Dynamic interplay of intratumoral microbiota within the colorectal cancer microenvironment

Abstract

Colorectal cancer (CRC) is a complex malignancy, influenced not only by cancer cells but also by the tumor microenvironment (TME). Within the TME, emerging evidence highlights the presence and functional roles of diverse microbial entities, referred to as intratumoral microbiota. The distribution of these microbiota exhibits significant heterogeneity and engages in dynamic interactionswith tumor cells, forming a unique ecosystem. Certain bacterial strains distinctly influence the TME of CRC, affecting the characteristics and progression of the tumor. This review summarizes the intricate roles of intratumoral microbiota within CRC’s TME, emphasizing their importance in the disease’s development and progression, and discuss the opportunities and challenges in the field.

Keywords

colorectal cancer / heterogeneity / intratumoral microbiota / tumor microenvironment

References

[1] R. L. Siegel, N. S. Wagle, A. Cercek, R. A. Smith, A. Jemal, CA Cancer J. Clin.2023, 73, 233.

[2] M. S. Cappell, Gastroenterol. Clin. N. Am.2008, 37, 1.

[3] A. Wong-Rolle, H. K. Wei, C. Zhao, C. Jin, Protein Cell2021, 12, 426.

[4] R. Chandra, J. D. Karalis, C. Liu, G. Z. Murimwa, J. Voth Park, C. A. Heid, S. I. Reznik, E. Huang, J. D. Minna, R. A. Brekken, Cancers2021, 13, 6206.

[5] P. C. Y Woo, S. K. P. Lau, J. L. L. Teng, H. Tse, K.-Y. Yuen, Clin. Microbiol. Infect.2008, 14, 908.

[6] C. Y. Chiu, S. A. Miller, Nat. Rev. Genet.2019, 20, 341.

[7] R. Baghban, L. Roshangar, R. Jahanban-Esfahlan, K. Seidi, A. Ebrahimi-Kalan, M. Jaymand, S. Kolahian, T. Javaheri, P. Zare, Cell Commun. Signal.2020, 18, 59.

[8] M. Fidelle, S. Yonekura, M. Picard, A. Cogdill, A. Hollebecque, M. P. Roberti, L. Zitvogel, Front. Immunol.2020, 11, 600886.

[9] F. Pagès, A. Berger, M. Camus, F. Sanchez-Cabo, A. Costes, R. Molidor, B. Mlecnik, A. Kirilovsky, M. Nilsson, D. Damotte, T. Meatchi, P. Bruneval, P.-H. Cugnenc, Z. Trajanoski, W.-H. Fridman, J. Galon, N. Engl. J. Med.2005, 353, 2654.

[10] J. Galon, A. Costes, F. Sanchez-Cabo, A. Kirilovsky, B. Mlecnik, C. Lagorce-Pagès, M. Tosolini, M. Camus, A. Berger, P. Wind, F. Zinzindohoué, P. Bruneval, P.-H. Cugnenc, Z. Trajanoski, W.-H. Fridman, F. Pagès, Science2006, 313, 1960.

[11] H. Shi, J. Zhang, X. Han, H. Li, M. Xie, Y. Sun, W. Liu, X. Ba, X. Zeng, Int. J. Cancer2017, 140, 1370.

[12] H. Wang, T. Tian, J. Zhang, Int. J. Mol. Sci.2021, 22, 8470.

[13] I. Sieminska, J. Baran, Front. Immunol.2020, 11, 1526.

[14] M. Truffi, L. Sorrentino, F. Corsi, Adv. Exp. Med. Biol.2020, 1234, 15.

[15] R. Ferrarotto, P. M. Hoff, Clin. Colorectal Cancer2013, 12, 1.

[16] K. A. Rmali, M. C. A. Puntis, W. G. Jiang, Colorectal Disease2007, 9, 3.

[17] A. A. Bhat, S. Nisar, M. Singh, B. Ashraf, T. Masoodi, C. P. Prasad, A. Sharma, S. Maacha, T. Karedath, S. Hashem, S. B. Yasin, P. Bagga, R. Reddy, M. P. Frennaux, S. Uddin, P. Dhawan, M. Haris, M. A. Macha, Cancer Commun.2022, 42, 689.

[18] H. Omar Al-Hassi, O. Ng, M. Brookes, Gut2018, 67, 395.

[19] T. Kovács, E. Mikó, G. Ujlaki, Z. Sári, P. Bai, Tumor Microenvironment Advances in Experimental Medicine and Biology, Chapter 10, Springer 2020, 137.

