Bioactive scaffolds for tissue engineering: A review of decellularized extracellular matrix applications and innovations

Abstract

Decellularized extracellular matrix (dECM) offers a three-dimensional, nonimmunogenic scaffold, enriched with bioactive components, making it a suitable candidate for tissue regeneration. Although dECM-based scaffolds have been successfully implemented in preclinical and clinical settings within tissue engineering and regenerative medicine, the mechanisms of tissue remodeling and functional restoration are not fully understood. This review critically assesses the state-of-the-art in dECM scaffolds, including decellularization techniques for various tissues, quality control and cross-linking. It highlights the functional properties of dECM components and their latest applications in multiorgan tissue engineering and biomedicine. Additionally, the review addresses current challenges and limitations of decellularized scaffolds and offers perspectives on future directions in the field.

Keywords

3D scaffolds / decellularization / extracellular matrix / native microenvironment / tissue engineering

References

[1] C. Li, L. Ouyang, J. P. K. Armstrong, M. M. Stevens, Trends Biotechnol. 2021, 39, 150.

[2] A. Kirillova, T. R. Yeazel, D. Asheghali, S. R. Petersen, S. Dort, K. Gall, M. L. Becker, Chem. Rev. 2021, 121, 11238.

[3] S. Liu, J.-M. Yu, Y.-C. Gan, X.-Z. Qiu, Z.-C. Gao, H. Wang, S.-X. Chen, Y. Xiong, G.-H. Liu, S.-E. Lin, A. McCarthy, J. V. John, D.-X. Wei, H.-H. Hou, Mil. Med. Res. 2023, 10, 16.

[4] A. D. Theocharis, S. S. Skandalis, C. Gialeli, N. K. Karamanos, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 97, 4.

[5] J. Huang, L. Zhang, D. Wan, L. Zhou, S. Zheng, S. Lin, Y. Qiao, Signal Transduction Targeted Ther. 2021, 6, 153.

[6] F.-M. Chen, X. Liu, Prog. Polym. Sci. 2016, 53, 86.

[7] C. Ergun, M. Parmaksiz, M. T. Vurat, A. E. Elçin, Y. M. Elçin, Int. J. Biol. Macromol. 2022, 200, 110.

[8] J. J. Song, H. C. Ott, Trends Mol. Med. 2011, 17, 424.

[9] T. W. Gilbert, T. L. Sellaro, S. F. Badylak, Biomaterials 2006, 27, 3675.

[10] M. Brown, J. Li, C. Moraes, M. Tabrizian, N. Y. K. Li-Jessen, Biomaterials 2022, 289, 121786.

[11] G. S. Hussey, T. J. Keane, S. F. Badylak, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2017, 14, 540.

[12] S. Hinderer, S. L. Layland, K. Schenke-Layland, Adv. Drug Delivery Rev. 2016, 97, 260.

[13] S. Tottey, S. A. Johnson, P. M. Crapo, J. E. Reing, L. Zhang, H. Jiang, C. J. Medberry, B. Reines, S. F. Badylak, Biomaterials 2011, 32, 128.

[14] J. Denner, R. R. Tönjes, Clin. Microbiol. Rev. 2012, 25, 318.

[15] J. Duisit, H. Amiel, T. Wüthrich, A. Taddeo, A. Dedriche, V. Destoop, T. Pardoen, C. Bouzin, V. Joris, D. Magee, E. Vögelin, D. Harriman, C. Dessy, G. Orlando, C. Behets, R. Rieben, P. Gianello, B. Lengelé, Acta Biomater. 2018, 73, 339.

[16] A. Porzionato, E. Stocco, S. Barbon, F. Grandi, V. Macchi, R. De Caro, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 4117.

[17] S. S. Raghavan, C. Y. L. Woon, A. Kraus, K. Megerle, M. S. S. Choi, B. C. Pridgen, H. Pham, J. Chang, Tissue Eng., Part A 2012, 18, 796.

[18] M. C. Vinci, G. Tessitore, L. Castiglioni, F. Prandi, M. Soncini, R. Santoro, F. Consolo, F. Colazzo, B. Micheli, L. Sironi, G. Polvani, M. Pesce, PLoS One 2013, 8, e64769.

[19] S. Mirsadraee, H. E. Wilcox, S. A. Korossis, J. N. Kearney, K. G. Watterson, J. Fisher, E. Ingham, Tissue Eng. 2006, 12, 763.

[20] S. Mirsadraee, H. E. Wilcox, K. G. Watterson, J. N. Kearney, J. Hunt, J. Fisher, E. Ingham, J. Surg. Res. 2007, 143, 407.

[21] S. D. Sackett, D. M. Tremmel, F. Ma, A. K. Feeney, R. M. Maguire, M. E. Brown, Y. Zhou, X. Li, C. O’Brien, L. Li, W. J. Burlingham, J. S. Odorico, Sci. Rep. 2018, 8, 10452.

[22] J. S. Choi, J. D. Kim, H. S. Yoon, Y. W. Cho, Tissue Eng., Part A 2013, 19, 329.

[23] D. Rana, H. Zreiqat, N. Benkirane-Jessel, S. Ramakrishna, M. Ramalingam, J. Tissue Eng. Regener. Med. 2017, 11, 942.

