Red blood cell derived nanocarrier drug delivery system: A promising strategy for tumor therapy

Abstract

Nano drug delivery systems have been widely used in tumor therapy. Researchers have been devoted to exploring novel nano-carriers to prolong circulation time biocompatibility and tumor targeting efficiency in vivo. Erythrocyte membranes as bionic nano-drug delivery systems have attracted more attention recently. There are abundant red blood cells (RBCs) in circulation, which are natural carriers for nanomaterial delivery. There are mainly two strategies to use RBCs as nanomaterial carriers: RBC-hitchhiking and bionic nanomaterial coated with erythrocyte membrane loading with drugs. Although nano-carrier based on RBCs have yielded some progress, the mechanism of mutual effect between nanoparticles and RBCs is still unclear. Here, we review the effects of nanoparticles on RBCs (morphology and function, etc) and application of RBCs membrane as nano-drug delivery carriers in tumor therapy.

Keywords

erythrocyte membrane coating / nanoparticles drug delivery system / RBC-hitchhiking / RBCs / tumor therapy

References

[1] a)E. Perez-Herrero, A. Fernandez-Medarde, Eur. J. Pharm. Biopharm. 2015, 93, 52;b)G. Wei, Y. Wang, G. Yang, Y. Wang, R. Ju, Theranostics 2021, 11, 6370.

[2] D. Fan, Y. Cao, M. Cao, Y. Wang, Y. Cao, T. Gong, Signal Transduct. Target. Ther. 2023, 8, 293.

[3] Y. Y. Tan, P. K. Yap, G. L. Xin Lim, M. Mehta, Y. Chan, S. W. Ng, D. N. Kapoor, P. Negi, K. Anand, S. K. Singh, N. K. Jha, L. C. Lim, T. Madheswaran, S. Satija, G. Gupta, K. Dua, D. K. Chellappan, Chem. Biol. Interact. 2020, 329, 109221.

[4] a)C. M. Hu, L. Zhang, S. Aryal, C. Cheung, R. H. Fang, L. Zhang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2011, 108, 10980;b)J. Xiong, M. Wu, J. Chen, Y. Liu, Y. Chen, G. Fan, Y. Liu, J. Cheng, Z. Wang, S. Wang, Y. Liu, W. Zhang, ACS Nano 2021, 15, 19756;c)Q. Jiang, Y. Liu, R. Guo, X. Yao, S. Sung, Z. Pang, W. Yang, Biomaterials 2019, 192, 292.

[5] C. Gutierrez Millan, C. I. Colino Gandarillas, M. L. Sayalero Marinero, J. M. Lanao, Ther. Deliv. 2012, 3, 25.

[6] a)M. Hamidi, H. Tajerzadeh, Drug Deliv. 2003, 10, 9;b)P. D. Patel, N. Dand, R. S. Hirlekar, V. J. Kadam, Curr. Pharm. Des. 2008, 14, 63.

[7] C. Li, Z. Wang, H. Lei, D. Zhang, Drug Deliv. 2023, 30, 2174206.

[8] S. Q. Zhang, Q. Fu, Y. J. Zhang, J. X. Pan, L. Zhang, Z. R. Zhang, Z. M. Liu, Acta Pharmacol. Sin. 2021, 42, 1040.

[9] a)E. Nader, C. Nougier, C. Boisson, S. Poutrel, J. Catella, F. Martin, J. Charvet, S. Girard, S. Havard-Guibert, M. Martin, H. Rezigue, H. Desmurs-Clavel, C. Renoux, P. Joly, N. Guillot, Y. Bertrand, A. Hot, Y. Dargaud, P. Connes, Am. J. Hematol. 2022, 97, 283;b)M. F. Leal Denis, S. D. Lefevre, C. L. Alvarez, N. Lauri, N. Enrique, D. E. Rinaldi, R. Gonzalez-Lebrero, L. E. Vecchio, M. V. Espelt, P. Stringa, C. Munoz-Garay, V. Milesi, M. A. Ostuni, V. Herlax, P. J. Schwarzbaum, BBA Mol. Cell Res. 2019, 1866, 896;c)B. Ziemba, G. Matuszko, M. Bryszewska, B. Klajnert, Cell. Mol. Biol. Lett. 2012, 17, 21;d)E. Nishiguchi, K. Okubo, S. Nakamura, Cell Struct. Funct. 1998, 23, 143.

