Recent advances in mitochondria-targeting theranostic agents

Abstract

For its vital role in maintaining cellular activity and survival, mitochondrion is highly involved in various diseases, and several strategies to target mitochondria have been developed for specific imaging and treatment. Among these approaches, theranostic may realize both diagnosis and therapy with one integrated material, benefiting the simplification of treatment process and candidate drug evaluation. A variety of mitochondria-targeting theranostic agents have been designed based on the differential structure and composition of mitochondria, which enable more precise localization within cellular mitochondria at disease sites, facilitating the unveiling of pathological information while concurrently performing therapeutic interventions. Here, progress of mitochondria-targeting theranostic materials reported in recent years along with background information onmitochondria-targeting and therapy have been briefly summarized, determining to deliver updated status and design ideas in this field to readers.

Keywords

disease treatment / medical imaging / mitochondria-targeting / theranostic agents

References

[1] R. McFarland, R. W. Taylor, D. M. Turnbull, Curr. Top. Dev. Biol.. 2007, 77, 113.

[2] B. G. Heerdt, N. A. Houston, L. H. Augenlicht, Cancer Res.. 2006, 66, 1591.

[3] F. G. Tahrir, D. Langford, S. Amini, T. M. Ahooyi, K. Khalili, J. Cell. Physiol.. 2019, 234, 8122.

[4] a) J. Li, J. Lu, Y. Zhou, Biomed. Res. Int.. 2017, 2017, 5246853; b) N. Zheng, Q. Wang, S. Zhang, C. Mao, L. He, S. Liu, J. Mater. Chem. B. 2022, 10, 7450.

[5] S.-Y. Jeong, D.-W. Seol, BMB Rep.. 2008, 41, 11.

[6] W. Y. Kim, M. Won, S. Koo, X. Zhang, J. S. Kim, Nano-Micro Lett.. 2021, 13, 168.

[7] P. Rai, S. Mallidi, X. Zheng, R. Rahmanzadeh, Y. Mir, S. Elrington, A. Khurshid, T. Hasan, Adv. Drug Delivery Rev.. 2010, 62, 1094.

[8] a) S. G. E. Andersson, A. Zomorodipour, J. O. Andersson, T. Sicheritz-Ponten, U. C. M. Alsmark, R. M. Podowski, A. K. Naslund, A. S. Eriksson, H. H. Winkler, C. G. Kurland, Nature. 1998, 396, 133;b) A. J. Roger, S. A Munoz-Gomez, R. Kamikawa, Curr. Biol.. 2017, 27, R1177;c) L. Fan, D. Wu, V. Goremykin, J. Xiao, Y. Xu, S. Garg, C. Zhang, W. F. Martin, R. Zhu, Nat. Ecol. Evol.. 2020, 4, 1213.

[9] N. Lane, W. Martin, Nature. 2010, 467, 929.

[10] a) P. R. Rich, A. Marechal, Essays Biochem.. 2010, 47, 1;b) T. G. Frey, C. A. Mannella, Trends Biochem. Sci.. 2000, 25, 319.

[11] X. Guo, N. Yang, W. Ji, H. Zhang, X. Dong, Z. Zhou, L. Li, H. M. Shen, S. Q. Yao, W. Huang, Adv. Mater.. 2021, 33, e2007778.

[12] G. Bagkos, K. Koufopoulos, C. Piperi, Curr. Pharm. Des.. 2014, 20, 4570.

[13] a) S. E. Horvath, G. Daum, Prog. Lipid Res.. 2013, 52, 590;b) W. Kuhlbrandt, BMC Biol.. 2015, 13, 89; c) M. Bayrhuber, T. Meins, M. Habeck, S. Becker, K. Giller, S. Villinger, C. Vonrhein, C. Griesinger, M. Zweckstetter, K. Zeth, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.. 2008, 105, 15370;d) W. Basu Ball, J. K. Neff, V. M. Gohil, FEBS Lett.. 2018, 592, 1273;e) W. Neupert, J. M. Herrmann, Annu. Rev. Biochem.. 2007, 76, 723.

[14] I. Vercellino, L. A. Sazanov, Nat. Rev. Mol. Cell Biol.. 2022, 23, 141.

[15] a) J. R. Friedman, J. Nunnari, Nature. 2014, 505, 335;b) M. Verma, B. N. Lizama, C. T. Chu, Transl. Neurodegener.. 2022, 11, 3.

[16] Y. Yamada, H. Harashima, Adv. Drug Delivery Rev.. 2008, 60, 1439.

[17] H. B. Ngo, J. T. Kaiser, D. C. Chan, Nat. Struct. Mol. Biol.. 2011, 18, 1290.

[18] D. E. Green, D. H. Maclennan, Bioscience. 1969, 19, 213.

[19] P. Mishra, D. C. Chan, Nat. Rev. Mol. Cell Biol.. 2014, 15, 634.

[20] P. Samangouei, G. E Crespo-Avilan, H. Cabrera-Fuentes, S. Hernandez-Resendiz, N. I. Ismail, K. B. Katwadi, W. A. Boisvert, D. J. Hausenloy, Cond. Med.. 2018, 1, 239.

[21] T. Koshiba, S. A. Detmer, J. T. Kaiser, H. C. Chen, J. M. McCaffery, D. C. Chan, Science. 2004, 305, 858.