[20] D. Nejman, I. Livyatan, G. Fuks, N. Gavert, Y. Zwang, L. T. Geller, A. Rotter-Maskowitz, R. Weiser, G. Mallel, E. Gigi, A. Meltser, G. M. Douglas, I. Kamer, V. Gopalakrishnan, T. Dadosh, S. Levin-Zaidman, S. Avnet, T. Atlan, Z. A. Cooper, R. Arora, A. P. Cogdill, M. A. W. Khan, G. Ologun, Y. Bussi, A. Weinberger, M. Lotan-Pompan, O. Golani, G. Perry, M. Rokah, K. Bahar-Shany, Science2020, 368, 973.

[21] L. Narunsky-Haziza, G. D Sepich-Poore, I. Livyatan, O. Asraf, C. Martino, D. Nejman, N. Gavert, J. E. Stajich, G. Amit, A. González, S. Wandro, G. Perry, R. Ariel, A. Meltser, J. P. Shaffer, Q. Zhu, N. Balint-Lahat, I. Barshack, M. Dadiani, E. N Gal-Yam, S. P. Patel, A. Bashan, A. D. Swafford, Y. Pilpel, R. Knight, R. Straussman, Cell2022, 185, 3789.

[22] X. Chai, J. Wang, H. Li, C. Gao, S. Li, C. Wei, J. Huang, Y. Tian, J. Yuan, J. Lu, D. Gao, Y. Zheng, C. Huang, J. Zhou, G. Shi, A. Ke, F. Liu, J. Fan, J. Cai, Gut Microbes2023, 15, 2156255.

[23] Y. Xie, F. Xie, X. Zhou, L. Zhang, B. Yang, J. Huang, F. Wang, H. Yan, L. Zeng, L. Zhang, F. Zhou, Adv. Sci.2022, 9, e2200470.

[24] L. Yang, A. Li, Y. Wang, Y. Zhang, Signal Transduct. Target. Ther.2023, 8, 35.

[25] M. C. Merlano, C. Granetto, E. Fea, V. Ricci, O. Garrone, ESMO Open2017, 2, e000218.

[26] A. Bertocchi, S. Carloni, P. S. Ravenda, G. Bertalot, I. Spadoni, A. Lo Cascio, S. Gandini, M. Lizier, D. Braga, F. Asnicar, N. Segata, C. Klaver, P. Brescia, E. Rossi, A. Anselmo, S. Guglietta, A. Maroli, P. Spaggiari, N. Tarazona, A. Cervantes, S. Marsoni, L. Lazzari, M. G. Jodice, C. Luise, M. Erreni, S. Pece, P. P. Di Fiore, G. Viale, A. Spinelli, C. Pozzi, et al. Cancer Cell2021, 39, 708.

[27] Y. Chen, B. Liu, Y. Wei, D.-M. Kuang, Pharmacol. Res.2021, 174, 105966.

[28] J. Wang, Y. Wang, Z. Li, X. Gao, D. Huang, Front. Oncol.2021, 11, 685641.

[29] J. L. Galeano Niño, H. Wu, K. D. LaCourse, A. G. Kempchinsky, A. Baryiames, B. Barber, N. Futran, J. Houlton, C. Sather, E. Sicinska, A. Taylor, S. S. Minot, C. D. Johnston, S. Bullman, Nature2022, 611, 810.

[30] N. Han, Z. Pan, G. Liu, R. Yang, B. Yujing, Front. Microbiol.2021, 12, 690600.

[31] M. Castellarin, R. L. Warren, J. D. Freeman, L. Dreolini, M. Krzywinski, J. Strauss, R. Barnes, P. Watson, E. Allen-Vercoe, R. A. Moore, R. A. Holt, Genome Res.2012, 22, 299.

[32] A. D. Kostic, D. Gevers, C. S. Pedamallu, M. Michaud, F. Duke, A. M. Earl, A. I. Ojesina, J. Jung, A. J. Bass, J. Tabernero, J. Baselga, C. Liu, R. A. Shivdasani, S. Ogino, B. W. Birren, C. Huttenhower, W. S. Garrett, M. Meyerson, Genome Res.2012, 22, 292.