[10] a)E. Kucukal, J. A. Little, U. A. Gurkan, Integr. Biol. 2018, 10, 194;b)D. Katanov, G. Gompper, D. A. Fedosov, Microvasc. Res. 2015, 99, 57.

[11] a)G. Barshtein, D. Arbell, S. Yedgar, Front. Physiol. 2018, 9, 41;b)R. Mehri, C. Mavriplis, M. Fenech, PLoS One 2018, 13, e0199911.

[12] T. Avsievich, A. Popov, A. Bykov, I. Meglinski, Sci. Rep. 2019, 9, 5147.

[13] N. M. Geekiyanage, M. A. Balanant, E. Sauret, S. Saha, R. Flower, C. T. Lim, Y. Gu, PLoS One 2019, 14, e0215447.

[14] J. Kim, M. Nafiujjaman, M. Nurunnabi, Y. K. Lee, H. K. Park, Food Chem. Toxicol. 2016, 97, 346.

[15] J. Radosinska, T. Jasenovec, D. Radosinska, P. Balis, A. Puzserova, M. Skratek, J. Manka, I. Bernatova, Biomedicines 2021, 9, 377.

[16] Y. Miao, Y. Yang, L. Guo, M. Chen, X. Zhou, Y. Zhao, D. Nie, Y. Gan, X. Zhang, ACS Nano 2022, 16, 6527.

[17] X. Wang, X. Meng, K. Mao, H. Chen, X. Cong, F. Liu, J. Wang, S. Liu, Y. Xin, G. Zhu, H. Tan, Y. G. Yang, T. Sun, Biomaterials 2023, 300, 122187.

[18] L. Guo, D. Tong, M. Yu, Y. Zhang, T. Li, C. Wang, P. Zhou, J. Jin, B. Li, Y. Liu, R. Liu, V. A. Novakovic, Z. Dong, Y. Tian, J. Kou, Y. Bi, J. Zhou, J. Shi, Int. J. Oncol. 2018, 52, 1981.

[19] J. W. Weisel, R. I. Litvinov, J. Thromb. Haemostasis 2019, 17, 271.

[20] Q. Ran, Y. Xiang, Y. Liu, L. Xiang, F. Li, X. Deng, Y. Xiao, L. Chen, L. Chen, Z. Li, Sci. Rep. 2015, 5, 16209.

[21] A. A. Ahlam, V. S. Shaniba, P. R. Jayasree, P. R. Manish Kumar, Biol. Trace Elem. Res. 2021, 199, 1778.

[22] I. Tsamesidis, G. K. Pouroutzidou, E. Lymperaki, K. Kazeli, C. B. Lioutas, E. Christodoulou, P. Perio, K. Reybier, A. Pantaleo, E. Kontonasaki, Chem. Biol. Interact. 2020, 318, 108974.

[23] D. Lima, A. Ribicki, L. Goncalves, A. C. M. Hacke, L. C. Lopes, R. P. Pereira, K. Wohnrath, S. T. Fujiwara, C. A. Pessoa, Colloids Surf. B Biointerfaces 2022, 213, 112355.

[24] J. Grebowski, P. Kazmierska, G. Litwinienko, A. Lankoff, M. Wolszczak, A. Krokosz, BBA Biomembr. 2018, 1860, 1528.

[25] H. Shinto, T. Fukasawa, K. Yoshisue, N. Tsukamoto, S. Aso, Y. Hirohashi, H. Seto, Colloids Surf. B Biointerfaces 2019, 181, 270.

[26] T. Liu, S. Han, M. Pang, J. Li, J. Wang, X. Luo, Y. Wang, Z. Liu, X. Yang, Z. Ye, J. Biomater. Appl. 2021, 36, 36.

[27] A. Gupta, R. Das, J. M. Makabenta, A. Gupta, X. Zhang, T. Jeon, R. Huang, Y. Liu, S. Gopalakrishnan, R. C. Milan, V. M. Rotello, Mater. Horiz. 2021, 8, 3424.

