Recent advances in bacteria-based platforms for inflammatory bowel diseases treatment

Abstract

Inflammatory bowel disease (IBD) is a recurring chronic inflammatory disease. Current treatment strategies are aimed at alleviating clinical symptoms and are associated with gastrointestinal or systemic adverse effects. New delivery strategies are needed for the treatment of IBD. Bacteria are promising biocarriers, which can produce drugs in situ and sense the gut in real time. Herein, we focus on recent studies of engineered bacteria used for IBD treatment and introduce the application of engineered bacteria in the diagnosis. On this basis, the current dilemmas and future developments of bacterial delivery systems are discussed.

Keywords

diagnosis / drug delivery / engineered bacteria / inflammatory bowel diseases

References

[1] S. C. Ng, C. N. Bernstein, M. H. Vatn, P. L. Lakatos, E. V. Loftus Jr., C. Tysk, C. O’Morain, B. Moum, J. F. Colombel, Gut 2013, 62, 630.

[2] G. P. Ramos, K. A. Papadakis, Mayo Clin. Proc. 2019, 94, 155.

[3] I. Loddo, C. Romano, Front. Immunol. 2015, 6, 551.

[4] a) A. N. Ananthakrishnan, H. Khalili, G. G. Konijeti, L. M. Higuchi, P. de Silva, J. R. Korzenik, C. S. Fuchs, W. C. Willett, J. M. Richter, A. T. Chan, Gastroenterology 2013, 145, 970;b)A. N. Ananthakrishnan, H. Khalili, G. G. Konijeti, L. M. Higuchi, P. de Silva, C. S. Fuchs, W. C. Willett, J. M. Richter, A. T. Chan, Gut 2014, 63, 776.

[5] a) N. Shi, N. Li, X. Duan, H. Niu, Mil. Med. Res. 2017, 4, 14; b)P. Zhang, D. Zhang, J. Lai, Y. Fu, L. Wu, H. Huang, Y. Pan, J. Jiang, C. Xi, Z. Che, X. Song, S. Hu, CNS Neurosci. Ther. 2023, 29, 74.

[6] J. Lloyd-Price, C. Arze, A. N. Ananthakrishnan, M. Schirmer, J. Avila-Pacheco, T. W. Poon, E. Andrews, N. J. Ajami, K. S. Bonham, C. J. Brislawn, D. Casero, H. Courtney, A. Gonzalez, T. G. Graeber, A. B. Hall, K. Lake, C. J. Landers, H. Mallick, D. R. Plichta, M. Prasad, G. Rahnavard, J. Sauk, D. Shungin, Y. Vázquez-Baeza, R. A. White, 3rd, J. Braun, L. A. Denson, J. K. Jansson, R. Knight, S. Kugathasan, D. P. B. McGovern, J. F. Petrosino, T. S. Stappenbeck, H. S. Winter, C. B. Clish, E. A. Franzosa, H. Vlamakis, R. J. Xavier, C. Huttenhower, Nature 2019, 569, 655.

[7] B. Yilmaz, P. Juillerat, O. Øyås, C. Ramon, F. D. Bravo, Y. Franc, N. Fournier, P. Michetti, C. Mueller, M. Geuking, V. E. H. Pittet, M. H. Maillard, G. Rogler, R. Wiest, J. Stelling, A. J. Macpherson, Nat. Med. 2019, 25, 323.

[8] J. Gubatan, D. R. Holman, C. J. Puntasecca, D. Polevoi, S. J. Rubin, S. Rogalla, World J. Gastroenterol. 2021, 27, 7402.

[9] M. E. Johansson, J. K. Gustafsson, J. Holmén-Larsson, K. S. Jabbar, L. Xia, H. Xu, F. K. Ghishan, F. A. Carvalho, A. T. Gewirtz, H. Sjövall, G. C. Hansson, Gut 2014, 63, 281.

[10] J. Landy, E. Ronde, N. English, S. K. Clark, A. L. Hart, S. C. Knight, P. J. Ciclitira, H. O Al-Hassi, World J. Gastroenterol. 2016, 22, 3117.

[11] R. Gomez-Bris, A. Saez, B. Herrero-Fernandez, C. Rius, H. Sanchez-Martinez, J. M Gonzalez-Granado, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 2696.

[12] Q. Guan, J. Zhang, Mediat. Inflamm. 2017, 2017, 4810258.

