Impact of diabetes mellitus on tuberculosis prevention, diagnosis, and treatment from an immunologic perspective

Abstract

The coexistence of diabetes mellitus (DM) and tuberculosis (TB) presents a significant global burden, with DM being recognized as a major risk factor for TB. This review comprehensively analyzes the immunological aspects of DM-TB comorbidity, shedding light on the impact of DM on TB pathogenesis and immune responses. It reveals that high blood glucose levels in TB patients contribute to reduced innate immune cell count, compromised phagocytic function, and delayed antigen presentation. These factors ultimately impair the clearance of Mycobacterium tuberculosis (MTB) and delay adaptive immune responses. With the interaction between TB and DM, there is an increase in inflammation and elevated secretion of pro-inflammatory cytokines by immune cells. This exacerbates the inflammatory response and contributes to poor treatment outcomes in TB. Moreover, the review explores the effects of DM on TB prevention, diagnosis, and treatment. It highlights how poor glycemic control, insulin resistance (IR), DM complications, and genetic factors increase the risk of MTB infection in individuals with DM. Additionally, DM-related immune suppression adversely affects the sensitivity of traditional diagnostic tests for TB, potentially resulting in underdiagnosis and delayed intervention. To mitigate the burden of TB in DM patients, the review emphasizes the need for further research on the mechanisms underlying DM reactivation in latent TB infection (LTBI). It shows how important it is to find and treat LTBI in DM patients as soon as possible and suggests looking into biomarkers that are specific to DM to make diagnosis more accurate.

Keywords

diabetes mellitus / hyperglycemia / immune response / Mycobacterium tuberculosis / tuberculosis

References

[1] J. Ouyang, X. Ji, X. Zhang, C. Feng, Z. Tang, N. Kong, A. Xie, J. Wang, X. Sui, L. Deng, Y. Liu, J. S. Kim, Y. Cao, W. Tao, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2020, 117, 28667.

[2] GBD 2021 Diabetes Collaborators, Lancet 2023, 402, 203.

[3] H. Sun, P. Saeedi, S. Karuranga, M. Pinkepank, K. Ogurtsova, B. B. Duncan, C. Stein, A. Basit, J. C. N. Chan, J. C. Mbanya, M. E. Pavkov, A. Ramachandaran, S. H. Wild, S. James, W. H. Herman, P. Zhang, C. Bommer, S. Kuo, E. J. Boyko, D. J. Magliano, Diabetes Res. Clin. Pract. 2022, 183, 109119.

[4] R. S. Zahr, R. A. Peterson, L. A. Polgreen, J. E. Cavanaugh, D. B. Hornick, K. L. Winthrop, P. M. Polgreen, BMJ Open Diabetes Res. Care. 2016, 4, e000268.

[5] S. Bagcchi, Lancet Microbe 2023, 4, e20.

[6] WHO, Global tuberculosis report 2023;World Health Organization: Geneva, 2023, pp.1.

[7] V. Antonio-Arques, J. Franch-Nadal, J. A. Caylà, Med. Clin. 2021, 157, 288.

[8] R. H Al-Rifai, F. Pearson, J. A. Critchley, L. J Abu-Raddad, PLoS One 2017, 12, e0187967.

[9] H. Kornfeld, K. West, K. Kane, S. Kumpatla, R. R. Zacharias, C. Martinez-Balzano, W. Li, V. Viswanathan, Chest 2016, 149, 1501.

[10] A. Moreno-Martínez, M. Casals, À. Orcau, P. Gorrindo, E. Masdeu, J. A. Caylà, Int. J. Tuberc. Lung Dis. 2015, 19, 1507.

[11] C. Ugarte-Gil, B. Alisjahbana, K. Ronacher, A. L. Riza, R. C. Koesoemadinata, S. T. Malherbe, R. Cioboata, J. C. Llontop, L. Kleynhans, S. Lopez, P. Santoso, C. Marius, K. Villaizan, R. Ruslami, G. Walzl, N. M. Panduru, H. M. Dockrell, P. C. Hill, S. Mc Allister, F. Pearson, D. A. J. Moore, J. A. Critchley, R. van Crevel, Clin. Infect. Dis. 2020, 70, 780.

[12] P. Huangfu, C. Ugarte-Gil, J. Golub, F. Pearson, J. Critchley, Int. J. Tuberc Lung Dis. 2019, 23, 783.

[13] M. A. Baker, A. D. Harries, C. Y. Jeon, J. E. Hart, A. Kapur, K. Lönnroth, S. E. Ottmani, S. D. Goonesekera, M. B. Murray, BMC Med. 2011, 9, 81.

[14] C. Y. Jeon, M. B. Murray, PLoS Med. 2008, 5, e152.

[15] M. Zhang, J. Q. He, Eur. J. Clin. Pharmacol. 2020, 76, 149.

[16] P. Ssekamatte, O. J. Sande, R. van Crevel, I. A. Biraro, Front. Immunol. 2023, 14, 1122255.

[17] M. S. G Montani, M. Granato, L. Cuomo, S. Valia, L. Di Renzo, G. D’Orazi, A. Faggioni, M. Cirone, Biochim. Biophys. Acta, Mol. Basis Dis. 2016, 1862, 805.

[18] M. D. Ngo, S. Bartlett, H. Bielefeldt-Ohmann, C. X. Foo, R. Sinha, B. J. Arachchige, S. Reed, T. Mandrup-Poulsen, M. M. Rosenkilde, K. Ronacher, J. Infect. Dis. 2022, 225, 2219.

[19] L. Zhuang, L. Yang, L. Li, Z. Ye, W. Gong, MedComm 2024, 5, e419.

