Postoperative tumor treatment strategies: Frombasic research to clinical therapy

Abstract

Despite progression in advanced treatments for malignant tumors, surgery remains the primary treatment intervention, which removes a large portion of firm tumor tissues; however, the postoperative phase poses a possible risk for provincial tumor recurrence and metastasis. Consequently, the prevention of tumor recurrence and metastasis has attracted research attention. In this review, we summarized the postoperative treatment strategies for various tumors from both basic research and clinical perspectives. We delineated the underlying factors contributing to the recurrence of malignant tumors with a substantial prevalence rate, related molecular mechanisms of tumor recurrence post-surgery, and relatedmeans of monitoring recurrence andmetastasis after surgery. Furthermore, we described relevant therapeutic approaches for postoperative tumor recurrence, including chemotherapy, radiation therapy, immunotherapy, targeted therapy, and photodynamic therapy. This review focused on the emerging technologies used for postoperative tumor treatment in recent years in terms of functional classification, including the prevention of postoperative tumor recurrence, functional reconstruction, and monitoring of recurrence. Finally, we discussed the future development and deficiencies of postoperative tumor therapy. To understand postoperative treatment strategies for tumors from clinical treatment and basic research and further guide the research directions for postoperative tumors.

Keywords

basic research / biomaterials / clinic therapy / postoperative tumor treatment

References

[1] F. Bray, M. Laversanne, E. Weiderpass, I. Soerjomataram, Cancer 2021, 127, 3029.

[2] T. Fadelu, T. R. Rebbeck, Cancer 2021, 127, 2866.

[3] a) E. Felip, N. Altorki, C. Zhou, T. Csőszi, I. Vynnychenko, O. Goloborodko, A. Luft, A. Akopov, A. Martinez-Marti, H. Kenmotsu, Y. M. Chen, A. Chella, S. Sugawara, D. Voong, F. Wu, J. Yi, Y. Deng, M. McCleland, E. Bennett, B. Gitlitz, H. Wakelee, Lancet 2021, 398, 1344;b) A. A. E. Testori, S. Ribero, A. Indini, M. Mandalà, Am. J. Clin. Dermatol. 2019, 20, 817;c) X. Wang, S. S. Wang, H. Huang, L. Cai, L. Zhao, R. J. Peng, Y. Lin, J. Tang, J. Zeng, L. H. Zhang, Y. L. Ke, X. M. Wang, X. M. Liu, Q. J. Chen, A. Q. Zhang, F. Xu, X. W. Bi, J. J. Huang, J. B. Li, D. M. Pang, C. Xue, Y. X. Shi, Z. Y. He, H. X. Lin, X. An, W. Xia, Y. Cao, Y. Guo, Y. H. Su, X. Hua, X. Y. Wang, R. X. Hong, K. K. Jiang, C. G. Song, Z. Z. Huang, W. Shi, Y. Y. Zhong, Z. Y. Yuan, JAMA 2021, 325, 50.

[4] T. Chai, P. Zhang, Y. Lin, Z. Zhang, W. Lin, M. Kang, J. Lin, Medicine 2019, 98, e16468.

[5] J. Li, E. Jiang, X. Wang, A. J. Shangguan, L. Zhang, Z. Yu, Cell Biochem. Biophys. 2015, 72, 317.

[6] a) Editorial Office of Chinese Journal of Lung Cancer. Zhongguo Fei ai Za Zhi 2020, 23, 49; b) Z. Qu, J. Feng, H. Pan, Y. Jiang, Y. Duan, Z. Fa, Onco Targets Ther. 2019, 12, 6897.

[7] A. Cañellas-Socias, C. Cortina, X. Hernando-Momblona, S. Palomo-Ponce, E. J. Mulholland, G. Turon, L. Mateo, S. Conti, O. Roman, M. Sevillano, F. Slebe, D. Stork, A. Caballé-Mestres, A. Berenguer-Llergo, A. Álvarez-Varela, N. Fenderico, L. Novellasdemunt, L. Jiménez-Gracia, T. Sipka, L. Bardia, P. Lorden, J. Colombelli, H. Heyn, X. Trepat, S. Tejpar, E. Sancho, D. V. F. Tauriello, S. Leedham, C. S. Attolini, E. Batlle, Nature 2022, 611, 603.

[8] W. Wang, J. Xiao, S. Shen, S. Wang, M. Chen, Y. Hu, J. Int. Med. Res. 2019, 47, 3550.

[9] Y. Miao, Y. Zhang, H. Wan, L. Chen, F. Wang, Biomed. Pharmacother. 2010, 64, 583.

[10] B. Bohle, M. Pera, M. Pascual, S. Alonso, X. Mayol, M. Salvado, J. Schmidt, L. Grande, Surgery 2010, 147, 120.

[11] Y. Liu, A. Moro, K. Wang, X. Huang, C. Wei, K. Chen, Z. Xiao, X. Zhan, H. Tang, World J. Surg. Oncol. 2018, 16, 228.

