The application of extracellular vesicles in orthopedic diseases

Abstract

Orthopedic diseases, such as osteoarthritis and fractures, place a significant burden on individuals and healthcare systems worldwide. Extracellular vesicles (EVs), which are membrane-derived particles, have emerged as a novel tool in the field of orthopedics. EVs play a crucial role in diagnosing, regenerating, and treating orthopedic diseases. In terms of diagnosis, EVs serve as potential biomarkers, carrying unique donor cell information and circulating effectively in bodily fluids. Specific biomolecules within EVs, including proteins, nucleic acids, and microRNAs, hold promise as biological markers for the early detection and monitoring of orthopedic diseases. EVs have shown significant potential in promoting bone and cartilage regeneration. They can enhance tissue regeneration by stimulating various stem cells to proliferate, migrate, and differentiate into mature chondrocytes and osteocytes. EVs can also target specific tissues, making them attractive candidates for drug delivery in orthopedic diseases. They can efficiently deliver therapeutic cargo, such as anti-inflammatory agents and growth factors, to the affected sites, enhancing treatment efficacy while minimizing toxicity and adverse effects. In conclusion, EVs have significant potential in diagnosing, regenerating, and treating orthopedic diseases.

Keywords

diagnosis / drug delivery / extracellular vesicles / orthopedic diseases / regeneration

