Calcium-dependent antimicrobials: Nature-inspired materials and designs

Abstract

Bacterial infection remains a major complication answering for the failures of various implantable medical devices. Tremendous extraordinary advances have been published in the design and synthesis of antimicrobial materials addressing this issue; however, the clinical translation has largely been blocked due to the challenge of balancing the efficacy and safety of these materials. Here, calcium’s biochemical features, natural roles in pathogens and the immune systems, and advanced uses in infection medications are illuminated, showing calcium is a promising target for developing implantable devices with less infection tendency. The paper gives a historical overview of biomedical uses of calcium and summarizes calcium’s merits in coordination, hydration, ionization, and stereochemistry for acting as a structural former or trigger in biological systems. It focuses on the involvement of calcium in pathogens’ integrity, motility, and metabolism maintenance, outlining the potential antimicrobial targets for calcium. It addresses calcium’s uses in the immune systems that the authors can learn from for antimicrobial synthesis. Additionally, the advances in calcium’s uses in infection medications are highlighted to sketch the future directions for developing implantable antimicrobial materials. In conclusion, calcium is at the nexus of antimicrobial defense, and future works on taking advantage of calcium in antimicrobial developments are promising in clinical translation.

Keywords

antibacterial materials / implantable medical devices / infections / microbe / osseointegration

References

[1] P. Patil, K. A. Russo, J. T. McCune, A. C. Pollins, M. A. Cottam, B. R. Dollinger, C. R. DeJulius, M. K. Gupta, R. D’Arcy, J. M. Colazo, F. Yu, M. G. Bezold, J. R. Martin, N. L. Cardwell, J. M. Davidson, C. M. Thompson, A. Barbul, A. H. Hasty, S. A. Guelcher, C. L. Duvall, Sci. Transl. Med. 2022, 14, eabm6586.

[2] Y. Zhang, J. Cui, K.-Y. Chen, S. H. Kuo, J. Sharma, R. Bhatta, Z. Liu, A. Ellis-Mohr, F. An, J. Li, Q. Chen, K. D. Foss, H. Wang, Y. Li, A. M. McCoy, G. W. Lau, Q. Cao, Sci. Adv. 2023, 9, eadg7397.

[3] S. Matoori, A. Veves, D. J. Mooney, Sci. Transl. Med. 2021, 13, abe4839.

[4] S. Kurtz, K. Ong, E. Lau, F. Mowat, M. Halpern, J. Bone Joint Surg. Am. 2007, 89, 780.

[5] P. F. Day, M. Duggal, H. Nazzal, Cochrane Database Syst. Rev. 2019, 2, Cd006542.

[6] P. Cao, D. Fleming, D. A. Moustafa, S. K. Dolan, K. H. Szymanik, W. K. Redman, A. Ramos, F. L. Diggle, C. S. Sullivan, J. B. Goldberg, K. P. Rumbaugh, M. Whiteley, Nature 2023, 618, 358.

[7] J. A. Finbloom, P. Raghavan, M. Kwon, B. N. Kharbikar, M. A. Yu, T. A. Desai, Sci. Adv. 2023, 9, eade8039.

[8] O. Camps-Font, R. Figueiredo, E. Valmaseda-Castellón, C. Gay-Escoda, Implant Dent. 2015, 24, 713.

[9] J. R. Lentino, Clin. Infect. Dis. 2003, 36, 1157.

[10] D. Campoccia, L. Montanaro, C. R. Arciola, Biomaterials 2006, 27, 2331.

[11] W. J. Metsemakers, B. Smeets, S. Nijs, H. Hoekstra, Injury 2017, 48, 1204.

[12] W. Xi, V. Hegde, S. D. Zoller, H. Y. Park, C. M. Hart, T. Kondo, C. D. Hamad, Y. Hu, A. H. Loftin, D. O. Johansen, Z. Burke, S. Clarkson, C. Ishmael, K. Hori, Z. Mamouei, H. Okawa, I. Nishimura, N. M. Bernthal, T. Segura, Nat. Commun. 2021, 12, 5473.

[13] M. E. Neufeld, B. A. Lanting, M. Shehata, J. L. Howard, S. J. MacDonald, M. G. Teeter, E. M. Vasarhelyi, J. Bone Joint Surg. Am. 2021, 103, 1392.

[14] I. Collins, J. Wilson-MacDonald, G. Chami, W. Burgoyne, P. Vinayakam, T. Berendt, J. Fairbank, Eur. Spine. J. 2008, 17, 445.

[15] J.-H. Jo, C. P. Harkins, N. H. Schwardt, J. A. Portillo, N. C. S. Program, M. D. Zimmerman, C. L. Carter, M. A. Hossen, C. J. Peer, E. C. Polley, V. Dartois, W. D. Figg, N. M. Moutsopoulos, J. A. Segre, H. H. Kong, J. Arthroplasty 2021, 13, eabd8077.

[16] N. Fishman, Infect. Control Hosp. Epidemiol. 2012, 33, 322.

[17] P. Souter, J. Vaughan, K. Butcher, A. Dowle, J. Cunningham, J. Dodd, M. Hall, D. Wilson, A. Horner, P. Genever, Sci. Rep. 2020, 10, 18950.

[18] S. Lin, H. Liu, E. B. Svenningsen, M. Wollesen, K. M. Jacobsen, F. D. Andersen, J. Moyano-Villameriel, C. N. Pedersen, P. Nørby, T. Tørring, T. B. Poulsen, Nat. Chem. 2020, 13, 47.

[19] C. Jarensungnen, K. Jetsrisuparb, S. Phanthanawiboon, S. Theerakulpisut, S. Hiziroglu, J. T. N. Knijnenburg, M. Okhawilai, P. Kasemsiri, Sci. Rep. 2023, 13, 13355.