[12] S. Chen, M. R. Paul, C. J. Sterner, G. K. Belka, D. Wang, P. Xu, A. Sreekumar, T. C. Pan, D. K. Pant, I. Makhlin, A. DeMichele, C. Mesaros, L. A. Chodosh, Breast Cancer Res. 2023, 25, 1.

[13] M. B. Amin, F. L. Greene, S. B. Edge, C. C. Compton, J. E. Gershenwald, R. K. Brookland, L. Meyer, D. M. Gress, D. R. Byrd, D. P. Winchester, CA Cancer J. Clin. 2017, 67, 93.

[14] X. Meng, T. Dang, J. Chai, Cancer Control 2021, 28, 10732748211066311.

[15] H. C. Pitot, Cancer 1993, 72, 962.

[16] J. J. Chan, B. Zhang, X. H. Chew, A. Salhi, Z. H. Kwok, C. Y. Lim, N. Desi, N. Subramaniam, A. Siemens, T. Kinanti, S. Ong, A. Sanchez-Mejias, P. T. Ly, O. An, R. Sundar, X. Fan, S. Wang, B. E. Siew, K. C. Lee, C. S. Chong, B. Lieske, W. K. Cheong, Y. Goh, W. N. Fam, M. G. Ooi, B. T. H. Koh, S. G. Iyer, W. H. Ling, J. Chen, B. K. Yoong, R. Chanwat, G. K. Bonney, B. K. P. Goh, W. Zhai, M. J. Fullwood, W. Wang, K. K. Tan, W. J. Chng, Y. Y. Dan, J. J. Pitt, X. Roca, E. Guccione, L. A. Vardy, L. Chen, X. Gao, P. K. H. Chow, H. Yang, Y. Tay, Nat. Cell Biol. 2022, 24, 928.

[17] A. K. Murugan, E. Qasem, H. Al-Hindi, A. S. Alzahrani, Mol. Clin. Oncol. 2021, 15, 210.

[18] S. Sun, W. Du, Q. Sun, X. Zhao, B. Qin, D. Shi, C. Wan, Z. Wu, Cancer Med. 2021, 10, 7360.

[19] S. Sekiya, A. Suzuki, J. Clin. Invest. 2012, 122, 3914.

[20] S. He, S. Tang, Biomed. Pharmacother. 2020, 132, 110851.

[21] J. M. Banales, J. J. G. Marin, A. Lamarca, P. M. Rodrigues, S. A. Khan, L. R. Roberts, V. Cardinale, G. Carpino, J. B. Andersen, C. Braconi, D. F. Calvisi, M. J. Perugorria, L. Fabris, L. Boulter, R. I. R. Macias, E. Gaudio, D. Alvaro, S. A. Gradilone, M. Strazzabosco, M. Marzioni, C. Coulouarn, L. Fouassier, C. Raggi, P. Invernizzi, J. C. Mertens, A. Moncsek, S. Rizvi, J. Heimbach, B. G. Koerkamp, J. Bruix, A. Forner, J. Bridgewater, J. W. Valle, G. J. Gores, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2020, 17, 557.

[22] a) J. Zucman-Rossi, A. Villanueva, J. C. Nault, J. M. Llovet, Gastroenterology 2015, 149, 1226;b) G. Khemlina, S. Ikeda, R. Kurzrock, Mol. Cancer 2017, 16, 149.

[23] a) H. H. Hasbullah, M. Musa, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 11941; b) R. Cohen, B. Rousseau, J. Vidal, R. Colle, L. A. Diaz Jr., T. André, Target Oncol. 2020, 15, 11.

[24] M. Mezzapesa, G. Losurdo, F. Celiberto, S. Rizzi, A. d’Amati, D. Piscitelli, E. Ierardi, A. Di Leo, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 4461.

[25] a) C. Huang, H. Wang, C. Wang, Nan Fang Yi Ke Da Xue Bao 2022, 42, 63; b) W. P. Chung, W. L. Huang, C. H. Lee, H. P. Hsu, W. L. Huang, Y. Y. Liu, W. C. Su, Am. J. Cancer Res. 2022, 12, 3067; c) M. Rui, M. Cai, Y. Zhou, W. Zhang, L. Gao, K. Mi, W. Ji, D. Wang, C. Feng, Pharmaceuticals 2022, 15, 556;d) H. González-King, S. Tejedor, M. Ciria, M. Gil-Barrachina, M. Soriano-Navarro, R. Sánchez-Sanchez, P. Sepúlveda, N. A. Garcia, Cancer Gene Ther. 2022, 29, 1056.

[26] C. Xue, G. Li, Q. Zheng, X. Gu, Z. Bao, J. Lu, L. Li, Mol. Cancer 2022, 21, 108.