[13] A. Geremia, P. Biancheri, P. Allan, G. R. Corazza, A. Di Sabatino, Autoimmun. Rev. 2014, 13, 3.

[14] M. F. Neurath, Nat. Rev. Immunol. 2014, 14, 329.

[15] a) W. Reinisch, D. W. Hommes, G. Van Assche, J. F. Colombel, J. P. Gendre, B. Oldenburg, A. Teml, K. Geboes, H. Ding, L. Zhang, M. Tang, M. Cheng, S. J. van Deventer, P. Rutgeerts, T. Pearce, Gut 2006, 55, 1138; b)W. Reinisch, J. Panés, S. Khurana, G. Toth, F. Hua, G. M. Comer, M. Hinz, K. Page, M. O’Toole, T. M. Moorehead, H. Zhu, Y. Sun, F. Cataldi, Gut 2015, 64, 894;c)S. Danese, J. Rudziński, W. Brandt, J. L. Dupas, L. Peyrin-Biroulet, Y. Bouhnik, D. Kleczkowski, P. Uebel, M. Lukas, M. Knutsson, F. Erlandsson, M. B. Hansen, S. Keshav, Gut 2015, 64, 243.

[16] C. N. Bernstein, J. F. Blanchard, E. Kliewer, A. Wajda, Cancer 2001, 91, 854.

[17] a) K. W. Schroeder, W. J. Tremaine, D. M. Ilstrup, N. Engl. J. Med. 1987, 317, 1625; b)R. E. Small, C. C. Schraa, Pharmacotherapy 1994, 14, 385.

[18] H. Gordon, L. Biancone, G. Fiorino, K. H. Katsanos, U. Kopylov, E. Al Sulais, J. E. Axelrad, K. Balendran, J. Burisch, L. de Ridder, L. Derikx, P. Ellul, T. Greuter, M. Iacucci, C. Di Jiang, C. Kapizioni, K. Karmiris, J. Kirchgesner, D. Laharie, T. Lobatón, T. Molnár, N. M. Noor, R. Rao, S. Saibeni, M. Scharl, S. R. Vavricka, T. Raine, J. Crohns Colitis 2023, 17, 827.

[19] S. B. Hanauer, G. Stathopoulos, Drug Saf. 1991, 6, 192.

[20] H. Dai, Q. Fan, C. Wang, Exploration 2022, 2, 20210157.

[21] L. V. McFarland, Clin. Infect. Dis. 2015, 60(Suppl 2), S85.

[22] L. V. McFarland, T. Karakan, A. Karatas, EClinicalMedicine 2021, 41, 101154.

[23] a) J. Z. Goldenberg, L. Lytvyn, J. Steurich, P. Parkin, S. Mahant, B. C. Johnston, Cochrane Database Syst. Rev. 2015, 22, Cd004827; b)S. J. Allen, E. G. Martinez, G. V. Gregorio, L. F. Dans, Cochrane Database Syst. Rev. 2010, 2010, Cd003048.

[24] E. Dimidi, S. Christodoulides, K. C. Fragkos, S. M. Scott, K. Whelan, Am. J. Clin. Nutr. 2014, 100, 1075.

[25] L. Kaur, M. Gordon, P. A. Baines, Z. Iheozor-Ejiofor, V. Sinopoulou, A. K. Akobeng, Cochrane Database Syst. Rev. 2020, 3, Cd005573.

[26] L. Steidler, W. Hans, L. Schotte, S. Neirynck, F. Obermeier, W. Falk, W. Fiers, E. Remaut, Science 2000, 289, 1352.

[27] J. Ouyang, Z. Zhang, B. Deng, J. Liu, L. Wang, H. Liu, S. Koo, S. Chen, Y. Li, A. V. Yaremenko, X. Huang, W. Chen, Y. Lee, W. Tao, Mater. Today 2023, 62, 296.

[28] M. Elli, M. L. Callegari, S. Ferrari, E. Bessi, D. Cattivelli, S. Soldi, L. Morelli, N. G. Feuillerat, J. M. Antoine, Appl. Environ. Microbiol. 2006, 72, 5113.

[29] P. L. Conway, S. L. Gorbach, B. R. Goldin, J. Dairy Sci. 1987, 70, 1.

