Stimuli-responsive linkers and their application in molecular imaging

Abstract

Molecular imaging is a non-invasive imaging method that is widely used for visualization and detection of biological events at cellular ormolecular levels. Stimuli-responsive linkers that can be selectively cleaved by specific biomarkers at desired sites to release or activate imaging agents are appealing tools to improve the specificity, sensitivity, and efficacy of molecular imaging. This review summarizes the recent advances of stimuliresponsive linkers and their application in molecular imaging, highlighting the potential of these linkers in the design of activatablemolecular imaging probes. It is hoped that this review could inspire more research interests in the development of responsive linkers and associated imaging applications.

Keywords

activatable imaging agent / biomarkers / molecular imaging / stimuli-responsive linkers

References

[1] M. A. Pysz, S. S. Gambhir, J. K. Willmann, Clin. Radiol.. 2010, 65, 500.

[2] Z. Zhou, Z.-R. Lu, Adv. Drug Delivery Rev.. 2017, 113, 24.

[3] S. S. Gambhir, Nat. Rev. Cancer. 2002, 2, 683.

[4] K. Wanderi, Z. Cui, Explor. Beijing China. 2022, 2, 20210097.

[5] X. Zhang, Y. Wu, L. Chen, J. Song, H. Yang, Chem. Biomed. Imaging. 2023, 1, 99.

[6] M. L. James, S. S. Gambhir, Physiol. Rev.. 2012, 92, 897.

[7] L. Tu, Z. Liao, Z. Luo, Y.-L. Wu, A. Herrmann, S. Huo, Explor. Beijing China. 2021, 1, 20210023.

[8] A. Razgulin, N. Ma, J. Rao, Chem. Soc. Rev.. 2011, 40, 4186.

[9] M. Gao, F. Yu, C. Lv, J. Choo, L. Chen, Chem. Soc. Rev.. 2017, 46, 2237.

[10] C. A. Boswell, M. W. Brechbiel, Nucl. Med. Biol.. 2007, 34, 757.

[11] R. Popovtzer, A. Agrawal, N. A. Kotov, A. Popovtzer, J. Balter, T. E. Carey, R. Kopelman, Nano Lett.. 2008, 8, 4593.

[12] A. L. Vahrmeijer, M. Hutteman, J. R. Van Der Vorst, C. J. Van De Velde, J. V. Frangioni, Nat. Rev. Clin. Oncol.. 2013, 10, 507.

[13] R. J. Gillies, N. Raghunand, G. S. Karczmar, Z. M. Bhujwalla, J. Magn. Reson. Imaging Off. J. Int. Soc. Magn. Reson. Med.. 2002, 16, 430.

[14] Y. Lin, S. Wang, Y. Zhang, J. Gao, L. Hong, X. Wang, W. Wu, X. Jiang, J. Mater. Chem. B. 2015, 3, 5702.

[15] K. Chen, X. Chen, Curr. Top. Med. Chem.. 2010, 10, 1227.

[16] Y. Xue, H. Bai, B. Peng, B. Fang, J. Baell, L. Li, W. Huang, N. H. Voelcker, Chem. Soc. Rev.. 2021, 50, 4872.

[17] J. D. Bargh, A. Isidro-Llobet, J. S. Parker, D. R. Spring, Chem. Soc. Rev.. 2019, 48, 4361.

[18] R. Roy, J. Yang, M. A. Moses, J. Clin. Oncol.. 2009, 27, 5287.

[19] R. A. Gatenby, R. J. Gillies, Nat. Rev. Cancer. 2004, 4, 891.

[20] P. Kuppusamy, H. Li, Cancer Res. 2002, 62, 307.

[21] A. Bogdanov Jr, L. Matuszewski, C. Bremer, A. Petrovsky, R. Weissleder, Mol. Imaging. 2002, 1, 15353500200200000.

[22] X. Xue, H. Qu, Y. Li, Exploration (Beijing). 2022, 2, 20210134.

[23] M. Qd, M. Dv, K. Ja, S. Cm, D. Om, H. Ba, A. Ab, K. Ga, Nat. Biomed. Eng.. 2019, 3, 281.

[24] S. H. Crayton, A. Tsourkas, ACS Nano. 2011, 5, 9592.