[22] a) J. A. Stefely, N. W. Kwiecien, E. C. Freiberger, A. L. Richards, A. Jochem, M. J. P. Rush, A. Ulbrich, K. P. Robinson, P. D. Hutchins, M. T. Veling, X. Guo, Z. A. Kemmerer, K. J. Connors, E. A. Trujillo, J. Sokol, H. Marx, M. S. Westphall, A. S. Hebert, D. J. Pagliarini, J. J. Coon, Nat. Biotechnol.. 2016, 34, 1191;b) J. M. Baughman, F. Perocchi, H. S. Girgis, M. Plovanich, C. A Belcher-Timme, Y. Sancak, X. R. Bao, L. Strittmatter, O. Goldberger, R. L. Bogorad, V. Koteliansky, V. K. Mootha, Nature. 2011, 476, 341;c) F. Forner, L. J. Foster, S. Campanaro, G. Valle, M. Mann, Mol. Cell. Proteomics. 2006, 5, 608.

[23] M. F. Lopez, B. S. Kristal, E. Chernokalskaya, A. Lazarev, A. I. Shestopalov, A. Bogdanova, M. Robinson, Electrophoresis. 2000, 21, 3427.

[24] a) C. W. Birky, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.. 1995, 92, 11331;b) Y. Wang, Y. Zhang, L. Chen, Q. Liang, X. M. Yin, L. Miao, B. H. Kang, D. Xue, Nat. Commun.. 2016, 7, 12569.

[25] J. Nunnari, A. Suomalainen, Cell. 2012, 148, 1145.

[26] a) S. V. Mangrulkar, N. L. Wankhede, M. B. Kale, A. B. Upaganlawar, B. G. Taksande, M. J. Umekar, M. K. Anwer, H. G. Dailah, S. Mohan, T. Behl, Neurotox. Res.. 2023, 41, 708.b) J. Sadoshima, R. N. Kitsis, S. Sciarretta, Front. Cardiovasc. Med.. 2021, 8, 645986; c) T. A. Strope, C. J. Birky, H. M. Wilkins, Int. J. Mol. Sci.. 2022, 23, 9212.

[27] L. Granat, R. J. Hunt, J. M. Bateman, Philos. Trans. R. Soc., B. 2020, 375, 20190415.

[28] a) P. Onyango, I. Celic, J. M. McCaffery, J. D. Boeke, A. P. Feinberg, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.. 2002, 99, 13653;b) A. Ansari, M. S. Rahman, S. K. Saha, F. K. Saikot, A. Deep, K. H. Kim, Aging Cell. 2017, 16, 4.

[29] M. Morigi, L. Perico, C. Rota, L. Longaretti, S. Conti, D. Rottoli, R. Novelli, G. Remuzzi, A. Benigni, J. Clin. Invest.. 2015, 125, 715.

[30] A. T. Turer, J. A. Hill, Am. J. Cardiol.. 2010, 106, 360.

[31] J. Wang, H. Zhou, Acta Pharm. Sin. B. 2020, 10, 1866.

[32] T. Saito, J. Nah, S. I. Oka, R. Mukai, Y. Monden, Y. Maejima, Y. Ikeda, S. Sciarretta, T. Liu, H. Li, E. Baljinnyam, D. Fraidenraich, L. Fritzky, P. Zhai, S. Ichinose, M. Isobe, C. P. Hsu, M. Kundu, J. Sadoshima, J. Clin. Invest.. 2019, 129, 802.

[33] T. Sun, W. Ding, T. Xu, X. Ao, T. Yu, M. Li, Y. Liu, X. Zhang, L. Hou, J. Wang, Antioxid. Redox Signal.. 2019, 31, 1177.

[34] A. Fu, Y. Hou, Z. Yu, Z. Zhao, Z. Liu, Int. J. Biol. Sci.. 2019, 15, 2707.

[35] I. A. Barbosa, N. G. Machado, A. J. Skildum, P. M. Scott, P. J. Oliveira, Biochim. Biophys. Acta, Rev. Cancer. 2012, 1826, 238.

[36] L. D. Zorova, V. A. Popkov, E. Y. Plotnikov, D. N. Silachev, I. B. Pevzner, S. S. Jankauskas, V. A. Babenko, S. D. Zorov, A. V. Balakireva, M. Juhaszova, S. J. Sollott, D. B. Zorov, Anal. Biochem.. 2018, 552, 50.

[37] a) A. A. Gerencser, C. Chinopoulos, M. J. Birket, M. Jastroch, C. Vitelli, D. G. Nicholls, M. D. Brand, J. Physiol.. 2012, 590, 2845;b) G. Bagkos, K. Koufopoulos, C. Piperi, Med. Hypotheses. 2014, 83, 175.

[38] S. S. Liew, X. Qin, J. Zhou, L. Li, W. Huang, S. Q. Yao, Angew. Chem., Int. Ed.. 2021, 60, 2232.

[39] C. Gianpiero, D. Anis, R. Aikaterini, T. Eirini, V. S. Ioannis, F. G. Dimitrios, T. John, MedChemComm. 2017, 8, 67.

[40] Q. Q. Li, Y. Hamamoto, G. Kwek, B. G. Xing, Y. X. Li, S. Ito, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202112638.

[41] H. Tanaka, M. Yamamoto, N. Hashimoto, M. Miyakoshi, S. Tamakawa, M. Yoshie, Y. Tokusashi, K. Yokoyama, Y. Yaginuma, K. Ogawa, Cancer Res.. 2006, 66, 11263.