[28] D. C. Pan, J. W. Myerson, J. S. Brenner, P. N. Patel, A. C. Anselmo, S. Mitragotri, V. Muzykantov, Sci. Rep. 2018, 8, 1615.

[29] M. Rabel, P. Warncke, M. Thurmer, C. Gruttner, C. Bergemann, H. D. Kurland, F. A. Muller, A. Koeberle, D. Fischer, Nanoscale 2021, 13, 9415.

[30] I. V. Zelepukin, A. V. Yaremenko, V. O. Shipunova, A. V. Babenyshev, I. V. Balalaeva, P. I. Nikitin, S. M. Deyev, M. P. Nikitin, Nanoscale 2019, 11, 1636.

[31] H. Li, K. Jin, M. Luo, X. Wang, X. Zhu, X. Liu, T. Jiang, Q. Zhang, S. Wang, Z. Pang, Cells 2019, 8, 881.

[32] N. Wang, J. Li, J. Wang, D. Nie, X. Jiang, Y. Zhuo, M. Yu, J. Control. Release 2022, 350, 886.

[33] O. Y. Golubeva, Y. A. Alikina, T. V. Khamova, E. V. Vladimirova, O. V. Shamova, Inorg. Chem. 2021, 60, 17008.

[34] X. Wang, X. Wang, X. Bai, L. Yan, T. Liu, M. Wang, Y. Song, G. Hu, Z. Gu, Q. Miao, C. Chen, Nano Lett. 2019, 19, 8.

[35] C. Yang, S. Gao, F. Dagnaes-Hansen, M. Jakobsen, J. Kjems, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 12203.

[36] J. Grebowski, P. Kazmierska-Grebowska, N. Cichon, P. Piotrowski, G. Litwinienko, Int. J. Mol. Sci. 2021, 23, 119.

[37] N. N. Drozd, A. P. Lunkov, A. V. Il’ina, V. P. Varlamov, Bull. Exp. Biol. Med. 2020, 168, 507.

[38] H. Zare-Zardini, A. Amiri, M. Shanbedi, A. Taheri-Kafrani, S. N. Kazi, B. T. Chew, A. Razmjou, J. Biomed. Mater. Res. 2015, 103, 2959.

[39] P. Foroozandeh, A. A. Aziz, M. Mahmoudi, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 39672.

[40] M. Long, B. Zhang, S. Peng, J. Liao, Y. Zhang, J. Wang, M. Wang, B. Qin, J. Huang, J. Huang, X. Chen, H. Yang, Mater. Sci. Eng. C 2019, 105, 110081.

[41] W. Zhu, J. Guo, J. O. Agola, J. G. Croissant, Z. Wang, J. Shang, E. Coker, B. Motevalli, A. Zimpel, S. Wuttke, C. J. Brinker, J. Am. Chem. Soc. 2019, 141, 7789.

[42] N. B. Shah, G. M. Vercellotti, J. G. White, A. Fegan, C. R. Wagner, J. C. Bischof, Mol. Pharm. 2012, 9, 2146.

[43] L. W. Tsai, Y. C. Lin, E. Perevedentseva, A. Lugovtsov, A. Priezzhev, C. L. Cheng, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 1111.

[44] D. Pan, O. Vargas-Morales, B. Zern, A. C. Anselmo, V. Gupta, M. Zakrewsky, S. Mitragotri, V. Muzykantov, PLoS One 2016, 11, e0152074.

[45] a)Z. Wu, H. Zhang, J. Yan, Y. Wei, J. Su, Theranostics 2023, 13, 20;b)T. Zhang, H. Cui, C. Y. Fang, K. Cheng, X. Yang, H. C. Chang, M. L. Forrest, Nanomedicine 2015, 10, 573;c)A. Zhu, K. Miao, Y. Deng, H. Ke, H. He, T. Yang, M. Guo, Y. Li, Z. Guo, Y. Wang, X. Yang, Y. Zhao, H. Chen, ACS Nano 2015, 9, 7874;d)H. Li, Y. Li, H. Ao, D. Bi, M. Han, Y. Guo, X. Wang, Drug Deliv. 2018, 25, 880.