[27] H. Wang, Y. Mei, C. Luo, Q. Huang, Z. Wang, G. M. Lu, L. Qin, Z. Sun, C. W. Huang, Z. W. Yang, J. Chen, W. Yin, C. N. Qian, J. Zeng, L. Chen, Q. Leng, Y. Guo, G. Jia, Clin. Cancer Res. 2021, 27, 6265.

[28] B. Qiu, W. Guo, F. Zhang, F. Lv, Y. Ji, Y. Peng, X. Chen, H. Bao, Y. Xu, Y. Shao, F. Tan, Q. Xue, S. Gao, J. He, Nat. Commun. 2021, 12, 6770.

[29] X. Lin, M. Zhou, Z. Xu, Y. Chen, F. Lin, Sci. Prog. 2021, 104, 368504211018053.

[30] S. L. Zhou, Z. J. Zhou, Z. Q. Hu, C. L. Song, Y. J. Luo, C. B. Luo, H. Y. Xin, X. R. Yang, Y. H. Shi, Z. Wang, X. W. Huang, Y. Cao, J. Fan, J. Zhou, J. Hepatol. 2019, 71, 1152.

[31] J. H. Loong, T. L. Wong, M. Tong, R. Sharma, L. Zhou, K. Y. Ng, H. J. Yu, C. H. Li, K. Man, C. M. Lo, X. Y. Guan, T. K. Lee, J. P. Yun, S. K. Ma, J. Clin. Invest. 2021, 131, e143377.

[32] Y. Chen, J. Bei, M. Liu, J. Huang, L. Xie, W. Huang, M. Cai, Y. Guo, L. Lin, K. Zhu, Cancer Lett. 2021, 518, 23.

[33] Y. Dong, W. Wu, Eur. Arch. Otorhinolaryngol. 2019, 276, 605.

[34] M. J. D Esmatabadi, B. Bakhshinejad, F. M. Motlagh, S. Babashah, M. Sadeghizadeh, J. Biosci. 2016, 41, 497.

[35] a) S. Hammarström, Semin. Cancer Biol. 1999, 9, 67;b) Y. Dong, H. Hou, C. Wang, J. Li, Q. Yao, S. Amer, M. Tian, Biomed. Res. Int. 2015, 2015, 489021; c) T. Beppu, K. Sugimoto, K. Shiraki, M. Tameda, S. Kusagawa, K. Nojiri, J. Tanaka, N. Yamamoto, Y. Takei, H. Takaki, J. Uraki, A. Nakatsuka, K. Yamakado, K. Takeda, Int. J. Mol. Med. 2010, 26, 425.

[36] a) T. V. Henriksen, N. Tarazona, A. Frydendahl, T. Reinert, F. Gimeno-Valiente, J. A Carbonell-Asins, S. Sharma, D. Renner, D. Hafez, D. Roda, M. Huerta, S. Roselló, A. H. Madsen, U. S. Løve, P. V. Andersen, O. Thorlacius-Ussing, L. H. Iversen, K. A. Gotschalck, H. Sethi, A. Aleshin, A. Cervantes, C. L. Andersen, Clin. Cancer Res. 2022, 28, 507;b) W. Feng, N. Jia, H. Jiao, J. Chen, Y. Chen, Y. Zhang, M. Zhu, C. Zhu, L. Shen, W. Long, J. Transl. Med. 2021, 19, 51; c) X. Wu, J. Li, A. Gassa, D. Buchner, H. Alakus, Q. Dong, N. Ren, M. Liu, M. Odenthal, D. Stippel, C. Bruns, Y. Zhao, R. Wahba, Int. J. Biol. Sci. 2020, 16, 1551;d) Q. Ye, S. Ling, S. Zheng, X. Xu, Mol. Cancer 2019, 18, 114.

[37] C. Abbosh, A. M. Frankell, T. Harrison, J. Kisistok, A. Garnett, L. Johnson, S. Veeriah, M. Moreau, A. Chesh, T. L. Chaunzwa, J. Weiss, M. R. Schroeder, S. Ward, K. Grigoriadis, A. Shahpurwalla, K. Litchfield, C. Puttick, D. Biswas, T. Karasaki, J. R. M. Black, C. Martínez-Ruiz, M. A. Bakir, O. Pich, T. B. K. Watkins, E. L. Lim, A. Huebner, D. A. Moore, N. Godin-Heymann, A. L’Hernault, H. Bye, A. Odell, P. Roberts, F. Gomes, A. J. Patel, E. Manzano, C. T. Hiley, N. Carey, J. Riley, D. E. Cook, D. Hodgson, D. Stetson, J. C. Barrett, R. M. Kortlever, G. I. Evan, A. Hackshaw, R. D. Daber, J. A. Shaw, H. Aerts, A. Licon, J. Stahl, M. Jamal-Hanjani, N. J. Birkbak, N. McGranahan, C. Swanton, Nature 2023, 616, 553.

