderson, Adv. Sci. 2023, 10, 202304853.

[209] M. A. Schwemmer, N. D. Skomrock, P. B. Sederberg, J. E. Ting, G. Sharma, M. A. Bockbrader, D. A. Friedenberg, Nat. Med. 2018, 24, 1669.

[210] F. R. Willett, E. M. Kunz, C. Fan, D. T. Avansino, G. H. Wilson, E. Y. Choi, F. Kamdar, L. R. Hochberg, S. Druckmann, K. V. Shenoy, Nature 2023, 620, 1031.

[211] A. B. Rapeaux, T. G. Constandinou, Curr. Opin. Biotechnol. 2021, 72, 102.

[212] O. G. Sani, Y. Yang, M. M. Shanechi, BCI Res. 2021, 9, 121.

[213] Y. Yang, S. Qiao, O. G. Sani, J. I. Sedillo, B. Ferrentino, B. Pesaran, M. M. Shanechi, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 324.

[214] F. Xia, M. A. Kheirbek, Trends Neurosci. 2020, 43, 902.

[215] J. Lee, H. Liao, Q. Wang, J. Han, J. H. Han, H. E. Shin, M. Ge, W. Park, F. Li, Exploration 2022, 2, 20210086.

[216] J. Mei, E. Muller, S. Ramaswamy, Trends Neurosci. 2022, 45, 237.

[217] X. Wan, Z. Li, W. Yu, A. Wang, X. Ke, H. Guo, J. Su, L. Li, Q. Gui, S. Zhao, Adv. Mater. 2023,

[218] E. Kinney-Lang, B. Auyeung, J. Escudero, J. Neural Eng. 2016, 13, 061002.

[219] T. Wang, Z. Song, X. Zhao, Y. Wu, L. Wu, A. Haghparast, H. Wu, Exploration 2023, 3, 20220133.

[220] Z. Wang, X. Yang, B. Zhao, W. Li, Heliyon 2023, 9, e14786.

[221] S. Fulton, L. Décarie-Spain, X. Fioramonti, B. Guiard, S. Nakajima, Trends Endocrinol. Metab. 2022, 33, 18.

[222] Z. Yuan, Y. Peng, L. Wang, S. Song, S. Chen, L. Yang, H. Liu, H. Wang, G. Shi, C. Han, IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2021, 29, 2569.

[223] O. G. Sani, Y. Yang, M. B. Lee, H. E. Dawes, E. F. Chang, M. M. Shanechi, Nat. Biotechnol. 2018, 36, 954.

[224] X. Wu, Y. Jiang, N. J. Rommelfanger, F. Yang, Q. Zhou, R. Yin, J. Liu, S. Cai, W. Ren, A. Shin, Nat. Biomed. Eng. 2022, 6, 754.

[225] H. Cui, S. Zhao, G. Hong, Device 2023, 1, 100113.

[226] M. Brennan, Device 2023, 1, 100096.

[227] A. Pandiyan, L. Veeramuthu, Z.-L. Yan, Y.-C. Lin, C.-H. Tsai, S.-T. Chang, W.-H. Chiang, S. Xu, T. Zhou, C.-C. Kuo, Prog. Mater. Sci. 2023, 140, 101206.

[228] Z. Dai, M. Lei, S. Ding, Q. Zhou, B. Ji, M. Wang, B. Zhou, Exploration 2023, 3, 20230046.

[229] T. Tat, X. Zhao, J. Chen, Device 2023, 1, 100094.

[230] L.-D. Liao, C.-Y. Chen, I.-J. Wang, S.-F. Chen, S.-Y. Li, B.-W. Chen, J.-Y. Chang, C.-T. Lin, J. Neuroeng. Rehabil. 2012, 9, 5.

[231] L. Piccini, S. Parini, L. Maggi, G. Andreoni, in 27th Annu. Int. Conf. IEEE Eng. Med. Biol. Soc., IEEE, Piscataway, United States 2006, 5384.

[232] T. J. Sullivan, S. R. Deiss, T.-P. Jung, G. Cauwenberghs, A brain-machine interface using dry-contact, low-noise EEG sensors, in Proc. IEEE Int. Symp. Circuits Syst, IEEE Seattle, United States 2008, 1986.

[233] Y. Design, https://www.yankodesign.com/2021/02/23/cognixions (accessed February 2021).

[234] M. Jakobs, A. Fomenko, A. M. Lozano, K. L. Kiening, EMBO Mol. Med. 2019, 11, e9575.

[235] C. S. Mestais, G. Charvet, F. Sauter-Starace, M. Foerster, D. Ratel, A. L. Benabid, IEEE Trans. Neural Syst. Rehabil. Eng. 2014, 23, 10.

[236] Fonds Clinatec, https://fonds-clinatec.fr/projets-projets-soutenus/(accessed June 2022).

[237] Z. Sun, M. Zhu, X. Shan, C. Lee, Nat. Commun. 2022, 13, 5224.

[238] E. Leroy, R. Hinchet, H. Shea, Adv. Mater. 2020, 32, 2002564.

