Acute kidney injury and iron metabolism: A narrative review focusing on pathophysiology and therapy

Abstract

Acute kidney injury (AKI) represents a substantial challenge to public health and is characterized by elevated occurrence and fatality rates. In the last 3 decades, the disruption of iron homeostasis and the cytotoxic effects mediated by iron have been extensively acknowledged as contributors to, as well as outcomes of, renal damage. Therefore, iron metabolism has become the focus of novel therapeutic interventions for AKI, with targeted iron metabolism strategies showing great potential. In this review, we have explored the dysregulation of iron metabolism in AKI and the AKI caused by iron metabolism disorders. We have summarized the complex mechanisms of iron metabolism in the kidney and emphasized the potential role of iron metabolism-related metabolic pathways in the treatment and prevention of AKI. Finally, we have reviewed various strategies targeting iron metabolism for the treatment of AKI, hoping to provide more effective treatment options for AKI patients in the future.

Keywords

acute kidney injury / biomarker / catalytic iron / iron homeostasis / translational research

References

[1] R. Bellomo, J. A. Kellum, C. Ronco, Lancet2012, 380, 756.

[2] Kidney Disease: Improving Global Outcomes Acute Kidney Injury Work Group, in KDIGO Clinical Practice Guidelines for Acute Kidney Injury, Vol. 2, pp. 1-1382012.

[3] R. R. Shan, J. T. Yu, S. F. Zhang, M. M. Xie, R. Hou, C. Y. Xie, Z. H. Dong, Q. Yang, X. W. Hu, Y. H. Dong, Y. Zhang, X. F. Luo, Z. Y. Cui, X. Y. Liu, Y. C. Xie, J. G. Wen, M. M. Liu, J. Jin, Q. Chen, X. M. Meng, Phytomedicine2024, 123, 155252.

[4] Q. Lin, S. Li, N. Jiang, X. Shao, M. Zhang, H. Jin, Z. Zhang, J. Shen, Y. Zhou, W. Zhou, L. Gu, R. Lu, Z. Ni, Redox Biol.2019, 26, 101254.

[5] E. A. Hoste, S. M. Bagshaw, R. Bellomo, C. M. Cely, R. Colman, D. N. Cruz, K. Edipidis, L. G. Forni, C. D. Gomersall, D. Govil, P. M. Honoré, O. Joannes-Boyau, M. Joannidis, A. M. Korhonen, A. Lavrentieva, R. L. Mehta, P. Palevsky, E. Roessler, C. Ronco, S. Uchino, J. A. Vazquez, E. Vidal Andrade, S. Webb, J. A. Kellum, Intensive Care Med.2015, 41, 1411.

[6] N. Srisawat, F. E. Sileanu, R. Murugan, R. Bellomo, P. Calzavacca, R. Cartin-Ceba, D. Cruz, J. Finn, E. A. Hoste, K. Kashani, C. Ronco, S. Webb, J. A. Kellum, Am. J. Nephrol.2015, 41, 81.

[7] K. P. Ng, D. Chanouzas, B. Fallouh, J. Baharani, QJM2012, 105, 33.

[8] P. G. Metnitz, C. G. Krenn, H. Steltzer, T. Lang, J. Ploder, K. Lenz, J. R. Le Gall, W. Druml, Crit. Care Med.2002, 30, 2051.

[9] S. Uchino, J. A. Kellum, R. Bellomo, et al., JAMA2005, 294, 813.

[10] S. M. Bagshaw, R. Wald, Nat. Rev. Nephrol.2016, 12, 445.

[11] T. V. Dupre, L. J. Siskind, Adv. Biol. Regul.2018, 70, 31.

[12] L. Prieto-GarcíA, M. Pericacho, S. M. Sancho-Martínez, Á. Sánchez, C. Martínez-Salgado, J. M. López-Novoa, F. J. López-Hernández, Pharmacol. Ther.2016, 167, 132.