[42] a) N. C. Denko, Nat. Rev. Cancer. 2008, 8, 705;b) L. Yong, S. Tang, H. Yu, H. Zhang, Y. Zhang, Y. Wan, F. Cai, Front. Oncol.. 2022, 12, 964934.

[43] G. L. Semenza, IUBMB Life. 2008, 60, 591.

[44] R. Iurlaro, C. Lucia Leon-Annicchiarico, C. Munoz-Pinedo, Methods Enzymol.. 2014, 542, 59.

[45] F. Morrish, D. Hockenbery, Perspect. Med.. 2014, 4, a014225.

[46] D. R. Wonsey, K. I. Zeller, C. V. Dang, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.. 2002, 99, 6649.

[47] F. Li, Y. Y. Wang, K. I. Zeller, J. J. Potter, D. R. Wonsey, K. A. O’Donnell, J. W. Kim, J. T. Yustein, L. A. Lee, C. V. Dang, Mol. Cell. Biol.. 2005, 25, 6225.

[48] J. A. Kashatus, A. Nascimento, L. J. Myers, A. Sher, F. L. Byrne, K. L. Hoehn, C. M. Counter, D. F. Kashatus, Mol. Cell. 2015, 57, 537.

[49] S. Ohsawa, Y. Sato, M. Enomoto, M. Nakamura, A. Betsumiya, T. Igaki, Nature. 2012, 490, 547.

[50] C. Evangelisti, D. de Biase, I. Kurelac, C. Ceccarelli, H. Prokisch, T. Meitinger, P. Caria, R. Vanni, G. Romeo, G. Tallini, G. Gasparre, E. Bonora, BMC Cancer. 2015, 15, 157.

[51] K. Kawauchi, K. Araki, K. Tobiume, N. Tanaka, Nat. Cell Biol.. 2008, 10, 611.

[52] J.-Q. Chen, J. Russo, Biochim. Biophys. Acta, Rev. Cancer. 2012, 1826, 370.

[53] H. Cho, Y. Y. Cho, M. S. Shim, J. Y. Lee, H. S. Lee, H. C. Kang, Biochim. Biophys. Acta, Mol. Basis Dis.. 2020, 1866, 165808.

[54] R. O. Poyton, K. A. Ball, P. R. Castello, Trends Endocrinol. Metab.. 2009, 20, 332.

[55] a) T. Ismail, Y. Kim, H. Lee, D.-S. Lee, H.-S. Lee, Int. J. Mol. Sci.. 2019, 20, 4407;b) R. F. Feissner, J. Skalska, W. E. Gaum, S.-S. Sheu, Front. Biosci.. 2009, 14, 1197.

[56] Y. Chen, H. Zhang, H. J. Zhou, W. Ji, W. Min, Cancers. 2016, 8, 40.

[57] M. Abate, A. Festa, M. Falco, A. Lombardi, A. Luce, A. Grimaldi, S. Zappavigna, P. Sperlongano, C. Irace, M. Caraglia, G. Misso, Semin. Cell Dev. Biol.. 2020, 98, 139.

[58] a) B. Vurusaner, G. Poli, H. Basaga, Biol. Med.. 2012, 52, 7;b) S.-J. Kim, H.-J. Jung, C.-J. Lim, Biochem. Genet.. 2013, 51, 901.

[59] S. Lin, Y. Li, A. A. Zamyatnin, J. Werner, A. V. Bazhin, J. Cell. Physiol.. 2018, 233, 5119.

[60] a) J. Wang, H. Zhang, J. Lv, Y. Zheng, M. Li, G. Yang, X. Wei, N. Li, H. Huang, T. Li, X. Qin, S. Li, C. Wu, W. Zhang, Y. Liu, H. Yang, Acta Biomater.. 2023, 164, 522;b) M. Jafari, V. Sriram, G. Premnauth, E. Merino, J.-Y. Lee, Bioorg. Chem.. 2022, 127, 105990.

[61] S. K. Rout, V. Priya, A. Setia, A. K. Mehata, S. Mohan, M. Albratty, A. Najmi, A. M. Meraya, H. A. Makeen, M. M. Tambuwala, M. S. Muthu, Biomed. Pharmacother.. 2022, 153, 113451.

[62] a) M. Millard, D. Pathania, Y. Shabaik, L. Taheri, J. Deng, N. Neamati, PLoS One. 2010, 5, e13131;b) S. Wu, Q. Cao, X. Wang, K. Cheng, Z. Cheng, Chem. Commun.. 2014, 50, 8919;c) Y. Wang, T. Liu, E. Zhang, S. Luo, X. Tan, C. Shi, Biomaterials. 2014, 35, 4116;d) G. G. M. D’Souza, R. Rammohan, S. M. Cheng, V. P. Torchilin, V. Weissig, J. Controlled Release. 2003, 92, 189;e) M. Ouyang, L. Zeng, H. Huang, C. Jin, J. Liu, Y. Chen, L. Ji, H. Chao, Dalton Trans.. 2017, 46, 6734;f) X.-D. Song, B.-B. Chen, S.-F. He, N.-L. Pan, J.-X. Liao, J.-X. Chen, G.-H. Wang, J. Sun, Eur. J. Med. Chem.. 2019, 179, 26;g) Z. Hu, Y. Sim, O. L. Kon, W. H. Ng, A. J. M. Ribeiro, M. J. Ramos, P. A. Fernandes, R. Ganguly, B. G. Xing, F. García, E. K. L. Yeow, Bioconjug. Chem.. 2017, 28, 590.