[20] L. Zhuang, Z. Ye, L. Li, L. Yang, W. Gong, Vaccines 2023, 11, 1304.

[21] L. Yang, L. Zhuang, Z. Ye, L. Li, J. Guan, W. Gong, iScience 2023, 26, 107881.

[22] L. Li, L. Yang, L. Zhuang, Z. Ye, W. Zhao, W. Gong, Mil. Med. Res. 2023, 10, 58.

[23] X. Zhang, Y. Sun, C. He, X. Qiu, D. Zhou, Z. Ye, Y. Long, T. Tang, X. Su, J. Ma, Microbiol. Immunol. 2018, 62, 281.

[24] K. Tsukaguchi, H. Okamura, M. Ikuno, A. Kobayashi, A. Fukuoka, H. Takenaka, C. Yamamoto, T. Tokuyama, Y. Okamoto, A. Fu, M. Yoshikawa, T. Yoneda, N. Narita, Kekkaku 1997, 72, 617.

[25] ADA, Diabetes Care 2014, 37, S81.

[26] S. P. Fisher-Hoch, Res. Rep. Trop. Med. 2014, 5, 35.

[27] B. L. Grayson, M. E. Smith, J. W. Thomas, L. Wang, P. Dexheimer, J. Jeffrey, P. R. Fain, P. Nanduri, G. S. Eisenbarth, T. M. Aune, PLoS One 2010, 5, e15393.

[28] C. S. Bartsocas, A. Gerasimidi-Vazeou, Pediatr. Endocr. Rev. P 2006, 3(Suppl 3), 508.

[29] P. Concannon, H. A. Erlich, C. Julier, G. Morahan, J. Nerup, F. Pociot, J. A. Todd, S. S. Rich, Diabetes 2005, 54, 2995.

[30] M. A. Atkinson, G. S. Eisenbarth, A. W. Michels, Lancet 2014, 383, 69.

[31] J. Ilonen, J. Lempainen, R. Veijola, Nat. Rev. Endocrinol. 2019, 15, 635.

[32] C. Boitard, Diabetes Metab. 2013, 39, 459.

[33] S. Z. Vahed, H. M. Sani, Y. R. Saadat, A. Barzegari, Y. Omidi, Biomed. Pharmacother. 2018, 104, 332.

[34] J. K. Bardsley, L. L. Want, Crit. Care. Nurs. Q. 2004, 27, 106.

[35] B. B. Kahn, J. S. Flier, J. Clin. Invest. 2000, 106, 473.

[36] G. Boden, Curr. Opin. Endocrinol. 2011, 18, 139.

[37] S. Mohammad, C. Thiemermann, Front. Immunol. 2020, 11, 594150.

[38] J. Ouyang, B. Deng, B. Zou, Y. Li, Q. Bu, Y. Tian, M. Chen, W. Chen, N. Kong, T. Chen, W. Tao, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 12193.

[39] H. Shi, M. V. Kokoeva, K. Inouye, I. Tzameli, H. Yin, J. S. Flier, J. Clin. Invest. 2006, 116, 3015.

[40] X. Huang, D. Yan, M. Xu, F. Li, M. Ren, J. Zhang, M. Wu, J. Diabetes Invest. 2019, 10, 1438.

[41] C. N. Lumeng, J. L. Bodzin, A. R. Saltiel, J. Clin. Invest. 2007, 117, 175.

[42] J. P. Bastard, M. Maachi, C. Lagathu, M. J. Kim, M. Caron, H. Vidal, J. Capeau, B. Feve, Eur. Cytokine Network 2006, 17, 4.

[43] I. Nieto-Vazquez, S. Fernández-Veledo, D. K. Krämer, R. Vila-Bedmar, L. Garcia-Guerra, M. Lorenzo, Arch. Physiol. Biochem. 2008, 114, 183.

[44] V. T. Samuel, G. I. Shulman, Cell 2012, 148, 852.

[45] P. Westermark, A. Andersson, G. T. Westermark, Physiol. Rev. 2011, 91, 795.

[46] M. Zhu, X. Liu, W. Liu, Y. Lu, J. Cheng, Y. Chen, Aging 2021, 13, 7691.

[47] A. Raja, Indian J. Med. Res. 2004, 120, 213.

[48] M. G. Gutierrez, B. B. Mishra, L. Jordao, E. Elliott, E. Anes, G. Griffiths, J. Immunol. Res. 2008, 181, 2651.

[49] A. G Ramos-Martinez, M. A Valtierra-Alvarado, M. H. Garcia-Hernandez, R. Hernandez-Pando, J. E. Castañeda-Delgado, C. Cougoule, B. Rivas-Santiago, O. Neyrolles, J. A Enciso-Moreno, G. Lugo-Villarino, C. J. Serrano, Mem. Inst. Oswaldo Cruz 2019, 114, e190102.

[50] S. Stenger, R. L. Modlin, Curr. Opin. Microbiol. 1999, 2, 89.

[51] J. D. Ernst, Cell Host Microbe 2018, 24, 34.

[52] Z. H. Tong, H. Z. Shi, Tuberculosis 2013, 93, 279.

[53] Y. Liu, W. Tan, H. Chen, Y. Zhu, L. Wan, K. Jiang, Y. Guo, K. Tang, C. Xie, H. Yi, Y. Kuang, Y. Luo, BMC Infect. Dis. 2021, 21, 79.

[54] K. Tsujimura, Y. Koide, Kekkaku 2010, 85, 509.

[55] J. Ivanyi, Front. Immunol. 2014, 5, 107.