[33] P. S. Hu, T. Li, J. F. Lin, M. Z. Qiu, D. S. Wang, Z. X. Liu, Z. H. Chen, L. P. Yang, X. L. Zhang, Q. Zhao, Y. X. Chen, Y. X. Lu, Q. N. Wu, H. Y. Pu, Z. L. Zeng, D. Xie, H. Q. Ju, H. Y. Luo, R. H. Xu, Signal Transduct. Target. Ther.2020, 5, 183.

[34] L. Schwartz, C. Supuran, K. Alfarouk, Anticancer Agents Med. Chem.2017, 17, 164.

[35] W. J. Dahl, D. Rivero Mendoza, J. M. Lambert, The Microbiome in Health and Disease Progress in Molecular Biology and Translational Science, Elsevier 2020, 171, 237.

[36] C. M. Dejea, P. Fathi, J. M. Craig, A. Boleij, R. Taddese, A. L. Geis, X. Wu, C. E. Destefano Shields, E. M. Hechenbleikner, D. L. Huso, R. A. Anders, F. M. Giardiello, E. C. Wick, H. Wang, S., D. M. Pardoll, F. Housseau, C. L. Sears, Science2018, 359, 592.

[37] T. M. Wassenaar, Crit. Rev. Microbiol.2018, 44, 619.

[38] G. Cuevas-Ramos, C. R. Petit, I. Marcq, M. Boury, E. Oswald, J.-P. Nougayrède, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.2010, 107, 11537.

[39] A. Lasry, A. Zinger, Y. Ben-Neriah, Nat. Immunol.2016, 17, 230.

[40] C. Pleguezuelos-Manzano, J. Puschhof, A. Rosendahl Huber, A. Van Hoeck, H. M. Wood, J. Nomburg, C. Gurjao, F. Manders, G. Dalmasso, P. B. Stege, F. L. Paganelli, M. H. Geurts, J. Beumer, T. Mizutani, Y. Miao, R. Van Der Linden, S. Van Der Elst, J. C. Ambrose, P. Arumugam, E. L. Baple, M. Bleda, F. Boardman-Pretty, J. M. Boissiere, C. R. Boustred, H. Brittain, M. J. Caulfield, G. C. Chan, C. E. H. Craig, L. C. Daugherty, A. De Burca, et al. Nature2020, 580, 269.

[41] Y. K. Lee, P. Mehrabian, S. Boyajian, W.-L. Wu, J. Selicha, S. Vonderfecht, S. K. Mazmanian, Cancer2018, 3, e00587-18.

[42] S. Ogino, K. Nosho, N. Irahara, J. A. Meyerhardt, Y. Baba, K. Shima, J. N. Glickman, C. R. Ferrone, M. Mino-Kenudson, N. Tanaka, G. Dranoff, E. L. Giovannucci, C. S. Fuchs, Am. Assoc. Cancer Res.2009, 15, 6412.

[43] A. D. Kostic, E. Chun, L. Robertson, J. N. Glickman, C. A. Gallini, M. Michaud, T. E. Clancy, D. C. Chung, P. Lochhead, G. L. Hold, E. M El-Omar, D. Brenner, C. S. Fuchs, M. Meyerson, W. S. Garrett, Cell Host Microbe2013, 14, 207.

[44] S. Zhang, S. Cai, Y. Ma, J. Cancer2018, 9, 1652.

[45] G. Serna, F. Ruiz-Pace, J. Hernando, L. Alonso, R. Fasani, S. Landolfi, R. Comas, J. Jimenez, E. Elez, S. Bullman, J. Tabernero, J. Capdevila, R. Dienstmann, P. Nuciforo, Ann. Oncol.2020, 31, 1366.

[46] S. Wang, Y. Liu, J. Li, L. Zhao, W. Yan, B. Lin, X. Guo, Y. Wei, Front. Cell Dev. Biol.2021, 9, 710165.

[47] M. R. Rubinstein, J. E. Baik, S. M. Lagana, R. P. Han, W. J. Raab, D. Sahoo, P. Dalerba, T. C. Wang, Y. W. Han, EMBO Rep.2019, 20, e47638.

[48] M. R. Rubinstein, X. Wang, W. Liu, Y. Hao, G. Cai, Y. W. Han, Cell Host Microbe2013, 14, 195.

[49] C. W. Kaplan, X. Ma, A. Paranjpe, A. Jewett, R. Lux, S. Kinder-Haake, W. Shi, Infect. Immun.2010, 78, 4773 .