[24] C. W. Cheng, L. D. Solorio, E. Alsberg, Biotechnol. Adv. 2014, 32, 462.

[25] H. Lin, G. Yang, J. Tan, R. S. Tuan, Biomaterials 2012, 33, 4480.

[26] J. Willemse, M. M. A. Verstegen, A. Vermeulen, I. J. Schurink, H. P. Roest, L. J. W. van der Laan, J. de Jonge, Mater. Sci. Eng., C 2020, 108, 110200.

[27] N. Nieto-Nicolau, P. López-Chicón, O. Fariñas, S. Bolívar, E. Udina, X. Navarro, R. P Casaroli-Marano, A. Vilarrodona, Cell Tissue Res. 2021, 384, 167.

[28] L.-C. Wu, Y.-J. Kuo, F.-W. Sun, C.-H. Chen, C.-J. Chiang, P.-W. Weng, Y.-H. Tsuang, Y.-Y. Huang, Cell Tissue Banking 2017, 18, 383.

[29] P. M. Crapo, T. W. Gilbert, S. F. Badylak, Biomaterials 2011, 32, 3233.

[30] N. Li, X. Wang, P. Wan, M. Huang, Z. Wu, X. Liang, Y. Liu, J. Ge, J. Huang, Z. Wang, Mol. Vis. 2011, 17, 1909.

[31] S. K. Gupta, N. C. Mishra, A. Dhasmana, Decellularization Methods for Scaffold Fabrication, Decellularized Scaffolds and Organogenesis, Methods in Molecular Biology, Vol. 1577, Humana Press, New York 2018.

[32] T. W. Hudson, S. Y. Liu, C. E. Schmidt, Tissue Eng. 2004, 10, 1346.

[33] S. Jiang, Y. Zhuang, M. Cai, X. Wang, K. Lin, Eng. Regener. 2023, 4, 357.

[34] C. Schneider, J. Lehmann, G. J. V. M. van Osch, F. Hildner, A. Teuschl, X. Monforte, D. Miosga, P. Heimel, E. Priglinger, H. Redl, S. Wolbank, S. Nürnberger, Tissue Eng., Part C 2016, 22, 1095.

[35] J. Pan, S. Yan, J. Gao, Y. Wang, Z. Lu, C. Cui, Y. Zhang, Y. Wang, X. Meng, L. Zhou, H. Xie, J. Zheng, M. H. Zheng, S. Zheng, Int. J. Biochem. Cell Biol. 2016, 80, 124.

[36] E. Abedin, R. Lari, N. Mahdavi Shahri, M. Fereidoni, Tissue Cell 2018, 55, 46.

[37] M. M. A Verstegen, J. Willemse, S. van den Hoek, G.-J. Kremers, T. M. Luider, N. A. van Huizen, F. E. J. A. Willemssen, H. J. Metselaar, J. N. M. IJzermans, L. J. W. van der Laan, J. de Jonge, Stem Cells Dev. 2017, 26, 1304.

[38] A. Farag, S. M. Hashimi, C. Vaquette, F. Z. Volpato, D. W. Hutmacher, S. Ivanovski, Arch. Oral Biol. 2018, 88, 67.

[39] R. C. Cornelison, S. M. Wellman, J. H. Park, S. L. Porvasnik, Y. H. Song, R. A. Wachs, C. E. Schmidt, Acta Biomater. 2018, 77, 116.

[40] P.-A. Aeberhard, A. Grognuz, C. Peneveyre, S. McCallin, N. Hirt-Burri, J. Antons, D. Pioletti, W. Raffoul, L. A. Applegate, Artif. Organs 2020, 44, E161.

[41] S. P. Roth, W. Brehm, C. Groß, P. Scheibe, S. Schubert, J. Burk, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 5474.

[42] G. Jones, A. Herbert, H. Berry, J. H. Edwards, J. Fisher, E. Ingham, Tissue Eng., Part A 2017, 23, 124.

[43] S. Rahman, M. Griffin, A. Naik, M. Szarko, P. E. M. Butler, Sci. Rep. 2018, 8, 3097.

[44] E. Rieder, M.-T. Kasimir, G. Silberhumer, G. Seebacher, E. Wolner, P. Simon, G. Weigel, J. Thorac. Cardiovasc. Surg. 2004, 127, 399.

[45] J. Paulo Zambon, A. Atala, J. J. Yoo, Methods 2020, 171, 3.

[46] B. Yang, Y. Zhang, L. Zhou, Z. Sun, J. Zheng, Y. Chen, Y. Dai, Tissue Eng., Part C 2010, 16, 1201.

[47] M. W. McCrary, N. E. Vaughn, N. Hlavac, Y. H. Song, R. A. Wachs, C. E. Schmidt, Tissue Eng., Part C 2020, 26, 23.

[48] N. V. Phan, T. Wright, M. M. Rahman, J. Xu, J. M. Coburn, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 822.

[49] R. Simsa, A. M. Padma, P. Heher, M. Hellström, A. Teuschl, L. Jenndahl, N. Bergh, P. Fogelstrand, PLoS One 2018, 13, e0209269.

[50] S. L. Wilson, L. E. Sidney, S. E. Dunphy, H. S. Dua, A. Hopkinson, Curr. Eye Res. 2016, 41, 769.