[63] G. Battogtokh, Y. S. Choi, D. S. Kang, S. J. Park, M. S. Shim, K. M. Huh, Y.-Y. Cho, J. Y. Lee, H. S. Lee, H. C. Kang, Acta Pharm. Sin. B. 2018, 8, 862.

[64] Y. H. Sun, H. Zhang, G. Z. Lu, H. Wang, Y. Lu, L. Fan, Chin. Chem. Lett.. 2023, 34, 107817.

[65] a) E. Kawamura, Y. Yamada, H. Harashima, Mitochondrion. 2013, 13, 610;b) Y. Yamada, E. Kawamura, H. Harashima, J. Nanopart. Res.. 2012, 14, 1013.

[66] H. Cheng, R.-R. Zheng, G.-L. Fan, J.-H. Fan, L.-P. Zhao, X.-Y. Jiang, B. Yang, X.-Y. Yu, S.-Y. Li, X.-Z. Zhang, Biomaterials. 2019, 188, 1.

[67] Q. Li, J. Yang, C. Chen, X. Lin, M. Zhou, Z. Zhou, Y. Huang, J. Controlled Release. 2020, 325, 38.

[68] a) Y. Wang, A. G. Cheetham, G. Angacian, H. Su, L. S. Xie, H. G. Cui, Adv. Drug Delivery Rev.. 2017, 110-111, 112;b) L. H. Huang, Z. H. Sun, Q. Shen, Z. X. Huang, S. X. Wang, N. D. Yang, G. Q. Li, Q. Wu, W. Wang, L. Li, C. M. Yu, Chin. Chem. Lett.. 2022, 33, 4146.

[69] R. Lin, P. C. Zhang, A. G. Cheetham, J. Walston, P. Abadir, H. G. Cui, Bioconjug. Chem.. 2015, 26, 71.

[70] G. Z. Zhu, X. Y. Chen, Adv. Drug Delivery Rev.. 2018, 134, 65.

[71] a) J. Lebeau, T. K. Rainbolt, R. L. Wiseman, Int. Rev. Cell Mol. Biol.. 2018, 340, 79; b) Y. Huang, T. Wang, Q. Tan, D. He, M. Wu, J. Fan, J. Yang, C. Zhong, K. Li, J. Zhang, Int. J. Nanomed.. 2021, 16, 4117;c) L. Ruan, J. Chen, C. Du, H. Lu, J. Zhang, X. Cai, R. Dou, W. Lin, Z. Chai, G. Nie, Y. Hu, Bioact. Mater.. 2022, 13, 191.

[72] J. Qi, J. Deng, K. Qian, L. Tian, J. Li, K. He, X. Huang, Z. Cheng, Y. Zheng, Y. Wang, Eur. J. Med. Chem.. 2017, 134, 34.

[73] a) Y. Li, J. Zhuang, Y. Lu, N. Li, M. Gu, J. Xia, N. Zhao, B. Z. Tang, ACS Nano. 2021, 15, 20453;b) L. Zhang, J. L. Wang, X. X. Ba, S. Y. Hua, P. Jiang, F. L. Jiang, Y. Liu, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2021, 13, 7945.

[74] A. Yuan, J. Wu, X. Tang, L. Zhao, F. Xu, Y. Hu, J. Pharm. Sci.. 2013, 102, 6.

[75] Q. Wan, R. Zhang, Z. Zhuang, Y. Li, Y. Huang, Z. Wang, W. Zhang, J. Hou, B. Z. Tang, Adv. Funct. Mater.. 2020, 30, 2002057.

[76] a) T. J. Dougherty, C. J. Gomer, B. W. Henderson, G. Jori, D. Kessel, M. Korbelik, J. Moan, Q. Peng, J. Natl. Cancer Inst.. 1998, 90, 889;b) K. Liu, X. Liu, Q. Zeng, Y. Zhang, L. Tu, T. Liu, X. Kong, Y. Wang, F. Cao, S. A. G. Lambrechts, M. C. G. Aalders, H. Zhang, ACS Nano. 2012, 6, 4054.

[77] X. Deng, Z. Shao, Y. Zhao, Adv. Sci.. 2021, 8, 2002504.

[78] J. T. Robinson, S. M. Tabakman, Y. Liang, H. Wang, H. S. Casalongue, V. Daniel, H. Dai, J. Am. Chem. Soc.. 2011, 133, 6825.

[79] W. Guo, C. Guo, N. Zheng, T. Sun, S. Liu, Adv. Mater.. 2017, 29, 1604157.

[80] C. Ruan, C. Liu, H. Hu, X.-L. Guo, B.-P. Jiang, H. Liang, X.-C. Shen, Chem. Sci.. 2019, 10, 4699.

[81] T. J. Wigmore, K. Mohammed, S. Jhanji, Anesthesiology. 2016, 124, 69.

[82] a) W. Hartwig, J. Werner, D. Jaeger, J. Debus, M. W. Buechler, Lancet Oncol.. 2013, 14, e476;b) F. Maire, P. Hammel, B. Terris, F. Paye, J. Y. Scoazec, C. Cellier, M. Barthet, D. O’Toole, P. Rufat, C. Partensky, E. Cuillerier, P. Levy, J. Belghiti, P. Ruszniewski, Gut. 2002, 51, 717; c) O. Strobel, J. Neoptolemos, D. Jaeger, M. W. Buechler, Nat. Rev. Clin. Oncol.. 2019, 16, 11.