[20] M. J. Berridge, M. D. Bootman, H. L. Roderick, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2003, 4, 517.

[21] S. Xu, A. D. Chisholm, Curr. Biol. 2011, 21, 1960.

[22] S. Shabir, J. Southgate, Cell Calcium 2008, 44, 453.

[23] J. X. Law, S. R. Chowdhury, B. S. Aminuddin, B. H. I. Ruszymah, Cell Tissue Bank 2017, 18, 585.

[24] C. Daniel, M. Leppkes, L. E. Muñoz, G. Schley, G. Schett, M. Herrmann, Nat. Rev. Nephrol. 2019, 15, 559.

[25] C. Zhao, I. Wang, R. I. Lehrer, FEBS Lett. 1996, 396, 319.

[26] M. B. Brophy, J. A. Hayden, E. M. Nolan, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 18089.

[27] S. M. Damo, T. E Kehl-Fie, N. Sugitani, M. E. Holt, S. Rathi, W. J. Murphy, Y. Zhang, C. Betz, L. Hench, G. Fritz, E. P. Skaar, W. J. Chazin, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 3841.

[28] R. I. Lehrer, T. Ganz, Curr. Opin. Hematol. 2002, 9, 18.

[29] G. Escolar, J. G. White, Blood cells 1991, 17, 467.

[30] G. F. Endres, H. A. Scheraga, Biochemistry 1966, 5, 1568.

[31] W. T. Shearer, J. P. Atkinson, C. W. Parker, J. Immunol. 1976, 117, 973.

[32] T. Hanawa, Y. Kamiura, S. Yamamoto, T. Kohgo, A. Amemiya, H. Ukai, K. Murakami, K. Asaoka, J. Biomed. Mater. Res. 1997, 36, 131.

[33] Y. Ayukawa, W. Oshiro, I. Atsuta, A. Furuhashi, R. Kondo, Y. Jinno, K. Koyano, J. Clin. Med. 2019, 8, 1560.

[34] H. Cao, H. Qin, Y. Zhao, G. Jin, T. Lu, F. Meng, X. Zhang, X. Liu, Sci. Rep. 2016, 6, 21761.

[35] H. L. Cao, T. J. Dauben, C. Helbing, Z. C. Jia, Y. C. Zhang, M. R. Huang, L. Müller, S. Gu, X. Y. Zhang, H. Qin, K. Martin, J. Bossert, K. D. Jandt, Mater. Horiz. 2022, 9, 1962.

[36] H. Davy, Philos. Trans. R. Soc. London 1808, 98, 1.

[37] F. Locke, Zentralbl. Physiol. 1894, 8, 166.

[38] B. Kisch, Biochernm. Z 1931, 235, 51.

[39] A. F. Gombart, A. Pierre, S. Maggini, Nutrients 2020, 12, 236.

[40] F. C. McLean, A. B. Hastings, J. Biol. Chem. 1934, 107, 337.

[41] K. Bailey, Biochem. J. 1942, 36, 121.

[42] A. Fleckenstein, H. J. Döring, H. Kammermeier, Coronary Circulation and Energetics of the Myocardium, Karger Publishers, Basel, Switzerland 1967, pp. 220–236.

[43] W. G. Nayler, J. S. Dillon, Br. J. Clin. Pharmacol. 1986, 21, 97S.

[44] M. Moser, Am. J. Med. 1986, 80, 1.

[45] W. Y. Cheung, Science 1980, 207, 19.

[46] R. H. Kretsinger, R. H. Wasserman, Crit. Rev. Biochem. 1980, 8, 119.

[47] M. Case, Cell Calcium 1984, 5, 188.

[48] E. Carafoli, J. T. Penniston, Sci. Am. 1985, 253, 70.

[49] L. I. M. S. Rogers, Indian Med. Gaz. 1896, 31, 165.

[50] C. Delezenne, Compte Rend. Soc. Biol 1905, 59, 476.

[51] F. H. Albee, Ann. Surg. 1920, 71, 32.

[52] G. Blaine, Ann. Surg. 1947, 125, 102.

[53] E. A. Monroe, W. Votava, D. B. Bass, J. M. Mullen, J. Dent. Res. 1971, 50, 860.

[54] M. R. Reid, W. A. Altemeier, Ann. Surg. 1943, 118, 741.

[55] J. M. Cate, Eur. J. Oral Sci. 1997, 105, 461.

[56] W. Liang, M. N. Rahaman, D. E. Day, N. W. Marion, G. C. Riley, J. J. Mao, J. Non-Cryst. Solids 2008, 354, 1690.

[57] F. Gong, N. Yang, J. Xu, X. Yang, K. Wei, L. Hou, B. Liu, H. Zhao, Z. Liu, L. Cheng, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2201771.

[58] P. Poole-Wilson, D. Harding, P. Bourdillon, M. Tones, J. Mol. Cell. Cardiol. 1984, 16, 175.

[59] Monastersky, Richard, Sci. News 1987, 132, 172.

[60] D. Newman, Glasgow Med. J. 1878, 10, 204.

[61] A. Crombie, Indian Med. Gaz. 1893, 28, 33.

[62] T. M. Dolan, Br. Med. J. 1884, 1, 260.

[63] F. Proell, J. Zahnärztl Rdsch 1949, 14, 255.

[64] S. Matsumiya, M. Kitamura, Bull. Tokyo Dental College 1960, 1, 1.

[65] W. M. Stanley, Science 1945, 101, 332.

[66] E. Rico-MuÑOz, P. M. Davidson, J. Food Sci. 1984, 49, 2823.

[67] P. Wanda, J. Cupp, W. Snipes, A. Deith, T. Rucinsky, L. Polish, J. Sands, Antimicrob. Agents Chemother. 1976, 10, 96.