[25] M. Yang, J. Zhang, D. Shabat, J. Fan, X. Peng, ACS Sens.. 2020, 5, 3158.

[26] C. Yin, Y. Tang, X. Li, Z. Yang, J. Li, X. Li, W. Huang, Q. Fan, Small. 2018, 14, 1703400.

[27] T. Dai, J. Xie, Q. Zhu, M. Kamariza, K. Jiang, C. R. Bertozzi, J. Rao, J. Am. Chem. Soc.. 2020, 142, 15259.

[28] N. Zhao, C. Bardine, A. L. Lourenço, Y. Wang, Y. Huang, S. J. Cleary, D. M. Wilson, D. Y. Oh, L. Fong, M. R. Looney, M. J. Evans, C. S. Craik, ACS Cent. Sci.. 2021, 7, 1638.

[29] H. Peng, T. Wang, G. Li, J. Huang, Q. Yuan, Anal. Chem.. 2022, 94, 1070.

[30] Y. Cheng, A. Cheng, Y. Jia, L. Yang, Y. Ning, L. Xu, Y. Zhong, Z. Zhuang, J. Guan, X. Zhang, Y. Lin, T. Zhou, X. Fan, J. Li, P. Liu, G. Yan, R. Wu, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2021, 13, 56909.

[31] Z. Guo, X. Wang, P. Wei, Y. Gao, Q. Li, J. Anal. Methods Chem.. 2019, 2019, e8130767.

[32] A. Nguyen, A. Ramesh, S. Kumar, D. Nandi, A. Brouillard, A. Wells, L. Pobezinsky, B. Osborne, A. A. Kulkarni, Sci. Adv.. 2020, 6, eabc2777.

[33] D. Dheer, J. Nicolas, R. Shankar, Adv. Drug Deliv. Rev.. 2019, 151-152, 130.

[34] H. Cho, M. K. Shim, Y. Moon, S. Song, J. Kim, J. Choi, J. Kim, Y. Lee, J. Y. Park, Y. Kim, C.-H. Ahn, M. R. Kim, H. Y. Yoon, K. Kim, Pharmaceutics. 2022, 14, 2131.

[35] M. K. Shim, Y. Moon, S. Yang, J. Kim, H. Cho, S. Lim, H. Y. Yoon, J.-K. Seong, K. Kim, Biomaterials. 2020, 261, 120347.

[36] D. Luo, X. Wang, E. Walker, J. Wang, S. Springer, J. Lou, G. Ramamurthy, C. Burda, J. P. Basilion, ACS Nano. 2020, 14, 15193.

[37] H. Cai, X. Dai, X. Wang, P. Tan, L. Gu, Q. Luo, X. Zheng, Z. Li, H. Zhu, H. Zhang, Z. Gu, Q. Gong, K. Luo, Adv. Sci. Weinh. Baden-Wurtt. Ger.. 2020, 7, 1903243.

[38] M. A. Chowdhury, I. A. Moya, S. Bhilocha, C. C. McMillan, B. G. Vigliarolo, I. Zehbe, C. P. Phenix, J. Med. Chem.. 2014, 57, 6092.

[39] M. E Roth-Konforti, C. R. Bauer, D. Shabat, Angew. Chem., Int. Ed.. 2017, 56, 15633.

[40] M. Wei, L. Wang, Y. Wang, T. Zhang, C. Wang, C. Wu, C. Tian, G. Liang, Y. Yuan, Small Weinh. Bergstr. Ger.. 2023, e2300015.

[41] C. Wang, W. Du, C. Wu, S. Dan, M. Sun, T. Zhang, B. Wang, Y. Yuan, G. Liang, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202114766.

[42] D. Asanuma, M. Sakabe, M. Kamiya, K. Yamamoto, J. Hiratake, M. Ogawa, N. Kosaka, P. L. Choyke, T. Nagano, H. Kobayashi, Y. Urano, Nat. Commun.. 2015, 6, 6463.

[43] F. Fan, L. Zhang, X. Zhou, F. Mu, G. Shi, J. Mater. Chem. B. 2021, 9, 170.

[44] J. Huang, Y. Jiang, J. Li, J. Huang, K. Pu, Angew. Chem., Int. Ed.. 2021, 60, 3999.