[30] a) P. Lund, A. Tramonti, D. De Biase, FEMS Microbiol. Rev. 2014, 38, 1091;b)Y. Xu, Z. Zhao, W. Tong, Y. Ding, B. Liu, Y. Shi, J. Wang, S. Sun, M. Liu, Y. Wang, Q. Qi, M. Xian, G. Zhao, Nat. Commun. 2020, 11, 1496.

[31] S. Li, W. Jiang, C. Zheng, D. Shao, Y. Liu, S. Huang, J. Han, J. Ding, Y. Tao, M. Li, J. Controlled Release 2020, 327, 801.

[32] a) J. M. de Barros, T. Lechner, D. Charalampopoulos, V. V. Khutoryanskiy, A. D. Edwards, Int. J. Pharm. 2015, 493, 483;b)L.-F. Călinoiu, B. E. Ştefănescu, I. D. Pop, L. Muntean, D. C. Vodnar, Coatings 2019, 9, 194;c)J. Ouyang, B. Deng, B. Zou, Y. Li, Q. Bu, Y. Tian, M. Chen, W. Chen, N. Kong, T. Chen, W. Tao, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 12193;d)S. Aghlara-Fotovat, E. Musteata, M. D. Doerfert, M. Baruch, M. Levitan, J. J. Tabor, O. Veiseh, Biomaterials 2023, 301, 122246;e)B. Deng, S. Liu, Y. Wang, B. Ali, N. Kong, S. Koo, T. Xie, J. Ouyang, W. Tao, Adv. Mater. 2023, 36, e2306081.

[33] a) H. J. Park, G. H. Lee, J. Jun, M. Son, M. J. Kang, Drug Des., Dev. Ther. 2016, 10, 2599; b)G. Broeckx, D. Vandenheuvel, I. J. Claes, S. Lebeer, F. Kiekens, Int. J. Pharm. 2016, 505, 303.

[34] D. T. Riglar, P. A. Silver, Nat. Rev. Microbiol. 2018, 16, 214.

[35] a) M. Divyashree, S. K. Prakash, V. Aditya, A. A. A. Aljabali, K. J. Alzahrani, V. Azevedo, A. Goes-Neto, M. M. Tambuwala, D. Barh, Future Oncol. 2022, 18, 1609;b)J. R. Kirby, Annu. Rev. Microbiol. 2009, 63, 45.

[36] N. Qiao, G. Du, X. Zhong, X. Sun, Exploration 2021, 1, 20210026.

[37] a) E. Quévrain, M. A. Maubert, C. Michon, F. Chain, R. Marquant, J. Tailhades, S. Miquel, L. Carlier, L. G. Bermúdez-Humarán, B. Pigneur, O. Lequin, P. Kharrat, G. Thomas, D. Rainteau, C. Aubry, N. Breyner, C. Afonso, S. Lavielle, J. P. Grill, G. Chassaing, J. M. Chatel, G. Trugnan, R. Xavier, P. Langella, H. Sokol, P. Seksik, Gut 2016, 65, 415;b)M. Kawahara, M. Nemoto, T. Nakata, S. Kondo, H. Takahashi, B. Kimura, T. Kuda, Int. Immunopharmacol. 2015, 26, 295.

[38] D. D. Mater, G. Corthier, J. Clin. Gastroenterol. 2004, 38, S64.

[39] U. Sonnenborn, FEMS Microbiol. Lett. 2016, 363, fnw212.

[40] Z. Zhao, S. Xu, W. Zhang, D. Wu, G. Yang, Food Funct. 2022, 13, 5914.

[41] a) W. Kruis, P. Fric, J. Pokrotnieks, M. Lukás, B. Fixa, M. Kascák, M. A. Kamm, J. Weismueller, C. Beglinger, M. Stolte, C. Wolff, J. Schulze, Gut 2004, 53, 1617; b)B. J. Rembacken, A. M. Snelling, P. M. Hawkey, D. M. Chalmers, A. T. R. Axon, Lancet 1999, 354, 635;c)W. Kruis, E. Schütz, P. Fric, B. Fixa, G. Judmaier, M. Stolte, Aliment. Pharmacol. Ther. 1997, 11, 853.

[42] M. Liu, S. Li, Q. Zhang, Z. Xu, J. Wang, H. Sun, Int. Immunopharmacol. 2018, 57, 25.

[43] R. Gardlik, A. Bartonova, P. Celec, Int. J. Mol. Med. 2013, 32, 492.