[56] M. V. da Silva, V. J. Massaro Jr, J. R. Machado, D. A. Silva, L. R. Castellano, P. B. Alexandre, D. B. Rodrigues, V. Rodrigues, Biomed. Res. Int. 2015, 2015, 591237.

[57] T. Prezzemolo, G. Guggino, M. P. La Manna, D. Di Liberto, F. Dieli, N. Caccamo, Front. Immunol. 2014, 5, 180.

[58] R. Wei, P. Li, Y. Xue, Y. Liu, W. Gong, W. Zhao, Risk Manag. Healthc. Policy 2022, 15, 611.

[59] P. Cheng, L. Wang, W. Gong, J. Immunol. Res. 2022, 2022, 6837745.

[60] C. Carlberg, Front. Immunol. 2019, 10, 2211.

[61] N. P. Kumar, K. Moideen, Y. Bhootra, A. Nancy, V. Viswanathan, B. S. Shruthi, S. Sivakumar, M. Natarajan, H. Kornfeld, S. Babu, Immunology 2019, 156, 249.

[62] S. Raposo-García, J. M. Guerra-Laso, S. García-García, J. Juan-García, E. López-Fidalgo, C. Diez-Tascón, T. Nebreda-Mayoral, R. López-Medrano, O. M Rivero-Lezcano, Immunol. Lett. 2017, 186, 41.

[63] B. I. Restrepo, M. Twahirwa, M. H. Rahbar, L. S. Schlesinger, PLoS One 2014, 9, e92977.

[64] C. Kewcharoenwong, W. Saenwongsa, S. J. Willcocks, G. J. Bancroft, H. A. Fletcher, G. Lertmemongkolchai, Tuberculosis 2020, 123, 101939.

[65] D. I. Gomez, M. Twahirwa, L. S. Schlesinger, B. I. Restrepo, Tuberculosis 2013, 93, 192.

[66] R. Sinha, M. D. Ngo, S. Bartlett, H. Bielefeldt-Ohmann, S. Keshvari, S. Z. Hasnain, M. L. Donovan, J. C. Kling, A. Blumenthal, C. Chen, K. R. Short, K. Ronacher, Front. Cell. Infect. Microbiol. 2021, 11, 691823.

[67] B. I. Restrepo, A. Khan, V. K. Singh, E. de-Leon, G. P. Aguillón-Durán, E. Ledezma-Campos, D. H. Canaday, C. Jagannath, Tuberculosis 2021, 126, 102047.

[68] N. Martinez, N. Ketheesan, K. West, T. Vallerskog, H. Kornfeld, J. Infect. Dis. 2016, 214, 1629.

[69] A. Verma, M. Kaur, P. Luthra, L. Singh, D. Aggarwal, I. Verma, B. D. Radotra, S. K. Bhadada, S. Sharma, Front. Cell. Infect. Microbiol. 2022, 12, 957512.

[70] M. A Valtierra-Alvarado, G. Lugo-Villarino, F. Dueñas-Arteaga, B. E. González-Contreras, A. Lugo-Sánchez, J. E. Castañeda-Delgado, R. González-Amaro, O. A. Venegas Gurrola, A. D. R. González Valadez, J. A Enciso-Moreno, C. J. Serrano, Immunol. Cell Biol. 2021, 99, 1026.

[71] C. Kewcharoenwong, S. A. Prabowo, G. J. Bancroft, H. A. Fletcher, G. Lertmemongkolchai, Front. Immunol. 2018, 9, 2109.

[72] N. Lopez-Lopez, A. G. R. Martinez, M. H Garcia-Hernandez, R. Hernandez-Pando, J. E Castaneda-Delgado, G. Lugo-Villarino, C. Cougoule, O. Neyrolles, B. Rivas-Santiago, M. A Valtierra-Alvarado, M. Rubio-Caceres, J. A Enciso-Moreno, C. J. Serrano, Mem. Inst. Oswaldo Cruz 2018, 113, e170326.

[73] M. A. Alim, S. Sikder, T. L. Bridson, C. M. Rush, B. L. Govan, N. Ketheesan, Tuberculosis 2017, 102, 47.

[74] G. Terán, H. Li, S. B. Catrina, R. Liu, S. Brighenti, X. Zheng, J. Grünler, S. Nylén, B. Carow, M. E. Rottenberg, mBio 2022, 13, e0108622.

[75] C. A Prada-Medina, K. F. Fukutani, N. P. Kumar, L. Gil-Santana, S. Babu, F. Lichtenstein, K. West, S. Sivakumar, P. A. Menon, V. Viswanathan, B. B. Andrade, H. I. Nakaya, H. Kornfeld, Sci. Rep. 2017, 7, 1999.

[76] S. L. Wong, M. Demers, K. Martinod, M. Gallant, Y. Wang, A. B. Goldfine, C. R. Kahn, D. D. Wagner, Nat. Med. 2015, 21, 815.

[77] D. Tripathi, R. K. Radhakrishnan, R. S. Thandi, P. Paidipally, K. P. Devalraju, V. S. K. Neela, M. K. McAllister, B. Samten, V. L. Valluri, R. Vankayalapati, PLoS Pathog. 2021, 17, e1009578.

[78] N. P. Kumar, R. Sridhar, D. Nair, V. V. Banurekha, T. B. Nutman, S. Babu, Immunology 2015, 144, 677.

[79] S. S. Cheekatla, D. Tripathi, S. Venkatasubramanian, P. K. Nathella, P. Paidipally, M. Ishibashi, E. Welch, A. R. Tvinnereim, M. Ikebe, V. L. Valluri, S. Babu, H. Kornfeld, R. Vankayalapati, PLoS Pathog. 2016, 12, e1005972.