[51] M. Song, W. Wang, Q. Ye, S. Bu, Z. Shen, Y. Zhu, Mater. Sci. Eng., C 2017, 77, 739.

[52] M. Kuljanin, C. F. C. Brown, M. J. Raleigh, G. A. Lajoie, L. E. Flynn, Biomaterials 2017, 144, 130.

[53] A. Isidan, S. Liu, P. Li, M. Lashmet, L. J. Smith, H. Hara, D. K. C. Cooper, B. Ekser, Xenotransplantation 2019, 26, e12564.

[54] R. C. Lee, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2005, 1066, 85.

[55] X. Zhang, X. Chen, H. Hong, R. Hu, J. Liu, C. Liu, Bioact. Mater. 2022, 10, 15.

[56] null Pulver, A. Shevtsov, B. Leybovich, I. Artyuhov, Y. Maleev, A. Peregudov, CryoLetters 2014, 35, 400.

[57] L. Zhu, J. Yuhan, H. Yu, B. Zhang, K. Huang, L. Zhu, Small 2023, 19, e2207752.

[58] F. Blaudez, S. Ivanovski, S. Hamlet, C. Vaquette, Methods 2020, 171, 28.

[59] S. Funamoto, K. Nam, T. Kimura, A. Murakoshi, Y. Hashimoto, K. Niwaya, S. Kitamura, T. Fujisato, A. Kishida, Biomaterials 2010, 31, 3590.

[60] M. Rodriguez, C. Juran, M. McClendon, C. Eyadiel, P. S. McFetridge, J. Biomed. Mater. Res. A 2012, 100A, 3480.

[61] J.-C. Luo, W. Chen, X.-H. Chen, T.-W. Qin, Y.-C. Huang, H.-Q. Xie, X.-Q. Li, Z.-Y. Qian, Z.-M. Yang, Biomaterials 2011, 32, 706.

[62] M. Saghizadeh, M. A. Winkler, A. A. Kramerov, D. M. Hemmati, C. A. Ghiam, S. D. Dimitrijevich, D. Sareen, L. Ornelas, H. Ghiasi, W. J. Brunken, E. Maguen, Y. S. Rabinowitz, C. N. Svendsen, K. Jirsova, A. V. Ljubimov, PLoS One 2013, 8, e79632.

[63] F. Yusof, M. Sha’ban, A. Azhim, Int. J. Nanomed. 2019, 14, 5491.

[64] C.-H. Lin, K. Hsia, C.-K. Su, C.-C. Chen, C.-C. Yeh, H. Ma, J.-H. Lu, Polymers (Basel) 2021, 13, 1699.

[65] Q. Shi, Y. Chen, M. Li, T. Zhang, S. Ding, Y. Xu, J. Hu, C. Chen, H. Lu, Ann. Transl. Med. 2020, 8, 1364.

[66] Z. Wang, F. Sun, Y. Lu, B. Zhang, G. Zhang, H. Shi, ACS Omega 2021, 6, 10637.

[67] C. R. Butler, R. E. Hynds, C. Crowley, K. H. C. Gowers, L. Partington, N. J. Hamilton, C. Carvalho, M. Platé, E. R. Samuel, A. J. Burns, L. Urbani, M. A. Birchall, M. W. Lowdell, P. De Coppi, S. M. Janes, Biomaterials 2017, 124, 95.

[68] Y. H. Song, M. A. Maynes, N. Hlavac, D. Visosevic, K. O. Daramola, S. L. Porvasnik, C. E. Schmidt, Biomater. Sci. 2021, 9, 3485.

[69] E. Novoseletskaya, O. Grigorieva, P. Nimiritsky, N. Basalova, R. Eremichev, I. Milovskaya, K. Kulebyakin, M. Kulebyakina, S. Rodionov, N. Omelyanenko, A. Efimenko, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 555378.

[70] Y.-H. Huang, F.-W. Tseng, W.-H. Chang, I.-C. Peng, D.-J. Hsieh, S.-W. Wu, M.-L. Yeh, Acta Biomater. 2017, 58, 238.

[71] A. Gil-Ramírez, O. Rosmark, P. Spégel, K. Swärd, G. Westergren-Thorsson, A.-K. Larsson-Callerfelt, I. Rodríguez-Meizoso, Sci. Rep. 2020, 10, 4031.

[72] M. M. Duarte, I. V. Silva, A. R. Eisenhut, N. Bionda, A. R. C. Duarte, A. L. Oliveira, Mater. Horiz. 2022, 9, 864.

[73] M. Li, T. Zhang, J. Jiang, Y. Mao, A. Zhang, J. Zhao, Mater. Sci. Eng., C 2019, 105, 110039.

[74] F. Zhang, H. Gao, X. Jiang, F. Yang, J. Zhang, S. Song, J. Shen, ACS Appl. Bio Mater. 2023, 6, 5145.

[75] O. Syed, N. J. Walters, R. M. Day, H.-W. Kim, J. C. Knowles, Acta Biomater. 2014, 10, 5043.

[76] S. T. LoPresti, B. Popovic, M. Kulkarni, C. D. Skillen, B. N. Brown, Biomaterials 2019, 222, 119376.