[44] M. Ma, Z. Zhao, Q. Liang, H. Shen, Z. Zhao, Z. Chen, R. He, S. Feng, D. Cao, G. Gan, H. Ye, W. Qiu, J. Deng, F. Ming, J. Jia, C. Sun, J. Li, L. Zhang, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2021, 105, 5973.

[45] a) M. Cui, G. Pang, T. Zhang, T. Sun, L. Zhang, R. Kang, X. Xue, H. Pan, C. Yang, X. Zhang, J. Chang, J. Liu, S. Zhang, H. Wang, ACS Nano 2021, 15, 7040;b)S. del Carmen, A. de Moreno de LeBlanc, G. Perdigon, V. B. Pereira, A. Miyoshi, V. Azevedo, J. G. LeBlanc, J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2011, 21, 138.

[46] M. L. Hanson, J. A. Hixon, W. Li, B. K. Felber, M. R. Anver, C. A. Stewart, B. M. Janelsins, S. K. Datta, W. Shen, M. H. McLean, S. K. Durum, Gastroenterology 2014, 146, 210.

[47] a) J. Wang, M. Tian, W. Li, F. Hao, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2019, 103, 7931;b)B. Zhang, Y. Liu, X. Lan, X. Xu, X. Zhang, X. Li, Y. Zhao, G. Li, C. Du, S. Lu, H. Wang, J. Transl. Med. 2018, 16, 71.

[48] K. J. Chua, H. Ling, I. Y. Hwang, H. L. Lee, J. C. March, Y. S. Lee, M. W. Chang, ACS Biomater. Sci. Eng. 2023, 9, 5123.

[49] A. P. Arukha, C. F. Freguia, M. Mishra, J. K. Jha, S. Kariyawasam, N. A. Fanger, E. M. Zimmermann, G. R. Fanger, B. Sahay, Biomedicines 2021, 9, 1098.

[50] L. Song, W. Xie, Z. Liu, D. Guo, D. Zhao, X. Qiao, L. Wang, H. Zhou, W. Cui, Y. Jiang, Y. Li, Y. Xu, L. Tang, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2019, 103, 6169.

[51] L. Wang, Y. Liao, R. Yang, Z. Zhu, L. Zhang, Z. Wu, X. Sun, Bioeng. Transl. Med. 2021, 6, e10219.

[52] X. Yan, X. Y. Liu, D. Zhang, Y. D. Zhang, Z. H. Li, X. Liu, F. Wu, G. Q. Chen, Cell. Mol. Immunol. 2021, 18, 2344.

[53] K. Vandenbroucke, H. de Haard, E. Beirnaert, T. Dreier, M. Lauwereys, L. Huyck, J. Van Huysse, P. Demetter, L. Steidler, E. Remaut, C. Cuvelier, P. Rottiers, Mucosal Immunol. 2010, 3, 49.

[54] a) A. N. Shkoporov, E. V. Khokhlova, K. A. Savochkin, L. I. Kafarskaia, B. A. Efimov, FEMS Microbiol. Lett. 2015, 362, fnv083; b)M. Ravnikar, B. Strukelj, N. Obermajer, M. Lunder, A. Berlec, Appl. Environ. Microbiol. 2010, 76, 6928;c)S. Kosler, B. Strukelj, A. Berlec, Curr. Pharm. Biotechnol. 2017, 18, 318.

[55] a) K. Skrlec, P. Zadravec, M. Hlavnickova, M. Kuchar, L. Vankova, H. Petrokova, L. Krizova, J. Cerny, A. Berlec, P. Maly, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 1933; b)T. V. Plavec, M. Kuchar, A. Benko, V. Liskova, J. Cerny, A. Berlec, P. Maly, Microorganisms 2019, 7, 152.

[56] A. Zahirović, A. Berlec, Microb. Cell Fact. 2022, 21, 143.

[57] F. Namai, S. Shigemori, T. Ogita, T. Sato, T. Shimosato, Exp. Mol. Med. 2020, 52, 1627.

[58] G. Esposito, M. Pesce, L. Seguella, J. Lu, C. Corpetti, A. Del Re, F. D. E. De Palma, G. Esposito, W. Sanseverino, G. Sarnelli, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 14, 2945.

[59] Y. T. Park, T. Kim, J. Ham, J. Choi, H. S. Lee, Y. J. Yeon, S. I. Choi, N. Kim, Y. R. Kim, Y. J. Seok, Microb. Biotechnol. 2022, 15, 832.