[13] P. K. Moore, R. K. Hsu, K. D. Liu, Am. J. Kidney Dis.2018, 72, 136.

[14] M. Meola, S. Samoni, I. Petrucci, C. Ronco, Contrib. Nephrol.2016, 188, 64.

[15] M. Haase, R. Bellomo, A. Haase-Fielitz, J. Am. Coll. Cardiol.2010, 55, 2024.

[16] B. Borawski, J. Malyszko, Adv. Med. Sci.2020, 65, 361.

[17] D. Ma, C. Li, P. Jiang, Y. Jiang, J. Wang, D. Zhang, Dig. Dis. Sci.2021, 66, 483.

[18] D. Martin-Sanchez, O. Ruiz-Andres, J. Poveda, S. Carrasco, P. Cannata-Ortiz, M. D. Sanchez-Niño, M. Ruiz Ortega, J. Egido, A. Linkermann, A. Ortiz, A. B. Sanz, J. Am. Soc. Nephrol.2017, 28, 218.

[19] J. Wang, Y. Liu, Y. Wang, L. Sun, Oxid. Med. Cell. Longev.2021, 2021, 6654887.

[20] P. A. Frey, G. H. Reed, ACS Chem. Biol.2012, 7, 1477.

[21] P. Ponka, Kidney Int. Suppl.1999, 69, S2.

[22] A. Von Drygalski, J. W. Adamson, JPEN J. Parenter. Enteral Nutr.2013, 37, 599.

[23] C. Camaschella, N. Engl. J. Med.2015, 373, 485.

[24] M. U. Muckenthaler, S. Rivella, M. W. Hentze, B. Galy, Cell2017, 168, 344.

[25] K. Pantopoulos, Front. Nutr.2018, 5, 103.

[26] A. Pietrangelo, Liver Int.2016, 36, 116.

[27] Y. Kong, S. Akatsuka, Y. Motooka, H. Zheng, Z. Cheng, Y. Shiraki, T. Mashimo, T. Imaoka, S. Toyokuni, Redox Biol.2022, 54, 102356.

[28] S. J. Dixon, K. M. Lemberg, M. R. Lamprecht, R. Skouta, E. Zaitsev, C. Gleason, D. Patel, A. Bauer, A. Cantley, W. Yang, B. Morrison,, B. Stockwell, Cell2012, 149, 1060.

[29] Y. Xie, W. Hou, X. Song, Y. Yu, J. Huang, X. Sun, R. Kang, D. Tang, Cell Death Differ.2016, 23, 369.

[30] A. Lopez, P. Cacoub, I. C. Macdougall, L. Peyrin-Biroulet, Lancet2016, 387, 907.

[31] M. D. Cappellini, J. Comin-Colet, A. De Francisco, A. Dignass, W. Doehner, C. S. Lam, I. C. Macdougall, G. Rogler, C. Camaschella, R. Kadir, N. J. Kassebaum, D. R. Spahn, A. T. Taher, K. M. Musallam, Am. J. Hematol.2017, 92, 1068.

[32] K. V. Kowdley, E. M. Gochanour, V. Sundaram, R. A. Shah, P. Handa, Hepatol. Commun.2021, 5, 723.

[33] N. C. Andrews, N. Engl. J. Med.1999, 341, 1986.

[34] B. K. Fuqua, C. D. Vulpe, G. J. Anderson, J. Trace Elem. Med. Biol.2012, 26, 115.

[35] M. Shayeghi, G. O. Latunde-Dada, J. S. Oakhill, A. H. Laftah, K. Takeuchi, N. Halliday, Y. Khan, A. Warley, F. E. McCann, R. C. Hider, D. M. Frazer, G. J. Anderson, C. D. Vulpe, R. J. Simpson, A. T. McKie, Cell2005, 122, 789.

[36] T. N. Dang, G. M. Bishop, R. Dringen, S. R. Robinson, Glia2010, 58, 55.