[68] A. R. Biggs, M. M El-Kholi, S. El-Neshawy, R. Nickerson, Plant Dis. 1997, 81, 399.

[69] D. Jung, A. Rozek, M. Okon, R. E. Hancock, Chem. Biol. 2004, 11, 949.

[70] H. Cao, K. Tang, X. Liu, Mater. Horiz. 2018, 5, 264.

[71] A. Malecki, G. Potdevin, F. Pfeiffer, Europhys. Lett. 2012, 99, 48001.

[72] R. J. P Williams, Coord. Chem. Rev. 1990, 100, 573.

[73] R. Williams, Q. Rev., Chem. Soc. 1970, 24, 331.

[74] M. Brini, D. Ottolini, T. Calì, E. Carafoli, in Interrelations between Essential Metal Ions and Human Diseases (Eds.: A. Sigel, H. Sigel, R. K. O. Sigel), Springer, Amsterdam, 2013, pp. 81-137.

[75] A. K. Katz, J. P. Glusker, S. A. Beebe, C. W. Bock, J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 5752.

[76] E. Carafoli, J. Krebs, J. Biol. Chem. 2016, 291, 20849.

[77] R. J. P Williams, Biochim. Biophys. Acta. 2006, 1763, 1139.

[78] C. S. G Phillips, R. J. P. Williams, Inorganic Chemistry, Academic Press, Cambridge, MA 1966.

[79] Y. Hong, D. S. Yufit, N. Letzelter, J. W. Steed, CrystEngComm 2020, 22, 2585.

[80] R. J. P Williams, Coord. Chem. Rev. 2001, 216-217, 583.

[81] D. Dalgarno, R. E. Klevit, B. A. Levine, R. J. P. Williams, Trends Pharmacol. Sci. 1984, 5, 266.

[82] R. J. P Williams, Biochim. Biophys. Acta. 1998, 1448, 153.

[83] R. J. Williams, J. Am. Med. Assoc. 1967, 201, 96.

[84] R. J. Williams, Cell. Mol. Life Sci. 1997, 53, 816.

[85] L. G. Harrison, N. A. Hillier, J. Theor. Biol. 1985, 114, 177.

[86] J. B. Parys, A. H. Guse, Sci. Signaling 2019, 12, eaaz0961.

[87] R. Bagur, G. Hajnoczky, Mol. Cell 2017, 66, 780.

[88] S. Saurav, J. Tanwar, K. Ahuja, R. K. Motiani, Mol. Aspects Med. 2021, 81, 101004.

[89] R. H. Kretsinger, R. H. Wasserman, Crit. Rev. Biochem. 2008, 8, 119.

[90] R. J. P Williams, Cell Calcium 1992, 13, 355.

[91] J. Gergely, Circ. Res. 1974, 35, 74.

[92] R. K. Rose, Biochim. Biophys. Acta. 2000, 1475, 76.

[93] T. Wang, S. Flint, J. Palmer, Biofouling 2019, 35, 959.

[94] Y. Anraku, Annu. Rev. Biochem. 1988, 57, 101.

[95] J. S. Mattick, Annu. Rev. Microbiol. 2002, 56, 289.

[96] C. Z. Chen, S. L. Cooper, Biomaterials 2002, 23, 3359.

[97] M. Nishikawa, K. Kobayashi, J. Bacteriol. 2021, 203, e0011421.

[98] M. Drayton, J. Deisinger, K. Ludwig, N. Raheem, A. Müller, T. Schneider, S. Straus, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 11172.

[99] G. G. Geesey, B. Wigglesworth-Cooksey, K. E. Cooksey, Biofouling 2000, 15, 195.

[100] R. J. Smith, Adv. Microb. Physiol. 1995, 37, 83.

[101] A. Anandan, A. Vrielink, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2019, 1459, 19.

[102] M. Schindler, M. J. Osborn, Biochemistry 1979, 18, 4425.

[103] S. Singh, A. K. Mishra, Microbiology 2014, 83, 235.

[104] A. Som, L. Yang, G. C. Wong, G. N. Tew, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15102.

[105] Y. Xie, L. Yang, Sci. Rep. 2016, 6, 20628.

[106] G. Smit, J. W. Kijne, B. J. Lugtenberg, J. Bacteriol. 1987, 169, 4294.

[107] L. F. Cruz, P. A. Cobine, L. De La Fuente, Appl. Environ. Microbiol. 2012, 78, 1321.

[108] S. Burdman, O. Bahar, J. K. Parker, L. De La Fuente, Genes 2011, 2, 706.

[109] J. Orans, M. D. L. Johnson, K. A. Coggan, J. R. Sperlazza, R. W. Heiniger, M. C. Wolfgang, M. R. Redinbo, Proc. Natl. Acad. Sci. 2009, 107, 1065.

[110] K. C. Marshall, R. Stout, R. Mitchell, J. Gen. Microbiol. 1971, 68, 337.

[111] A. J. de Kerchove, M. Elimelech, Langmuir 2008, 24, 3392.

[112] P. D. Boyer, Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 717.

[113] N. Nelson, A. Sacher, H. Nelson, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2002, 3, 876.

[114] I. Fridovich, Science 1978, 201, 875.

[115] M. Guragain, D. L. Lenaburg, F. S. Moore, I. Reutlinger, M. A. Patrauchan, Cell Calcium 2013, 54, 350.

[116] P. S. Brookes, Y. Yoon, J. L. Robotham, M. W. Anders, S. S. Sheu, Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2004, 287, C817.

[117] P. Gangola, B. P. Rosen, J. Biol. Chem. 1987, 262, 12570.

[118] G. N. Bruni, R. A. Weekley, B. J. T. Dodd, J. M. Kralj, Proc. Natl. Acad. Sci. 2017, 114, 9445.

[119] M. Mandel, A. Higa, J. Mol. Biol. 1970, 53, 159.