References

[1] T. Vos, A. D. Flaxman, M. Fau-Naghavi, M. Naghavi, R. Fau -Lozano, A. D. Flaxman, M. Naghavi, R. Lozano, C. Michaud, M. Ezzati, K. Shibuya, J. A. Salomon, S. Abdalla, V. Aboyans, J. Abraham, I. Ackerman, R. Aggarwal, S. Y. Ahn, M. K. Ali, M. A. AlMazroa, M. Alvarado, H. R. Anderson, L. M. Anderson, K. G. Andrews, C. Atkinson, L. M. Baddour, A. N. Bahalim, S. Barker-Collo, L. H. Barrero, D. H. Bartels, M.-G. Basáñez, A. Baxter, M. L. Bell, E. J. Benjamin, D. Bennett, E. Bernabé, K. Bhalla, B. Bhandari, B. Bikbov, A. B. Abdulhak, G. Birbeck, J. A. Black, H. Blencowe, J. D. Blore, F. Blyth, I. Bolliger, A. Bonaventure, S. Boufous, R. Bourne, M. Boussinesq, T. Braithwaite, C. Brayne, L. Bridgett, S. Brooker, P. Brooks, T. S. Brugha, C. Bryan-Hancock, C. Bucello, R. Buchbinder, G. Buckle, C. M. Budke, M. Burch, P. Burney, R. Burstein, B. Calabria, B. Campbell, C. E. Canter, H. Carabin, J. Carapetis, L. Carmona, C. Cella, F. Charlson, H. Chen, A. T.-A. Cheng, D. Chou, S. S. Chugh, L. E. Coffeng, S. D. Colan, S. Colquhoun, K. E. Colson, J. Condon, M. D. Connor, L. T. Cooper, M. Corriere, M. Cortinovis, K. C. de Vaccaro, W. Couser, B. C. Cowie, M. H. Criqui, M. Cross, K. C. Dabhadkar, M. Dahiya, N. Dahodwala, J. Damsere-Derry, G. Danaei, A. Davis, D. De Leo, L. Degenhardt, R. Dellavalle, A. Delossantos, J. Denenberg, S. Derrett, D. C. Des Jarlais, S. D. Dharmaratne, M. Dherani, C. Diaz-Torne, H. Dolk, E. R. Dorsey, T. Driscoll, H. Duber, B. Ebel, K. Edmond, A. Elbaz, S. E. Ali, H. Erskine, P. J. Erwin, P. Espindola, S. E. Ewoigbokhan, F. Farzadfar, V. Feigin, D. T. Felson, A. Ferrari, C. P. Ferri, E. M. Fèvre, M. M. Finucane, S. Flaxman, L. Flood, K. Foreman, M. H. Forouzanfar, F. G. R. Fowkes, R. Franklin, M. Fransen, M. K. Freeman, B. J. Gabbe, S. E. Gabriel, E. Gakidou, H. A. Ganatra, B. Garcia, F. Gaspari, R. F. Gillum, G. Gmel, R. Gosselin, R. Grainger, J. Groeger, F. Guillemin, D. Gunnell, R. Gupta, J. Haagsma, H. Hagan, Y. A. Halasa, W. Hall, D. Haring, J. M. Haro, J. E. Harrison, R. Havmoeller, R. J. Hay, H. Higashi, C. Hill, B. Hoen, H. Hoffman, P. J. Hotez, D. Hoy, J. J. Huang, S. E. Ibeanusi, K. H. Jacobsen, S. L. James, D. Jarvis, R. Jasrasaria, S. Jayaraman, N. Johns, J. B. Jonas, G. Karthikeyan, N. Kassebaum, N. Kawakami, A. Keren, J.-P. Khoo, C. H. King, L. M. Knowlton, O. Kobusingye, A. Koranteng, R. Krishnamurthi, R. Lalloo, L. L. Laslett, T. Lathlean, J. L. Leasher, Y. Y. Lee, J. Leigh, S. S. Lim, E. Limb, J. K. Lin, M. Lipnick, S. E. Lipshultz, W. Liu, M. Loane, S. L. Ohno, R. Lyons, J. Ma, J. Mabweijano, M. F. MacIntyre, R. Malekzadeh, L. Mallinger, S. Manivannan, W. Marcenes, L. March, D. J. Margolis, G. B. Marks, R. Marks, A. Matsumori, R. Matzopoulos, B. M. Mayosi, J. H. McAnulty, M. M. McDermott, N. McGill, J. McGrath, M. E Medina-Mora, M. Meltzer, Z. A. Memish, G. A. Mensah, T. R. Merriman, A.-C. Meyer, V. Miglioliv, M. Miller, T. R. Miller, P. B. Mitchell, A. O. Mocumbi, T. E. Moffitt, A. A. Mokdad, L. Monasta, M. Montico, M. Moradi-Lakeh, A. Moran, L. Morawska, R. Mori, M. E. Murdoch, M. K. Mwaniki, K. Naidoo, M. N. Nair, L. Naldi, K. M. V. Narayan, P. K. Nelson, R. G. Nelson, M. C. Nevitt, C. R. Newton, S. Nolte, P. Norman, R. Norman, M. O’Donnell, S. O’Hanlon, C. Olives, S. B. Omer, K. Ortblad, R. Osborne, D. Ozgediz, A. Page, B. Pahari, J. D. Pandian, A. P. Rivero, S. B. Patten, N. Pearce, R. P. Padilla, F. Perez-Ruiz, N. Perico, K. Pesudovs, D. Phillips, M. R. Phillips, K. Pierce, S. Pion, G. V. Polanczyk, S. Polinder, C. A. Pope, S. Popova, E. Porrini, F. Pourmalek, M. Prince, R. L. Pullan, K. D. Ramaiah, D. Ranganathan, H. Razavi, M. Regan, J. T. Rehm, D. B. Rein, G. Remuzzi, K. Richardson, F. P. Rivara, T. Roberts, C. Robinson, F. R. De Leòn, L. Ronfani, R. Room, L. C. Rosenfeld, L. Rushton, R. L. Sacco, S. Saha, U. Sampson, L. Sanchez-Riera, E. Sanman, D. C. Schwebel, J. G. Scott, M. Segui-Gomez, S. Shahraz, D. S. Shepard, H. Shin, R. Shivakoti, D. Silberberg, D. Singh, G. M. Singh, J. A. Singh, J. Singleton, D. A. Sleet, K. Sliwa, E. Smith, J. L. Smith, N. J. C. Stapelberg, A. Steer, T. Steiner, W. A. Stolk, L. J. Stovner, C. Sudfeld, S. Syed, G. Tamburlini, M. Tavakkoli, H. R. Taylor, J. A. Taylor, W. J. Taylor, B. Thomas, W. M. Thomson, G. D. Thurston, I. M. Tleyjeh, M. Tonelli, J. A. Towbin, T. Truelsen, M. K. Tsilimbaris, C. Ubeda, E. A. Undurraga, M. J. van der Werf, J. van Os, M. S. Vavilala, N. Venketasubramanian, M. Wang, W. Wang, K. Watt, D. J. Weatherall, M. A. Weinstock, R. Weintraub, M. G. Weisskopf, M. M. Weissman, R. A. White, H. Whiteford, S. T. Wiersma, J. D. Wilkinson, H. C. Williams, S. R. M. Williams, E. Witt, F. Wolfe, A. D. Woolf, S. Wulf, P.-H. Yeh, A. K. M. Zaidi, Z.-J. Zheng, D. Zonies, A. D. Lopez, C. J. L. Murray, Lancet 2012, 380, 2163.