[80] S. S. Stew, P. J. Martinez, L. S. Schlesinger, B. I. Restrepo, Tuberculosis 2013, 93(Suppl), S78.

[81] A. M. Cadena, J. L. Flynn, S. M. Fortune, mBio 2016, 7, e00342.

[82] Z. Hmama, S. Peña-Díaz, S. Joseph, Y. Av-Gay, Immunol. Rev. 2015, 264, 220.

[83] A. Shapouri-Moghaddam, S. Mohammadian, H. Vazini, M. Taghadosi, S. A. Esmaeili, F. Mardani, B. Seifi, A. Mohammadi, J. T. Afshari, A. Sahebkar, J. Cell. Physiol. 2018, 233, 6425.

[84] J. K. Sia, J. Rengarajan, Microbiol Spectr 2019, 7(4), GPP3-0022-2018.

[85] Q. Wang, G. Zhu, X. Cao, J. Dong, F. Song, Y. Niu, J. Diabetes Res. 2017, 2017, 1428537.

[86] Y. Xing, S. Pan, L. Zhu, Q. Cui, Z. Tang, Z. Liu, F. Liu, Oxid. Med. Cell. Longevity 2022, 2022, 9763377.

[87] X. Han, W. Ma, Y. Zhu, X. Sun, N. Liu, Mol. Cell. Endocrinol. 2020, 514, 110878.

[88] D. H. Nam, J. H. Han, S. Kim, Y. Shin, J. H. Lim, H. C. Choi, C. H. Woo, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2016, 480, 622.

[89] M. Cella, D. Jarrossay, F. Facchetti, O. Alebardi, H. Nakajima, A. Lanzavecchia, M. Colonna, Nat. Med. 1999, 5, 919.

[90] N. P. Kumar, K. Moideen, S. D. Dhakshinraj, V. V. Banurekha, D. Nair, C. Dolla, P. Kumaran, S. Babu, Immunology 2015, 146, 243.

[91] N. P. Kumar, K. Moideen, S. Sivakumar, P. A. Menon, V. Viswanathan, H. Kornfeld, S. Babu, Tuberculosis 2016, 101, 191.

[92] G. Monroy-Mérida, S. Guzmán-Beltrán, F. Hernández, T. Santos-Mendoza, K. Bobadilla, Biomolecules 2021, 11(12), 1763.

[93] G. W. Martens, M. C. Arikan, J. Lee, F. Ren, D. Greiner, H. Kornfeld, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2007, 37, 518.

[94] N. P. Kumar, R. Sridhar, V. V. Banurekha, M. S. Jawahar, T. B. Nutman, S. Babu, J. Infect. Dis. 2013, 208, 739.

[95] T. Dallenga, U. Repnik, B. Corleis, J. Eich, R. Reimer, G. W. Griffiths, U. E. Schaible, Cell Host Microbe 2017, 22, 519.

[96] A. E. M Bridwell, mSphere 2021, 6, e0025121.

[97] A. Cerwenka, L. L. Lanier, Nat. Rev. Immunol. 2001, 1, 41.

[98] J. K. Sia, M. Georgieva, J. Rengarajan, J. Immunol. Res. 2015, 2015, 747543.

[99] S. Schmidt, A. Condorelli, A. Koltze, T. Lehrnbecher, J. Fungi 2017, 3, 25.

[100] M. B. Lodoen, L. L. Lanier, Curr. Opin. Immunol. 2006, 18, 391.

[101] S. Yamashiro, K. Kawakami, K. Uezu, T. Kinjo, K. Miyagi, K. Nakamura, A. Saito, Clin. Exp. Immunol. 2005, 139, 57.

[102] K. Tsukaguchi, H. Okamura, K. Matsuzawa, M. Tamura, R. Miyazaki, S. Tamaki, H. Kimura, Kekkaku 2002, 77, 409.

[103] X. Wang, A. Ma, X. Han, L. Chan, H. Liang, A. Litifu, F. Xue, Med. Sci. Monit. 2018, 24, 636.

[104] B. I. Restrepo, S. P Fisher-Hoch, P. A. Pino, A. Salinas, M. H. Rahbar, F. Mora, N. Cortes-Penfield, J. B. McCormick, Clin. Infect. Dis. 2008, 47, 634.

[105] J. E. Stalenhoef, B. Alisjahbana, E. J. Nelwan, J. van der Ven-Jongekrijg, T. H. Ottenhoff, J. W. van der Meer, R. H. Nelwan, M. G. Netea, R. van Crevel, Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2008, 27, 97.

[106] R. J Al-Attiyah, A. S. Mustafa, Clin. Exp. Immunol. 2009, 158, 64.

[107] N. P. Kumar, R. Sridhar, V. V. Banurekha, M. S. Jawahar, M. P. Fay, T. B. Nutman, S. Babu, Ann. Am. Thorac. Soc. 2013, 10, 441.

[108] R. Krause, C. M. Warren, J. D. Simmons, P. F. Rebeiro, F. Maruri, F. Karim, T. R. Sterling, J. R. Koethe, A. Leslie, Y. F. van der Heijden, Front. Immunol. 2023, 14, 1151528.

[109] G. R. Kathamuthu, N. P. Kumar, K. Moideen, C. Dolla, P. Kumaran, S. Babu, Pathogens 2022, 11(1), 87.

[110] N. P. Kumar, K. Moideen, V. Viswanathan, H. Kornfeld, S. Babu, Immunology 2016, 149, 87.

[111] S. Kumar, R. Lakhiwal, C. P. Singh, C. Bhandiwad, N. Sharma, V. Singhal, A. Chakranarayan, J. Assoc. Physicians India 2022, 70, 11.