[37] C. White, X. Yuan, P. J. Schmidt, E. Bresciani, T. Samuel, D. Campagna, C. Hall, K. Bishop, M. Calicchio, A. Lapierre, D. Ward, P. Liu, M. Fleming, I. Hamza, Cell Metab.2013, 17, 261.

[38] C. C. Philpott, J. Biol. Chem.2012, 287, 13518.

[39] K. Gkouvatsos, G. Papanikolaou, K. Pantopoulos, Biochim. Biophys. Acta2012, 1820, 188.

[40] A. T. Mckie, D. Barrow, G. O. Latunde-Dada, A. Rolfs, G. Sager, E. Mudaly, M. Mudaly, C. Richardson, D. Barlow, A. Bomford, T. J. Peters, K. B. Raja, S. Shirali, M. A. Hediger, F. Farzaneh, R. J. Simpson, Science2001, 291, 1755.

[41] J. Choi, P. Masaratana, G. O. Latunde-Dada, M. Arno, R. J. Simpson, A. T. McKie, J. Nutr.2012, 142, 1929.

[42] H. Gunshin, Y. Fujiwara, A. O. Custodio, C. DiRenzo, S. Robine, N. C. Andrews, J. Clin. Invest.2005, 115, 1258.

[43] P. Sharp, Proc. Nutr. Soc.2004, 63, 563.

[44] H. Drakesmith, E. Nemeth, T. Ganz, Cell Metab.2015, 22, 777.

[45] H. Kawabata, Free Radic. Biol. Med.2019, 133, 46.

[46] J. R. Casey, S. Grinstein, J. Orlowski, Nat. Rev. Mol. Cell Biol.2010, 11, 50.

[47] B. T. Paul, D. H. Manz, F. M. Torti, S. V. Torti, Expert Rev. Hematol.2017, 10, 65.

[48] S. Dev, J. L. Babitt, Hemodial. Int.2017, 21, S6.

[49] R. C. Hider, X. Kong, Dalton Trans.2013, 42, 3220.

[50] O. Kakhlon, Z. I. Cabantchik, Free Radic. Biol. Med.2002, 33, 1037.

[51] F. Petrat, H. De Groot, R. Sustmann, U. Rauen, Biol. Chem.2002, 383, 489.

[52] F. M. Torti, S. V. Torti, Blood2002, 99, 3505.

[53] K. Mccullough, S. Bolisetty, Semin. Nephrol.2020, 40, 160.

[54] J. H. Yeo, C. K. Colonne, N. Tasneem, M. P. Cosgriff, S. T. Fraser, Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj.2019, 1863, 466.

[55] Y. Y. Zhang, Z. J. Ni, E. Elam, F. Zhang, K. Thakur, S. Wang, J. G. Zhang, Z. J. Wei, Food Funct.2021, 12, 4947.

[56] S. Levi, S. J. Yewdall, P. M. Harrison, P. Santambrogio, A. Cozzi, E. Rovida, A. Albertini, P. Arosio, Biochem. J.1992, 288, 591.

[57] J. G. Quigley, Z. Yang, M. T. Worthington, J. D. Phillips, K. M. Sabo, D. E. Sabath, C. L. Berg, S. Sassa, B. L. Wood, J. L. Abkowitz, Cell2004, 118, 757.

[58] S. B. Keel, R. T. Doty, Z. Yang, J. G. Quigley, J. Chen, S. Knoblaugh, P. D. Kingsley, I. De Domenico, M. B. Vaughn, J. Kaplan, J. Palis, J. L. Abkowitz, Science2008, 319, 825.

[59] C. B. Billesbølle, C. M. Azumaya, R. C. Kretsch, A. S. Powers, S. Gonen, S. Schneider, T. Arvedson, R. O. Dror, Y. Cheng, A. Manglik, Nature2020, 586, 807.

[60] N. Wilkinson, K. Pantopoulos, Front. Pharmacol.2014, 5, 176.

[61] J. Ma, F. L. Zhang, G. Zhou, Y. X. Bao, Y. Shen, Z. M. Qian, Neurochem. Res.2018, 43, 1624.