[2] A. Cieza, K. Causey, K. Kamenov, S. W. Hanson, S. Chatterji, T. Vos, Lancet 2021, 396, 2006.

[3] Z. Paskins, C. E. Farmer, F. Manning, D. A. Andersson, T. Barlow, F. L. Bishop, C. A. Brown, A. Clark, E. M. Clark, D. Dulake, M. Gulati, C. L. Le Maitre, R. K. Jones, J. Loughlin, D. J. Mason, M. McCarron, N. L. Millar, H. Pandit, G. Peat, S. M. Richardson, E. J. Salt, E. J. Taylor, L. Troeberg, R. K. Wilcox, E. Wise, C. Wilkinson, F. E. Watt, Lancet Rheumatol. 2022, 4, e635.

[4] S.-Y. Guan, J.-X. Zheng, N. B. Sam, S. Xu, Z. Shuai, F. Pan, Autoimmun. Rev. 2023, 22, 103361.

[5] N. K. Paschos, Arthros. J. Arthros. Relat. Surg. 2020, 36, 2229.

[6] K. Rilla, A. M. Mustonen, U. T. Arasu, K. Härkönen, J. Matilainen, P. Nieminen, Matrix Biol. 2019, 75-76, 201.

[7] C. Théry, L. Zitvogel, S. Amigorena, Nat. Rev. Immunol. 2002, 2, 569.

[8] M. Yáñez-Mó, P. R. M. Siljander, Z. Andreu, A. Bedina Zavec, F. E. Borràs, E. I. Buzas, K. Buzas, E. Casal, F. Cappello, J. Carvalho, E. Colás, A. Cordeiro-da Silva, S. Fais, J. M Falcon-Perez, I. M. Ghobrial, B. Giebel, M. Gimona, M. Graner, I. Gursel, M. Gursel, N. H. H. Heegaard, A. Hendrix, P. Kierulf, K. Kokubun, M. Kosanovic, V. Kralj-Iglic, E. Krämer-Albers, S. Laitinen, C. Lässer, T. Lener, E. Ligeti, A. Linē, G. Lipps, A. Llorente, J. Lötvall, M. Manček-Keber, A. Marcilla, M. Mittelbrunn, I. Nazarenko, E. N. Nolte-‘t Hoen, T. A. Nyman, L. O’Driscoll, M. Olivan, C. Oliveira, É. Pállinger, H. A. del Portillo, J. Reventós, M. Rigau, E. Rohde, M. Sammar, F. Sánchez-Madrid, N. Santarém, K. Schallmoser, M. Stampe Ostenfeld, W. Stoorvogel, R. Stukelj, S. G. van der Grein, M. Helena Vasconcelos, M. H. M. Wauben, O. De Wever, J. Extracell. Vesicles 2015, 4, 27066.

[9] K. G. Ronquist, G. Ronquist, L. Carlsson, A. Larsson, Prostate 2009, 69, 737.

[10] F. Cocozza, E. Grisard, L. Martin-Jaular, M. Mathieu, C. Théry, Cell 2020, 182, 262.

[11] N. Karimi, A. Cvjetkovic, S. C. Jang, R. Crescitelli, M. A. Hosseinpour Feizi, R. Nieuwland, J. Lötvall, C. Lässer, Cell Mol. Life Sci. 2018, 75, 2873.

[12] O. G. De Jong, B. W. Van Balkom, R. M. Schiffelers, C. V. C. Bouten, M. C. Verhaar, Front. Immunol. 2014, 5, 608.