[45] L. M. Lilley, S. Kamper, M. Caldwell, Z. K. Chia, D. Ballweg, L. Vistain, J. Krimmel, T. A. Mills, K. MacRenaris, P. Lee, E. A. Waters, T. J. Meade, Angew. Chem., Int. Ed.. 2020, 59, 388.

[46] S. Shalini, L. Dorstyn, S. Dawar, S. Kumar, Cell Death Differ.. 2015, 22, 526.

[47] D. Ye, A. J. Shuhendler, L. Cui, L. Tong, S. S. Tee, G. Tikhomirov, D. W. Felsher, J. Rao, Nat. Chem.. 2014, 6, 519.

[48] B. Shen, J. Jeon, M. Palner, D. Ye, A. Shuhendler, F. T. Chin, J. Rao, Angew. Chem., Int. Ed.. 2013, 52, 10511.

[49] D. Maxwell, Q. Chang, X. Zhang, E. M. Barnett, D. Piwnica-Worms, Bioconjug. Chem.. 2009, 20, 702.

[50] Y. Yuan, C.-J. Zhang, R. T. K. Kwok, D. Mao, B. Z. Tang, B. Liu, Chem. Sci.. 2017, 8, 2723.

[51] H. Li, G. Parigi, C. Luchinat, T. J. Meade, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 6224.

[52] Y. Yuan, Z. Ding, J. Qian, J. Zhang, J. Xu, X. Dong, T. Han, S. Ge, Y. Luo, Y. Wang, K. Zhong, G. Liang, Nano Lett.. 2016, 16, 2686.

[53] Q. Fu, H. Feng, L. Su, X. Zhang, L. Liu, F. Fu, H. Yang, J. Song, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202112237.

[54] Y. Wang, X. Hu, J. Weng, J. Li, Q. Fan, Y. Zhang, D. Ye, Angew. Chem., Int. Ed.. 2019, 58, 4886.

[55] C.-F. Xia, G. Chen, U. Gangadharmath, L. F. Gomez, Q. Liang, F. Mu, V. P. Mocharla, H. Su, A. K. Szardenings, J. C. Walsh, T. Zhao, H. C. Kolb, Mol. Imaging Biol.. 2013, 15, 748.

[56] L. Qiu, W. Wang, K. Li, Y. Peng, G. Lv, Q. Liu, F. Gao, Y. Seimbille, M. Xie, J. Lin, Theranostics. 2019, 9, 6962.

[57] J. Gallo, N. Kamaly, I. Lavdas, E. Stevens, Q.-D. Nguyen, M. Wylezinska-Arridge, E. O. Aboagye, N. J. Long, Angew. Chem., Int. Ed.. 2014, 53, 9550.

[58] H. Shi, Y. Sun, R. Yan, S. Liu, L. Zhu, S. Liu, Y. Feng, P. Wang, J. He, Z. Zhou, D. Ye, Nano Lett.. 2019, 19, 937.

[59] B. Chen, Z. Kang, E. Zheng, Y. Liu, J. W. Gauld, Q. Wang, J. Chem. Inf. Model.. 2021, 61, 5203.

[60] H. Jia, D. Ding, J. Hu, J. Dai, J. Yang, G. Li, X. Lou, F. Xia, Adv. Mater.. 2021, 33, 2104615.

[61] X. Li, C. Cao, P. Wei, M. Xu, Z. Liu, L. Liu, Y. Zhong, R. Li, Y. Zhou, T. Yi, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2019, 11, 12327.

[62] E. Schellenberger, F. Rudloff, C. Warmuth, M. Taupitz, B. Hamm, J. Schnorr, Bioconjug. Chem.. 2008, 19, 2440.

[63] Y. Wang, X. Li, P. Chen, Y. Dong, G. Liang, Y. Yu, Nanoscale. 2020, 12, 1886.

[64] X. Gao, G. Ma, C. Jiang, L. Zeng, S. Jiang, P. Huang, J. Lin, Anal. Chem.. 2019, 91, 7112.

[65] P. Ou, R. Zhang, Z. Liu, X. Tian, G. Han, B. Liu, Z. Hu, Z. Zhang, Angew. Chem., Int. Ed.. 2019, 58, 2261.

[66] L. Dong, J. Qian, Z. Hai, J. Xu, W. Du, K. Zhong, G. Liang, Anal. Chem.. 2017, 89, 6922.