[120] A. H. Tischler, M. E. Vanek, N. Peterson, K. L. Visick, mBio 2021, 12, e0257321.

[121] A. H. Tischler, L. Lie, C. M. Thompson, K. L. Visick, J. Bacteriol. 2018, 200, 10.

[122] G. Lebeau, D. Vagner, É. Frumence, F. Ah-Pine, X. Guillot, E. Nobécourt, L. Raffray, P. Gasque, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 5932.

[123] F. Kong, F. Zhang, X. Liu, S. Qin, X. Yang, D. Kong, X. Pan, H. You, K. Zheng, R. Tang, Cell Commun. Signaling 2021, 19, 82.

[124] D. Chin, A. R. Means, Trends Cell Biol. 2000, 10, 322.

[125] P. Singh, S. Mukherji, S. Basak, M. Hoffmann, D. K. Das, Cell Rep. 2022, 39, 110694.

[126] K. Ramachandran, S. Maity, A. R. Muthukumar, S. Kandala, D. Tomar, T. M. Abd El-Aziz, C. Allen, Y. Sun, M. Venkatesan, T. R. Madaris, K. Chiem, R. Truitt, N. Vishnu, G. Aune, A. Anderson, L. Martinez-Sobrido, W. Yang, J. D. Stockand, B. B. Singh, S. Srikantan, W. B. Reeves, M. Madesh, iScience 2022, 25, 103722.

[127] K. K. Singh, G. Chaubey, J. Y. Chen, P. Suravajhala, Am. J. Physiol.: Cell Physiol. 2020, 319, C258.

[128] N. A. Wong, M. H. Saier, Jr., Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 1308.

[129] P. Gatti, H. S. Ilamathi, K. Todkar, M. Germain, Front. Pharmacol. 2020, 11, 578599.

[130] C. B. Jackson, M. Farzan, B. Chen, H. Choe, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022, 23, 3.

[131] F. Sultan, K. Ahuja, R. K. Motiani, Cell Calcium 2022, 106, 102637.

[132] C. A. de Haan, P. J. Rottier, Adv. Virus Res. 2005, 64, 165.

[133] J. L Nieto-Torres, M. L. Dediego, E. Alvarez, J. M. Jiménez-Guardeño, J. A Regla-Nava, M. Llorente, L. Kremer, S. Shuo, L. Enjuanes, Virology 2011, 415, 69.

[134] B. Boson, V. Legros, B. Zhou, E. Siret, C. Mathieu, F.-L. Cosset, D. Lavillette, S. Denolly, J. Biol. Chem. 2021, 296, 100111.

[135] J. Lan, J. Ge, J. Yu, S. Shan, H. Zhou, S. Fan, Q. Zhang, X. Shi, Q. Wang, L. Zhang, X. Wang, Nature 2020, 581, 215.

[136] H. Zhang, J. M. Penninger, Y. Li, N. Zhong, A. S. Slutsky, Intensive Care Med. 2020, 46, 586.

[137] S. Stertz, M. Reichelt, M. Spiegel, T. Kuri, L. Martínez-Sobrido, A. García-Sastre, F. Weber, G. Kochs, Virology 2007, 361, 304.

[138] D. J. Opstelten, M. J. Raamsman, K. Wolfs, M. C. Horzinek, P. J. Rottier, J. Cell Biol. 1995, 131, 339.

[139] D. Escors, J. Ortego, H. Laude, L. Enjuanes, J. Virol. 2001, 75, 1312.

[140] J. Medeiros-Silva, N. H. Somberg, H. K. Wang, M. J. McKay, V. S. Mandala, A. J. Dregni, M. Hong, J. Am. Chem. Soc. 2022, 144, 6839.

[141] U. Breitinger, N. S. Farag, H. Sticht, H. G. Breitinger, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2022, 145, 106185.

[142] D. Chen, Q. Zheng, L. Sun, M. Ji, Y. Li, H. Deng, H. Zhang, Dev. Cell. 2021, 56, 3250-3263.e5.

[143] J. J. Anzinger, I. Mezo, X. Ji, A. M. Gabali, L. L. Thomas, G. T. Spear, Virus Res. 2006, 122, 183.

[144] C. P. Holden, N. J. Haughey, A. Nath, J. D. Geiger, Neuroscience 1999, 91, 1369.

[145] X. Contreras, Y. Bennasser, N. Chazal, M. Moreau, C. Leclerc, J. Tkaczuk, E. Bahraoui, Virology 2005, 332, 316.

[146] E. J. Duh, W. J. Maury, T. M. Folks, A. S. Fauci, A. B. Rabson, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1989, 86, 5974.

[147] X. Ou, Y. Liu, X. Lei, P. Li, D. Mi, L. Ren, L. Guo, R. Guo, T. Chen, J. Hu, Z. Xiang, Z. Mu, X. Chen, J. Chen, K. Hu, Q. Jin, J. Wang, Z. Qian, Nat. Commun. 2020, 11, 1620.

[148] M. Spitzer, E. Griffiths, K. M. Blakely, J. Wildenhain, L. Ejim, L. Rossi, G. De Pascale, J. Curak, E. Brown, M. Tyers, G. D. Wright, Mol. Syst. Biol. 2011, 7, 499.

[149] H. Iida, Y. Yagawa, Y. Anraku, J. Biol. Chem. 1990, 265, 13391.

[150] D. Halachmi, Y. Eilam, FEBS Lett. 1989, 256, 55.

[151] Y. Yang, P. Xie, Y. Li, Y. Bi, D. B. Prusky, J. Fungi 2022, 8, 1082.

[152] K. Harren, B. Tudzynski, Eukaryot Cell 2013, 12, 712.

[153] J. Cui, J. A. Kaandorp, O. O. Ositelu, V. Beaudry, A. Knight, Y. F. Nanfack, K. W. Cunningham, Cell Calcium 2009, 45, 123.