[239] M. Zhu, Z. Sun, Z. Zhang, Q. Shi, T. He, H. Liu, T. Chen, C. Lee, Sci. Adv. 2020, 6, eaaz8693.

[240] Y. R. Lee, T. Q. Trung, B.-U. Hwang, N.-E. Lee, Nat. Commun. 2020, 11, 2753.

[241] J. Park, D.-h. Kang, H. Chae, S. K. Ghosh, C. Jeong, Y. Park, S. Cho, Y. Lee, J. Kim, Y. Ko, Sci. Adv. 2022, 8, eabj9220.

[242] A. Halbach, P. Gijsenbergh, Y. Jeong, W. Devriese, H. Gao, M. Billen, G. B. Torri, C. Chare, D. Cheyns, X. Rottenberg, V. Rochus, In 20th Int. Conf. Solid-State Sens. Actuat. Microsyst. Eurosens. XXXIII. IEEE, Estrel Berlin, Germany 2019, 158.

[243] T. H. Yang, J. R. Kim, H. Jin, H. Gil, J. H. Koo, H. J. Kim, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2008831.

[244] Ultraleap, https://www.ultraleap.com/(accessed June 2021).

[245] R. Hirayama, D.M. Plasencia, N. Masuda, S. Subramanian, Nature 2019, 575, 320.

[246] H. Yin, W. Jiang, Y. Liu, D. Zhang, F. Wu, Y. Zhang, C. Li, G. Chen, Q. Wang, BMEMat 2023, 1, e12023.

[247] H. Lee, J.-S. Kim, S. Choi, J.-H. Jun, J.-R. Park, A.-H. Kim, H.-B. Oh, H.-S. Kim, S.-C. Chung, in Proc. IEEE World Haptics Conf. Evanston, IEEE, United States 2015, 374.

[248] Q. Zhang, H. Dong, A. El Saddik, IEEE Access 2016, 4, 299.

[249] K. Song, S. H. Kim, S. Jin, S. Kim, S. Lee, J.-S. Kim, J.-M. Park, Y. Cha, Sci. Rep. 2019, 9, 8988.

[250] R. De Fazio, V. M. Mastronardi, M. Petruzzi, M. De Vittorio, P. Visconti, Future Internet 2022, 15, 14.

[251] M. Ying, A. P. Bonifas, N. Lu, Y. Su, R. Li, H. Cheng, A. Ameen, Y. Huang, J. A. Rogers, Nanotechnology 2012, 23, 344004.

[252] J. Lee, H. Sul, W. Lee, K. R. Pyun, I. Ha, D. Kim, H. Park, H. Eom, Y. Yoon, J. Jung, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 1909171.

[253] S. Choi, J. Park, W. Hyun, J. Kim, J. Kim, Y. B. Lee, C. Song, H. J. Hwang, J. H. Kim, T. Hyeon, ACS Nano 2015, 9, 6626.

[254] S. Kim, T. Kim, C. S. Kim, H. Choi, Y. J. Kim, G. S. Lee, O. Oh, B. J. Cho, Soft Rob. 2020, 7, 736.

[255] S. Xu, S. Ahmed, M. Momin, A. Hossain, T. Zhou, Device 2023, 1, 100067.

[256] S. Xu, Z. Han, K. Yuan, P. Qin, W. Zhao, T. Lin, T. Zhou, F. Huang, Nat. Rev. Methods Primers 2023, 3, 44.

[257] H. Wang, S. Xu, W. Dong, D. Sun, S. Zhang, Z. Han, F. Huang, Chem. Eur. J. 2022, 28, e202200124.

[258] M. Beyeler, M. Sanchez-Garcia, J. Neural Eng. 2022, 19, 063001.

[259] W. Zgallai, J. T. Brown, A. Ibrahim, F. Mahmood, K. Mohammad, M. Khalfan, M. Mohammed, M. Salem, N. Hamood, in Proc. Adv. Sci. Eng. Technol. Int. Conf., IEEE, Dubai, United Arab Emirates 2019, 1.

[260] A. M. Aslam, R. Chaudhary, A. Bhardwaj, I. Budhiraja, N. Kumar, S. Zeadally, IEEE IoT J. 2023, 6, 32.

[261] U. Chaudhary, N. Birbaumer, A. Ramos-Murguialday, Nat. Rev. Neurol. 2016, 12, 513.

[262] A. Chella, E. Pagello, E. Menegatti, R. Sorbello, S. M. Anzalone, F. Cinquegrani, L. Tonin, F. Piccione, K. Prifitis, C. Blanda, in Proc. Int. Conf. Complex Int. Softw. Intensive Syst., IEEE, Fukuoka, Japan 2009, 783.

[263] R. Spataro, A. Chella, B. Allison, M. Giardina, R. Sorbello, S. Tramonte, C. Guger, V. La Bella, Front. Hum. Neurosci. 2017, 11, 68.