[67] H. Wang, P. Chen, H. Wu, P. Zou, J. Wu, Y. Liu, G. Liang, Anal. Chem.. 2019, 91, 14842.

[68] X. Zhao, G. Lv, K. Li, Y. Peng, Q. Liu, L. Qiu, J. Lin, Nucl. Med. Biol.. 2020, 82–83, 72.

[69] Q.-J. Duan, Z.-Y. Zhao, Y.-J. Zhang, L. Fu, Y.-Y. Yuan, J.-Z. Du, J. Wang, Adv. Drug Delivery Rev.. 2023, 196, 114793.

[70] D. Yao, S. Yang, Y. Wang, K. Bian, W. Yang, D. Wang, B. Zhang, Nanoscale. 2019, 11, 6307.

[71] J. I. Scott, L. Mendive-Tapia, D. Gordon, N. D. Barth, E. J. Thompson, Z. Cheng, D. Taggart, T. Kitamura, A. Bravo-Blas, E. W. Roberts, J. Juarez-Jimenez, J. Michel, B. Piet, I. J. de Vries, M. Verdoes, J. Dawson, N. O. Carragher, R. A. O. Connor, A. R. Akram, M. Frame, A. Serrels, M. Vendrell, Nat. Commun.. 2022, 13, 2366.

[72] J. I. Scott, S. Gutkin, O. Green, E. J. Thompson, T. Kitamura, D. Shabat, M. Vendrell, Angew. Chem., Int. Ed.. 2021, 60, 5699.

[73] S. Das, J. Ihssen, L. Wick, U. Spitz, D. Shabat, Chem.-Eur. J.. 2020, 26, 3647.

[74] A. Fu, H. Wang, T. Huo, X. Li, W. Fu, R. Huang, Z. Cao, Anal. Chem.. 2021, 93, 6501.

[75] R. An, S. Wei, Z. Huang, F. Liu, D. Ye, Anal. Chem.. 2019, 91, 13639.

[76] B. Wang, Z. Chen, X. Cen, Y. Liang, L. Tan, E. Liang, L. Zheng, Y. Zheng, Z. Zhan, K. Cheng, Chem. Sci.. 2022, 13, 2324.

[77] O. Shelef, S. Gutkin, D. Feder, A. Ben-Bassat, M. Mandelboim, Y. Haitin, N. Ben-Tal, E. Bacharach, D. Shabat, Chem. Sci.. 2022, 13, 12348.

[78] S. Son, M. Won, O. Green, N. Hananya, A. Sharma, Y. Jeon, J. H. Kwak, J. L. Sessler, D. Shabat, J. S. Kim, Angew. Chem., Int. Ed.. 2019, 58, 1739.

[79] Y. Wang, J. Li, L. Feng, J. Yu, Y. Zhang, D. Ye, H.-Y. Chen, Anal. Chem.. 2016, 88, 12403.

[80] S. Gnaim, A. Scomparin, S. Das, R. Blau, R. Satchi-Fainaro, D. Shabat, Angew. Chem., Int. Ed.. 2018, 57, 9033.

[81] T. Taghian, A. R. Batista, S. Kamper, M. Caldwell, L. Lilley, H. Li, P. Rodriguez, K. Mesa, S. Zheng, R. M. King, M. J. Gounis, S. Todeasa, A. Maguire, D. R. Martin, M. Sena-Esteves, T. J. Meade, H. L Gray-Edwards, Mol. Ther.-Methods Clin. Dev.. 2021, 23, 128.

[82] J.-H. Tang, H. Li, C. Yuan, G. Parigi, C. Luchinat, T. J. Meade, J. Am. Chem. Soc.. 2023, 145, 10045.

[83] F. Wu, Y. Huang, X. Yang, J.-J. Hu, X. Lou, F. Xia, Y. Song, L. Jiang, Anal. Chem.. 2021, 93, 16257.

[84] Z. Ding, H. Sun, S. Ge, Y. Cai, Y. Yuan, Z. Hai, T. Tao, J. Hu, B. Hu, J. Wang, G. Liang, Adv. Funct. Mater.. 2019, 29, 1903860.

[85] S. He, J. Li, Y. Lyu, J. Huang, K. Pu, J. Am. Chem. Soc.. 2020, 142, 7075.