[154] T. Shigaki, I. Rees, L. Nakhleh, K. D. Hirschi, J. Mol. Evol. 2006, 63, 815.

[155] C. P. Palmer, X. L. Zhou, J. Lin, S. H. Loukin, C. Kung, Y. Saimi, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 7801.

[156] S. R. Cronin, R. Rao, R. Y. Hampton, J. Cell Biol. 2002, 157, 1017.

[157] Y. Ma, R. Sugiura, A. Koike, H. Ebina, S. O. Sio, T. Kuno, PLoS One 2011, 6, e22421.

[158] S. Wang, X. Liu, H. Qian, S. Zhang, L. Lu, Appl. Environ. Microbiol. 2016, 82, 3420.

[159] H. Wang, G. Lu, B. Yang, F. Wang, Q. Yu, N. Xu, X. Cheng, L. Xing, M. Li, Chin. J. Biotechnol. 2012, 28, 726.

[160] T. Edlind, L. Smith, K. Henry, S. Katiyar, J. Nickels, Mol. Microbiol. 2002, 46, 257.

[161] F. F. Liu, L. Pu, Q. Q. Zheng, Y. W. Zhang, R. S. Gao, X. S. Xu, S. Z. Zhang, L. Lu, Fungal Genet. Biol. 2015, 81, 182.

[162] H. Liu, W. Wang, X. Gao, Exp. Ther. Med. 2020, 20, 130.

[163] J. Klopf, C. Brostjan, W. Eilenberg, C. Neumayer, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 559.

[164] N. Dixit, I. Yamayoshi, A. Nazarian, S. I. Simon, J. Immunol. 2011, 187, 472.

[165] H. Zhang, R. A. Clemens, F. Liu, Y. Hu, Y. Baba, P. Theodore, T. Kurosaki, C. A. Lowell, Blood 2014, 123, 2238.

[166] A. Karlsson, C. Dahlgren, Antioxid. Redox Signaling 2002, 4, 49.

[167] L. V. Collins, S. A. Kristian, C. Weidenmaier, M. Faigle, K. P. Van Kessel, J. A. Van Strijp, F. Götz, B. Neumeister, A. Peschel, J. Infect. Dis. 2002, 186, 214.

[168] I. Neeli, N. Dwivedi, S. Khan, M. Radic, J. Innate Immun. 2009, 1, 194.

[169] P. Li, M. Li, M. R. Lindberg, M. J. Kennett, N. Xiong, Y. Wang, J. Exp. Med. 2010, 207, 1853.

[170] T. DeSouza-Vieira, A. Guimarães-Costa, N. C. Rochael, M. N. Lira, M. T. Nascimento, P. S Lima-Gomez, R. M. Mariante, P. M. Persechini, E. M. Saraiva, J. Leukocyte Biol. 2016, 100, 801.

[171] Y. Wang, M. Li, S. Stadler, S. Correll, P. Li, D. Wang, R. Hayama, L. Leonelli, H. Han, S. A. Grigoryev, C. D. Allis, S. A. Coonrod, J. Cell Biol. 2009, 184, 205.

[172] H. Poplimont, A. Georgantzoglou, M. Boulch, H. A. Walker, C. Coombs, F. Papaleonidopoulou, M. Sarris, Curr. Biol. 2020, 30, 2761.

[173] F. Di Virgilio, B. C. Meyer, S. Greenberg, S. C. Silverstein, J. Cell Biol. 1988, 106, 657.

[174] M. E. Jaconi, D. P. Lew, J. L. Carpentier, K. E. Magnusson, M. Sjögren, O. Stendahl, J. Cell Biol. 1990, 110, 1555.

[175] M. Thelen, B. Dewald, M. Baggiolini, Physiol. Rev. 1993, 73, 797.

[176] M. Baggiolini, F. Boulay, J. A. Badwey, J. T. Curnutte, FASEB J. 1993, 7, 1004.

[177] A. Wilsson, H. Lundqvist, M. Gustafsson, O. Stendahl, J. Leukocyte Biol. 1996, 59, 902.

[178] R. S. Lewis, Annu. Rev. Immunol. 2001, 19, 497.

[179] A. M. Scharenberg, L. A. Humphries, D. J. Rawlings, Nat. Rev. Immunol. 2007, 7, 778.

[180] P. A. Negulescu, T. B. Krasieva, A. Khan, H. H. Kerschbaum, M. D. Cahalan, Immunity 1996, 4, 421.

[181] M. Oh-hora, A. Rao, Curr. Opin. Immunol. 2008, 20, 250.

[182] J. Levin, B. L. Evatt, Blood cells 1979, 5, 105.

[183] M. R. Yeaman, Nat. Rev. Microbiol. 2014, 12, 426.

[184] D. Varga-Szabo, A. Braun, B. Nieswandt, J. Thromb. Haemostasis 2009, 7, 1057.

[185] K. A. Metcalf Pate, C. E. Lyons, J. L. Dorsey, E. N. Shirk, S. E. Queen, R. J. Adams, L. Gama, C. N. Morrell, J. L. Mankowski, J. Infect. Dis. 2013, 208, 874.

[186] E.-M. Schmidt, P. Münzer, O. Borst, B. F. Kraemer, E. Schmid, B. Urban, S. Lindemann, P. Ruth, M. Gawaz, F. Lang, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2011, 415, 54.

[187] A. Rengasamy, H. Feinberg, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1988, 150, 1021.

[188] S. Menashi, K. S. Authi, F. Carey, N. Crawford, Biochem. J. 1984, 222, 413.

[189] T. J. Rink, Experientia 1988, 44, 97.

[190] P. Sargeant, S. O. Sage, Pharmacol. Ther. 1994, 64, 395.