[112] G. Daryabor, M. R. Atashzar, D. Kabelitz, S. Meri, K. Kalantar, Front. Immunol. 2020, 11, 1582.

[113] R. Graber, J. C. Farine, I. Fumagalli, V. Tatti, G. A. Losa, Apoptosis 1999, 4, 263.

[114] I. Raphael, S. Nalawade, T. N. Eagar, T. G. Forsthuber, Cytokine 2015, 74, 5.

[115] K. Tsukaguchi, B. de Lange, W. H. Boom, Cell. Immunol. 1999, 194, 12.

[116] P. D. Hodgkin, L. C. Yamashita, B. Seymour, R. L. Coffman, M. R. Kehry, J. Immunol. Res. 1991, 147, 3696.

[117] Y. Lin, S. Ritchea, A. Logar, S. Slight, M. Messmer, J. Rangel-Moreno, L. Guglani, J. F. Alcorn, H. Strawbridge, S. M. Park, R. Onishi, N. Nyugen, M. J. Walter, D. Pociask, T. D. Randall, S. L. Gaffen, Y. Iwakura, J. K. Kolls, S. A. Khader, Immunity 2009, 31, 799.

[118] J. K. Kolls, S. A. Khader, Cytokine Growth Factor Rev. 2010, 21, 443.

[119] H. Bai, J. Cheng, X. Gao, A. G. Joyee, Y. Fan, S. Wang, L. Jiao, Z. Yao, X. Yang, J. Immunol. Res. 2009, 183, 5886.

[120] G. Matarese, C. Procaccini, V. De Rosa, Immunol. Rev. 2012, 249, 116.

[121] R. K. Radhakrishnan, R. S. Thandi, D. Tripathi, P. Paidipally, M. K. McAllister, S. Mulik, B. Samten, R. Vankayalapati, JCI Insight 2020, 5, e1337885.

[122] J. L. Flynn, J. Chan, K. J. Triebold, D. K. Dalton, T. A. Stewart, B. R. Bloom, J. Exp. Med. 1993, 178, 2249.

[123] C. Infante-Duarte, T. Kamradt, Semin. Immunopathol. 1999, 21, 317.

[124] L. A. van Pinxteren, J. P. Cassidy, B. H. Smedegaard, E. M. Agger, P. Andersen, Eur. J. Immunol. 2000, 30, 3689.

[125] N. V. Serbina, C.-C. Liu, C. A. Scanga, J. L. Flynn, J. Immunol. 2000, 165, 353.

[126] P. L. Lin, J. L. Flynn, Semin. Immunopathol. 2015, 37, 239.

[127] P. Cheng, F. Jiang, G. Wang, J. Wang, Y. Xue, L. Wang, W. Gong, Front. Immunol. 2023, 14, 1102578.

[128] W. Gong, Y. Liang, J. Wang, Y. Liu, Y. Xue, J. Mi, P. Li, X. Wang, L. Wang, X. Wu, Microbiol. Spectr. 2022, 10, e0143822.

[129] W. Gong, Y. Liang, J. Mi, Y. Xue, J. Wang, L. Wang, Y. Zhou, S. Sun, X. Wu, Indian J. Tuberc. 2022, 69, 482.

[130] P. Cheng, L. Wang, W. Gong, Front. Microbiol. 2022, 13, 947852.

[131] J. M. Achkar, J. Chan, A. Casadevall, Csh. Perspect. Med. 2014, 5, a018432.

[132] J. Chan, S. Mehta, S. Bharrhan, Y. Chen, J. M. Achkar, A. Casadevall, J. Flynn, Semin. Immunol. 2014, 26, 588.

[133] L. Kozakiewicz, J. Phuah, J. Flynn, J. Chan, Adv. Exp. Med. Biol. 2013, 783, 225.

[134] W. H. Boom, U. E. Schaible, J. M. Achkar, J. Clin. Invest. 2021, 131, e136222.

[135] R. M. Houben, P. J. Dodd, PLoS Med. 2016, 13, e1002152.

[136] S. C. Pan, C. C. Ku, D. Kao, M. Ezzati, C. T. Fang, H. H. Lin, Lancet Diabetes Endocrinol. 2015, 3, 323.

[137] C. C. Leung, T. H. Lam, W. M. Chan, W. W. Yew, K. S. Ho, G. M. Leung, W. S. Law, C. M. Tam, C. K. Chan, K. C. Chang, Am. J. Epidemiol. 2008, 167, 1486.

[138] S. Kumpatla, A. Sekar, S. Achanta, B. N. Sharath, A. M. Kumar, A. D. Harries, V. Viswanathan, PHA 2013, 3, 23.

[139] G. Martínez-Aguilar, C. J. Serrano, J. E. Castañeda-Delgado, N. Macías-Segura, N. Hernández-Delgadillo, L. Enciso-Moreno, Y. G. de Lira, E. Valenzuela-Méndez, B. Gándara-Jasso, J. Correa-Chacón, Y. Bastián-Hernández, M. Rodríguez-Morán, F. Guerrero-Romero, J. A Enciso-Moreno, Arch. Med. Res. 2015, 46, 221.

[140] P. H. Lee, H. Fu, T. C. Lai, C. Y. Chiang, C. C. Chan, H. H. Lin, PLoS Med. 2016, 13, e1002072.

[141] V. Antonio-Arques, J. A. Caylà, J. Real, A. Moreno-Martinez, À. Orcau, D. Mauricio, M. Mata-Cases, J. Julve, E. N. Mendez, R. P. Treserra, J. P. Millet, J. L. Del Val García, B. Vlacho, J. Franch-Nadal, Front. Public Health 2022, 10, 1017024.