[50] C. Gur, Y. Ibrahim, B. Isaacson, R. Yamin, J. Abed, M. Gamliel, J. Enk, Y. Bar-On, N. Stanietsky-Kaynan, S. Coppenhagen-Glazer, N. Shussman, G. Almogy, A. Cuapio, E. Hofer, D. Mevorach, A. Tabib, R. Ortenberg, G. Markel, K. Miklić, S. Jonjic, C. A. Brennan, W. S. Garrett, G. Bachrach, O. Mandelboim, Immunity2015, 42, 344.

[51] D. D. Kharlampieva, V. A. Manuvera, O. V. Podgorny, S. I. Kovalchuk, O. V. Pobeguts, I. A. Altukhov, D. G. Alexeev, V. N. Lazarev, V. M. Govorun, Biochimie2013, 95, 2123.

[52] S. Wu, K.-J. Rhee, E. Albesiano, S. Rabizadeh, X. Wu, H.-R. Yen, D. L. Huso, F. L. Brancati, E. Wick, F. Mcallister, F. Housseau, D. M. Pardoll, C. L. Sears, Nat. Med.2009, 15, 1016.

[53] L. Dedecker, B. Coppedge, J. Avelar-Barragan, W. Karnes, K. Whiteson, Gut Microbes2021, 13, 1854641.

[54] K. Hata, A. Andoh, M. Shimada, S. Fujino, S. Bamba, Y. Araki, T. Okuno, Y. Fujiyama, T. Bamba, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol.2002, 282, G1035.

[55] S.-R. Park, D.-J. Kim, S.-H. Han, M.-J. Kang, J.-Y. Lee, Y.-J. Jeong, S.-J. Lee, T.-H. Kim, S.-G. Ahn, J.-H. Yoon, J.-H. Park, Infect. Immun.2014, 82, 1914.

[56] C. Kong, X. Yan, Y. Zhu, H. Zhu, Y. Luo, P. Liu, S. Ferrandon, M. F. Kalady, R. Gao, J. He, F. Yin, X. Qu, J. Zheng, Y. Gao, Q. Wei, Y. Ma, J.-Y. Liu, H. Qin, Cancer Res.2021, 81, 4485.

[57] N. Scott, E. Whittle, P. Jeraldo, N. Chia, Neoplasia2022, 29, 100797.

[58] S. Bullman, C. S. Pedamallu, E. Sicinska, T. E. Clancy, X. Zhang, D. Cai, D. Neuberg, K. Huang, F. Guevara, T. Nelson, O. Chipashvili, T. Hagan, M. Walker, A. Ramachandran, B. Diosdado, G. Serna, N. Mulet, S. Landolfi, S. Ramon Y Cajal, R. Fasani, A. J. Aguirre, K. Ng, E. Élez, S. Ogino, J. Tabernero, C. S. Fuchs, W. C. Hahn, P. Nuciforo, M. Meyerson, Science2017, 358, 1443.

[59] X. Xia, W. K. K. Wu, S. H. Wong, D. Liu, T. N. Y. Kwong, G. Nakatsu, P. S. Yan, Y. M. Chuang, M. W. Chan, O. O. Coker, Z. Chen, Y. K. Yeoh, L. Zhao, X. Wang, W. Y. Cheng, M. T. V. Chan, P. K. S. Chan, J. J. Y. Sung, M. H. Wang, J. Yu, Microbiome2020, 8, 108.

[60] T. Tahara, E. Yamamoto, H. Suzuki, R. Maruyama, W. Chung, J. Garriga, J. Jelinek, H.-O. Yamano, T. Sugai, B. An, I. Shureiqi, M. Toyota, Y. Kondo, M. R. H. Estécio, J.-P. J. Issa, Cancer Res.2014, 74, 1311.

[61] C. A. Brennan, W. S. Garrett, Nat. Rev. Microbiol.2018, 17, 156.

[62] S. H. Wong, T. N. Y. Kwong, T.-C. Chow, A. K. C. Luk, R. Z. W. Dai, G. Nakatsu, T. Y. T. Lam, L. Zhang, J. C. Y. Wu, F. K. L. Chan, S. S. M. Ng, M. C. S. Wong, S. C. Ng, W. K. K. Wu, J. Yu, J. J. Y. Sung, Gut2017, 66, 1441.

[63] Q. Liang, J. Chiu, Y. Chen, Y. Huang, A. Higashimori, J. Fang, H. Brim, H. Ashktorab, S. C. Ng, S. S. M. Ng, S. Zheng, F. K. L. Chan, J. J. Y. Sung, J. Yu, Am. Assoc. Cancer Res.2017, 23, 2061.