[191] M. R. Yeaman, Cell. Mol. Life Sci. 2010, 67, 525.

[192] T. J. Hallam, T. J. Rink, J. Physiol. 1985, 368, 131.

[193] T. J. Hallam, J. L. Daniel, J. Kendrick-Jones, T. J. Rink, Biochem. J. 1985, 232, 373.

[194] J. G. White, Am. J. Pathol. 1972, 69, 41.

[195] D. E. Knight, M. C. Scrutton, Thromb. Res. 1980, 20, 437.

[196] P. Massini, E. F. Lüscher, Biochim. Biophys. Acta 1976, 436, 652.

[197] M. R. Yeaman, Clin. Infect. Dis. 1997, 25, 951.

[198] T. Ganz, Nat. Rev. Immunol. 2003, 3, 710.

[199] R. I. Lehrer, T. Ganz, Curr. Opin. Immunol. 2002, 14, 96.

[200] M. E. Selsted, S. S. Harwig, T. Ganz, J. W. Schilling, R. I. Lehrer, J. Clin. Invest. 1985, 76, 1436.

[201] L. B. Moussa, S. Werner, D. A. Colin, L. Mourey, J. D. Pédelacq, J. P. Samama, A. Sanni, H. Monteil, G. Prévost, FEBS Lett. 1999, 461, 280.

[202] D. Yang, O. Chertov, N. Bykovskaia, Q. Chen, M. J. Buffo, J. Shogan, M. Anderson, J. M. Schroder, J. M. Wang, O. M. Z. Howard, J. J. Oppenheim, Science 1999, 286, 525.

[203] S. Krisanaprakornkit, J. R. Kimball, A. Weinberg, R. P. Darveau, B. W. Bainbridge, D. A. Dale, Infect. Immun. 2000, 68, 2907.

[204] E. V. Valore, C. H. Park, A. J. Quayle, K. R. Wiles, P. B. McCray, T. Ganz, J. Clin. Invest. 1998, 101, 1633.

[205] J. Harder, J. Bartels, E. Christophers, J. M. Schroder, J. Biol. Chem. 2001, 276, 5707.

[206] S. Krisanaprakornkit, D. Jotikasthira, B. A. Dale, J. Dent. Res. 2003, 82, 877.

[207] I. Pernet, C. Reymermier, A. Guezennec, J. E. Branka, J. Guesnet, E. Perrier, C. Dezutter-Dambuyant, D. Schmitt, J. Viac, Exp. Dermatol. 2003, 12, 755.

[208] K. Rajarathnam, B. D. Sykes, C. M. Kay, B. Dewald, T. Geiser, M. Baggiolini, I. Clark-Lewis, Science 1994, 264, 90.

[209] M. Wouthuyzen-Bakker, J. J. W. Ploegmakers, G. A. Kampinga, L. Wagenmakers-Huizenga, P. C. Jutte, A. C. Muller Kobold, Bone Joint J. 2017, 99-B, 660.

[210] C.-R. Lin, T.-Y. W. Wei, H.-Y. Tsai, Y.-T. Wu, P.-Y. Wu, S.-T. Chen, FASEB J. 2015, 29, 5006.

[211] J. M. Ehrchen, C. Sunderkötter, D. Foell, T. Vogl, J. Roth, J. Leukocyte Biol. 2009, 86, 557.

[212] I. Marenholz, R. C. Lovering, C. W. Heizmann, Biochim. Biophys. Acta. 2006, 1763, 1282.

[213] E. M. Zygiel, C. E. Nelson, L. K. Brewer, A. G Oglesby-Sherrouse, E. M. Nolan, J. Biol. Chem. 2019, 294, 3549.

[214] T. E Kehl-Fie, Y. Zhang, J. L. Moore, A. J. Farrand, M. I. Hood, S. Rathi, W. J. Chazin, R. M. Caprioli, E. P. Skaar, Infect. Immun. 2013, 81, 3395.

[215] M. I. Hood, E. P. Skaar, Nat. Rev. Microbiol. 2012, 10, 525.

[216] A. S. Büchau, M. Hassan, G. Kukova, V. Lewerenz, S. Kellermann, J. U. Würthner, R. Wolf, M. Walz, R. L. Gallo, T. Ruzicka, J. Invest. Dermatol. 2007, 127, 2596.

[217] K. C. Lee, R. L. Eckert, J. Invest. Dermatol. 2007, 127, 945.

[218] D. E. Brodersen, M. Etzerodt, P. Madsen, J. E. Celis, H. C. Thøgersen, J. Nyborg, M. Kjeldgaard, Structure 1998, 6, 477.

[219] R. C. Hadley, Y. Gu, E. M. Nolan, Biochemistry 2018, 57, 2846.

[220] I. P. Korndörfer, F. Brueckner, A. Skerra, J. Mol. Biol. 2007, 370, 887.

[221] K. Ishikawa, A. Nakagawa, I. Tanaka, M. Suzuki, J. Nishihira, Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2000, 56, 559.

[222] J. R. Stephan, E. M. Nolan, Chem. Sci. 2016, 7, 1962.

[223] Q. Wang, A. Aleshintsev, D. Bolton, J. Zhuang, M. Brenowitz, R. Gupta, Biochemistry 2019, 58, 2269.

[224] Q. Wang, A. Aleshintsev, A. N. Jose, J. M. Aramini, R. Gupta, ChemBioChem 2020, 21, 1372.

[225] T. G. Nakashige, E. M. Zygiel, C. L. Drennan, E. M. Nolan, J. Am. Chem. Soc. 2017, 139, 8828.

[226] B. D. Corbin, E. H. Seeley, A. Raab, J. Feldmann, M. R. Miller, V. J. Torres, K. L. Anderson, B. M. Dattilo, P. M. Dunman, R. Gerads, R. M. Caprioli, W. Nacken, W. J. Chazin, E. P. Skaar, Science 2008, 319, 962.