[83] H. Tsujimoto, Y. Yaguchi, I. Kumano, R. Takahata, S. Ono, K. Hase, World J. Surg.. 2012, 36, 327.

[84] a) J. Wang, X. L. Wang, K. Yang, S. J. Hu, W. H. Wang, Biosensors. 2022, 12, 683;b) X. Z. Y. Yi, Z. Cao, Y. Yuan, W. Li, X. Y. Cui, Z. L. Chen, X. Hu, A. X. Yu, J. Controlled Release. 2021, 332, 434.

[85] a) P. S. Low, S. Singhal, M. Srinivasarao, Curr. Opin. Chem. Biol.. 2018, 45, 64;b) C. Wang, Z. Wang, T. Zhao, Y. Li, G. Huang, B. D. Sumer, J. Gao, Biomaterials. 2018, 157, 62.

[86] H. C. Suen, M. K. Y. Hsin, J. Thorac. Cardiovasc. Surg.. 2022, 164, 581.

[87] S. Tohme, R. L. Simmons, A. Tsung, Cancer Res.. 2017, 77, 1548.

[88] a) M. Peng, Y. Ying, Z. Zhang, L. Liu, W. Wang, Cancers. 2023, 15, 2448;b) L. Liu, F. Liu, D. Liu, W. Yuan, M. Zhang, P. Wei, T. Yi, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202116807.

[89] a) D.-Y. Oh, K.-H. Lee, D.-W. Lee, J. Yoon, T.-Y. Kim, J.-H. Bang, A.-R. Nam, K.-S. Oh, J.-M. Kim, Y. Lee, V. Guthrie, P. McCoon, W. Li, S. Wu, Q. Zhang, M. C. Rebelatto, J. W. Kim, Lancet Gastroenterol. Hepatol.. 2022, 7, 522;b) B. Li, T. Tan, W. Chu, Y. Zhang, Y. Ye, S. Wang, Y. Qin, J. Tang, X. Cao, Drug Delivery. 2022, 29, 75;c) M. Dong, X.-Z. Xiao, Z.-G. Su, Z.-H. Yu, C.-G. Qian, J.-H. Liu, J.-C. Zhao, Q.-D. Shen, Small. 2019, 15, 1900212.

[90] A. R. Cantelmo, L.-C. Conradi, A. Brajic, J. Goveia, J. Kalucka, A. Pircher, P. Chaturvedi, J. Hol, B. Thienpont, L.-A. Teuwen, S. Schoors, B. Boeckx, J. Vriens, A. Kuchnio, K. Veys, B. Cruys, L. Finotto, L. Treps, T. E Stav-Noraas, F. Bifari, P. Stapor, I. Decimo, K. Kampen, K. De Bock, G. Haraldsen, L. Schoonjans, T. Rabelink, G. Eelen, B. Ghesquiere, J. Rehman, et al., Cancer Cell. 2016, 30, 968.

[91] Y. Zhang, J. Gao, X. Wang, S. Deng, H. Ye, W. Guan, M. Wu, S. Zhu, Y. Yu, W. Han, Cancer Biol. Ther.. 2015, 16, 1775.

[92] a) L. Amable, Pharmacol. Res.. 2016, 106, 27;b) C. M. Tilsed, S. A. Fisher, A. K. Nowak, R. A. Lake, W. J. Lesterhuis, Front. Oncol.. 2022, 12, 960317.

[93] a) F. Yu, Y. Tu, S. Luo, X. Xiao, W. Yao, M. Jiang, X. Jiang, R. Yang, Y. Yuan, Nano Lett.. 2021, 21, 2216;b) M. Gao, J. Deng, F. Liu, A. Fan, Y. Wang, H. Wu, D. Ding, D. Kong, Z. Wang, D. Peer, Y. Zhao, Biomaterials. 2019, 223, 119486.

[94] a) G. Song, L. Cheng, Y. Chao, K. Yang, Z. Liu, Adv. Mater. 2017,. 29, 1700996, 1700996; b) K. Mortezaee, M. Najafi, Crit. Rev. Oncol./Hematol.. 2021, 157, 103180;c) A. Mittal, M. Nenwani, I. Sarangi, A. Achreja, T. S. Lawrence, D. Nagrath, Trends Cancer. 2022, 8, 855.

[95] E. J. Moding, M. B. Kastan, D. G. Kirsch, Nat. Rev. Drug Discovery. 2013, 12, 526.

[96] H. E. Barker, J. T. E. Paget, A. A. Khan, K. J. Harrington, Nat. Rev. Cancer. 2015, 15, 409.

[97] a) Q. Chen, J. Chen, Z. Yang, J. Xu, L. Xu, C. Liang, X. Han, Z. Liu, Adv. Mater.. 2019, 31, 1802228; b) M. Jarosz-Biej, R. Smolarczyk, T. Cichon, N. Kulach, Int. J. Mol. Sci.. 2019, 20, 3212.

[98] a) A. Hamacher-Brady, H. A. Stein, S. Turschner, I. Toegel, R. Mora, N. Jennewein, T. Efferth, R. Eils, N. R. Brady, J. Biol. Chem.. 2011, 286, 6587;b) Y. Wu, T. Guo, Y. Qiu, Y. Lin, Y. Yao, W. Lian, L. Lin, J. Song, H. Yang, Chem. Sci.. 2019, 10, 7068.