[62] Y. Z. Ginzburg, Vitam Horm.2019, 110, 17.

[63] B. Qiao, P. Sugianto, E. Fung, A. del-Castillo-Rueda, M. J. Moran-Jimenez, T. Ganz, E. Nemeth, Cell Metab.2012, 15, 918.

[64] N. Ueda, K. Takasawa, Nutrients2018, 10, 1173.

[65] Z. D. Zhou, E. K. Tan, Mol. Neurodegener.2017, 12, 75.

[66] N. Sukhbaatar, T. Weichhart, Pharmaceuticals2018, 11, 137.

[67] T. A. Rouault, Nat. Chem. Biol.2006, 2, 406.

[68] M. A. Wallace, AORN J.1998, 68, 800.3-16, 19-20; quiz 21-4.

[69] D. Zhang, E. Meyron-Holtz, T. A. Rouault, J. Am. Soc. Nephrol.2007, 18, 401.

[70] I. Soveri, U. B. Berg, J. Björk, C. G. Elinder, A. Grubb, I. Mejare, G. Sterner, S. E. Bäck, Am. J. Kidney Dis.2014, 64, 411.

[71] F. Thévenod, N. A. Wolff, Metallomics2016, 8, 17.

[72] M. Gao, P. Monian, N. Quadri, R. Ramasamy, X. Jiang, Mol. Cell2015, 59, 298.

[73] A. G. Norden, M. Lapsley, P. J. Lee, C. D. Pusey, S. J. Scheinman, F. W. Tam, R. V. Thakker, R. J. Unwin, O. Wrong, Kidney Int.2001, 60, 1885.

[74] R. Kozyraki, J. Fyfe, P. J. Verroust, C. Jacobsen, A. Dautry-Varsat, J. Gburek, T. E. Willnow, E. I. Christensen, S. K. Moestrup, Proc. Natl. Acad. Sci. USA2001, 98, 12491.

[75] M. Wareing, C. J. Ferguson, R. Green, D. Riccardi, C. P. Smith, J. Physiol.2000, 524, 581.

[76] N. A. Wolff, W. Liu, R. A. Fenton, W. K. Lee, F. Thévenod, C. P. Smith, J. Cell Mol. Med.2011, 15, 209.

[77] H. Kulaksiz, F. Theilig, S. Bachmann, S. G. Gehrke, D. Rost, A. Janetzko, Y. Cetin, W. Stremmel, J. Endocrinol.2005, 184, 361.

[78] K. A. Nath, J. Am. Soc. Nephrol.2012, 23, 971.

[79] M. Taylor, A. Qu, E. R. Anderson, T. Matsubara, A. Martin, F. J. Gonzalez, Y. M. Shah, Gastroenterology2011, 140, 2044.

[80] A. Linkermann, G. Chen, G. Dong, U. Kunzendorf, S. Krautwald, Z. Dong, J. Am. Soc. Nephrol.2014, 25, 2689.

[81] W. Gao, X. Li, Z. Gao, H. Li, Biol. Trace Elem. Res.2014, 160, 368.

[82] R. Ma, L. Fang, L. Chen, X. Wang, J. Jiang, L. Gao, Theranostics2022, 12, 2266.

[83] A. Zarjou, S. Bolisetty, R. Joseph, A. Traylor, E. O. Apostolov, P. Arosio, J. Balla, J. Verlander, D. Darshan, L. C. Kuhn, A. Agarwal, J. Clin. Invest.2013, 123, 4423.

[84] R. Gordan, S. Wongjaikam, J. K. Gwathmey, N. Chattipakorn, S. C. Chattipakorn, L. H. Xie, Heart Fail. Rev.2018, 23, 801.

[85] L. Zhao, X. Yang, S. Zhang, X. Zhou, Ren. Fail.2023, 45, 2201362.