[142] Y. Arliny, D. B. Yanifitri, D. Mursalin, Universa Med. 2022, 41, 47.

[143] E. A. Webb, A. C. Hesseling, H. S. Schaaf, R. P. Gie, C. J. Lombard, A. Spitaels, S. Delport, B. J. Marais, K. Donald, P. Hindmarsh, N. Beyers, Int. J. Tuberc. Lung Dis. 2009, 13, 868.

[144] K. Viney, T. Mills, D. Harley, Int. J. Tuberc. Lung Dis. 2019, 23, 1055.

[145] S. Marupuru, P. Senapati, S. Pathadka, S. S. Miraj, M. K. Unnikrishnan, M. K. Manu, Braz. J. Infect. Dis. 2017, 21, 312.

[146] M. L. Leal, E. L. N. Maciel, N. V. Cade, Cien. Saude Colet. 2018, 24, 3247.

[147] S. W. Park, J. W. Shin, J. Y. Kim, I. W. Park, B. W. Choi, J. C. Choi, Y. S. Kim, Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2012, 31, 1305.

[148] P. Owiti, A. Keter, A. D. Harries, S. Pastakia, C. Wambugu, N. Kirui, G. Kasera, R. Momanyi, E. Masini, F. Some, A. Gardner, PHA 2017, 7, 147.

[149] P. Buasroung, T. Petnak, P. Liwtanakitpipat, S. Kiertiburanakul, Int. J. Infect. Dis. 2022, 116, 374.

[150] E. Yorke, V. Boima, I. D. Dey, Y. Atiase, J. Akpalu, A. E. Yawson, V. Ganu, A. Forson, C. C Mate-Kole, Tuberc. Res. Treat. 2018, 2018, 1830372.

[151] Y. Wang, M. Dou, T. Kou, Y. Liu, W. Lv, L. Han, N. Wang, A. Ma, F. J. Kok, E. G. Schouten, Q. Wang, Asia Pac. J. Clin. Nutr. 2021, 30, 303.

[152] W. C. Chao, C. L. Yen, Y. H. Wu, S. Y. Chen, C. Y. Hsieh, T. C. Chang, H. Y. Ou, C. C. Shieh, Microbes Infect. 2015, 17, 195.

[153] Y. Chen, Y. Q. Chen, Q. Zhang, J. Infect. Public Health 2022, 15, 930.

[154] W. B. Yang, H. L. Wang, J. T. Mao, Z. Chen, J. W. Xu, L. H. Wang, M. Xu, X. Zhang, J. Cell. Physiol. 2020, 235, 9370.

[155] M. A. Baker, H. H. Lin, H. Y. Chang, M. B. Murray, Clin. Infect. Dis. 2012, 54, 818.

[156] N. Martinez, H. Kornfeld, Eur. J. Immunol. 2014, 44, 617.

[157] E. Lesnic, A. Malic, O. Tafuni, Med. Pharm. Rep. 2021, 94, 325.

[158] C. Walker, N. Unwin, Thorax 2010, 65, 578.

[159] G. Suwanpimolkul, J. A. Grinsdale, L. G. Jarlsberg, J. Higashi, D. H. Osmond, P. C. Hopewell, M. Kato-Maeda, PLoS One 2014, 9, e114442.

[160] S. K. Park, C. S. Park, H. S. Lee, K. S. Park, B. L. Park, H. S. Cheong, H. D. Shin, BMC Med. Genet. 2014, 15, 40.

[161] V. Radha, K. S. Vimaleswaran, H. N. Babu, N. Abate, M. Chandalia, P. Satija, S. M. Grundy, S. Ghosh, P. P. Majumder, R. Deepa, S. M. Rao, V. Mohan, Diabetes Care 2006, 29, 1046.

[162] H. Zhong, M. J. Magee, Y. Huang, Q. Hui, M. Gwinn, N. R. Gandhi, Y. V. Sun, Open Forum Infect. Dis. 2020, 7, ofaa106.

[163] B. Acharya, A. Acharya, S. Gautam, S. P. Ghimire, G. Mishra, N. Parajuli, B. Sapkota, Mol. Biol. Rep. 2020, 47, 4065.

[164] S. R. Ritchie, A. C. Harrison, R. H. Vaughan, L. Calder, A. J. Morris, Eur. Respir. J. 2007, 30, 501.

[165] W. Gong, X. Wu, Front. Microbiol. 2021, 12, 745592.

[166] Y. He, X. Cao, T. Guo, Y. He, Y. Du, H. Zhang, B. Feng, J. Du, B. Zhang, K. Wang, J. Yan, D. Wang, Z. Liu, S. Pan, H. Xin, L. Gao, Front. Public Health 2022, 10, 1025550.

[167] J. A. Santos, R. Duarte, C. Nunes, Clin. Respir. J. 2023, 17, 109.

[168] C. K. Tan, C. C. Lai, H. W. Chen, C. H. Liao, C. H. Chou, Y. T. Huang, W. S. Yang, C. J. Yu, P. R. Hsueh, Scand. J. Infect. Dis. 2010, 42, 752.

[169] J. C. Choi, L. G. Jarlsberg, J. A. Grinsdale, D. H. Osmond, J. Higashi, P. C. Hopewell, M. Kato-Maeda, Int. J. Tuberc. Lung Dis. 2015, 19, 582.

[170] D. Faurholt-Jepsen, M. G. Aabye, A. V. Jensen, N. Range, G. Praygod, K. Jeremiah, J. Changalucha, M. Faurholt-Jepsen, L. Jensen, S. M. Jensen, H. Krarup, P. Ravn, H. Friis, A. B. Andersen, Scand. J. Infect. Dis. 2014, 46, 384.