[77] W. Jeong, M. K. Kim, H.-W. Kang, J. Tissue Eng. 2021, 12, 204173142199709.

[78] J. D. Jones, R. Thyden, L. R. Perreault, B. M. Varieur, A. A. Patmanidis, L. Daley, G. R. Gaudette, T. Dominko, ACS Biomater. Sci. Eng. 2023, 9, 2292.

[79] A. Emami, T. Talaei-Khozani, Z. Vojdani, N. Zarei Fard, J. Biomed. Mater. Res., Part B 2021, 109, 19.

[80] J. Chakraborty, S. Roy, S. Ghosh, Biomater. Sci. 2020, 8, 1194.

[81] A. B. Guimaraes, A. T. Correia, B. P. Alves, R. S. Da Silva, J. K. Martins, P. M. Pêgo-Fernandes, N. S. Xavier, M. Dolhnikoff, P. F. G. Cardoso, Transplant. Proc. 2019, 51, 1611.

[82] A. B. Alshaikh, A. M. Padma, M. Dehlin, R. Akouri, M. J. Song, M. Brännström, M. Hellström, J. Ovarian Res. 2019, 12, 58.

[83] M. Rabbani, N. Zakian, N. Alimoradi, J. Med. Signals Sens. 2021, 11, 34026585.

[84] Z. Chen, Z. Sun, Y. Fan, M. Yin, C. Jin, B. Guo, Y. Yin, R. Quan, S. Zhao, S. Han, X. Cheng, W. Liu, B. Chen, Z. Xiao, J. Dai, Y. Zhao, ACS Nano 2023, 17, 25591.

[85] J. Burk, I. Erbe, D. Berner, J. Kacza, C. Kasper, B. Pfeiffer, K. Winter, W. Brehm, Tissue Eng., Part C 2014, 20, 276.

[86] M. M. Duarte, N. Ribeiro, I. V. Silva, J. R. Dias, N. M. Alves, A. L. Oliveira, J. Supercrit. Fluids 2021, 172, 105194.

[87] S. Yüksel, M. D. Aşık, H. M. Aydin, E. Tönük, E. Y. Aydın, M. Bozkurt, Tissue Cell 2022, 74, 101693.

[88] Y. Baert, J.-B. Stukenborg, M. Landreh, J. De Kock, H. Jörnvall, O. Söder, E. Goossens, Hum. Reprod. 2015, 30, 256.

[89] H. Lee, W. Han, H. Kim, D.-H. Ha, J. Jang, B. S. Kim, D.-W. Cho, Biomacromolecules 2017, 18, 1229.

[90] Y.-J. Choi, T. G. Kim, J. Jeong, H.-G. Yi, J. W. Park, W. Hwang, D.-W. Cho, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 2636.

[91] J. Kim, I. K. Shim, D. G. Hwang, Y. N. Lee, M. Kim, H. Kim, S.-W. Kim, S. Lee, S. C. Kim, D.-W. Cho, J. Jang, J. Mater. Chem. B 2019, 7, 1773.

[92] R. Li, J. Liu, J. Ma, X. Sun, Y. Wang, J. Yan, Q. Yu, J. Diao, C. Yang, L. M. Reid, Y. Wang, Biomaterials 2022, 280, 121266.

[93] F. Pati, D.-H. Ha, J. Jang, H. H. Han, J.-W. Rhie, D.-W. Cho, Biomaterials 2015, 62, 164.

[94] S. L. Wilson, L. E. Sidney, S. E. Dunphy, J. B. Rose, A. Hopkinson, J. Funct. Biomater. 2013, 4, 114.

[95] B. S. Kim, Y. W. Kwon, J.-S. Kong, G. T. Park, G. Gao, W. Han, M.-B. Kim, H. Lee, J. H. Kim, D.-W. Cho, Biomaterials 2018, 168, 38.

[96] N. K. Singh, W. Han, S. A. Nam, J. W. Kim, J. Y. Kim, Y. K. Kim, D.-W. Cho, Biomaterials 2020, 232, 119734.

[97] Y. Luo, D. Lou, L. Ma, C. Gao, J. Biomed. Mater. Res. A 2019, 107, 2235.

[98] F. Pati, J. Jang, D.-H. Ha, S. W. Kim, J.-W. Rhie, J.-H. Shim, D.-H. Kim, D.-W. Cho, Nat. Commun. 2014, 5, 3935.

[99] Y. Seo, Y. Jung, S. H. Kim, Acta Biomater. 2018, 67, 270.

[100] B. S. Kim, S. Das, J. Jang, D.-W. Cho, Chem. Rev. 2020, 120, 10608.

[101] N. V. Welham, Z. Chang, L. M. Smith, B. L. Frey, Biomaterials 2013, 34, 669.

[102] K. H. Hussein, K.-M. Park, K.-S. Kang, H.-M. Woo, Mater. Sci. Eng., C 2016, 67, 766.

[103] B. Bonandrini, M. Figliuzzi, E. Papadimou, M. Morigi, N. Perico, F. Casiraghi, C. Dipl, F. Sangalli, S. Conti, A. Benigni, A. Remuzzi, G. Remuzzi, Tissue Eng., Part A 2014, 20, 1486.