[60] K. Škrlec, R. Ručman, E. Jarc, P. Sikirić, U. Švajger, T. Petan, M. Perišić Nanut, B. Štrukelj, A. Berlec, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2018, 102, 10103.

[61] J. Zhou, M. Y. Li, Q. F. Chen, X. J. Li, L. F. Chen, Z. L. Dong, W. J. Zhu, Y. Yang, Z. Liu, Q. Chen, Nat. Commun. 2022, 13, 3432.

[62] L. Ortiz-Velez, A. Goodwin, L. Schaefer, R. A. Britton, Front. Bioeng. Biotechnol. 2020, 8, 543.

[63] K. Vandenbroucke, W. Hans, J. Van Huysse, S. Neirynck, P. Demetter, E. Remaut, P. Rottiers, L. Steidler, Gastroenterology 2004, 127, 502.

[64] M. Yu, J. Kim, J. H. Ahn, Y. Moon, JCI Insight 2019, 4, e125166.

[65] C. C. Wong, L. Zhang, W. K. Wu, J. Shen, R. L. Chan, L. Lu, W. Hu, M. X. Li, L. F. Li, S. X. Ren, Y. F. Li, J. Li, C. H. Cho, J. Gastroenterol. Hepatol. 2017, 32, 609.

[66] R. Carvalho, A. Vaz, F. L. Pereira, F. Dorella, E. Aguiar, J. M. Chatel, L. Bermudez, P. Langella, G. Fernandes, H. Figueiredo, A. Goes-Neto, V. Azevedo, Sci. Rep. 2018, 8, 15072.

[67] H. Tian, J. Li, X. Chen, Z. Ren, X. Pan, W. Huang, M. Bhatia, L. L. Pan, J. Sun, J. Agric. Food Chem. 2023, 71, 5185.

[68] L. Peyrin-Biroulet, W. J. Sandborn, R. Panaccione, E. Domènech, L. Pouillon, B. Siegmund, S. Danese, S. Ghosh, Therap. Adv. Gastroenterol. 2021, 14, 175628482110599.

[69] A. Berlec, M. Perse, M. Ravnikar, M. Lunder, A. Erman, A. Cerar, B. Strukelj, Int. Immunopharmacol. 2017, 43, 219.

[70] S. Ferenczi, N. Solymosi, I. Horvath, N. Szeocs, Z. Grozer, D. Kuti, B. Juhasz, Z. Winkler, T. Pankotai, F. Sukosd, A. Stagel, M. Paholcsek, D. Dora, N. Nagy, K. J. Kovacs, I. Zanoni, Z. Szallasi, Mol. Ther.-Methods Clin. Dev. 2021, 20, 218.

[71] R. Russo, C. Cristiano, C. Avagliano, C. De Caro, G. La Rana, G. M. Raso, R. B. Canani, R. Meli, A. Calignano, Curr. Med. Chem. 2018, 25, 3930.

[72] H. Liu, J. Wang, T. He, S. Becker, G. Zhang, D. Li, X. Ma, Adv. Nutr. 2018, 9, 21.

[73] a) H. Zhu, Y. R. Li, Exp. Biol. Med. 2012, 237, 474;b)T. Tian, Z. Wang, J. Zhang, Oxid. Med. Cell. Longevity 2017, 2017, 4535194.

[74] a) Y. Cao, K. Cheng, M. Yang, Z. Deng, Y. Ma, X. Yan, Y. Zhang, Z. Jia, J. Wang, K. Tu, J. Liang, M. Zhang, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 21; b)X. Yan, L. Meng, X. Zhang, Z. Deng, B. Gao, Y. Zhang, M. Yang, Y. Ma, Y. Zhang, K. Tu, M. Zhang, Q. Xu, Mol. Ther. 2023, 31, 1383;c)Y. Ma, J. Zhao, L. Cheng, C. Li, X. Yan, Z. Deng, Y. Zhang, J. Liang, C. Liu, M. Zhang, Carbon 2023, 204, 526.

[75] G. Tang, J. He, J. Liu, X. Yan, K. Fan, Exploration 2021, 1, 75.

[76] C. I. van de Wetering, M. C. Coleman, D. R. Spitz, B. J. Smith, C. M. Knudson, Free Radic Biol. Med. 2008, 44, 1677.