[46] T. Volken, A. Buser, D. Castelli, S. Fontana, B. M. Frey, I. Rusges-Wolter, A. Sarraj, J. Sigle, J. Thierbach, T. Weingand, B. M. Taleghani, Blood Transfus. 2018, 16, 73.

[47] J. Zheng, C. Lu, Y. Ding, J. Zhang, F. Tan, J. Liu, G. Yang, Y. Wang, Z. Li, M. Yang, Y. Yang, W. Gong, C. Gao, Int. J. Pharm. 2022, 619, 121719.

[48] J. Zheng, C. Lu, M. Yang, J. Sun, J. Zhang, Y. Meng, Y. Wang, Z. Li, Y. Yang, W. Gong, C. Gao, Pharmaceutics 2022, 14, 1820.

[49] A. C. Anselmo, V. Gupta, B. J. Zern, D. Pan, M. Zakrewsky, V. Muzykantov, S. Mitragotri, ACS Nano 2013, 7, 11129.

[50] T. M. H Huynh, B. N. Yalamandala, M. R. Chiang, W. H. Weng, C. W. Chang, W. H. Chiang, L. D. Liao, Y. C. Liu, S. H. Hu, J. Control. Release 2023, 358, 718.

[51] K. Zhu, Y. Xu, R. Zhong, W. Li, H. Wang, Y. S. Wong, S. Venkatraman, J. Liu, Y. Cao, Regen. Biomater. 2023, 10, rbad045.

[52] Z. Zhao, A. Ukidve, V. Krishnan, A. Fehnel, D. C. Pan, Y. Gao, J. Kim, M. A. Evans, A. Mandal, J. Guo, V. R. Muzykantov, S. Mitragotri, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 441.

[53] T. D. Nguyen, B. M. Bordeau, Y. Zhang, A. G. Mattle, J. P. Balthasar, Int. J. Mol. Sci. 2022, 24, 475.

[54] M. Wu, Z. Luo, Z. Cai, Q. Mao, Z. Li, H. Li, C. Zhang, Y. Zhang, A. Zhong, L. Wu, X. Liu, EMBO Mol. Med. 2023, 15, e16836.

[55] A. N. Barclay, T. K. Van den Berg, Annu. Rev. Immunol. 2014, 32, 25.

[56] Q. Xia, Y. Zhang, Z. Li, X. Hou, N. Feng, Acta Pharm. Sin. B 2019, 9, 675.

[57] G. M. Ihler, R. H. Glew, F. W. Schnure, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1973, 70, 2663.

[58] a)F. Leone, R. Cavalli, Expert Opin. Drug Deliv. 2015, 12, 1607;b)A. A. Matrai, G. Varga, B. Tanczos, B. Barath, A. Varga, L. Horvath, Z. Bereczky, A. Deak, N. Nemeth, Clin. Hemorheol. Microcirc. 2021, 78, 291;c)L. Wang, J. Du, Y. Zhou, Y. Wang, Nanomedicine 2017, 13, 455.

[59] a)S. Mitragotri, P. A. Burke, R. Langer, Nat. Rev. Drug Discov. 2014, 13, 655;b)B. Sun, Y. Yeo, Curr. Opin. Solid State Mater. Sci. 2012, 16, 295.

[60] L. Ren, L. Qiu, B. Huang, J. Yin, Y. Li, X. Yang, G. Chen, Nanomaterials 2021, 11, 2513.

[61] M. Daniyal, Y. Jian, F. Xiao, W. Sheng, J. Fan, C. Xiao, Z. Wang, B. Liu, C. Peng, Q. Yuhui, W. Wang, Nanomedicine 2020, 15, 691.

[62] Y. Bao, J. Chen, H. Qiu, C. Zhang, P. Huang, Z. Mao, W. Tong, ACS Appl. Mater. Interfaces 2021, 13, 24532.

[63] Q. Wen, Y. Zhang, T. A. Muluh, K. Xiong, B. Wang, Y. Lu, Z. Wu, Y. Liu, H. Shi, S. Xiao, S. Fu, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 193, 228.