[104] B. Toprakhisar, A. Nadernezhad, E. Bakirci, N. Khani, G. A. Skvortsov, B. Koc, Macromol. Biosci. 2018, 18, 1800024.

[105] N. J. Fullwood, Structure 2004, 12, 169.

[106] S. H. Kim, H. Hong, O. Ajiteru, M. T. Sultan, Y. J. Lee, J. S. Lee, O. J. Lee, H. Lee, H. S. Park, K. Y. Choi, J. S. Lee, H. W. Ju, I.-S. Hong, C. H. Park, Nat. Protoc. 2021, 16, 5484.

[107] M. F. B Jamaluddin, A. Ghosh, A. Ingle, R. Mohammed, A. Ali, M. Bahrami, G. Kaiko, Z. Gibb, E. C. Filipe, T. R. Cox, A. Boulton, R. O’Sullivan, Y. Ius, A. Karakoti, A. Vinu, P. Nahar, K. Jaaback, V. Bansal, P. S. Tanwar, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2022, 119, e2208040119.

[108] P. Tang, M. A. Kirby, N. Le, Y. Li, N. Zeinstra, G. N. Lu, C. E. Murry, Y. Zheng, R. K. Wang, Light: Sci. Appl. 2021, 10, 237.

[109] S. Matsuzaki, E. Hase, H. Takanari, Y. Hayashi, Y. Hayashi, H. Oshikata, T. Minamikawa, S. Kimura, M. Ichimura-Shimizu, T. Yasui, M. Harada, K. Tsuneyama, Sci. Rep. 2023, 13, 22100.

[110] H. K. Graham, N. W. Hodson, J. A. Hoyland, S. J Millward-Sadler, D. Garrod, A. Scothern, C. E. M. Griffiths, R. E. B. Watson, T. R. Cox, J. T. Erler, A. W. Trafford, M. J. Sherratt, Matrix Biol. 2010, 29, 254.

[111] H. Aghamohammadzadeh, R. H. Newton, K. M. Meek, Structure 2004, 12, 249.

[112] W. Drexler, U. Morgner, R. K. Ghanta, F. X. Kärtner, J. S. Schuman, J. G. Fujimoto, Nat. Med. 2001, 7, 502.

[113] J. Chen, S. Ma, H. Yang, X. Liang, H. Yao, B. Guo, D. Chen, J. Jiang, D. Shi, J. Xin, K. Ren, X. Zhou, Y. Li, L. Geng, J. Li, Bioact. Mater. 2023, 26, 452.

[114] J. Park, K.-P. Lee, H. Kim, S. Park, R. E. Wijesinghe, J. Lee, S. Han, S. Lee, P. Kim, D.-W. Cho, J. Jang, H. K. Kim, M. Jeon, J. Kim, J. Biophotonics 2019, 12, e201900098.

[115] L. Bernstein, A. Ramier, J. Wu, V. D. Aiello, M. J. Béland, C. P. Lin, S.-H. Yun, Biomed. Opt. Express 2022, 13, 1939.

[116] C. Zhang, D. Xia, J. Li, Y. Zheng, B. Weng, H. Mao, J. Mei, T. Wu, M. Li, J. Zhao, Front. Bioeng. Biotechnol. 2022, 10, 818191.

[117] A. Naba, K. R. Clauser, S. Hoersch, H. Liu, S. A. Carr, R. O. Hynes, Mol. Cell Proteomics 2012, 11, M111.014647.

[118] R. O. Hynes, A. Naba, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2012, 4, a004903.

[119] T. J. Keane, I. T. Swinehart, S. F. Badylak, Methods 2015, 84, 25.

[120] H. K. Russell, Arch. Pathol. 1972, 94, 187.

[121] W. Denk, J. H. Strickler, W. W. Webb, Science 1990, 248, 73.

[122] K. König, J. Microsc. 2000, 200, 83.

[123] G. Cox, E. Kable, A. Jones, I. Fraser, F. Manconi, M. D. Gorrell, J. Struct. Biol. 2003, 141, 53.

[124] Y. Wen, H. Yang, J. Wu, A. Wang, X. Chen, S. Hu, Y. Zhang, D. Bai, Z. Jin, Theranostics 2019, 9, 4265.

[125] J. Hashimoto, Y. Kariya, K. Miyazaki, Stem Cells 2006, 24, 2346.

[126] B. E. Uygun, A. Soto-Gutierrez, H. Yagi, M.-L. Izamis, M. A. Guzzardi, C. Shulman, J. Milwid, N. Kobayashi, A. Tilles, F. Berthiaume, M. Hertl, Y. Nahmias, M. L. Yarmush, K. Uygun, Nat. Med. 2010, 16, 814.

[127] K. Sivaraman, C. Shanthi, Life Sci. 2018, 214, 22.

[128] J. R. Bishop, M. Schuksz, J. D. Esko, Nature 2007, 446, 1030.

[129] S. F. Badylak, Transpl. Immunol. 2004, 12, 367.

[130] J. P. Myers, M. Santiago-Medina, T. M. Gomez, Dev. Neurobiol. 2011, 71, 901.

[131] S. J. Armstrong, M. Wiberg, G. Terenghi, P. J. Kingham, Tissue Eng. 2007, 13, 2863.