[86] F. Dieterle, E. Perentes, A. Cordier, D. R. Roth, P. Verdes, O. Grenet, S. Pantano, P. Moulin, D. Wahl, A. Mahl, P. End, F. Staedtler, F. Legay, K. Carl, D. Laurie, S. D. Chibout, J. Vonderscher, G. Maurer, Nat. Biotechnol.2010, 28, 463.

[87] E. M. Simmons, J. Himmelfarb, M. T. Sezer, G. M. Chertow, R. L. Mehta, E. P. Paganini, S. Soroko, S. Freedman, K. Becker, D. Spratt, Y. Shyr, T. Ikizler, for the PICARD Study Group, Kidney Int.2004, 65, 1357.

[88] V. S. Vaidya, J. S. Ozer, F. Dieterle, F. B. Collings, V. Ramirez, S. Troth, N. Muniappa, D. Thudium, D. Gerhold, D. J. Holder, N. A. Bobadilla, E. Marrer, E. Perentes, A. Cordier, J. Vonderscher, G. Maurer, P. L. Goering, F. D. Sistare, J. V. Bonventre, Nat. Biotechnol.2010, 28, 478.

[89] F. Zeng, S. Nijiati, Y. Liu, Q. Yang, X. Liu, Q. Zhang, S. Chen, A. Su, H. Xiong, C. Shi, C. Cai, Z. Lin, X. Chen, Z. Zhou, Sci. Adv.2023, 9, eadd8539.

[90] J. Ho, M. Reslerova, B. Gali, A. Gao, J. Bestland, D. N. Rush, P. W. Nickerson, C. Rigatto, Clin. J. Am. Soc. Nephrol.2011, 6, 2340.

[91] J. Ho, M. Lucy, O. Krokhin, K. Hayglass, E. Pascoe, G. Darroch, D. Rush, P. Nickerson, C. Rigatto, M. Reslerova, Am. J. Kidney Dis.2009, 53, 584.

[92] N. Tomosugi, H. Kawabata, R. Wakatabe, M. Higuchi, H. Yamaya, H. Umehara, I. Ishikawa, Blood2006, 108, 1381.

[93] Y. Scindia, P. Dey, A. Thirunagari, H. Liping, D. L. Rosin, M. Floris, M. D. Okusa, S. Swaminathan, J. Am. Soc. Nephrol.2015, 26, 2800.

[94] D. H. Kim, H. I. Choi, J. S. Park, C. S. Kim, E. H. Bae, S. K. Ma, S. W. Kim, Redox Biol.2022, 54, 102382.

[95] K. Akrawinthawong, M. K. Shaw, J. Kachner, E. O. Apostolov, A. G. Basnakian, S. Shah, J. Tilak, P. A. McCullough, Cardiorenal Med.2013, 3, 7.

[96] N. Choi, R. Whitlock, J. Klassen, M. Zappitelli, R. C. Arora, C. Rigatto, J. Thorac. Cardiovasc. Surg.2019, 157, 287.

[97] D. E. Leaf, M. Rajapurkar, S. S. Lele, B. Mukhopadhyay, E. A. Boerger, F. R. Mc Causland, M. F. Eisenga, K. Singh, J. L. Babitt, J. A. Kellum, P. M. Palevsky, M. Christov, S. S. Waikar, J. Am. Soc. Nephrol.2019, 30, 493.

[98] B. Halliwell, J. M. Gutteridge, Mol. Aspects Med.1985, 8, 89.

[99] R. Baliga, N. Ueda, S. V. Shah, Biochem. J.1993, 291, 901.

[100] P. D. Walker, S. V. Shah, J. Clin. Invest.1988, 81, 334.

[101] R. Baliga, Z. Zhang, M. Baliga, S. V. Shah, Kidney Int.1996, 49, 362.

[102] H. C. Hatcher, L. Tesfay, S. V. Torti, F. M. Torti, PLoS One2015, 10, e0138505.

[103] R. P. Van Swelm, J. F. Wetzels, V. G. Verweij, C. M. Laarakkers, J. C. Pertijs, J. van der Wijst, F. Thévenod, R. Masereeuw, D. W. Swinkels, J. Am. Soc. Nephrol.2016, 27, 2720.