[171] H. Xin, H. Zhang, J. Liu, S. Pan, X. Li, X. Cao, B. Feng, L. Guan, F. Shen, Z. Liu, D. Wang, J. Yan, M. Zhang, Q. Yang, Q. Jin, L. Gao, Clin. Microbiol. Infect. 2019, 25, 1120.

[172] C. B. Chee, S. H. Gan, K. W. Khinmar, T. M. Barkham, C. K. Koh, S. Liang, Y. T. Wang, J. Clin. Microbiol. 2008, 46, 1935.

[173] Y. S. Nantha, A. Puri, S. Z. Mohamad Ali, P. Suppiah, S. A. C. Ali, B. Ramasamy, I. M. Ibrahim, Fam. Pract. 2017, 34, 532.

[174] N. N. Barreda, M. B. Arriaga, J. G. Aliaga, K. Lopez, O. M. Sanabria, T. A. Carmo, J. F. F. Neto, L. Lecca, B. B. Andrade, R. I. Calderon, BMC Infect. Dis. 2020, 20, 139.

[175] L. Zhang, Y. Pang, X. Yu, Y. Wang, J. Lu, M. Gao, H. Huang, Y. Zhao, Emerg. Microbes. Infect. 2016, 5, e110.

[176] S. Zhan, X. Juan, T. Ren, Y. Wang, L. Fu, G. Deng, P. Zhang, Ther. Clin. Risk Manag. 2022, 18, 595.

[177] C. Y. Chiang, J. J. Lee, S. T. Chien, D. A. Enarson, Y. C. Chang, Y. T. Chen, T. Y. Hu, C. B. Lin, C. W. Suk, J. M. Tao, K. J. Bai, PLoS One 2014, 9, e93397.

[178] S. Umut, G. A. Tosun, N. Yildirim, Chest 1994, 106, 326.

[179] C. Pérez-Guzman, A. Torres-Cruz, H. Villarreal-Velarde, M. A. Salazar-Lezama, M. H. Vargas, Int. J. Tuberc. Lung Dis. 2001, 5, 455.

[180] B. Alisjahbana, E. Sahiratmadja, E. J. Nelwan, A. M. Purwa, Y. Ahmad, T. H. Ottenhoff, R. H. Nelwan, I. Parwati, J. W. van der Meer, R. van Crevel, Clin. Infect. Dis. 2007, 45, 428.

[181] B. S. Tegegne, M. M. Mengesha, A. A. Teferra, M. A. Awoke, T. D. Habtewold, Syst. Rev. 2018, 7, 161.

[182] P. Baghaei, M. Marjani, P. Javanmard, P. Tabarsi, M. R. Masjedi, J. Diabetes Metab. Dis. 2013, 12, 58.

[183] M. Bashar, P. Alcabes, W. N. Rom, R. Condos, Chest 2001, 120, 1514.

[184] L. M. Pérez-Navarro, F. Fuentes-Domínguez, J. Morales-Romero, R. Zenteno-Cuevas, Gac. Med. Mex. 2011, 147, 219.

[185] S. P Fisher-Hoch, E. Whitney, J. B. McCormick, G. Crespo, B. Smith, M. H. Rahbar, B. I. Restrepo, Scand. J. Infect. Dis. 2008, 40, 888.

[186] M. Muñoz-Torrico, J. Caminero-Luna, G. B. Migliori, L. D’Ambrosio, J. L Carrillo-Alduenda, H. Villareal-Velarde, A. Torres-Cruz, H. Flores-Vergara, D. Martínez-Mendoza, C. García-Sancho, R. Centis, M. Salazar-Lezama, R. Pérez-Padilla, Arch. Bronconeumol. 2017, 53, 245.

[187] S. K. Heysell, J. L. Moore, D. Staley, D. Dodge, E. R. Houpt, Tuberc. Res. Treat. 2013, 2013, 129723.

[188] S. K. Heysell, J. L. Moore, S. J. Keller, E. R. Houpt, Emerg. Infect. Dis. 2010, 16, 1546.

[189] H. M. Nijland, R. Ruslami, J. E. Stalenhoef, E. J. Nelwan, B. Alisjahbana, R. H. Nelwan, A. J. van der Ven, H. Danusantoso, R. E. Aarnoutse, R. van Crevel, Clin. Infect. Dis. 2006, 43, 848.

[190] C. Zheng, X. Hu, L. Zhao, M. Hu, F. Gao, Drug Des., Dev. Ther. 2017, 11, 2957.

[191] H. X. Zheng, Y. Huang, L. A. Frassetto, L. Z. Benet, Clin. Pharmacol. Ther. 2009, 85, 78.

[192] K. E. Dooley, R. E. Chaisson, Lancet Infect. Dis. 2009, 9, 737.

[193] A. Matteelli, A. Roggi, A. C. Carvalho, Clin. Epidemiol. 2014, 6, 111.

[194] D. Huang, Y. Wang, Y. Wang, Z. Liang, Ann. Palliat. Med. 2020, 9, 152.

[195] X. Yuan, T. Zhang, K. Kawakami, J. Zhu, W. Zheng, H. Li, G. Deng, S. Tu, W. Liu, BMC Infect. Dis. 2013, 13, 315.

[196] S. Gagneux, M. V. Burgos, K. DeRiemer, A. Encisco, S. Muñoz, P. C. Hopewell, P. M. Small, A. S. Pym, PLoS Pathog. 2006, 2, e61.