[264] S.-M. Xu, X. Liang, X.-Y. Wu, S.-L. Zhao, J. Chen, K.-X. Wang, J.-S. Chen, Nat. Commun. 2019, 10, 5810.

[265] S. Xu, B. Peng, X. Pang, F. Huang, ACS Mater. Lett. 2022, 4, 2195.

[266] S.-M. Xu, X. Liang, X. Liu, W.-L. Bai, Y.-S. Liu, Z.-P. Cai, Q. Zhang, C. Zhao, K.-X. Wang, J.-S. Chen, Energy Storage Mater. 2020, 25, 52.

[267] S. H. Gillani, M. Sohail, L. A. El Maati, R. Altuijri, R. Zairov, M. F. Nazar, I. Ahmad, J. Alloys Compd. 2024, 976, 172931.

[268] S. N. Flesher, J. E. Downey, J. M. Weiss, C. L. Hughes, A. J. Herrera, E. C Tyler-Kabara, M. L. Boninger, J. L. Collinger, R. A. Gaunt, Science 2021, 372, 831.

[269] X. Gu, Z. Cao, A. Jolfaei, P. Xu, D. Wu, T.-P. Jung, C.-T. Lin, IEEE/ACM Trans. Comput. Biol. Bioinform. 2021, 18, 1645.

[270] Z. Wang, J. Pan, R. Yuan, M. Chen, X. Guo, S. Zhou, Nano Lett. 2023, 23, 6544.

[271] D. A. Godoy, A. A. Rabinstein, Curr. Opin. Crit. Care 2022, 28, 111.

[272] A. Ramos-Murguialday, D. Broetz, M. Rea, L. Läer, Ö. Yilmaz, F. L. Brasil, G. Liberati, M. R. Curado, E. Garcia-Cossio, A. Vyziotis, Ann. Neurol. 2013, 74, 100.

[273] C. E. Bouton, A. Shaikhouni, N. V. Annetta, M. A. Bockbrader, D. A. Friedenberg, D. M. Nielson, G. Sharma, P. B. Sederberg, B. C. Glenn, W. J. Mysiw, Nature 2016, 533, 247.

[274] Y. Wang, X. Gao, B. Hong, C. Jia, S. Gao, IEEE Eng. Med. Biol. Mag. 2008, 27, 64.

[275] R. Singh, N. K. Rai, A. Gupta, S. Chouhan, A. Joshi, M. Goyal, Int. J. Neurosci. 2023, 1, 2269472.

[276] E. W. Sellers, D. J. Krusienski, D. J. McFarland, T. M. Vaughan, J. R. Wolpaw, Biol. Psychol. 2006, 73, 242.

[277] K. Suefusa, T. Tanaka, IEEE Trans. Biomed. Eng. 2017, 65, 2119.

[278] S. Nagel, M. Spüler, Sci. Rep. 2019, 9, 8269.

[279] F. Iwane, A. Sobolewski, R. Chavarriaga, J. D. R. Millán, iScience 2023, 26, 107524.

[280] L. E. Osborn, A. Dragomir, J. L. Betthauser, C. L. Hunt, H. H. Nguyen, R. R. Kaliki, N. V. Thakor, Sci. Rob. 2018, 3, eaat3818.

[281] K. Zhen, S. Zhang, X. Tao, G. Li, Y. Lv, L. Yu, npj Park. Dis. 2022, 8, 146.

[282] X. Zhang, Z. Ma, H. Zheng, T. Li, K. Chen, X. Wang, C. Liu, L. Xu, X. Wu, D. Lin, Ann. Transl. Med. 2020, 8, 712.

[283] C. Hughes, A. Herrera, R. Gaunt, J. Collinger, Handb. Clin. Neurol. 2020, 168, 163.

[284] L. Berthouze, A. Tijsseling, J. Three Dimens. Images 2002, 16, 141.

[285] C. F. Anderson, R. W. Chakroun, M. E. Grimmett, C. J. Domalewski, F. Wang, H. Cui, Nano Lett. 2022, 22, 4182.

[286] P. R. Roelfsema, D. Denys, P. C. Klink, Trends Cogn. Sci. 2018, 22, 598.

[287] L. Brown, J. van de Molengraft, R. F. Yazicioglu, T. Torfs, J. Penders, C. Van Hoof, in Proc. Annu. Int. Conf. IEEE Eng. Med. Biol. Soc., IEEE, Buenos Aires, Argentina 2010, 4197.

[288] Quasar, http://www.quasarusa.com/products_dsi.htm (accessed June 2022).

[289] Y. Shi, F. Wang, J. Tian, S. Li, E. Fu, J. Nie, R. Lei, Y. Ding, X. Chen, Z. L. Wang, Sci. Adv. 2021, 7, eabe2943.

[290] X. Yu, Z. Xie, Y. Yu, J. Lee, A. Vazquez-Guardado, H. Luan, J. Ruban, X. Ning, A. Akhtar, D. Li, Nature 2019, 575, 473.

[291] R. Kumar, U. Mehta, P. Chand, Procedia Comput. Sci. 2017, 105, 264.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.