[64] L. Rao, L. L. Bu, J. H. Xu, B. Cai, G. T. Yu, X. Yu, Z. He, Q. Huang, A. Li, S. S. Guo, W. F. Zhang, W. Liu, Z. J. Sun, H. Wang, T. H. Wang, X. Z. Zhao, Small 2015, 11, 6225.

[65] J. Deng, S. Xu, W. Hu, X. Xun, L. Zheng, M. Su, Biomaterials 2018, 154, 24.

[66] E. T. Dams, P. Laverman, W. J. Oyen, G. Storm, G. L. Scherphof, J. W. van Der Meer, F. H. Corstens, O. C. Boerman, J. Pharmacol. Exp. Ther. 2000, 292, 1071.

[67] T. Ishida, H. Kiwada, Int. J. Pharm. 2008, 354, 56.

[68] Y. Zhang, J. Cao, Z. Yuan, J. Mater. Chem. B 2020, 8, 3959.

[69] S. Alcala-Alcala, C. G Benitez-Cardoza, E. J. Lima-Munoz, E. Pinon-Segundo, D. Quintanar-Guerrero, Int. J. Pharm. 2015, 489, 139.

[70] a)P. Kolhar, A. C. Anselmo, V. Gupta, K. Pant, B. Prabhakarpandian, E. Ruoslahti, S. Mitragotri, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 10753;b)S. Baumeister, P. Gangopadhyay, U. Repnik, K. Lingelbach, Eur. J. Cell Biol. 2015, 94, 332;c)J. S. Brenner, D. C. Pan, J. W. Myerson, O. A Marcos-Contreras, C. H. Villa, P. Patel, H. Hekierski, S. Chatterjee, J. Q. Tao, H. Parhiz, K. Bhamidipati, T. G. Uhler, E. D. Hood, R. Y. Kiseleva, V. S. Shuvaev, T. Shuvaeva, M. Khoshnejad, I. Johnston, J. V. Gregory, J. Lahann, T. Wang, E. Cantu, W. M. Armstead, S. Mitragotri, V. Muzykantov, Nat. Commun. 2018, 9, 2684.

[71] Z. Vanic, S. Barnert, R. Suss, R. Schubert, J. Liposome Res. 2012, 22, 148.

[72] Y. Chen, Y. Li, J. Liu, Q. Zhu, J. Ma, X. Zhu, J. Control. Release 2021, 335, 345.

[73] Y. Zhang, Y. Wang, Q. Xin, M. Li, P. Yu, J. Luo, X. Xu, X. Chen, J. Li, J. Mater. Chem. B 2022, 10, 2497.

[74] P. Wu, X. Jiang, S. Yin, Y. Yang, T. Liu, K. Wang, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 213.

[75] a)J. Guo, J. O. Agola, R. Serda, S. Franco, Q. Lei, L. Wang, J. Minster, J. G. Croissant, K. S. Butler, W. Zhu, C. J. Brinker, ACS Nano 2020, 14, 7847;b)R. H. Fang, C. M. Hu, K. N. Chen, B. T. Luk, C. W. Carpenter, W. Gao, S. Li, D. E. Zhang, W. Lu, L. Zhang, Nanoscale 2013, 5, 8884.

[76] a)N. G. Sosale, K. R. Spinler, C. Alvey, D. E. Discher, Curr. Opin. Immunol. 2015, 35, 107;b)X. Zhen, P. Cheng, K. Pu, Small 2019, 15, 1804105.

[77] P. Wang, F. Jiang, B. Chen, H. Tang, X. Zeng, D. Cai, M. Zhu, R. Long, D. Yang, R. K. Kankala, S. Wang, Y. Liu, Colloids Surf. B Biointerfaces 2020, 189, 110842.

[78] Y. Zhang, Q. Xia, T. Wu, Z. He, Y. Li, Z. Li, X. Hou, Y. He, S. Ruan, Z. Wang, J. Sun, N. Feng, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 245.

[79] S. Malhotra, S. Dumoga, N. Singh, WIREs Nanomed. Nanobiotechnol. 2022, 14, e1776.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.