[77] A. Sturm, A. U. Dignass, World J. Gastroenterol. 2008, 14, 348.

[78] A. M Duraj-Thatte, N. D. Courchesne, P. Praveschotinunt, J. Rutledge, Y. Lee, J. M. Karp, N. S. Joshi, Adv. Mater. 2019, 31, e1901826.

[79] P. Praveschotinunt, A. M Duraj-Thatte, I. Gelfat, F. Bahl, D. B. Chou, N. S. Joshi, Nat. Commun. 2019, 10, 5580.

[80] A. Sinha, J. Nightingale, K. P. West, J. Berlanga-Acosta, R. J. Playford, N. Engl. J. Med. 2003, 349, 350.

[81] a) C. Schwechheimer, M. J. Kuehn, Nat. Rev. Microbiol. 2015, 13, 605;b)T. N. Ellis, M. J. Kuehn, Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2010, 74, 81.

[82] M. Kaparakis-Liaskos, R. L. Ferrero, Nat. Rev. Immunol. 2015, 15, 375.

[83] A. L. Carvalho, S. Fonseca, A. Miquel-Clopés, K. Cross, K. S. Kok, U. Wegmann, K. Gil-Cordoso, E. G. Bentley, S. H. M. Al Katy, J. L. Coombes, A. Kipar, R. Stentz, J. P. Stewart, S. R. Carding, J. Extracell. Vesicles 2019, 8, 1632100.

[84] J. Shi, Z. Ma, H. Pan, Y. Liu, Y. Chu, J. Wang, L. Chen, J. Microencapsulation 2020, 37, 481.

[85] a) N. Pai, J. Popov, L. Hill, E. Hartung, K. Grzywacz, P. Moayyedi, Gastroenterology 2021, 161, 388;b)S. P. Costello, P. A. Hughes, O. Waters, R. V. Bryant, A. D. Vincent, P. Blatchford, R. Katsikeros, J. Makanyanga, M. A. Campaniello, C. Mavrangelos, C. P. Rosewarne, C. Bickley, C. Peters, M. N. Schoeman, M. A. Conlon, I. C Roberts-Thomson, J. M. Andrews, JAMA 2019, 321, 156.

[86] H. Fang, L. Fu, J. Wang, Biomed. Res. Int. 2018, 2018, 8941340.

[87] C. Airola, A. Severino, S. Porcari, W. Fusco, B. H. Mullish, A. Gasbarrini, G. Cammarota, F. R. Ponziani, G. Ianiro, Antibiotics 2023, 12, 868.

[88] M. Fischer, D. Kao, C. Kelly, A. Kuchipudi, S. M. Jafri, M. Blumenkehl, D. Rex, M. Mellow, N. Kaur, H. Sokol, G. Cook, M. J. Hamilton, E. Phelps, B. Sipe, H. Xu, J. R. Allegretti, Inflamm. Bowel Dis. 2016, 22, 2402.

[89] Z. DeFilipp, P. P. Bloom, M. T Soto, M. K. Mansour, M. R. A. Sater, M. H. Huntley, S. Turbett, R. T. Chung, Y. B. Chen, E. L. Hohmann, N. Engl. J. Med. 2019, 381, 2043.

[90] C. C. Wong, L. Zhang, Z. J. Li, W. K. Wu, S. X. Ren, Y. C. Chen, T. B. Ng, C. H. Cho, J. Gastroenterol. Hepatol. 2012, 27, 1205.

[91] N. M. Breyner, P. B. V. Boas, G. Fernandes, R. D. de Carvalho, T. Rochat, M. L. Michel, F. Chain, H. Sokol, M. de Azevedo, A. Myioshi, V. A. Azevedo, P. Langella, L. G. Bermúdez-Humarán, J. M. Chatel, Environ. Microbiol. 2019, 21, 4020.

[92] F. Ostadhossein, P. Moitra, N. Gunaseelan, M. Nelappana, C. Lowe, M. Moghiseh, A. Butler, N. de Ruiter, H. Mandalika, I. Tripathi, S. K. Misra, D. Pan, Nanoscale Horiz. 2022, 7, 533.

[93] K. N. Daeffler, J. D. Galley, R. U. Sheth, L. C Ortiz-Velez, C. O. Bibb, N. F. Shroyer, R. A. Britton, J. J. Tabor, Mol. Syst. Biol. 2017, 13, 923.