[99] Z. Tang, Y. Liu, M. He, W. Bu, Angew. Chem., Int. Ed.. 2019, 58, 946.

[100] a) W. Zhang, X. Hu, Q. Shen, D. Xing, Nat. Commun.. 2019, 10, 2597; b) C. Zhang, W. Bu, D. Ni, S. Zhang, Q. Li, Z. Yao, J. Zhang, H. Yao, Z. Wang, J. Shi, Angew. Chem., Int. Ed.. 2016, 55, 2101.

[101] J. An, Y.-G. Hu, C. Li, X.-L. Hou, K. Cheng, B. Zhang, R.-Y. Zhang, D.-Y. Li, S.-J. Liu, B. Liu, D. Zhu, Y.-D. Zhao, Biomaterials. 2020, 230, 119636.

[102] M. Xu, L. Zhou, L. Zheng, Q. Zhou, K. Liu, Y. Mao, S. Song, Cancer Lett.. 2021, 497, 229.

[103] a) X. Qian, Y. Zheng, Y. Chen, Adv. Mater.. 2016, 28, 8097;b) X. Wang, M. Wu, H. Li, J. Jiang, S. Zhou, W. Chen, C. Xie, X. Zhen, X. Jiang, Adv. Sci.. 2022, 9, 2104125.

[104] S. Liang, X. Deng, G. Xu, X. Xiao, M. Wang, X. Guo, P. a. Ma, Z. Cheng, D. Zhang, J. Lin, Adv. Funct. Mater.. 2020, 30, 1908598.

[105] Q. Y. Zhang, Q. H. Luo, Z. M. Liu, M. C. Sun, X. Dong, Chem. Eng. J.. 2023, 457, 141225.

[106] X. Y. Deng, Z. W. Shao, Y. L. Zhao, Adv. Sci.. 2021, 8, 2002504.

[107] a) T. W. Li, L. Liu, P. P. Xu, P. Yuan, Y. L. Tian, Q. Cheng, L. F. Yan, Adv. Ther.. 2021, 4, 2000240. b) H. Bian, D. D. Ma, F. Pan, X. D. Zhang, K. Xin, X. F. Zhang, Y. J. Yang, X. J. Peng, Y. Xiao, J. Am. Chem. Soc.. 2022, 144, 22562.

[108] G. Feng, G. Q. Zhang, D. Ding, Chem. Soc. Rev.. 2020, 49, 8179.

[109] A. Kohler, J. S. Wilson, R. H. Friend, Adv. Mater.. 2002, 14, 701.

[110] F. Hu, L. Shi, W. Min, Nat. Methods. 2019, 16, 830.

[111] G. Hong, A. L. Antaris, H. Dai, Nat. Biomed. Eng.. 2017, 1, 0010.

[112] a) T. F. Massoud, S. S. Gambhir, Genes Dev.. 2003, 17, 545;b) P. Cheng, K. Pu, Nat. Rev. Mater.. 2021, 6, 1095.

[113] a) Y. Chen, S. Wang, F. Zhang, Nat. Rev. Bioeng.. 2023, 1, 60;b) J. V. Frangioni, Curr. Opin. Chem. Biol.. 2003, 7, 626.

[114] S. He, J. Song, J. Qu, Z. Cheng, Chem. Soc. Rev.. 2018, 47, 4258.

[115] A. L. Antaris, H. Chen, K. Cheng, Y. Sun, G. Hong, C. Qu, S. Diao, Z. Deng, X. Hu, B. Zhang, X. Zhang, O. K. Yaghi, Z. R. Alamparambil, X. Hong, Z. Cheng, H. Dai, Nat. Mater.. 2016, 15, 235.

[116] K. Cheng, H. Chen, C. H. Jenkins, G. Zhang, W. Zhao, Z. Zhang, F. Han, J. Fung, M. Yang, Y. Jiang, L. Xing, Z. Cheng, ACS Nano. 2017, 11, 12276.

[117] V. R. Fantin, M. J. Berardi, L. Scorrano, S. J. Korsmeyer, P. Leder, Cancer Cell. 2002, 2, 29.

[118] L. Zheng, Z. Wang, X. Zhang, Y. Zhou, A. Ji, H. Lou, X. Liu, H. Chen, Z. Cheng, J. Med. Chem.. 2022, 65, 497.

[119] H. Chen, J. Wang, X. Feng, M. Zhu, S. Hoffmann, A. Hsu, K. Qian, D. Huang, F. Zhao, W. Liu, H. Zhang, Z. Cheng, Chem. Sci.. 2019, 10, 7946.

[120] K. Qian, H. Chen, C. Qu, J. Qi, B. Du, T. Ko, Z. Xiang, M. Kandawa-Schulz, Y. Wang, Z. Cheng, Nanomed. Nanotechnol. Biol. Med.. 2020, 23, 102087.

[121] B. Guo, M. Wu, Q. Shi, T. Dai, S. Xu, J. Jiang, B. Liu, Chem. Mater.. 2020, 32, 4681.

[122] L. Zhang, F. L. Jiang, Y. Liu, P. Jiang, J. Phys. Chem. Lett.. 2022, 13, 3462.

[123] N. Mizushima, T. Yoshimori, B. Levine, Cell. 2010, 140, 313.