[86] Z. Lou, P. Li, K. Han, Acc. Chem. Res.. 2015, 48, 1358.

[87] F. Ding, J. Feng, X. Zhang, J. Sun, C. Fan, Z. Ge, Adv. Drug Delivery Rev.. 2021, 173, 141.

[88] B. Brito, T. W. Price, J. Gallo, M. Bañobre-López, G. J. Stasiuk, Theranostics. 2021, 11, 8706.

[89] N. Hananya, O. Green, R. Blau, R. Satchi-Fainaro, D. Shabat, Angew. Chem., Int. Ed.. 2017, 56, 11793.

[90] X. Liu, Q. Wang, J. Chen, X. Chen, W. Yang, Talanta. 2021, 221, 121379.

[91] Y. Zhang, L. Pang, C. Ma, Q. Tu, R. Zhang, E. Saeed, A. E. Mahmoud, J. Wang, Anal. Chem.. 2014, 86, 3092.

[92] I. Imada, E. F. Sato, M. Miyamoto, Y. Ichimori, Y. Minamiyama, R. Konaka, M. Inoue, Anal. Biochem.. 1999, 271, 53.

[93] O. Green, S. Gnaim, R. Blau, A. Eldar-Boock, R. Satchi-Fainaro, D. Shabat, J. Am. Chem. Soc.. 2017, 139, 13243.

[94] J. Weber, L. Bollepalli, A. M. Belenguer, M. D. Antonio, N. De Mitri, J. Joseph, S. Balasubramanian, C. A. Hunter, S. E. Bohndiek, Cancer Res.. 2019, 79, 5407.

[95] H. Iwashita, E. Castillo, M. S. Messina, R. A. Swanson, C. J. Chang, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.. 2021, 118, e2018513118.

[96] X. Lu, M. Zhao, P. Chen, Q. Fan, W. Wang, W. Huang, J. Mater. Chem. B. 2018, 6, 4531.

[97] M. Sekiya, K. Umezawa, A. Sato, D. Citterio, K. Suzuki, Chem. Commun.. 2009, 2009, 3047.

[98] Y. Hao, Y. Chen, X. He, Y. Yu, R. Han, Y. Li, C. Yang, D. Hu, Z. Qian, Adv. Sci.. 2020, 7, 2001853.

[99] Y. Tang, Y. Li, X. Lu, X. Hu, H. Zhao, W. Hu, F. Lu, Q. Fan, W. Huang, Adv. Funct. Mater.. 2019, 29, 1807376.

[100] M. L. Odyniec, A. C. Sedgwick, A. H. Swan, M. Weber, T. M. S. Tang, J. E. Gardiner, M. Zhang, Y.-B. Jiang, G. Kociok-Kohn, R. B. P. Elmes, S. D. Bull, X.-P. He, T. D. James, Chem. Commun. Camb. Engl.. 2018, 54, 8466.

[101] C. Li, W. Li, H. Liu, Y. Zhang, G. Chen, Z. Li, Q. Wang, Angew. Chem., Int. Ed.. 2020, 59, 247.

[102] J. Zhang, X. Zhen, P. K. Upputuri, M. Pramanik, P. Chen, K. Pu, Adv. Mater.. 2017, 29, 1604764.

[103] Z. Chen, L. Su, Y. Wu, J. Liu, R. Wu, Q. Li, C. Wang, L. Liu, J. Song, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.. 2023, 120, e2205186120.

[104] Z. Chen, X. Mu, Z. Han, S. Yang, C. Zhang, Z. Guo, Y. Bai, W. He, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 17973.

[105] T. Ma, J. Zheng, T. Zhang, D. Xing, Nanoscale. 2018, 10, 13462.

[106] J. Qin, H. Tian, F. Kong, Y. Guo, W. Du, C. Zhang, H. Gu, Y. Li, Sens. Actuators B Chem.. 2022, 371, 132522.

[107] Y.-X. Ye, S.-Y. Wu, X.-Y. Chen, Y.-W. Yu, S.-M.-Z. Zeng, Z.-C. Wang, Q.-C. Jiao, H.-L. Zhu, Eur. J. Med. Chem.. 2021, 225, 113746.

[108] H. Li, D. Luo, C. Yuan, X. Wang, J. Wang, J. P. Basilion, T. J. Meade, J. Am. Chem. Soc.. 2021, 143, 17097.