[13] O. G. De Jong, S. a. A. Kooijmans, D. E. Murphy, L. Jiang, M. J. W. Evers, J. P. G. Sluijter, P. Vader, R. M. Schiffelers, Acc. Chem. Res. 2019, 52, 1761.

[14] P. EscudéMartinez De Castilla, L. Tong, C. Huang, A. M. Sofias, G. Pastorin, X. Chen, G. Storm, R. M. Schiffelers, J. W. Wang, Adv. Drug Deliv. Rev. 2021, 175, 113801.

[15] D. Marolt Presen, A. Traweger, M. Gimona, H. Redl, Front. Bioeng. Biotechnol. 2019, 7, 352.

[16] J. Lei, X. Jiang, W. Li, J. Ren, D. Wang, Z. Ji, Z. Wu, F. Cheng, Y. Cai, Z. R. Yu, J. C. I. Belmonte, C. Li, G. H. Liu, W. Zhang, J. Qu, S. Wang, Protein Cell 2022, 13, 220.

[17] Q. Peng, H. Mu, J. Control. Release 2016, 225, 121.

[18] M. Maehara, E. Toyoda, T. Takahashi, M. Watanabe, M. Sato, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 2666.

[19] J. Malda, J. Boere, C. H. Van De Lest, P. R. van Weeren, M. H. M. Wauben, Nat. Rev. Rheumatol. 2016, 12, 243.

[20] M. Mathieu, L. Martin-Jaular, G. Lavieu, C. Théry, Nat. Cell Biol. 2019, 21, 9.

[21] L. Cheng, A. F. Hill, Nat. Rev. Drug Discov. 2022, 21, 379.

[22] F. Meng, Z. Li, Z. Zhang, Z. Yang, Y. Kang, X. Zhao, D. Long, S. Hu, M. Gu, S. He, P. Wu, Z. Chang, A. He, W. Liao, Theranostics 2018, 8, 2862.

[23] X. Zhang, J. L. Huebner, V. B. Kraus, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 8351.

[24] Y. Zhao, J. Xu, Int. Orthop. 2018, 42, 2865.

[25] S. Rodríguez-Muguruza, A. Altuna-Coy, S. Castro-Oreiro, M. J Poveda-Elices, R. Fontova-Garrofé, M. R. Chacón, Front. Immunol. 2021, 12, 790880.

[26] L.-F. Wu, Q. Zhang, X.-B. Mo, J. Lin, Y. L. Wu, X. Lu, P. He, J. Wu, Y. F. Guo, M. J. Wang, W. Y. Ren, H. W. Deng, S. F. Lei, F. Y. Deng, Exp. Mol. Med. 2022, 54, 334.

[27] H. Tsuno, M. Arito, N. Suematsu, T. Sato, A. Hashimoto, T. Matsui, K. Omoteyama, M. Sato, K. Okamoto, S. Tohma, M. S. Kurokawa, T. Kato, BMC Rheumatol. 2018, 2, 35.

[28] C. Huo, Y. Li, Z. Qiao, Z. Shang, C. Cao, Y. Hong, H. Xiao, Electrophoresis 2019, 40, 1839.

[29] Y. Zhang, F. Cai, J. Liu, H. Chang, L. Liu, A. Yang, X. Liu, Int. J. Rheum. Dis. 2018, 21, 1659.

[30] M. Chen, Y. Li, H. Lv, P. Yin, L. Zhang, P. Tang, J. Proteonomics 2020, 228, 103940.

[31] N. Jafari, P. Llevenes, G. V. Denis, Nat. Rev. Endocrinol. 2022, 18, 327.

[32] Y. Fang, J. Ni, Y.-S. Wang, Y. Zhao, L. Q. Jiang, C. Chen, R. D. Zhang, X. Fang, P. Wang, H. F. Pan, Autoimmun. Rev. 2023, 22, 103260.

[33] H.-J. Wang, P.-J. Zhang, W.-J. Chen, D. Feng, Y. H. Jia, L. X. Xie, J. Trauma Acute Care Surg. 2012, 73, 850.

[34] M. Zumwalt, A. P. Reddy, Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2020, 1866, 165624.

[35] O. G. Davies, Mol. Ther. 2023, 31, 1251.