[132] L. E. Niklason, Cell Stem Cell 2018, 22, 302.

[133] D. Kiyozumi, I. Nakano, R. Sato-Nishiuchi, S. Tanaka, K. Sekiguchi, Life Sci. Alliance 2020, 3, e201900515.

[134] K. H. Susek, E. Korpos, J. Huppert, C. Wu, I. Savelyeva, F. Rosenbauer, C. Müller-Tidow, S. Koschmieder, L. Sorokin, Matrix Biol. 2018, 67, 47.

[135] P. Singh, J. E. Schwarzbauer, J. Cell Sci. 2012, 125, 3703.

[136] E. Chermnykh, E. Kalabusheva, E. Vorotelyak, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 1003.

[137] Z. Yin, X. Chen, T. Zhu, J. Hu, H. Song, W. Shen, L. Jiang, B. C. Heng, J. Ji, H.-W. Ouyang, Acta Biomater. 2013, 9, 9317.

[138] S. Gao, Z. Yuan, W. Guo, M. Chen, S. Liu, T. Xi, Q. Guo, Mater. Sci. Eng., C 2017, 71, 891.

[139] X. Zhang, J. Yang, Y. Li, S. Liu, K. Long, Q. Zhao, Y. Zhang, Z. Deng, Y. Jin, Tissue Eng., Part C 2011, 17, 423.

[140] D. Yang, J. Xiao, B. Wang, L. Li, X. Kong, J. Liao, Mater. Sci. Eng., C 2019, 104, 109927.

[141] X. Liu, P. X. Ma, Biomaterials 2010, 31, 259.

[142] J. M. Caves, W. Cui, J. Wen, V. A. Kumar, C. A. Haller, E. L. Chaikof, Biomaterials 2011, 32, 5371.

[143] J. Rnjak-Kovacina, S. G. Wise, Z. Li, P. K. M. Maitz, C. J. Young, Y. Wang, A. S. Weiss, Biomaterials 2011, 32, 6729.

[144] A. Fathi, S. M. Mithieux, H. Wei, W. Chrzanowski, P. Valtchev, A. S. Weiss, F. Dehghani, Biomaterials 2014, 35, 5425.

[145] L. Yildirimer, A. M. Seifalian, Biotechnol. Adv. 2014, 32, 984.

[146] A. Oryan, A. Kamali, A. Moshiri, H. Baharvand, H. Daemi, Int. J. Biol. Macromol. 2018, 107, 678.

[147] A. Asthana, R. Tamburrini, D. Chaimov, C. Gazia, S. J. Walker, M. Van Dyke, A. Tomei, S. Lablanche, J. Robertson, E. C. Opara, S. Soker, G. Orlando, Biomaterials 2021, 270, 120613.

[148] H. C. Ott, T. S. Matthiesen, S.-K. Goh, L. D. Black, S. M. Kren, T. I. Netoff, D. A. Taylor, Nat. Med. 2008, 14, 213.

[149] P. B. Milan, N. Lotfibakhshaiesh, M. T. Joghataie, J. Ai, A. Pazouki, D. L. Kaplan, S. Kargozar, N. Amini, M. R. Hamblin, M. Mozafari, A. Samadikuchaksaraei, Acta Biomater. 2016, 45, 234.

[150] S. Mazzitelli, G. Luca, F. Mancuso, M. Calvitti, R. Calafiore, C. Nastruzzi, S. Johnson, S. F. Badylak, Acta Biomater. 2011, 7, 1050.

[151] J. Liu, R. Li, R. Xue, T. Li, L. Leng, Y. Wang, J. Wang, J. Ma, J. Yan, F. Yan, Y. Zhang, Y. Wang, Adv. Biosyst. 2018, 2, 1800110.

[152] J. Jang, H.-J. Park, S.-W. Kim, H. Kim, J. Y. Park, S. J. Na, H. J. Kim, M. N. Park, S. H. Choi, S. H. Park, S. W. Kim, S.-M. Kwon, P.-J. Kim, D.-W. Cho, Biomaterials 2017, 112, 264.

[153] S. P. Parthiban, A. Athirasala, A. Tahayeri, R. Abdelmoniem, A. George, L. E. Bertassoni, Biofabrication 2021, 13, 035031.

[154] Q. Wei, D. Liu, G. Chu, Q. Yu, Z. Liu, J. Li, Q. Meng, W. Wang, F. Han, B. Li, Bioact. Mater. 2023, 19, 581.

[155] K. Výborný, J. Vallová, Z. Kočí, K. Kekulová, K. Jiráková, P. Jendelová, J. Hodan, Š. Kubinová, Sci. Rep. 2019, 9, 10674.

[156] J. Lee, J. Hong, W. Kim, G. H. Kim, Carbohydr. Polym. 2020, 250, 116914.

[157] M. Ali, A. K. Pr, J. J. Yoo, F. Zahran, A. Atala, S. J. Lee, Adv. Healthcare Mater. 2019, 8, e1800992.

[158] W. Kim, H. Lee, J. Lee, A. Atala, J. J. Yoo, S. J. Lee, G. H. Kim, Biomaterials 2020, 230, 119632.