[104] D. E. Leaf, M. Rajapurkar, S. S. Lele, B. Mukhopadhyay, S. S. Waikar, Clin. J. Am. Soc. Nephrol.2014, 9, 1849.

[105] S. S. Lele, B. N. Mukhopadhyay, M. M. Mardikar, T. A. Patel, A. K. Vasavada, D. N. Banker, K. D. Kapasi, V. C. Chauhan, K. C. Chawla, S. R. Raju, S. S. Hiremath, S. S. Chinchole, M. M. Rajapurkar, Am. Heart J.2013, 165, 744.

[106] C. Casu, E. Nemeth, S. Rivella, Blood2018, 131, 1790.

[107] L. S. Chawla, B. Beers-Mulroy, G. F. Tidmarsh, Crit. Care Clin.2019, 35, 357.

[108] A. Linkermann, R. Skouta, N. Himmerkus, S. R. Mulay, C. Dewitz, F. De Zen, A. Prokai, G. Zuchtriegel, F. Krombach, P. S. Welz, R. Weinlich, T. Vanden Berghe, P. Vandenabeele, M. Pasparakis, M. Bleich, J. M. Weinberg, C. A. Reichel, J. H. Bräsen, U. Kunzendorf, H. J. Anders, B. R. Stockwell, D. R. Green, S. Krautwald, Proc. Natl. Acad. Sci. USA2014, 111, 16836.

[109] W. S. Yang, R. Sriramaratnam, M. E. Welsch, K. Shimada, R. Skouta, V. Viswanathan, J. Cheah, P. Clemons, A. Shamji, C. Clish, L. Brown, A. Girotti, V. Cornish, S. Schreiber, B. Stockwell, Cell2014, 156, 317.

[110] J. P. Friedmann Angeli, M. Schneider, B. Proneth, Y. Y. Tyurina, V. A. Tyurin, V. J. Hammond, N. Herbach, M. Aichler, A. Walch, E. Eggenhofer, D. Basavarajappa, O. Rådmark, S. Kobayashi, T. Seibt, H. Beck, F. Neff, I. Esposito, R. Wanke, H. Förster, O. Yefremova, M. Heinrichmeyer, G. W. Bornkamm, E. K. Geissler, S. B. Thomas, B. R. Stockwell, V. B. O'Donnell, V. E. Kagan, J. A. Schick, M. Conrad, Nat. Cell Biol.2014, 16, 1180.

[111] G. Miotto, M. Rossetto, M. L. Di Paolo, L. Orian, R. Venerando, A. Roveri, A. M. Vučković, V. Bosello Travain, M. Zaccarin, L. Zennaro, M. Maiorino, S. Toppo, F. Ursini, G. Cozza, Redox Biol.2020, 28, 101328.

[112] O. Zilka, R. Shah, B. Li, J. P. Friedmann Angeli, M. Griesser, M. Conrad, D. A. Pratt, ACS Cent. Sci.2017, 3, 232.

[113] L. Zhou, P. Yu, T. T. Wang, Y. W. Du, Y. Chen, Z. Li, M. L. He, L. Feng, H. R. Li, X. Han, H. Ma, H. B. Liu, Oxid. Med. Cell. Longev.2022, 2022, 9947191.

[114] Y. Wang, F. Quan, Q. Cao, Y. Lin, C. Yue, R. Bi, X. Cui, H. Yang, Y. Yang, L. Birnbaumer, X. Li, X. Gao, J. Adv. Res.2021, 28, 231.

[115] V. Chander, D. Singh, K. Chopra, Pharmacology2003, 67, 41.

[116] C. N. Kontoghiorghe, A. Kolnagou, G. J. Kontoghiorghes, Front. Biosci.2014, 19, 862.