[36] H. Song, J. Zhao, J. Cheng, Z. Feng, J. Wang, A. A Momtazi-Borojeni, Y. Liang, J. Cell Mol. Med. 2021, 25, 4883.

[37] S. Rani, A. E. Ryan, M. D. Griffin, T. Ritter, Mol. Ther. 2015, 23, 812.

[38] D. H. R Kempen, L. Lu, A. Heijink, T. E. Hefferan, L. B. Creemers, A. Maran, M. J. Yaszemski, W. J. Dhert, Biomaterials 2009, 30, 2816.

[39] H. Mahboudi, F. S. Hosseini, M. Kehtari, H. Hassannia, S. E. Enderami, S. Nojehdehi, Int. J. Polym. Mater. 2020, 69, 669.

[40] M. Dong, C. Shi, X. Yu, Q. Yang, S. Wu, R. Liu, T. Liu, L. Wang, W. Niu, J. Nanobiotechnol. 2022, 20, 370.

[41] M. Kang, C.-C. Huang, Y. Lu, S. Shirazi, P. Gajendrareddy, S. Ravindran, L. F. Cooper, Bone 2020, 141, 115627.

[42] R. Zuo, M. Liu, Y. Wang, J. Li, W. Wang, J. Wu, C. Sun, B. Li, Z. Wang, W. Lan, C. Zhang, C. Shi, Y. Zhou, Stem Cell Res. Ther. 2019, 10, 30.

[43] Y. Hu, Y. Zhang, C.-Y. Ni, C. Y. Chen, S. S. Rao, H. Yin, J. Huang, Y. J. Tan, Z. X. Wang, J. Cao, Z. Z. Liu, P. L. Xie, B. Wu, J. Luo, H. Xie, Theranostics 2020, 10, 2293.

[44] M. Kang, C.-C. Huang, P. Gajendrareddy, Y. Lu, S. Shirazi, S. Ravindran, L. F. Cooper, Front. Immunol. 2022, 13, 878194.

[45] X. Wang, C. Zou, C. Hou, Z. Bian, W. Jiang, M. Li, L. Zhu, Biochem. Pharmacol. 2023, 217, 115829.

[46] X. Qi, J. Zhang, H. Yuan, Z. Xu, Q. Li, X. Niu, B. Hu, Y. Wang, X. Li, Int. J. Biol. Sci. 2016, 12, 836.

[47] Y. Jia, Y. Zhu, S. Qiu, J. Xu, Y. Ch, Stem Cell Res. Ther. 2019, 10, 12.

[48] X. Xiang, J. L. Pathak, W. Wu, J. Li, W. Huang, Q. Wu, M. Xin, Y. Wu, Y. Huang, L. Ge, S. Zeng, J. Cell Mol. Med. 2023, 27, 1131.

[49] Y. Zhuang, M. Cheng, M. Li, J. Cui, J. Huang, C. Zhang, J. Si, K. Lin, H. Yu, Acta Biomater. 2022, 150, 413.

[50] H. Hu, H. Zhang, Z. Bu, Z. Liu, F. Lv, M. Pan, X. Huang, L. Cheng, Int. J. Nanomed. 2022, 17, 6201.

[51] T. Lu, Y. Liu, X. Huang, S. Sun, H. Xu, A. Jin, X. Wang, X. Gao, J. Liu, Y. Zhu, Q. Dai, C. Wang, K. Lin, L. Jiang, Adv. Healthcare Mater. 2024, 13, 2303681.

[52] A. Liu, S. Jin, C. Fu, S. Cui, T. Zhang, L. Zhu, Y. Wang, S. G. F. Shen, N. Jiang, Y. Liu, Int. J. Oral Sci. 2020, 12, 33.

[53] H. Yu, J. Cheng, W. Shi, B. Ren, F. Zhao, Y. Shi, P. Yang, X. Duan, J. Zhang, X. Fu, X. Hu, Y. Ao, Acta Biomater. 2020, 106, 328.

[54] Y. Liu, L. Lin, R. Zou, W. Wen, Z. Wang, F. Lin, Cell CycleGeorget. Tex. 2018, 17, 2411.

[55] G. Mao, Z. Zhang, S. Hu, Z. Zhang, Z. Chang, Z. Huang, W. Liao, Y. Kang, Stem Cell Res. Ther. 2018, 9, 247.