[38] a) M. Sant, A. Bernat-Peguera, E. Felip, M. Margeli, Cancers 2022, 14, 310;b) A. J. A. Freitas, R. L. Causin, M. B. Varuzza, S. Calfa, C. M. T. Hidalgo Filho, T. T. Komoto, C. P. Souza, M. M. C. Marques, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 9952.

[39] J. Tie, J. D. Cohen, Y. Wang, M. Christie, K. Simons, M. Lee, R. Wong, S. Kosmider, S. Ananda, J. McKendrick, B. Lee, J. H. Cho, I. Faragher, I. T. Jones, J. Ptak, M. J. Schaeffer, N. Silliman, L. Dobbyn, L. Li, C. Tomasetti, N. Papadopoulos, K. W. Kinzler, B. Vogelstein, P. Gibbs, JAMA Oncol. 2019, 5, 1710.

[40] B. E. Ueberroth, J. C. Jones, T. S Bekaii-Saab, Pancreatology 2022, 22, 741.

[41] P. S. Chauhan, A. Shiang, I. Alahi, R. T. Sundby, W. Feng, B. Gungoren, C. Nawaf, K. Chen, R. K. Babbra, P. K. Harris, F. Qaium, C. Hatscher, A. Antiporda, L. Brunt, L. R. Mayer, J. F. Shern, B. C. Baumann, E. H. Kim, M. A. Reimers, Z. L. Smith, A. A. Chaudhuri, NPJ Precis. Oncol. 2023, 7, 6.

[42] a) M. D. Shields, K. Chen, G. Dutcher, I. Patel, B. Pellini, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 9006;b) P. Filis, I. Kyrochristos, E. Korakaki, E. G. Baltagiannis, D. Thanos, D. H. Roukos, Drug Discov. Today 2023, 28, 103540;c) A. Thamboo, H. Tran Kim, X. Ye Annette, I. Shoucair, B. Jabarin, E. Prisman, C. Garnis, World J. Otorhinolaryngol. Head Neck Surgery 2022, 08, 187.

[43] a) R. Yang, L. Sun, C. F. Li, Y. H. Wang, J. Yao, H. Li, M. Yan, W. C. Chang, J. M. Hsu, J. H. Cha, J. L. Hsu, C. W. Chou, X. Sun, Y. Deng, C. K. Chou, D. Yu, M. C. Hung, Nat. Commun. 2021, 12, 832;b) A. Morishita, K. Nomura, J. Tani, K. Fujita, H. Iwama, K. Takuma, M. Nakahara, T. Tadokoro, K. Oura, T. Chiyo, S. Fujihara, T. Niki, M. Hirashima, A. Nishiyama, T. Himoto, T. Masaki, Oncol. Rep. 2021, 45, 94.

[44] I. M. Yasinska, S. S. Sakhnevych, L. Pavlova, A. Teo Hansen Selnø, A. M. Teuscher Abeleira, O. Benlaouer, I. Gonçalves Silva, M. Mosimann, L. Varani, M. Bardelli, R. Hussain, G. Siligardi, D. Cholewa, S. M. Berger, B. F. Gibbs, Y. A. Ushkaryov, E. Fasler-Kan, E. Klenova, V. V. Sumbayev, Front. Immunol. 2019, 10, 1594.

[45] A. Nobumoto, K. Nagahara, S. Oomizu, S. Katoh, N. Nishi, K. Takeshita, T. Niki, A. Tominaga, A. Yamauchi, M. Hirashima, Glycobiology 2008, 18, 735.

[46] S. Beyer, M. Wehrmann, S. Meister, T. M. Kolben, F. Trillsch, A. Burges, B. Czogalla, E. Schmoeckel, S. Mahner, U. Jeschke, T. Kolben, Arch. Gynecol. Obstet. 2022, 306, 1211.

[47] T. Tadokoro, S. Fujihara, T. Chiyo, K. Oura, E. Samukawa, Y. Yamana, K. Fujita, S. Mimura, T. Sakamoto, T. Nomura, J. Tani, H. Yoneyama, A. Morishita, T. Himoto, H. Iwama, T. Niki, M. Hirashima, T. Masaki, Int. J. Oncol. 2017, 51, 607.

[48] J. Jiao, D. Jiao, F. Yang, J. Zhang, Y. Li, D. Han, K. Zhang, Y. Wang, R. Zhang, A. G. Yang, A. Wang, W. Wen, W. Qin, Aging 2022, 14, 1879.

[49] L. Chen, X. Yang, X. Abasi, G. Shapaer, A. Aizimu, S. Zhang, Y. Wan, X. Kamaer, T. Tuerxun, R. Abula, Q. Zhang, J. BUON 2018, 23, 428.

[50] P. Laba, J. Wang, J. Zhang, BMC Cancer 2018, 18, 852.

[51] R. Feng, Q. Su, X. Huang, T. Basnet, X. Xu, W. Ye, Cancer Commun. 2023, 43, 75.