[109] Y. Cao, Z. Mao, Y. He, Y. Kuang, M. Liu, Y. Zhou, Y. Zhang, R. Pei, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2020, 12, 26973.

[110] M. C. Y. Chang, A. Pralle, E. Y. Isacoff, C. J. Chang, J. Am. Chem. Soc.. 2004, 126, 15392.

[111] J. Niu, J. Fan, X. Wang, Y. Xiao, X. Xie, X. Jiao, C. Sun, B. Tang, Anal. Chem.. 2017, 89, 7210.

[112] C. J. Reinhardt, E. Y. Zhou, M. D. Jorgensen, G. Partipilo, J. Chan, J. Am. Chem. Soc.. 2018, 140, 1011.

[113] Y. Chen, Anal. Biochem.. 2021, 612, 113900.

[114] A. I. Hashim, X. Zhang, J. W. Wojtkowiak, G. V. Martinez, R. J. Gillies, NMR Biomed.. 2011, 24, 582.

[115] H. Shi, Y. Lei, J. Ge, X. He, W. Cui, X. Ye, J. Liu, K. Wang, Anal. Chem.. 2019, 91, 9154.

[116] J. Li, C. Liu, Y. Hu, C. Ji, S. Li, M. Yin, Theranostics. 2020, 10, 166.

[117] S. Yao, C. He, P. Yuan, X. Xu, X. Zhou, L. Shen, Q. Hu, N. K. H. Slater, W. Sun, Y. Shen, H. Hu, J. Tang, Adv. Healthcare Mater.. 2023, 12, 2201981.

[118] Z. Shen, T. Chen, X. Ma, W. Ren, Z. Zhou, G. Zhu, A. Zhang, Y. Liu, J. Song, Z. Li, H. Ruan, W. Fan, L. Lin, J. Munasinghe, X. Chen, A. Wu, ACS Nano. 2017, 11, 10992.

[119] H. Y. Yang, M.-S. Jang, G. H. Gao, J. H. Lee, D. S. Lee, Nanoscale. 2016, 8, 12588.

[120] Y. Shin, P. Husni, K. Kang, D. Lee, S. Lee, E. Lee, Y. Youn, K. Oh, Pharmaceutics. 2021, 13, 725.

[121] Y. Yuan, Z. Wang, P. Cai, J. Liu, L.-D. Liao, M. Hong, X. Chen, N. Thakor, B. Liu, Nanoscale. 2015, 7, 3067.

[122] A.-A. Nahain, J.-E. Lee, J. H. Jeong, S. Y. Park, Biomacromolecules. 2013, 14, 4082.

[123] P. Q. Nhien, W.-L. Chou, T. T. K. Cuc, T. M. Khang, C.-H. Wu, N. Thirumalaivasan, B. T. B. Hue, J. I. Wu, S.-P. Wu, H.-C. Lin, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2020, 12, 10959.

[124] L. Peng, Y. Zheng, X. Wang, A. Tong, Y. Xiang, Chem.-Eur. J.. 2015, 21, 4326.

[125] K. Long, Y. Wang, W. Lv, Y. Yang, S. Xu, C. Zhan, W. Wang, Bioeng. Transl. Med.. 2022, 7, e10311.

[126] G. Jalani, R. Naccache, D. H. Rosenzweig, L. Haglund, F. Vetrone, M. Cerruti, J. Am. Chem. Soc.. 2016, 138, 1078.

[127] S.-P. Wu, Z.-M. Huang, S.-R. Liu, P. K. Chung, J. Fluoresc.. 2012, 22, 253.

[128] R. Yan, Z. Wang, Z. Du, H. Wang, X. Cheng, J. Xiong, RSC Adv.. 2018, 8, 33361.

[129] J. P. Nandre, S. R. Patil, S. K. Sahoo, C. P. Pradeep, A. Churakov, F. Yu, L. Chen, C. Redshaw, A. A. Patil, U. D. Patil, Dalton Trans.. 2017, 46, 14201.

[130] Q. Qiu, B. Yu, K. Huang, D. Qin, J. Fluoresc.. 2020, 30, 859.

[131] J. Chen, J. Tao, H.-F. Yu, C.-P. Ma, F. Tan, X.-C. Wang, Spectrochim. Acta. A. Mol. Biomol. Spectrosc.. 2023, 296, 122648.