[56] H. Jing, X. Zhang, K. Luo, Q. Luo, M. Yin, W. Wang, Z. Zhu, J. Zheng, X. He, Biomaterials 2020, 231, 119682.

[57] S.-C. Tao, T. Yuan, Y.-L. Zhang, W. J. Yin, S.-C. Guo, C. -Q. Zhang, Theranostics 2017, 7, 180.

[58] S. M. van de Looij, O. G. de Jong, T. Vermonden, M. J. Lorenowicz, J. Control. Release 2023, 355, 685.

[59] S.-C. Tao, J.-Y. Huang, Y. Gao, Z.-X. Li, Z.-Y. Wei, H. Dawes, S.-C. Guo, Bioact. Mater. 2021, 6, 4455.

[60] G. Mao, S. Hu, Z. Zhang, P. Wu, X. Zhao, R. Lin, W. Liao, Y. Kang, J. Cell Mol. Med. 2018, 22, 5354.

[61] Z. Li, Y. Wang, S. Xiang, Z. Zheng, Y. Bian, B. Feng, X. Weng, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2020, 523, 506.

[62] Z. Liao, H. Liu, L. Ma, J. Lei, B. Tong, G. Li, W. Ke, K. Wang, X. Feng, W. Hua, S. Li, C. Yang, ACS Nano 2021, 15, 14709.

[63] C. Xia, Z. Zeng, B. Fang, M. Tao, C. Gu, L. Zheng, Y. Wang, Y. Shi, C. Fang, S. Mei, Q. Chen, J. Zhao, X. Lin, S. Fan, Y. Jin, P. Chen, Free Radical Biol. Med. 2019, 143, 1.

[64] T. Furuta, S. Miyaki, H. Ishitobi, T. Ogura, Y. Kato, N. Kamei, K. Miyado, Y. Higashi, M. Ochi, Stem Cells Transl. Med. 2016, 5, 1620.

[65] W. Y.-W. Lee, B. Wang, J. Orthopaedic Translat. 2017, 9, 76.

[66] M. K. Jha, J. V. Passero, A. Rawat, X. H. Ament, F. Yang, S. Vidensky, S. L. Collins, M. R. Horton, A. Hoke, G. A. Rutter, A. Latremoliere, J. D. Rothstein, B. M. Morrison, J. Clin. Invest. 2021, 131, e141964.

[67] P. Lou, S. Liu, Y. Wang, K. Lv, X. Zhou, L. Li, Y. Zhang, Y. Chen, J. Cheng, Y. Lu, J. Liu, Adv. Mater. 2023, 35, e2300602.

[68] A.-M. Mustonen, P. Nieminen, Pharmaceuticals 2021, 14, 315.

[69] Y. Liang, L. Duan, J. Lu, J. Xia, Theranostics 2021, 11, 3183.

[70] M. Zheng, M. Huang, X. Ma, H. Chen, X. Gao, Bioconjugate Chem. 2019, 30, 994.

[71] S. A. Kooijmans, L. L. Fliervoet, R. Van Der Meel, M. Fens, H. Heijnen, P. van Bergen En Henegouwen, P. Vader, R. Schiffelers, J. Control. Release 2016, 224, 77.

[72] M. P. Chao, I. L. Weissman, R. Majeti, Curr. Opin. Immunol. 2012, 24, 225.

[73] M. S. Kim, M. J. Haney, Y. Zhao, V. Mahajan, I. Deygen, N. L. Klyachko, E. Inskoe, A. Piroyan, M. Sokolsky, O. Okolie, S. D. Hingtgen, A. V. Kabanov, E. V. Batrakova, Nanomed. Nanotechnol. Biol. Med. 2016, 12, 655.

[74] J. P. K Armstrong, M. N. Holme, M. M. Stevens, ACS Nano 2017, 11, 69.

[75] Y. Liang, X. Xu, X. Li, J. Xiong, B. Li, L. Duan, D. Wang, J. Xia, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 36938.

[76] S. Zhao, G. Xiu, J. Wang, Y. Wen, J. Lu, B. Wu, D. Yang, B. Ling, D. Du, J. Xu, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 341.