[124] D. Ma, Q. Zong, Y. Du, F. Yu, X. Xiao, R. Sun, Y. Guo, X. Wei, Y. Yuan, Acta Biomater.. 2021, 135, 628.

[125] Z. Liu, H. Wang, C. Sun, Y. He, T. Xia, J. Wang, X. Xiong, Q. Zhang, S. Yang, L. Liu, Front. Pharmacol.. 2022, 13, 829684.

[126] H. Heng, G. Song, X. Cai, J. Sun, K. Du, X. Zhang, X. Wang, F. Feng, S. Wang, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202203444.

[127] M. Yao, Y. Lu, L. Shi, Y. Huang, Q. Zhang, J. Tan, P. Hu, J. Zhang, G. Luo, N. Zhang, Bioact. Mater.. 2022, 9, 168.

[128] Y. Zheng, Q. Li, J. Wu, Z. Luo, W. Zhou, A. Li, Y. Chen, T. Rouzi, T. Tian, H. Zhou, X. Zeng, Y. Li, X. Cheng, Y. Wei, Z. Deng, F. Zhou, X. Hong, Chem. Sci.. 2020, 12, 1843.

[129] H. Zhou, X. Zeng, A. Li, W. Zhou, L. Tang, W. Hu, Q. Fan, X. Meng, H. Deng, L. Duan, Y. Li, Z. Deng, X. Hong, Y. Xiao, Nat. Commun.. 2020, 11, 6183.

[130] a) J. Zhou, Q. Liu, W. Feng, Y. Sun, F. Li, Chem. Rev.. 2015, 115, 395;b) H. Yang, C. Han, X. Zhu, Y. Liu, K. Y. Zhang, S. Liu, Q. Zhao, F. Li, W. Huang, Adv. Funct. Mater.. 2016, 26, 1945.

[131] Q. Wang, J. Xu, R. Geng, J. Cai, J. Li, C. Xie, W. Tang, Q. Shen, W. Huang, Q. Fan, Biomaterials. 2020, 231, 119671.

[132] L. K. McKenzie, I. V. Sazanovich, E. Baggaley, M. Bonneau, V. Guerchais, J. A. Williams, J. A. Weinstein, H. E. Bryant, Chemistry. 2017, 23, 234.

[133] a) Y. You, S. Lee, T. Kim, K. Ohkubo, W. S. Chae, S. Fukuzumi, G. J. Jhon, W. Nam, S. J. Lippard, J. Am. Chem. Soc.. 2011, 133, 18328;b) Y. Y. Ning, G. Q. Jin, M. X. Wang, S. Gao, J. L. Zhang, Curr. Opin. Chem. Biol.. 2022, 66, 102097.

[134] S. Yi, Z. Lu, J. Zhang, J. Wang, Z. Xie, L. Hou, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2019, 11, 15276.

[135] J. Liu, A. W. Prentice, G. J. Clarkson, J. M. Woolley, V. G. Stavros, M. J. Paterson, P. J. Sadler, Adv. Mater.. 2023, 35, e2210363.

[136] J. Liu, G. Ding, S. Chen, C. Xue, M. Chen, X. Wu, Q. Yuan, J. Zheng, R. Yang, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2021, 13, 9681.

[137] Z. Zheng, X. Chen, Y. Ma, R. Dai, S. Wu, T. Wang, J. Xing, J. Gao, R. Zhang, Small. 2022, 18, e2203531.

[138] N. C. Burton, M. Patel, S. Morscher, W. H. P. Driessen, J. Claussen, N. Beziere, T. Jetzfellner, A. Taruttis, D. Razansky, B. Bednar, V. Ntziachristos, Neuroimage. 2013, 65, 522.

[139] a) M. H. Xu, L. H. V. Wang, Rev. Sci. Instrum.. 2006, 77, 041101; b) A. B. E. Attia, G. Balasundaram, M. Moothanchery, U. S. Dinish, R. Bi, V. Ntziachristos, M. Olivo, Photoacoustics. 2019, 16, 100144.

[140] C. Kim, D. Razansky, IEEE Pulse. 2015, 6, 3.

[141] L. V. Wang, S. Hu, Science. 2012, 335, 1458.

[142] B. Park, D. Oh, J. Kim, C. Kim, Nano Converg.. 2023, 10, 29.

[143] C. Ji, W. Cheng, Y. Hu, Y. Liu, F. Liu, M. Yin, Nano Today. 2021, 36, 101020.

[144] a) H. Kabasawa, Magn. Reson. Med. Sci.. 2022, 21, 71;b) N. Weiskopf, L. J. Edwards, G. Helms, S. Mohammadi, E. Kirilina, Nat. Rev. Phys.. 2021, 3, 570.

[145] A. P. Koretsky, Ann. N. Y. Acad. Sci.. 2002, 961, 203.

[146] a) W. Huang, L. A. Tudorica, X. Li, S. B. Thakur, Y. Chen, E. A. Morris, I. J. Tagge, M. E. Korenblit, W. D. Rooney, J. A. Koutcher, C. S. Springer jr., Radiology. 2011, 261, 394;b) T. Laddis, W. J. Manning, P. G. Danias, J. Nucl. Cardiol.. 2001, 8, 207;c) N. Ghanem, M. Uhl, C. Mueller, F. Elgeti, G. Pache, E. Kotter, M. Markmiller, M. Langer, Eur. Radiol.. 2006, 16, 2533.

[147] C. Kuhl, Radiology. 2007, 244, 356.