[64] H.-F. Wang, L.-F. Li, S.-H. Guo, Q.-Y. Zeng, F. Ning, W.-L. Liu, G. Zhang, Sci. Rep.2016, 6, 33440.

[65] K. Mima, R. Nishihara, Z. R. Qian, Y. Cao, Y. Sukawa, J. A. Nowak, J. Yang, R. Dou, Y. Masugi, M. Song, A. D. Kostic, M. Giannakis, S. Bullman, D. A. Milner, H. Baba, E. L. Giovannucci, L. A. Garraway, G. J. Freeman, G. Dranoff, W. S. Garrett, C. Huttenhower, M. Meyerson, J. A. Meyerhardt, A. T. Chan, C. S. Fuchs, S. Ogino, Gut2016, 65, 1973.

[66] G. D. Poore, E. Kopylova, Q. Zhu, C. Carpenter, S. Fraraccio, S. Wandro, T. Kosciolek, S. Janssen, J. Metcalf, S. J. Song, J. Kanbar, S. Miller-Montgomery, R. Heaton, R. Mckay, S. P. Patel, A. D. Swafford, R. Knight, Nature2020, 579, 567.

[67] S. P. Walker, M. Tangney, M. J. Claesson, Front. Oncol.2020, 10, 179.

[68] C. E. Destefano Shields, S. W. Van Meerbeke, F. Housseau, H. Wang, D. L. Huso, R. A. Casero, H. M. O’hagan, C. L. Sears, J. Infect. Dis.2016, 214, 122.

[69] A. Fu, B. Yao, T. Dong, Y. Chen, J. Yao, Y. Liu, H. Li, H. Bai, X. Liu, Y. Zhang, C. Wang, Y. Guo, N. Li, S. Cai, Cell2022, 185, 1356.

[70] L. Maier, M. Pruteanu, M. Kuhn, G. Zeller, A. Telzerow, E. E. Anderson, A. R. Brochado, K. C. Fernandez, H. Dose, H. Mori, K. R. Patil, P. Bork, A. Typas, Nature2018, 555, 623.

[71] S. Girisa, B. Shabnam, J. Monisha, L. Fan, C. Halim, F. Arfuso, K. Ahn, G. Sethi, A. Kunnumakkara, Molecules2019, 24, 734.

[72] R. Agarwal, C. T. Johnson, B. R. Imhoff, R. M. Donlan, N. A. Mccarty, A. J. García, Nat. Biomed. Eng.2018, 2, 841.

[73] K. Servick, Science2016, 352, 1506.

[74] Z. Dai, O. O. Coker, G. Nakatsu, W. K. K. Wu, L. Zhao, Z. Chen, F. K. L. Chan, K. Kristiansen, J. J. Y. Sung, S. H. Wong, J. Yu, Microbiome2018, 6, 70.

[75] W. Fong, Q. Li, J. Yu, Oncogene2020, 39, 4925.

[76] M. Eslami, B. Yousefi, P. Kokhaei, M. Hemati, Z. R. Nejad, V. Arabkari, A. Namdar, J. Cell. Physiol.2019, 234, 17127.

[77] K. Kosumi, T. Hamada, H. Koh, J. Borowsky, S. Bullman, T. S. Twombly, D. Nevo, Y. Masugi, L. Liu, A. Da Silva, Y. Chen, C. Du, M. Gu, C. Li, W. Li, H. Liu, Y. Shi, K. Mima, M. Song, K. Nosho, J. A. Nowak, R. Nishihara, H. Baba, X. Zhang, K. Wu, M. Wang, C. Huttenhower, W. S. Garrett, M. L. Meyerson, J. K. Lennerz, et al. , Am. J. Pathol.2018, 188, 2839.

[78] I. J. Park, J.-H. Lee, B.-H. Kye, H.-K. Oh, Y. B. Cho, Y.-T. Kim, J. Y. Kim, N. Y. Sung, S.-B. Kang, J.-M. Seo, J.-H. Sim, J.-L. Lee, I. K. Lee, J. Clin. Med.2020, 9, 2181.

[79] Z. Liu, H. Qin, Z. Yang, Y. Xia, W. Liu, J. Yang, Y. Jiang, H. Zhang, Z. Yang, Y. Wang, Q. Zheng, Aliment Pharmacol. Ther.2011, 33, 50.