[227] T. G. Nakashige, B. Zhang, C. Krebs, E. M. Nolan, Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 765.

[228] J. W. Weisel, R. I. Litvinov, Subcell. Biochem. 2017, 82, 405.

[229] A. D. Protopopova, N. A. Barinov, E. G. Zavyalova, A. M. Kopylov, V. I. Sergienko, D. V. Klinov, J. Thromb. Haemostasis 2015, 13, 570.

[230] O. Kononova, R. I. Litvinov, D. S. Blokhin, V. V. Klochkov, J. W. Weisel, J. S. Bennett, V. Barsegov, Biochemistry 2017, 56, 1932.

[231] G. Rosenfeld, B. Janszky, Science 1952, 116, 36.

[232] C. Earland, J. H. Keighley, D. B. Ramsden, R. L. Turner, Polymer 1972, 13, 579.

[233] A. G. Weeds, A. D. McLachlan, Nature 1974, 252, 646.

[234] M. Okada, B. Blombäck, Ann. N. Y. Acad. Sci. 1983, 408, 233.

[235] A. Apap-Bologna, A. Webster, F. Raitt, G. Kemp, Biochim. Biophys. Acta 1989, 995, 70.

[236] H. Cao, S. Qiao, H. Qin, K. D. Jandt, J. Funct. Biomater. 2022, 13, 86.

[237] M. Debono, B. J. Abbott, R. M. Molloy, D. S. Fukuda, A. H. Hunt, V. M. Daupert, F. T. Counter, J. L. Ott, C. B. Carrell, L. C. Howard, L. V. D. Boeck, R. L. Hamill, J. Antibiot. (Tokyo) 1988, 41, 1093.

[238] R. D. Arbeit, D. Maki, F. P. Tally, E. Campanaro, B. I. Eisenstein, Clin. Infect. Dis. 2004, 38, 1673.

[239] V. G. Fowler, Jr., H. W. Boucher, G. R. Corey, E. Abrutyn, A. W. Karchmer, M. E. Rupp, D. P. Levine, H. F. Chambers, F. P. Tally, G. A. Vigliani, C. H. Cabell, A. S. Link, I. DeMeyer, S. G. Filler, M. Zervos, P. Cook, J. Parsonnet, J. M. Bernstein, C. S. Price, G. N. Forrest, G. Fätkenheuer, M. Gareca, S. J. Rehm, H. R. Brodt, A. Tice, S. E. Cosgrove, N. Engl. J. Med. 2006, 355, 653.

[240] H. Y. Chow, K. H. L. Po, K. Jin, G. Qiao, Z. Sun, W. Ma, X. Ye, N. Zhou, S. Chen, X. Li, ACS Med. Chem. Lett. 2020, 11, 1442.

[241] W. Yang, H. W. Lee, H. Hellinga, J. J. Yang, Proteins 2002, 47, 344.

[242] R. Moreira, S. D. Taylor, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2022, 61, e202114858.

[243] T. Nakamuro, K. Kamei, K. Sun, J. W. Bode, K. Harano, E. Nakamura, J. Am. Chem. Soc. 2022, 144, 13612.

[244] I. Kotsogianni, T. M. Wood, F. M. Alexander, S. A. Cochrane, N. I. Martin, ACS Infect. Dis. 2021, 7, 2612.

[245] J. A. Silverman, N. G. Perlmutter, H. M. Shapiro, Antimicrob. Agents Chemother. 2003, 47, 2538.

[246] F. Grein, A. Müller, K. M. Scherer, X. Liu, K. C. Ludwig, A. Klöckner, M. Strach, H. G. Sahl, U. Kubitscheck, T. Schneider, Nat. Commun. 2020, 11, 1455.

[247] K. Schirner, Y. J. Eun, M. Dion, Y. Luo, J. D. Helmann, E. C. Garner, S. Walker, Nat. Chem. Biol. 2015, 11, 38.

[248] B. M. Hover, S. H. Kim, M. Katz, Z. Charlop-Powers, J. G. Owen, M. A. Ternei, J. Maniko, A. B. Estrela, H. Molina, S. Park, D. S. Perlin, S. F. Brady, Nat. Microbiol. 2018, 3, 415.

[249] A. Silverman Jared, G. Perlmutter Nancy, M. Shapiro Howard, Antimicrob. Agents Chemother. 2003, 47, 2538.

[250] L. H. J Kleijn, H. C. Vlieg, T. M. Wood, J. Sastre Toraño, B. J. C. Janssen, N. I. Martin, Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 2017, 56, 16546.

[251] L. H. Kleijn, S. F. Oppedijk, P. t Hart, R. M. van Harten, L. A Martin-Visscher, J. Kemmink, E. Breukink, N. I. Martin, J. Med. Chem. 2016, 59, 3569.

[252] L. Corcilius, D. Y. Liu, J. L. Ochoa, R. G. Linington, R. J. Payne, Org. Biomol. Chem. 2018, 16, 5310.

[253] C. Wu, Z. Shang, C. Lemetre, M. A. Ternei, S. F. Brady, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 3910.

[254] T. Tejaswini, M. Keerthana, M. Vidyavathi, R. V. S. Kumar, Futur. J. Pharm. Sci. 2020, 6, 111.

[255] A. Ahmed, J. Boateng, Ther. Delivery 2018, 9, 185.

[256] A. K. Taşkın, M. Yaşar, I. Ozaydın, B. Kaya, O. Bat, S. Ankaralı, U. Yıldırım, M. Aydın, Turk. J. Trauma Emerg. Surg. 2013, 19, 195.

[257] J. R. Hilton, D. T. Williams, B. Beuker, D. R. Miller, K. G. Harding, Clin. Infect. Dis. 2004, 39, S100.