[77] J. Wan, Z. He, R. Peng, X. Wu, Z. Zhu, J. Cui, X. Hao, A. Chen, J. Zhang, P. Cheng, J. Nanobiotechnol. 2023, 21, 284.

[78] L. M. Topping, B. L. Thomas, H. I. Rhys, J. L. Tremoleda, M. Foster, M. Seed, M. B. Voisin, C. Vinci, H. L. Law, M. Perretti, L. V. Norling, H. S. Azevedo, A. Nissim, Front. Immunol. 2020, 11, 10.

[79] F. Yan, Z. Zhong, Y. Wang, Y. Feng, Z. Mei, H. Li, X. Chen, L. Cai, C. Li, J. Nanobiotechnol. 2020, 18, 115.

[80] H. Li, Y. Feng, X. Zheng, M. Jia, Z. Mei, Y. Wang, Z. Zhang, M. Zhou, C. Li, J. Contr. Release 2022, 341, 16.

[81] H. Song, X. Li, Z. Zhao, J. Qian, Y. Wang, J. Cui, W. Weng, L. Cao, X. Chen, Y. Hu, J. Su, Nano Lett. 2019, 19, 3040.

[82] L. Xu, X. Xu, Y. Liang, C. Wen, K. Ouyang, J. Huang, Y. Xiao, X. Deng, J. Xia, L. Duan, J. Control. Release 2023, 358, 259.

[83] G. Zheng, H.-W. Ma, G.-H. Xiang, G.-L. He, H.-C. Cai, Z.-H. Dai, Y-L. Chen, Y. Lin, H.-Z. Xu, W-F. Ni, C. Xu, H.-X. Liu, X.-Y. Wang, J. Nanobiotechnol. 2022, 20, 220.

[84] H. Cao, M. Chen, X. Cui, Y. Liu, Y. Liu, S. Deng, T. Yuan, Y. Fan, Q. Wang, X. Zhang, ACS Nano 2023, 17, 13358.

[85] G. Wu, J. Zhang, Q. Zhao, W. Zhuang, J. Ding, C. Zhang, H. Gao, D. W. Pang, K. Pu, H. Y. Xie, Angew. Chem. Int. Ed. 2020, 59, 4068.

[86] E. M. Mora, S. Álvarez-Cubela, E. Oltra, Int. J. Mol. Sci. 2015, 17, 13.

[87] B. György, K. Pálóczi, A. Kovács, E. Barabás, G. Bekő, K. Várnai, É. Pállinger, K. Szabó-Taylor, T. G. Szabó, A. A. Kiss, A. Falus, E. I. Buzás, Thromb. Res. 2014, 133, 285.

[88] D. Silachev, K. Goryunov, M. Shpilyuk, O. Beznoschenko, N. Morozova, E. Kraevaya, V. Popkov, I. Pevzner, L. Zorova, E. Evtushenko, N. Starodubtseva, A. Kononikhin, A. Bugrova, E. Evtushenko, E. Plotnikov, D. Zorov, G. Sukhikh, Cells 2019, 8, 258.

[89] K. B. Johnsen, J. M. Gudbergsson, M. N. Skov, L. Pilgaard, T. Moos, M. Duroux, Biochim. Biophys. Acta 2014, 1846, 75.

[90] J. M. Gudbergsson, K. Jønsson, J. B. Simonsen, K. B. Johnsen, J. Control. Release 2019, 306, 108.

[91] S. a. A Kooijmans, S. Stremersch, K. Braeckmans, S. C. de Smedt, A. Hendrix, M. J. Wood, R. M. Schiffelers, K. Raemdonck, P. Vader, J. Control. Release 2013, 172, 229.

[92] K. P. De Sousa, I. Rossi, M. Abdullahi, M. I. Ramirez, D. Stratton, J. M. Inal, WIREs Nanomed. Nanobiotechnol. 2023, 15, e1835.

[93] I. K. Herrmann, M. J. A. Wood, G. Fuhrmann, Nat. Nanotechnol. 2021, 16, 748.

[94] K. B. Johnsen, J. M. Gudbergsson, M. Duroux, T. Moos, T. L. Andresen, J. B. Simonsen, J. Control Release 2018, 269, 10.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Authors. Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.