[117] J. D. Díaz-García, A. Gallegos-Villalobos, L. Gonzalez-Espinoza, M. D. Sanchez-Niño, J. Villarrubia, A. Ortiz, Nat. Rev. Nephrol.2014, 10, 574.

[118] Z. Zhu, X. Liu, P. Li, H. Wang, Y. Zhang, M. Liu, J. Ren, ACS Appl. Mater. Interfaces2023, 15, 21854.

[119] Q. Hu, Y. Zhang, H. Lou, Z. Ou, J. Liu, W. Duan, H. Wang, Y. Ge, J. Min, F. Wang, Z. Ju, Cell Death Dis.2021, 12, 706.

[120] J. Yang, X. Sun, N. Huang, P. Li, J. He, L. Jiang, X. Zhang, S. Han, H. Xin, FASEB J2022, 36, e22399.

[121] E. Mishima, E. Sato, J. Ito, K. I. Yamada, C. Suzuki, Y. Oikawa, T. Matsuhashi, K. Kikuchi, T. Toyohara, T. Suzuki, S. Ito, K. Nakagawa, T. Abe, J. Am. Soc. Nephrol.2020, 31, 280.

[122] Z. Xu, Y. Zhu, M. Xie, K. Liu, L. Cai, H. Wang, D. Li, H. Chen, L. Gao, J. Nanobiotechnol.2023, 21, 281.

[123] R. Zhang, L. Cheng, Z. Dong, L. Hou, S. Zhang, Z. Meng, O. Betzer, Y. Wang, R. Popovtzer, Z. Liu, Mater. Horiz.2021, 8, 1314.

[124] R. R. Rashed, N. M. Deghiedy, R. M. El-Hazek, W. A. El-Sabbagh, E. R. Rashed, M. A. El-Ghazaly, Bioorg. Chem.2020, 100, 103913.

[125] H. Zhu, J. Cen, C. Hong, H. Wang, Y. Wen, Q. He, Y. Yu, J. Cao, W. Chen, ACS Chem. Biol.2023, 18, 1294.

[126] W. Feng, Y. Xiao, C. Zhao, Z. Zhang, W. Liu, J. Ma, T. Ganz, J. Zhang, S. Liu, Adv. Sci.2022, 9, e2202679.

[127] P. Makhdoumi, K. Abnous, S. Mehri, L. Etemad, M. Imenshahidi, G. Karimi, J. Pharm. Pharmacol.2018, 70, 1357.

[128] S. Sivakumar, C. P. Khatiwada, J. Sivasubramanian, B. Raja, Spectrochim. Acta Mol. Biomol. Spectrosc.2014, 118, 488.

[129] B. De Vries, S. J. Walter, L. Von Bonsdorff, T. G. A. M. Wolfs, L. W. E. van Heurn, J. Parkkinen, W. A. Buurman, Transplantation2004, 77, 669.

[130] J. Mishra, K. Mori, Q. Ma, C. Kelly, J. Yang, M. Mitsnefes, J. Barasch, P. Devarajan, J. Am. Soc. Nephrol.2004, 15, 3073.

[131] P. Menasché, C. Pasquier, S. Bellucci, P. Lorente, P. Jaillon, A. Piwnica, J. Thorac. Cardiovasc. Surg.1988, 96, 582.

[132] F. Kuang, J. Liu, D. Tang, R. Kang, Front. Cell Dev. Biol.2020, 8, 586578.

[133] D. Y. Yoo, H. Y. Jung, W. Kim, K. Hahn, H. Kwon, S. Nam, J. Chung, Y. Yoon, D. Kim, Neural Regen. Res.2021, 16, 1005.

[134] L. Li, Y. Shen, Z. Tang, Y. Yang, Z. Fu, D. Ni, X. Cai, Exploration2023, 3, 20220148.

[135] L. Rochette, G. Dogon, E. Rigal, M. Zeller, Y. Cottin, C. Vergely, Int. J. Mol. Sci.2022, 24, 449.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Smart Molecules published by John Wiley & Sons Australia, Ltd on behalf of Dalian University of Technology.