[258] T. Wang, Q. Gu, J. Zhao, J. Mei, M. Shao, Y. Pan, J. Zhang, H. Wu, Z. Zhang, F. Liu, Int. J. Clin. Exp. Pathol. 2015, 8, 6636.

[259] L. Sukhodub, M. Kumeda, L. Sukhodub, V. Bielai, M. Lyndin, Carbohydr. Polym. 2023, 304, 120486.

[260] A. Bystrom, R. Claesson, G. Sundqvist, Endod. Dent. Traumatol. 1985, 1, 170.

[261] U. Sjögren, D. Figdor, L. Spångberg, G. Sundqvist, Int. Endod. J. 1991, 24, 119.

[262] P. G. Rumhein, K. J. Layous, H. Achour, M. M. Mousa, H. Deeb, M. Y. Hajeer, Cureus 2023, 15, e40056.

[263] N. Akhavan-Kharazian, H. Izadi-Vasafi, Int. J. Biol. Macromol. 2019, 133, 881.

[264] P. L. Thi, Y. Lee, D. L. Tran, T. T. Hoang Thi, K. M. Park, K. D. Park, J. Mater. Chem. B 2020, 8, 11033.

[265] A. M. Akram, R. A. Omar, M. Ashfaq, Polym. Bull. 2023, 80, 5071.

[266] M. Badv, F. Bayat, J. I. Weitz, T. F. Didar, Biomaterials 2020, 258, 120291.

[267] T. Jinno, S. K. Kirk, S. Morita, V. M. Goldberg, J. Arthroplasty 2004, 19, 102.

[268] B. P. Gomes, C. C. Ferraz, M. E. Vianna, P. L. Rosalen, A. A. Zaia, F. B. Teixeira, F. J Souza-Filho, Braz. Dent. J. 2002, 13, 155.

[269] S. Dima, H. T. Huang, I. Watanabe, Y. H. Pan, Y. Y. Lee, W. J. Chang, N. C. Teng, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 10681.

[270] Y. Imai, T. Akimoto, Dent. Mater. J. 1990, 9, 167.

[271] V. Uskoković, S. Tang, M. G. Nikolić, S. Marković, V. M. Wu, Biointerphases 2019, 14, 031001.

[272] P. D. Callis, K. Donaldson, J. F. McCord, Clin. Mater. 1988, 3, 183.

[273] A. Seifert, T. Tylek, C. Blum, N. Hemmelmann, B. Böttcher, U. Gbureck, J. Groll, Biomaterials 2022, 285, 121521.

[274] M. F. Reyhani, N. Ghasemi, A. S. Milani, M. Abbasi Asl, J. Dent. (Shiraz) 2023, 24, 194.

[275] A. Matinmanesh, Y. Li, O. Clarkin, P. Zalzal, E. H. Schemitsch, M. R. Towler, M. Papini, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2017, 75, 212.

[276] H. S. Coskun, L. Kehribar, S. Surucu, M. Aydin, M. Mahirogullari, Cureus 2022, 14, e22173.

[277] B. C. Wu, C. K. Wei, N. S. Hsueh, S. J. Ding, Int. Endod. J. 2015, 48, 268.

[278] W. Fan, D. Wu, F. R. Tay, T. Ma, Y. Wu, B. Fan, Int. J. Nanomed. 2014, 9, 5217.

[279] A. Abu Hasna, A. L. Theodoro, L. M. Pereira, L. d. P. Ramos, T. M. B. Campos, M. Ala Rachi, T. Al-Nahalwi, L. D. de Oliveira, C. A. T. Carvalho, BioMed Res. Int. 2022, 2022, 2155226.

[280] E. Anitua, R. Tejero, M. Pacha-Olivenza, M. C. Fernández-Calderón, M. Delgado-Rastrollo, M. M. Zalduendo, M. Troya, C. Pérez-Giraldo, M. L. González-Martín, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2018, 106, 421.

[281] C. Thammakarn, K. Satoh, A. Suguro, H. Hakim, S. Ruenphet, K. Takehara, J. Vet. Med. Sci. 2014, 76, 1277.

[282] J. Sawai, H. Miyoshi, H. Kojima, J. Food Prot. 2003, 66, 1482.

[283] R. Xing, Y. Qin, X. Guan, S. Liu, H. Yu, P. Li, Egypt. J. Aquat. Res. 2013, 39, 83.

[284] M. S. Alam, S. Takahashi, M. Ito, M. Suzuki, M. Komura, N. Sangsriratanakul, D. Shoham, K. Takehara, Avian Dis. 2018, 62, 177.

[285] M. H. Kabir, Y. Miyaoka, M. A. Hasan, M. Yamaguchi, D. Shoham, H. Murakami, K. Takehara, J. Vet. Med. Sci. 2021, 83, 1820.

[286] S. Yoko, I. Masayuki, N. Shingo, F. Koichi, K. Masahiro, T. Tomohiro, H. Sumiyo, M. Kaoru, F. Masanori, Y. Hidetaka, Biocontrol Sci. 2019, 24, 103.

[287] N. Shimamura, F. Irie, T. Yamakawa, M. Kikuchi, J. Sawai, Biocontrol Sci. 2015, 20, 153.

[288] H. Y. Choi, I. H. Bang, J. H. Kang, S. C. Min, J. Food Sci. 2019, 84, 2190.

[289] S. Nakamura, M. Ishihara, Y. Sato, T. Takayama, S. Hiruma, N. Ando, K. Fukuda, K. Murakami, H. Yokoe, Molecules 2020, 25, 3001.

[290] K. Fukuda, Y. Sato, M. Ishihara, S. Nakamura, T. Takayama, K. Murakami, M. Fujita, H. Yokoe, Biocontrol Sci. 2020, 25, 35.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.