[52] C. Xia, X. Dong, H. Li, M. Cao, D. Sun, S. He, F. Yang, X. Yan, S. Zhang, N. Li, W. Chen, Chin. Med. J. 2022, 135, 584.

[53] B. J. Kennedy, CA Cancer J. Clin. 1991, 41, 261.

[54] E. J. Van Scott, J. D. Kalmanson, Cancer 1973, 32, 18.

[55] L. N. Toksvang, S. H. R. Lee, J. J. Yang, K. Schmiegelow, Leukemia 2022, 36, 1749.

[56] a) X. Zhu, Y. Cao, W. Liu, X. Ju, X. Zhao, L. Jiang, Y. Ye, G. Jin, H. Zhang, Lancet Oncol. 2021, 22, 1093;b) T. Seufferlein, W. Uhl, M. Kornmann, H. Algül, H. Friess, A. König, M. Ghadimi, E. Gallmeier, D. K. Bartsch, M. P. Lutz, R. Metzger, K. Wille, B. Gerdes, C. C. Schimanski, F. Graupe, V. Kunzmann, I. Klein, M. Geissler, L. Staib, D. Waldschmidt, C. Bruns, U. Wittel, S. Fichtner-Feigl, S. Daum, A. Hinke, L. Blome, A. Tannapfel, A. Kleger, A. W. Berger, A. M. R. Kestler, J. S. Schuhbaur, L. Perkhofer, M. Tempero, A. C Reinacher-Schick, T. J. Ettrich, Ann. Oncol. 2023, 34, 91.

[57] a) H. Takamori, K. Kanemitsu, M. Hirota, O. Ikeda, H. Tanaka, T. Beppu, Y. Yamashita, N. Oya, H. Baba, Ann. Surg. Oncol. 2011, 18, 1110; b) N. S. Yee, A. A. Kazi, R. K. Yee, Curr. Clin. Pharmacol. 2015, 10, 256.

[58] F. Griesinger, E. E. Korol, S. Kayaniyil, N. Varol, T. Ebner, S. M. Goring, Lung Cancer 2019, 135, 196.

[59] S. K. Jabbour, K. H. Lee, N. Frost, V. Breder, D. M. Kowalski, T. Pollock, E. Levchenko, N. Reguart, A. Martinez-Marti, B. Houghton, J. B. Paoli, S. Safina, K. Park, T. Komiya, A. Sanford, V. Boolell, H. Liu, A. Samkari, S. M. Keller, M. Reck, JAMA Oncol. 2021, 7, 1.

[60] C. Yan, Z. Y. Yang, M. Shi, W. Xu, Z. T. Ni, Z. C. Hua, W. T. Liu, Z. L. Zhu, R. D. Bi, Y. N. Zheng, R. H. Feng, X. X. Yao, M. M. Chen, C. Li, J. Zhang, M. Yan, Z. G. Zhu, ZhonghuaWei Chang Wai Ke Za Zhi 2020, 23, 492.

[61] C. Allen, S. Her, D. A. Jaffray, Adv. Drug Deliv. Rev. 2017, 109, 1.

[62] P. Chanson, A. Dormoy, O. M. Dekkers, Eur. J. Endocrinol. 2019, 181, D1.

[63] M. M. Pagliara, V. Kakkassery, B. Fionda, D. Lepore, G. Kovács, L. Tagliaferri, M. A. Blasi, Neurosignals 2022, 30, 1.

[64] R. Ito, Y. Nakamura, H. Sunakawa, H. Fujiwara, H. Hojo, N. Nakamura, T. Fujita, T. Yano, H. Daiko, T. Akimoto, T. Yoshino, T. Kojima, Esophagus 2022, 19, 645.

[65] a) M. Qiu, D. Wang, W. Liang, L. Liu, Y. Zhang, X. Chen, D. K. Sang, C. Xing, Z. Li, B. Dong, F. Xing, D. Fan, S. Bao, H. Zhang, Y. Cao, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2018, 115, 501; b) W. Tao, X. Zhu, X. Yu, X. Zeng, Q. Xiao, X. Zhang, X. Ji, X. Wang, J. Shi, H. Zhang, L. Mei, Adv. Mater. 2017, 29, 1603276.

[66] M. Abbott, Y. Ustoyev, Semin. Oncol. Nurs. 2019, 35, 150923.

[67] P. Dobosz, T. Dzieciątkowski, Front. Immunol. 2019, 10, 2965.

[68] a) P. Berraondo, M. F. Sanmamed, M. C. Ochoa, I. Etxeberria, M. A. Aznar, J. L Pérez-Gracia, M. E. Rodríguez-Ruiz, M. Ponz-Sarvise, E. Castañón, I. Melero, Br. J. Cancer 2019, 120, 6;b) J. Eno, J. Adv. Pract. Oncol. 2017, 8, 747.