[80] A. N. Mccoy, F. Araújo-Pérez, A. Azcarate-Peril, J. J. Yeh, R. S. Sandler, T. O. Keku, PLoS One2013, 8, e53653.

[81] C. Wu, A. A. M. Al Mamun, T. T. Luong, B. Hu, J. Gu, J. H. Lee, M. D’amore, A. Das, H. Ton-That, mBio2018, 9, 1128.

[82] Y. W. Han, A. Ikegami, P. Chung, L. Zhang, C. X. Deng, Appl. Environ. Microbiol.2007, 73, 3677.

[83] S. A. Dos Reis, L. L. Da Conceicao, N. P. Siqueira, D. D. Rosa, L. L. Da Silva, M. D. C. G. Peluzio, Nutr. Res.2017, 37, 1.

[84] M. Molska, J. Reguła, Nutrients2019, 11, 2453.

[85] Y. Flores Bueso, P. Lehouritis, M. Tangney, J. Controlled Release2018, 275, 217.

[86] P. Lehouritis, M. Stanton, F. O. Mccarthy, M. Jeavons, M. Tangney, J. Controlled Release2016, 222, 9.

[87] N. S. Forbes, Nat. Rev. Cancer2007, 10, 785.

[88] F. P. Canale, C. Basso, G. Antonini, M. Perotti, N. Li, A. Sokolovska, J. Neumann, M. J. James, S. Geiger, W. Jin, J.-P. Theurillat, K. A. West, D. S. Leventhal, J. M. Lora, F. Sallusto, R. Geiger, Nature2021, 598, 662.

[89] S. R. Hamilton, Scand. J. Gastroenterol. Suppl.1984, 93, 13.

[90] A. E. Bharucha, J. Clin. Gastroenterol.2006, 40, 96.

[91] S. H. Wong, J. Yu, Gastroenterol. Hepatol.2019, 16, 690.

[92] M. S. Shah, T. Desantis, J.-M. Yamal, T. Weir, E. P. Ryan, J. L. Cope, E. B. Hollister, PLoS One2018, 13, e0207002.

[93] Q. Wang, J. Ye, D. Fang, L. Lv, W. Wu, D. Shi, Y. Li, L. Yang, X. Bian, J. Wu, X. Jiang, K. Wang, Q. Wang, M. P. Hodson, L. M. Thibaut, J. W. K. Ho, E. Giannoulatou, L. Li, BMCMicrobiol.2020, 20, 83.

[94] W. Liu, X. Zhang, H. Xu, S. Li, H. C.-H. Lau, Q. Chen, B. Zhang, L. Zhao, H. Chen, J. J.-Y. Sung, J. Yu, Gastroenterology2021, 160, 2395.

[95] M. Wen, J. Wang, Z. Ou, G. Nie, Y. Chen, M. Li, Z. Wu, S. Xiong, H. Zhou, Z. Yang, G. Long, J. Su, H. Liu, Y. Jing, Z. Wen, Y. Fu, T. Zhou, H. Xie, W. Guan, X. Sun, Z. Wang, J. Wang, X. Chen, L. Jiang, X. Qin, Y. Xue, M. Huang, X. Huang, R. Pan, H. Zhen, et al. Interdiscip. Med.2023, 1, e20230017.

[96] J. Jervis-Bardy, L. E. X. Leong, S. Marri, R. J. Smith, J. M. Choo, H. C Smith-Vaughan, E. Nosworthy, P. S. Morris, S. O’leary, G. B. Rogers, R. L. Marsh, Microbiome2015, 3, 19.

[97] M. C. De Goffau, S. Lager, S. J. Salter, J. Wagner, A. Kronbichler, D. S Charnock-Jones, S. J. Peacock, G. C. S. Smith, J. Parkhill, Nat. Microbiol.2018, 3, 851.

[98] D. Kim, C. E. Hofstaedter, C. Zhao, L. Mattei, C. Tanes, E. Clarke, A. Lauder, S. Sherrill-Mix, C. Chehoud, J. Kelsen, M. Conrad, R. G. Collman, R. Baldassano, F. D. Bushman, K. Bittinger, Microbiome2017, 5, 52.

RIGHTS & PERMISSIONS

2023 2023 The Authors. View published by Shanghai Fuji Technology Consulting Co., Ltd, authorized by Professional Community of Experimental Medicine, National Association of Health Industry and Enterprise Management (PCEM) and John Wiley & Sons Australia, Ltd.