[132] Z. Yang, J. Song, W. Tang, W. Fan, Y. Dai, Z. Shen, L. Lin, S. Cheng, Y. Liu, G. Niu, P. Rong, W. Wang, X. Chen, Theranostics. 2019, 9, 526.

[133] Y. Yan, H. Fu, J. Wang, C. Chen, Q. Wang, Y. Duan, J. Hua, Chem. Commun.. 2019, 55, 10940.

[134] X. Wu, R. Wang, N. Kwon, H. Ma, J. Yoon, Chem. Soc. Rev.. 2022, 51, 450.

[135] Y.-F. Ou, T.-B. Ren, L. Yuan, X.-B. Zhang, Chem. Biomed. Imaging. 2023, 1, 220.

[136] S. Zhang, X. Wang, X. Wang, T. Wang, W. Liao, Y. Yuan, G. Chen, X. Jia, Anal. Chim. Acta. 2022, 1198, 339554.

[137] J. Yan, S. Lee, A. Zhang, J. Yoon, Chem. Soc. Rev.. 2018, 47, 6900.

[138] B. Yang, Y. Chen, J. Shi, Chem. Rev.. 2019, 119, 4881.

[139] A. Angajala, S. Lim, J. B. Phillips, J.-H. Kim, C. Yates, Z. You, M. Tan, Front. Immunol.. 2018, 9, 1605.

[140] D. Cui, J. Li, X. Zhao, K. Pu, R. Zhang, Adv. Mater.. 2020, 32, 1906314.

[141] Y. Yang, S. Wang, L. Lu, Q. Zhang, P. Yu, Y. Fan, F. Zhang, Angew. Chem.. 2020, 132, 18538.

[142] L. Su, Y. Chen, H. Huo, N. Liao, Y. Wu, X. Ge, Z. Guo, Z. Chen, X. Zhang, J. Song, Small Weinh. Bergstr. Ger.. 2022, 18, e2202551.

[143] W. An, L. S. Ryan, A. G. Reeves, K. J. Bruemmer, L. Mouhaffel, J. L. Gerberich, A. Winters, R. P. Mason, A. R. Lippert, Angew. Chem., Int. Ed.. 2019, 58, 1361.

[144] A. Fu, Y. Mao, H. Wang, Z. Cao, J. Pharm. Biomed. Anal.. 2021, 204, 114266.

[145] J. Huang, P. Cheng, C. Xu, S. S. Liew, S. He, Y. Zhang, K. Pu, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202203235.

[146] L. Wu, J. Huang, K. Pu, T. D. James, Nat. Rev. Chem.. 2021, 5, 406.

[147] X. Yan, K. Zhao, Y. Yang, A. Qiu, X. Zhang, J. Liu, C. Zha, X. Mai, F. Ai, X. Zheng, Anal. Sci.. 2022, 38, 889.

[148] J. Li, L. Wang, X. Luo, Y. Xia, Y. Xie, Y. Liu, W. Tan, Anal. Chem.. 2023, 95, 3996.

[149] B. Shi, H. Wang, X. Wan, Y. Guo, S.-Y. Liu, Q. Gong, Spectrochim. Acta. A: Mol. Biomol. Spectrosc.. 2022, 278, 121375.

[150] B. Yuan, H. Wang, J.-F. Xu, X. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces. 2020, 12, 26982.

[151] X. Wei, C. Zhang, S. He, J. Huang, J. Huang, S. S. Liew, Z. Zeng, K. Pu, Angew. Chem., Int. Ed.. 2022, 61, e202202966.

[152] X. Wang, S. He, P. Cheng, K. Pu, Adv. Mater.. 2023, 35, 2206510.

[153] P. Cheng, Q. Miao, J. Li, J. Huang, C. Xie, K. Pu, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 10581.

[154] J. Huang, Y. Lyu, J. Li, P. Cheng, Y. Jiang, K. Pu, Angew. Chem.. 2019, 131, 17960.

[155] Z. Thiel, P. Rivera-Fuentes, Angew. Chem., Int. Ed Engl.. 2019, 58, 11474.

[156] S. He, C. Xie, Y. Jiang, K. Pu, Adv. Mater.. 2019, 31, 1902672.