[69] D. J. Propper, F. R. Balkwill, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2022, 19, 237.

[70] G. P. Adams, L. M. Weiner, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 1147.

[71] M. C. Sellars, C. J. Wu, E. F. Fritsch, Cell 2022, 185, 2770.

[72] K. M. Maalej, M. Merhi, V. P. Inchakalody, S. Mestiri, M. Alam, C. Maccalli, H. Cherif, S. Uddin, M. Steinhoff, F. M. Marincola, S. Dermime, Mol. Cancer 2023, 22, 20.

[73] H. L. Kaufman, F. J. Kohlhapp, A. Zloza, Nat. Rev. Drug Discov. 2015, 14, 642.

[74] Y. Cheng, X. F. Fang, H. G. Hu, J. Wang, L. F. Sun, Y. Yuan, Immunotherapy 2020, 12, 229.

[75] J. Duerinck, S. Du Four, F. Bouttens, C. Andre, V. Verschaeve, F. Van Fraeyenhove, C. Chaskis, N. D’Haene, M. Le Mercier, A. Rogiers, A. Michotte, I. Salmon, B. Neyns, J. Neurooncol. 2018, 136, 115.

[76] B. Wang, T. Lan, H. Xiao, Z. H. Chen, C. Wei, L. F. Chen, J. F. Guan, R. F. Yuan, X. Yu, Z. G. Hu, H. J. Wu, Z. Dai, K. Wang, Cancer Cell Int. 2021, 21, 286.

[77] H. M. Matsui, S. Hazama, M. Nakajima, M. Xu, S. Matsukuma, Y. Tokumitsu, Y. Shindo, S. Tomochika, S. Yoshida, M. Iida, N. Suzuki, S. Takeda, S. Yoshino, T. Ueno, M. Oka, H. Nagano, Cancer Immunol. Immunother. 2021, 70, 945.

[78] T. Takami, K. Yasuda, N. Uozumi, Y. Musiake, H. Shintani, N. Kataoka, T. Yamaguchi, S. Makimoto, J. Med. Case Rep. 2021, 15, 604.

[79] Y. T. Lee, Y. J. Tan, C. E. Oon, Eur. J. Pharmacol. 2018, 834, 188.

[80] Y. Qian, L. Gong, S. Li, K. Mao, X. Li, G. Liao, Front. Oncol. 2022, 12, 879454.

[81] J. Tao, H. Yang, Z. Hao, C. Liang, Y. Du, C. Zhang, Y. Yin, J. Zhou, Medicine 2022, 101, e32109.

[82] a) J. Dobson, G. F. de Queiroz, J. P. Golding, Vet. J. 2018, 233, 8;b) Q. Zhang, L. Li, J. BUON 2018, 23, 561.

[83] P. C. Mayor, S. Lele, Cancers 2016, 8, 88.

[84] Z. Chen, X. Jiang, P. Xue, S. Chen, S. Li, Z. Li, W. Pan, D. Zhang, Photodiagnosis Photodyn. Ther. 2022, 40, 103122.

[85] a) S. Chen, C. Xing, D. Huang, C. Zhou, B. Ding, Z. Guo, Z. Peng, D. Wang, X. Zhu, S. Liu, Z. Cai, J. Wu, J. Zhao, Z. Wu, Y. Zhang, C. Wei, Q. Yan, H. Wang, D. Fan, L. Liu, H. Zhang, Y. Cao, Sci. Adv. 2020, 6, eaay6825; b) Z. Xie, M. Peng, R. Lu, X. Meng, W. Liang, Z. Li, M. Qiu, B. Zhang, G. Nie, N. Xie, H. Zhang, P. N. Prasad, Light: Sci. Appl. 2020, 9, 161.

[86] Z. Zhang, G. Kuang, S. Zong, S. Liu, H. Xiao, X. Chen, D. Zhou, Y. Huang, Adv. Mater. 2018, 30, e1803217.

[87] Y. Zhang, T. Wang, Y. Zhuang, T. He, X. Wu, L. Su, J. Kang, J. Chang, H. Wang, ACS Biomater. Sci. Eng. 2021, 7, 5717.

[88] T. Li, G. Chen, Z. Xiao, B. Li, H. Zhong, M. Lin, Y. Cai, J. Huang, X. Xie, X. Shuai, Nano Lett. 2022, 22, 3095.

[89] Y. Zhang, T. Wang, Y. Tian, C. Zhang, K. Ge, J. Zhang, J. Chang, H. Wang, Acta Pharm. Sin. B 2021, 11, 1978.

[90] Z. Lu, L. Ma, L. Mei, K. Ren, M. Li, L. Zhang, X. Liu, Q. He, Int. J. Pharm. 2022, 628, 122303.