[94] S. E. Winter, P. Thiennimitr, M. G. Winter, B. P. Butler, D. L. Huseby, R. W. Crawford, J. M. Russell, C. L. Bevins, L. G. Adams, R. M. Tsolis, J. R. Roth, A. J. Bäumler, Nature 2010, 467, 426.

[95] D. T. Riglar, T. W. Giessen, M. Baym, S. J. Kerns, M. J. Niederhuber, R. T. Bronson, J. W. Kotula, G. K. Gerber, J. C. Way, P. A. Silver, Nat. Biotechnol. 2017, 35, 653.

[96] M. Mimee, P. Nadeau, A. Hayward, S. Carim, S. Flanagan, L. Jerger, J. Collins, S. McDonnell, R. Swartwout, R. J. Citorik, V. Bulović, R. Langer, G. Traverso, A. P. Chandrakasan, T. K. Lu, Science 2018, 360, 915.

[97] F. Schmidt, J. Zimmermann, T. Tanna, R. Farouni, T. Conway, A. J. Macpherson, R. J. Platt, Science 2022, 376, eabm6038.

[98] J. Y. Xia, C. Hepler, P. Tran, N. J. Waldeck, J. Bass, A. Prindle, Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2023, 120, e2221121120.

[99] J. J. Li, W. L. Hou, S. S. Lin, L. Wang, C. Pan, F. Wu, J. Y. Liu, Adv. Sci. 2022, 9, 2104006.

[100] T. T. Fang, Z. P. Zou, Y. Zhou, B. C. Ye, ACS Synth. Biol. 2022, 11, 3004.

[101] L. Steidler, Discov. Med. 2003, 3, 49.

[102] A. P. Arukha, C. F. Freguia, M. Mishra, J. K. Jha, S. Kariyawasam, N. A. Fanger, E. M. Zimmermann, G. R. Fanger, B. Sahay, Biomedicines 2021, 9, 1098.

[103] U. Wegmann, A. L. Carvalho, M. Stocks, S. R. Carding, Sci. Rep. 2017, 7, 2294.

[104] C. Fan, P. A. Davison, R. Habgood, H. Zeng, C. M. Decker, M. G. Salazar, K. Lueangwattanapong, H. E. Townley, A. Yang, I. P. Thompson, H. Ye, Z. Cui, F. Schmidt, C. N. Hunter, W. E. Huang, Proc. Nat. Acad. Sci. U. S. A. 2020, 117, 6752.

[105] J. A. MacDiarmid, N. B. Mugridge, J. C. Weiss, L. Phillips, A. L. Burn, R. P. Paulin, J. E. Haasdyk, K. A. Dickson, V. N. Brahmbhatt, S. T. Pattison, A. C. James, G. Al Bakri, R. C. Straw, B. Stillman, R. M. Graham, H. Brahmbhatt, Cancer Cell 2007, 11, 431.

[106] M. K. Ali, Q. Liu, K. Liang, P. Li, Q. Kong, Cancer Lett. 2020, 491, 11.

[107] L. J. Kubiatowicz, A. Mohapatra, N. Krishnan, R. H. Fang, L. Zhang, Exploration 2022, 2, 20210217.

[108] M. L. Richard, G. Liguori, B. Lamas, G. Brandi, G. da Costa, T. W. Hoffmann, M. P. Di Simone, C. Calabrese, G. Poggioli, P. Langella, M. Campieri, H. Sokol, Gut Microbes 2018, 9, 131.

[109] B. M. Scott, C. Gutiérrez-Vázquez, L. M. Sanmarco, J. A. da Silva Pereira, Z. Li, A. Plasencia, P. Hewson, L. M. Cox, M. O’Brien, S. K. Chen, P. M Moraes-Vieira, B. S. W. Chang, S. G. Peisajovich, F. J. Quintana, Nat. Med. 2021, 27, 1212.

[110] Z. P. Zou, Y. Du, T. T. Fang, Y. Zhou, B. C. Ye, Cell Host Microbe 2023, 31, 199.

[111] a) K. Wanderi, Z. Cui, Exploration 2022, 2, 20210097; b)Z. Yan, Z. Shi, Y. Wu, J. Lv, P. Deng, G. Liu, Z. An, Z. Che, Y. Lu, J. Shan, Q. Liu, Biosens. Bioelectron. 2023, 234, 115363.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.