[157] J. L. Wallace, J. G. P. Ferraz, M. N. Muscara, Antioxid. Redox Signal.. 2012, 17, 58.

[158] C. Zhang, Q.-Z. Zhang, K. Zhang, L.-Y. Li, M. D. Pluth, L. Yi, Z. Xi, Chem. Sci.. 2019, 10, 1945.

[159] J. Wahsner, E. M. Gale, A. Rodríguez-Rodríguez, P. Caravan, Chem. Rev.. 2019, 119, 957.

[160] X. Li, R. Yue, G. Guan, C. Zhang, Y. Zhou, G. Song, Exploration. 2023, 3, 20220002.

[161] Z. Zhou, L. Yang, J. Gao, X. Chen, Adv. Mater.. 2019, 31, e1804567.

[162] H. Li, T. J. Meade, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 17025.

[163] R. Yan, Y. Hu, F. Liu, S. Wei, D. Fang, A. J. Shuhendler, H. Liu, H.-Y. Chen, D. Ye, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 10331.

[164] Y. Hao, C. Zheng, L. Wang, J. Zhang, X. Niu, Q. Song, Q. Feng, H. Zhao, L. Li, H. Zhang, Z. Zhang, Y. Zhang, Acta Biomater.. 2017, 62, 293.

[165] X. W. Li, W. R. Zhao, Y. J. Liu, X. H. Liu, P. Shi, Y. S. Li, J. L. Shi, J. Mater. Chem. B. 2016, 4, 4313.

[166] Z. Hai, Y. Ni, D. Saimi, H. Yang, H. Tong, K. Zhong, G. Liang, Nano Lett.. 2019, 19, 2428.

[167] K. Deng, B. Wu, C.-X. Wang, Q. Wang, H. Yu, J.-M. Li, K.-H. Li, H.-Y. Zhao, S.-W. Huang, Adv. Healthc. Mater.. 2020, 9, 2000533.

[168] Z. Gao, Y. Hou, J. Zeng, L. Chen, C. Liu, W. Yang, M. Gao, Adv. Mater.. 2017, 29, 1701095.

[169] P. Zhang, J. Zeng, Y. Li, C. Yang, J. Meng, Y. Hou, M. Gao, Angew. Chem., Int. Ed.. 2021, 60, 8130.

[170] Y. Liu, L. Teng, B. Yin, H. Meng, X. Yin, S. Huan, G. Song, X.-B. Zhang, Chem. Rev.. 2022, 122, 6850.

[171] A. K. Yadav, S. Hernandez, S. Su, J. Chan, Curr. Opin. Chem. Biol.. 2020, 57, 114.

[172] J. Zheng, Q. Zeng, R. Zhang, D. Xing, T. Zhang, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 19226.

[173] J. M. Merkes, A. Hasenbach, F. Kiessling, S. Hermann, S. Banala, ACS Sens.. 2021, 6, 4379.

[174] C. Yin, X. Zhen, Q. Fan, W. Huang, K. Pu, ACS Nano. 2017, 11, 4174.

[175] C. J. Reinhardt, R. Xu, J. Chan, Chem. Sci.. 2020, 11, 1587.

[176] Y. Wu, S. Huang, J. Wang, L. Sun, F. Zeng, S. Wu, Nat. Commun.. 2018, 9, 3983.

[177] Y. Huang, Y. Qi, C. Zhan, F. Zeng, S. Wu, Anal. Chem.. 2019, 91, 8085.

[178] L. Qiu, X. Li, G. Lv, Y. Seimbille, K. Li, Y. Peng, Q. Liu, M. Xie, J. Lin, Anal. Chem.. 2020, 92, 11627.

[179] C. Lu, X. Wang, Q. Wang, L. Zhang, J. Lin, L. Qiu, Pharmaceuticals. 2022, 15, 543.

[180] M. Gisbert-Garzarán, M. Vallet-Regí, Nanomaterials. 2020, 10, 916.

[181] D.-B. Cheng, X.-H. Zhang, Y.-J. Gao, L. Ji, D. Hou, Z. Wang, W. Xu, Z.-Y. Qiao, H. Wang, J. Am. Chem. Soc.. 2019, 141, 7235.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. Exploration published by Henan University and John Wiley & Sons Australia, Ltd.