[91] Q. Leng, Y. Li, P. Zhou, K. Xiong, Y. Lu, Y. Cui, B. Wang, Z. Wu, L. Zhao, S. Fu, Mater. Sci. Eng. C Mater. Biol. Appl. 2021, 129, 112390.

[92] S. Gu, J. Xu, W. Teng, X. Huang, H. Mei, X. Chen, G. Nie, Z. Cui, X. Liu, Y. Zhang, K. Wang, Int. J. Biol. Macromol. 2022, 194, 233.

[93] Y. Liu, C. Li, H. Xia, J. Bi, R. Guan, X. Du, H. Zhang, Z. He, Y. Wang, H. Liu, Acta Biomater. 2022, 141, 132.

[94] X. Li, F. Xu, Y. He, Y. Li, J. Hou, G. Yang, S. Zhou, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2004851.

[95] B. Zhuang, T. Chen, Z. Xiao, Y. Jin, Int. J. Pharm. 2020, 577, 119048.

[96] L. Chen, Q. Yu, K. Cheng, P. D. Topham, M. Xu, X. Sun, Y. Pan, Y. Jia, S. Wang, L. Wang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 60837.

[97] T. Y. Sun, W. Yan, C. M. Yang, L. F. Zhang, H. L. Tang, Y. Chen, H. X. Hu, X. Wei, Genet. Mol. Res. 2015, 14, 16222.

[98] X. P. Zhang, X. J. Chen, B. Z. Li, S. Xu, Z. L. Wu, M. G. Hu, Z. M. Zhao, G. D. Zhao, C. R. Wang, W. Hong, S. P. Li, L. Li, C. G. Wang, G. Nie, R. Liu, Biomaterials 2022, 281, 121362.

[99] E. Pretzsch, F. Bösch, B. Renz, J. Werner, M. Angele, I. H. Chaudry, Shock 2021, 55, 455.

[100] Y. Liang, M. Li, Y. Huang, B. Guo, Small 2021, 17, e2101356.

[101] F. Liu, Z. Dai, Q. Cheng, L. Xu, L. Huang, Z. Liu, X. Li, N. Wang, G. Wang, L. Wang, Z. Wang, Biomaterials 2022, 284, 121485.

[102] Y. Zhang, X. Fu, J. Jia, T. Wikerholmen, K. Xi, Y. Kong, J. Wang, H. Chen, Y. Ma, Z. Li, C. Wang, Q. Qi, F. Thorsen, J. Wang, J. Cui, X. Li, S. Ni, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 43408.

[103] R. Belluomo, A. Khodaei, S. Amin Yavari, Acta Biomater. 2023, 156, 234.

[104] S. N. Jayash, P. R. Cooper, R. M. Shelton, S. A. Kuehne, G. Poologasundarampillai, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 12267.

[105] J. W. Lu, F. Yang, Q. F. Ke, X. T. Xie, Y. P. Guo, Nanomedicine 2018, 14, 811.

[106] F. Yang, J. Lu, Q. Ke, X. Peng, Y. Guo, X. Xie, Sci. Rep. 2018, 8, 7345.

[107] Y. Lu, M. Li, L. Li, S. Wei, X. Hu, X. Wang, G. Shan, Y. Zhang, H. Xia, Q. Yin, Mater. Sci. Eng. C Mater. Biol. Appl. 2018, 82, 225.

[108] W. Dang, T. Li, B. Li, H. Ma, D. Zhai, X. Wang, J. Chang, Y. Xiao, J. Wang, C. Wu, Biomaterials 2018, 160, 92.

[109] I. E. Palamà, V. Arcadio, S. D’Amone, M. Biasiucci, G. Gigli, B. Cortese, Sci. Rep. 2017, 7, 12672.

[110] M. G. Raucci, I. Fasolino, M. Caporali, M. Serrano-Ruiz, A. Soriente, M. Peruzzini, L. Ambrosio, ACSAppl. Mater. Interfaces 2019, 11, 9333.

[111] W. Zhang, J. Gu, K. Li, J. Zhao, H. Ma, C. Wu, C. Zhang, Y. Xie, F. Yang, X. Zheng, Mater. Sci. Eng. C Mater. Biol. Appl. 2019, 102, 458.

[112] J. Liao, K. Shi, Y. Jia, Y. Wu, Z. Qian, Bioact. Mater. 2021, 6, 2221.

[113] W. Hao, Z. Zheng, L. Zhu, L. Pang, J. Ma, S. Zhu, L. Du, Y. Jin, Asian J. Pharm. Sci. 2021, 16, 86.

[114] H. Lin, S. Shi, X. Lan, X. Quan, Q. Xu, G. Yao, J. Liu, X. Shuai, C. Wang, X. Li, M. Yu, Small Methods 2021, 5, e2100536.

[115] X. Ji, D. Guo, J. Ma, M. Yin, Y. Yu, C. Liu, Y. Zhou, J. Sun, Q. Li, N. Chen, C. Fan, H. Song, Adv. Mater. 2021, 33, e2100949.