[159] J.-Z. Yang, L.-H. Qiu, S.-H. Xiong, J.-L. Dang, X.-K. Rong, M.-M. Hou, K. Wang, Z. Yu, C.-G. Yi, World J. Stem Cells 2020, 12, 585.

[160] A. E. B Turner, C. Yu, J. Bianco, J. F. Watkins, L. E. Flynn, Biomaterials 2012, 33, 4490.

[161] S. Xiao, P. Wang, J. Zhao, Z. Ling, Z. An, Z. Fu, W. Fu, J. Zhou, X. Zhang, Front. Bioeng. Biotechnol. 2022, 10, 794603.

[162] K. Akazawa, K. Iwasaki, M. Nagata, N. Yokoyama, H. Ayame, K. Yamaki, Y. Tanaka, I. Honda, C. Morioka, T. Kimura, M. Komaki, A. Kishida, Y. Izumi, I. Morita, Sci. Rep. 2016, 6, 33286.

[163] J. L. Alio del Barrio, M. Chiesa, N. Garagorri, N. Garcia-Urquia, J. Fernandez-Delgado, L. Bataille, A. Rodriguez, F. Arnalich-Montiel, T. Zarnowski, J. P. Álvarez de Toledo, J. L. Alio, M. P. De Miguel, Exp. Eye Res. 2015, 132, 91.

[164] H. Luo, Y. Lu, T. Wu, M. Zhang, Y. Zhang, Y. Jin, Biomaterials 2013, 34, 6748.

[165] Q. Alqahtani, S. H. Zaky, A. Patil, E. Beniash, H. Ray, C. Sfeir, J. Dent. Res. 2018, 97, 1460.

[166] S. Barbon, A. Biccari, E. Stocco, G. Capovilla, E. D’Angelo, M. Todesco, D. Sandrin, A. Bagno, F. Romanato, V. Macchi, R. De Caro, M. Agostini, S. Merigliano, M. Valmasoni, A. Porzionato, Cells 2022, 11, 2945.

[167] L. Arakelian, N. Kanai, K. Dua, M. Durand, P. Cattan, T. Ohki, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2018, 1434, 156.

[168] S. Das, S.-W. Kim, Y.-J. Choi, S. Lee, S.-H. Lee, J.-S. Kong, H.-J. Park, D.-W. Cho, J. Jang, Acta Biomater. 2019, 95, 188.

[169] M. C. VeDepo, E. E. Buse, A. Paul, G. L. Converse, R. A. Hopkins, Cardiovasc. Eng. Technol. 2019, 10, 628.

[170] M. C. VeDepo, M. S. Detamore, R. A. Hopkins, G. L. Converse, J. Tissue Eng. 2017, 8, 204173141772632.

[171] J. J. Song, J. P. Guyette, S. E. Gilpin, G. Gonzalez, J. P. Vacanti, H. C. Ott, Nat. Med. 2013, 19, 646.

[172] K. H. Hussein, T. Saleh, E. Ahmed, H.-H. Kwak, K.-M. Park, S.-R. Yang, B.-J. Kang, K.-Y. Choi, K.-S. Kang, H.-M. Woo, J. Biomed. Mater. Res. A 2018, 106, 2034.

[173] Y. Wang, C.-B. Cui, M. Yamauchi, P. Miguez, M. Roach, R. Malavarca, M. J. Costello, V. Cardinale, E. Wauthier, C. Barbier, D. A. Gerber, D. Alvaro, L. M. Reid, Hepatology 2011, 53, 293.

[174] E. A. Ross, M. J. Williams, T. Hamazaki, N. Terada, W. L. Clapp, C. Adin, G. W. Ellison, M. Jorgensen, C. D. Batich, J. Am. Soc. Nephrol. 2009, 20, 2338.

[175] H. C. Ott, B. Clippinger, C. Conrad, C. Schuetz, I. Pomerantseva, L. Ikonomou, D. Kotton, J. P. Vacanti, Nat. Med. 2010, 16, 927.

[176] B. M. Young, K. Shankar, C. K. Tho, A. R. Pellegrino, R. L. Heise, Acta Biomater. 2019, 100, 223.

[177] P. M. Crapo, C. J. Medberry, J. E. Reing, S. Tottey, Y. van der Merwe, K. E. Jones, S. F. Badylak, Biomaterials 2012, 33, 3539.

[178] T. Lin, S. Liu, S. Chen, S. Qiu, Z. Rao, J. Liu, S. Zhu, L. Yan, H. Mao, Q. Zhu, D. Quan, X. Liu, Acta Biomater. 2018, 73, 326.

[179] C. D. Plant, G. W. Plant, Methods Mol. Biol. 2018, 1739, 455.

[180] A. Hassanpour, T. Talaei-Khozani, E. Kargar-Abarghouei, V. Razban, Z. Vojdani, Stem Cell Res. Ther. 2018, 9, 252.

[181] L. Y. Lim, S. S. L. Ding, P. Muthukumaran, S. H. Teoh, Y. Koh, A. K. K. Teo, Acta Biomater. 2023, 157, 49.

[182] Y. Zhong, H. Ma, Y. Lu, L. Cao, Y. Y. Cheng, X. Tang, H. Sun, K. Song, Tissue Cell 2023, 85, 102213.