[148] D. Patra, S. Kumar, P. Kumar, I. Chakraborty, B. Basheer, R. Shunmugam, Biomacromolecules. 2022, 23, 3198.

[149] A. Boss, S. Bisdas, A. Kolb, M. Hofmann, U. Ernemann, C. D. Claussen, C. Pfannenberg, B. J. Pichler, M. Reimold, L. Stegger, J. Nucl. Med.. 2010, 51, 1198.

[150] Y. Liu, G. Yu, M. Tian, H. Zhang, Contrast Media Mol. Imaging. 2011, 6, 169.

[151] a) K. Wang, C. W. Chi, Z. H. Hu, M. H. Liu, H. Hui, W. T. Shang, D. Peng, S. Zhang, J. Z. Ye, H. X. Liu, J. Tian, Engineering. 2015, 1, 309;b) J. Culver, W. Akers, S. Achilefu, J. Nucl. Med.. 2008, 49, 169.

[152] Y. M. Yang, J. Mu, B. G. Xing, Wiley Interdiscip. Rev.: Nanomed. Nanobiotechnol.. 2017, 9, e1408.

[153] T. Zhang, J. Zhang, F. B. Wang, H. Cao, D. Zhu, X. Chen, C. Xu, X. Yang, W. Huang, Z. Wang, J. Wang, Z. He, Z. Zheng, J. W. Y. Lam, B. Z. Tang, Adv. Funct. Mater.. 2022, 32, 2110526.

[154] N. Song, Z. Zhang, P. Liu, D. Dai, C. Chen, Y. Li, L. Wang, T. Han, Y. W. Yang, D. Wang, B. Z. Tang, Adv. Funct. Mater.. 2021, 31, 2009924.

[155] J. Shin, Y. Xu, S. Koo, J. H. Lim, J. Y. Lee, A. Sharma, Y. Sun, J. S. Kim, Matter. 2021, 4, 2508.

[156] a) K. Cai, W. Zhang, M. F. Foda, X. Li, J. Zhang, Y. Zhong, H. Liang, H. Li, H. Han, T. Zhai, Small. 2020, 16, e2002748; b) J. Qin, Z. Peng, B. Li, K. Ye, Y. Zhang, F. Yuan, X. Yang, L. Huang, J. Hu, X. Lu, Nanoscale. 2015, 7, 13991.

[157] J. Zhang, X. Yin, C. Li, X. Yin, Q. Xue, L. Ding, J. Ju, J. Ma, Y. Zhu, D. Du, R. L. Reis, Y. Wang, Adv. Mater.. 2022, 34, e2110690.

[158] E. M. McNeil, D. W. Melton, Nucleic Acids Res.. 2012, 40, 9990.

[159] W. Zhang, X. F. Du, B. Liu, C. Li, J. Long, M. X. Zhao, Z. Yao, X. J. Liang, Y. Lai, ACS Nano. 2022, 16, 1421.

[160] T. Matsunaga, D. Mu, C. H. Park, J. T. Reardon, A. Sancar, J. Biol. Chem.. 1995, 270, 20862.

[161] Y. Wen, J. Hu, J. Liu, M. Li, Chem. Mater.. 2021, 33, 7089.

[162] W. S. Seo, J. H. Lee, X. Sun, Y. Suzuki, D. Mann, Z. Liu, M. Terashima, P. C. Yang, M. V. McConnell, D. G. Nishimura, H. Dai, Nat. Mater.. 2006, 5, 971.

[163] a) A. J. Mieszawska, W. J. Mulder, Z. A. Fayad, D. P. Cormode, Mol. Pharm.. 2013, 10, 831;b) Y. Yang, S. Zhong, K. Wang, J. Huang, Analyst. 2019, 144, 1052;c) Y. Zhou, L. Tang, G. Zeng, C. Zhang, X. Xie, Y. Liu, J. Wang, J. Tang, Y. Zhang, Y. Deng, Talanta. 2016, 146, 641.

[164] J. Sun, J. Wang, W. Hu, Y. Wang, T. Chou, Q. Zhang, B. Zhang, Z. Yu, Y. Yang, L. Ren, H. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2021, 13, 10778.

[165] Q. Wang, G. Sui, X. Wu, D. Teng, L. Zhu, S. Guan, H. Ran, Z. Wang, H. Wang, Acta Biomater.. 2020, 102, 367.

[166] N. S. Vasudev, A. R. Reynolds, Angiogenesis. 2014, 17, 471.

[167] Q. Sun, Z. Zhou, N. Qiu, Y. Shen, Adv. Mater.. 2017, 29, 1606628.

[168] a) S. Wang, P. Huang, X. Chen, Adv. Mater.. 2016, 28, 7340;b) K. Cherukula, S. Uthaman, I. K. Park, Theranostics. 2019, 9, 2505.

[169] B. Liang, B. Qiao, K. Yu, J. Cao, H. Zhou, Q. Jiang, Y. Zhong, Y. Cao, Z. Wang, Y. Zheng, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2022, 14, 13038.

[170] J. Yao, Z. Yang, L. Huang, C. Yang, J. Wang, Y. Cao, L. Hao, L. Zhang, J. Zhang, P. Li, Z. Wang, Y. Sun, H. Ran, Adv. Sci.. 2021, 8, 2100850.

[171] J. K. Willmann, N. van Bruggen, L. M. Dinkelborg, S. S. Gambhir, Nat. Rev. Drug Discovery. 2008, 7, 591.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.