[116] Z. Li, L. Jiang, Z. Zhang, M. Deng, W. Wei, H. Tang, S. Guo, Y. Ye, K. Yao, Z. Liu, F. Zhou, Cancer Med. 2022, 11, 539.

[117] W. He, F. Zhang, F. Jiang, H. Liu, G. Wang, BMC Urol. 2022, 22, 195.

[118] J. Y. Hou, J. S. Chapman, E. Kalashnikova, W. Pierson, K. Smith-McCune, G. Pineda, R. M. Vattakalam, A. Ross, M. Mills, C. J. Suarez, T. Davis, R. Edwards, M. Boisen, S. Sawyer, H. T. Wu, S. Dashner, V. N. Aushev, G. V. George, M. Malhotra, B. Zimmermann, H. Sethi, A. C. ElNaggar, A. Aleshin, J. M. Ford, Gynecol. Oncol. 2022, 167, 334.

[119] X. Meng, Z. Du, Y. Wang, Biomed Res. Int. 2018, 2018, 8194670.

[120] a) Y. Chen, Z. Chen, T. Li, M. Qiu, J. Zhang, Y. Wang, W. Yuan, A. H. Ho, O. Al-Hartomy, S. Wageh, A. G Al-Sehemi, X. Shi, J. Li, Z. Xie, L. Xuejin, H. Zhang, ACS Nano 2023, 17, 12903;b) J. Shen, Z. Chen, R. Xie, J. Li, C. Liu, Y. He, X. Ma, H. Yang, Z. Xie, Biosens. Bioelectron. 2023, 237, 115523;c) C. Wu, Z. Chen, C. Li, Y. Hao, Y. Tang, Y. Yuan, L. Chai, T. Fan, J. Yu, X. Ma, O. A Al-Hartomy, S. Wageh, A. G Al-Sehemi, Z. Luo, Y. He, J. Li, Z. Xie, H. Zhang, Nanomicro Lett. 2022, 14, 159.

[121] Z. Chen, C. Wu, Y. Yuan, Z. Xie, T. Li, H. Huang, S. Li, J. Deng, H. Lin, Z. Shi, C. Li, Y. Hao, Y. Tang, Y. You, O. A Al-Hartomy, S. Wageh, A. G Al-Sehemi, R. Lu, L. Zhang, X. Lin, Y. He, G. Zhao, D. Li, H. Zhang, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 141.

[122] Z. Chen, J. Li, T. Li, T. Fan, C. Meng, C. Li, J. Kang, L. Chai, Y. Hao, Y. Tang, O. A Al-Hartomy, S. Wageh, A. G Al-Sehemi, Z. Luo, J. Yu, Y. Shao, D. Li, S. Feng, W. J. Liu, Y. He, X. Ma, Z. Xie, H. Zhang, Natl. Sci. Rev. 2022, 9, nwac104.

[123] J. Chen, Z. Chen, C. Meng, J. Zhou, Y. Peng, X. Dai, J. Li, Y. Zhong, X. Chen, W. Yuan, H.-P. Ho, B. Z. Gao, J. Qu, X. Zhang, H. Zhang, Y. Shao, Light: Sci. Appl. 2023, 12, 273.

[124] F. Zheng, Z. Chen, J. Li, R. Wu, B. Zhang, G. Nie, Z. Xie, H. Zhang, Adv. Sci. 2022, 9, e2105231.

[125] X. Wang, J. Xue, B. Ma, J. Wu, J. Chang, M. Gelinsky, C. Wu, Adv. Mater. 2020, 32, e2005140.

[126] T. Wei, J. Liu, D. Li, S. Chen, Y. Zhang, J. Li, L. Fan, Z. Guan, C. M. Lo, L. Wang, K. Man, D. Sun, Small 2020, 16, e1906908.

[127] V. Brancato, J. M. Oliveira, V. M. Correlo, R. L. Reis, S. C. Kundu, Biomaterials 2020, 232, 119744.

[128] B. Samara, M. Deliorman, P. Sukumar, M. A. Qasaimeh, Lab Chip 2021, 21, 844.

[129] J. Antunes, V. M. Gaspar, L. Ferreira, M. Monteiro, R. Henrique, C. Jerónimo, J. F. Mano, Acta Biomater. 2019, 94, 392.

[130] K. Hinohara, Gan to Kagaku Ryoho 2023, 50, 7.

[131] C. L. Wang, W. C. Guan, R. Chen, Y. Levi-Kalisman, Y. C. Xu, L. W. Zhang, M. Zhou, G. X. Xu, H. J. Dou, Nano Res. 2020, 13, 3110.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 2024 The Author(s). VIEW published by Shanghai Fuji Technology Consulting Co., Ltd, authorized by Professional Community of Experimental Medicine, National Association of Health Industry and Enterprise Management (PCEM) and John Wiley & Sons Australia, Ltd.