[183] C. C. Compton, W. Hickerson, K. Nadire, W. Press, J. Burn Care Rehabil. 1993, 14, 653.

[184] F. Ge, Y. Lu, Q. Li, X. Zhang, Adv. Exp. Med. Biol. 2020, 1250, 15.

[185] L.-J. Ning, Y. Zhang, X.-H. Chen, J.-C. Luo, X.-Q. Li, Z.-M. Yang, T.-W. Qin, J. Biomed. Mater. Res. A 2012, 100A, 1448.

[186] A. B. Lovati, M. Bottagisio, M. Moretti, Stem Cells Int. 2016, 2016, 7276150.

[187] Y. Xu, D. Li, Z. Yin, A. He, M. Lin, G. Jiang, X. Song, X. Hu, Y. Liu, J. Wang, X. Wang, L. Duan, G. Zhou, Acta Biomater. 2017, 58, 113.

[188] Y. Zhang, Y. Xu, Y. Liu, Dan Li, Z. Yin, Y. Huo, G. Jiang, Y. Yang, Z. Wang, Y. Li, F. Lu, Y. Liu, L. Duan, G. Zhou, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2019, 90, 96.

[189] Q. Wu, J. Liu, L. Liu, Y. Chen, J. Wang, L. Leng, Q. Yu, Z. Duan, Y. Wang, ACS Biomater. Sci. Eng. 2018, 4, 3016.

[190] B. Wang, A. Borazjani, M. Tahai, A. L. De Jongh Curry, D. T. Simionescu, J. Guan, F. To, S. H. Elder, J. Liao, J. Biomed. Mater. Res. 2010, 94A, 1100.

[191] Y.-J. Choi, S. J. Park, H.-G. Yi, H. Lee, D. S. Kim, D.-W. Cho, J. Mater. Chem. B 2018, 6, 5530.

[192] L. Shapiro, E. Elsangeedy, H. Lee, A. Atala, J. J. Yoo, S. J. Lee, Y. M. Ju, Biomed. Mater. 2019, 14, 045015.

[193] A. Citro, P. T. Moser, E. Dugnani, T. K. Rajab, X. Ren, D. Evangelista-Leite, J. M. Charest, A. Peloso, B. K. Podesser, F. Manenti, S. Pellegrini, L. Piemonti, H. C. Ott, Biomaterials 2019, 199, 40.

[194] M. Ganjibakhsh, F. Mehraein, M. Koruji, R. Aflatoonian, P. Farzaneh, Exp. Cell Res. 2019, 384, 111544.

[195] G. G. Giobbe, C. Crowley, C. Luni, S. Campinoti, M. Khedr, K. Kretzschmar, M. M. De Santis, E. Zambaiti, F. Michielin, L. Meran, Q. Hu, G. van Son, L. Urbani, A. Manfredi, M. Giomo, S. Eaton, D. Cacchiarelli, V. S. W. Li, H. Clevers, P. Bonfanti, N. Elvassore, P. De Coppi, Nat. Commun. 2019, 10, 5658.

[196] Y. Choi, H. Lee, M. Ann, M. Song, J. Rheey, J. Jang, Biofabrication 2023, 15, 034104.

[197] A. Kuşoğlu, K. Yangın, S. N. Özkan, S. Sarıca, D. Örnek, N. Solcan, İ. C. Karaoğlu, S. Kızılel, P. Bulutay, P. Fırat, S. Erus, S. Tanju, Ş. Dilege, E. Öztürk, ACS Appl. Bio Mater. 2023, 6, 793.

[198] R. Simsa, T. Rothenbücher, H. Gürbüz, N. Ghosheh, J. Emneus, L. Jenndahl, D. L. Kaplan, N. Bergh, A. M. Serrano, P. Fogelstrand, PLoS ONE 2021, 16, e0245685.

[199] Y.-T. He, X.-L. Zhu, S.-F. Li, B.-Q. Zhang, Y. Li, Q. Wu, Y.-L. Zhang, Y.-Y. Zhou, L. Li, Y.-N. Qi, J. Bao, H. Bu, World J. Stem Cells 2020, 12, 1184.

[200] M. Vermeulen, F. Del Vento, F. De Michele, J. Poels, C. Wyns, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 227.

[201] T. Okada, K. Uto, T. Aoyagi, M. Ebara, Biomater. Sci. 2016, 4, 96.

[202] S. Kim, S. Min, Y. S. Choi, S.-H. Jo, J. H. Jung, K. Han, J. Kim, S. An, Y. W. Ji, Y.-G. Kim, S.-W. Cho, Nat. Commun. 2022, 13, 1692.

[203] R. Zhang, J. Jiang, Y. Yu, F. Wang, N. Gao, Y. Zhou, X. Wan, Z. Wang, P. Wei, J. Mei, Bioact. Mater. 2021, 6, 2187.

[204] L. P. Ferreira, V. M. Gaspar, J. F. Mano, Trends Biotechnol. 2020, 38, 1397.

[205] B. R. Alabi, R. LaRanger, J. W. Shay, Acta Biomater. 2019, 100, 213.

[206] Y. Lv, H. Wang, G. Li, B. Zhao, Bioact. Mater. 2021, 6, 2767.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Exploration published by Henan University and JohnWiley & Sons Australia, Ltd.