[197] C. C. Leung, W. W. Yew, T. Y. W. Mok, K. S. Lau, C. F. Wong, C. H. Chau, C. K. Chan, K. C. Chang, G. Tam, C. M. Tam, Respirology 2017, 22, 1225.

[198] F. Mukhtar, Z. A. Butt, BMJ Open 2016, 6, e012970.

[199] E. H. Lee, J. M. Lee, Y. A. Kang, A. Y. Leem, E. Y. Kim, J. Y. Jung, M. S. Park, Y. S. Kim, S. K. Kim, J. Chang, S. Y. Kim, Lung 2017, 195, 209.

[200] C. Y. Chiang, K. J. Bai, H. H. Lin, S. T. Chien, J. J. Lee, D. A. Enarson, T. I. Lee, M. C. Yu, PLoS One 2015, 10, e0121698.

[201] K. E. Dooley, T. Tang, J. E. Golub, S. E. Dorman, W. Cronin, Am. J. Trop. Med. Hyg. 2009, 80, 634.

[202] S. Sahakyan, V. Petrosyan, L. Abrahamyan, Int. J. Public Health 2020, 65, 37.

[203] A. Nakamura, E. Hagiwara, J. Hamai, M. Taguri, Y. Terauchi, Diabet. Med. 2014, 31, 707.

[204] M. E. Jiménez-Corona, L. P Cruz-Hervert, L. García-García, L. Ferreyra-Reyes, G. Delgado-Sánchez, M. Bobadilla-Del-Valle, S. Canizales-Quintero, E. Ferreira-Guerrero, R. Báez-Saldaña, N. Téllez-Vázquez, R. Montero-Campos, N. Mongua-Rodriguez, R. A. Martínez-Gamboa, J. Sifuentes-Osornio, A. Ponce-de-León, Thorax 2013, 68, 214.

[205] A. N. Siddiqui, K. U. Khayyam, M. Sharma, BioMed. Res. Int. 2016, 2016, 7273935.

[206] M. H. Workneh, G. A. Bjune, S. A. Yimer, Infect. Dis. Poverty 2016, 5, 22.

[207] G. Delgado-Sánchez, L. García-García, M. Castellanos-Joya, P. Cruz-Hervert, L. Ferreyra-Reyes, E. Ferreira-Guerrero, A. Hernández, V. M Ortega-Baeza, R. Montero-Campos, J. A. Sulca, L. Martínez-Olivares Mde, N. Mongua-Rodríguez, R. Baez-Saldaña, J. F. González-Roldán, H. López-Gatell, A. Ponce-de-León, J. Sifuentes-Osornio, M. E. Jiménez-Corona, PLoS One 2015, 10, e0129312.

[208] C. Hongguang, L. Min, J. Shiwen, G. Fanghui, H. Shaoping, G. Tiejie, L. Na, Z. Zhiguo, Epidemiol. Infect. 2015, 143, 150.

[209] Y. S. Yoon, J. W. Jung, E. J. Jeon, H. Seo, Y. J. Ryu, J. J. Yim, Y. H. Kim, B. H. Lee, Y. B. Park, B. J. Lee, H. Kang, J. C. Choi, Thorax 2017, 72, 263.

[210] F. Mi, S. Tan, L. Liang, A. D. Harries, S. G. Hinderaker, Y. Lin, W. Yue, X. Chen, B. Liang, F. Gong, J. Du, Trop. Med. Int. Health 2013, 18, 1379.

[211] V. Mahishale, S. Avuthu, B. Patil, M. Lolly, A. Eti, S. Khan, Iran. J. Med. Sci. 2017, 42, 144.

[212] P. R. Gwilt, R. R. Nahhas, W. G. Tracewell, Clin. Pharmacokinet. 1991, 20, 477.

[213] A. Verma, M. Kaur, L. V. Singh, D. Aggarwal, I. Verma, B. D. Radotra, S. Sharma, Sci. Rep. 2021, 11, 19700.

[214] Z. Zou, W. Sun, Y. Xu, W. Liu, J. Zhong, X. Lin, Y. Chen, Front. Oncol. 2022, 12, 946022.

[215] M. I. Jordan, T. M. Mitchell, Science 2015, 349, 255.

[216] D. A. Winkler, Expert Opin. Drug Discovery 2022, 17, 925.

[217] O. Hrizi, K. Gasmi, I. B. Ltaifa, H. Alshammari, H. Karamti, M. Krichen, L. B. Ammar, M. A. Mahmood, J. Healthc. Eng. 2022, 2022, 8950243.

[218] R. Gupta, D. Srivastava, M. Sahu, S. Tiwari, R. K. Ambasta, P. Kumar, Mol. Diversity 2021, 25, 1315.

[219] L. L. Vercio, K. Amador, J. J. Bannister, S. Crites, A. Gutierrez, M. E. MacDonald, J. Moore, P. Mouches, D. Rajashekar, S. Schimert, N. Subbanna, A. Tuladhar, N. Wang, M. Wilms, A. Winder, N. D. Forkert, J. Neural Eng. 2020, 17, 062001.

[220] Y. Bastanlar, M. Ozuysal, Methods Mol. Biol. 2014, 1107, 105.

[221] F. Xing, Y. Guo, N. Xia, S. Zhang, J. Yin, L. Qin, C. Zhu, Q. Gao, J. Jia, Y. Zhao, Y. Qi, W. Li, BMC Primary Care 2023, 24, 8.

[222] Q. Yu, W. Weng, H. Luo, J. Yan, X. Zhao, Infect. Drug Resist. 2022, 15, 4529.

[223] Q. Zhang, H. P. Xiao, H. Y. Cui, I. Sugawara, Int. J. Med. Res. 2011, 39, 105.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.