Cold atmospheric plasma combined with nanoparticles in cancer therapy

Abstract

This review explores the application of cold atmospheric plasma (CAP) and nanoparticles (NPs) in cancer therapy, highlighting their potential to enhance treatment efficacy and minimize side effects. CAP generates reactive oxygen and nitrogen species that selectively induce apoptosis in cancer cells, while NPs improve drug delivery, enhance targeting precision, and reduce adverse effects on healthy tissues. By summarizing various types of NPs, including gold, silver, magnetic, and other NPs, we evaluate their individual and combined effects with CAP across different cancer models. Our findings suggest that combined CAP-NPs significantly enhance therapeutic outcomes by increasing cancer cell sensitivity and minimizing damage to surrounding tissues. This synergistic approach not only aligns with previous research on CAP's selective toxicity but also reveals new possibilities for optimizing cancer treatment through targeted NP delivery. Further clinical research is needed to establish the safety and efficacy of this combination, paving the way for novel, patient-specific treatment strategies with improved outcomes.

Keywords

cancer therapy / cold atmospheric plasma / nanoparticles / reactive nitrogen species / reactive oxygen species

References

[1] H. Sung, J. Ferlay, R. L. Siegel, M. Laversanne, I. Soerjomataram, A. Jemal, F. Bray, CA Cancer J. Clin. 2021, 71, 209.

[2] S. Iqbal, F. Begum, D. W. Nyamai, N. Jalal, P. Shaw, Molecules 2023, 28, 4648.

[3] X. Zhuo, Z. Liu, R. Aishajiang, T. Wang, D. Yu, Pharmaceutics 2023, 15, 2293.

[4] D. Kashyap, H. S. Tuli, M. B. Yerer, A. Sharma, K. Sak, S. Srivastava, A. Pandey, V. K. Garg, G. Sethi, A. Bishayee, Semin. Cancer Biol. 2021, 69, 5.

[5] Y. Hou, X. Yang, R. Liu, D. Zhao, C. Guo, A. Zhu, M. Wen, Z. Liu, G. Qu, H. Meng, Int. J. Nanomed. 2020, 15, 6827.

[6] P. Kesharwani, R. Ma, L. Sang, M. Fatima, A. Sheikh, M. A. S. Abourehab, N. Gupta, Z.-S. Chen, Y. Zhou, Mol. Cancer 2023, 22, 98.

[7] E. Tavares-da-Silva, E. Pereira, A. S. Pires, A. R. Neves, C. Braz-Guilherme, I. A. Marques, A. M. Abrantes, A. C. Gonçalves, F. Caramelo, R. Silva-Teixeira, F. Mendes, A. Figueiredo, M. F. Botelho, Biology 2021, 10, 41.

[8] A. Passaniti, M. S. Kim, B. M. Polster, P. Shapiro, Mol. Carcinog. 2022, 61, 827.

[9] K. Song, G. Li, Y. Ma, Plasma Med. 2014, 4, 193.

[10] L. Sun, H. Liu, Y. Ye, Y. Lei, R. Islam, S. Tan, R. Tong, Y.-B. Miao, L. Cai, Signal Transduction Targeted Ther. 2023, 8, 418.

[11] K. H. Wong, A. Lu, X. Chen, Z. Yang, Molecules 2020, 25, 3620.

[12] J. Yan, X. Long, Y. Liang, F. Li, H. Yu, Y. Li, Z. Li, Y. Tian, B. He, Y. Sun, Colloids Surf., B 2022, 217, 112701.

[13] G. C. Kim, G. J. Kim, S. R. Park, S. M. Jeon, H. J. Seo, F. Iza, J. K. Lee, J. Phys. D Appl. Phys. 2009, 42, 032005.

[14] T. Von Woedtke, M. Laroussi, M. Gherardi, Plasma Sources Sci. Technol. 2022, 31, 054002.

[15] R. Verloy, A. Privat-Maldonado, E. Smits, A. Bogaerts, Cancers 2020, 12, 2782.

[16] T. M. Khan, S. U.-D. Khan, M. Raffi, R. Khan, Molecules 2021, 26, 5106.

[17] X. Lu, G. V. Naidis, M. Laroussi, S. Reuter, D. B. Graves, K. Ostrikov, Phys. Rep. 2016, 630, 1.

[18] B. B. Sahu, S. B. Jin, J. G. Han, J. Anal. At. Spectrom. 2017, 32, 782.

[19] M. Keidar, Plasma Sources Sci. Technol. 2015, 24, 033001.

[20] M. Weiss, D. Gümbel, E.-M. Hanschmann, R. Mandelkow, N. Gelbrich, U. Zimmermann, R. Walther, A. Ekkernkamp, A. Sckell, A. Kramer, M. Burchardt, C. H. Lillig, M. B. Stope, PLoS One 2015, 10, e0130350.

[21] H. Liu, X. Liang, M. Teng, Z. Li, Y. Peng, P. Wang, H. Chen, H. Cheng, G. Liu, Adv. Ther. 2024, 7, 2300399.

[22] P. Babington, K. Rajjoub, J. Canady, A. Siu, M. Keidar, J. H. Sherman, Biointerphases 2015, 10, 029403.

[23] E. A. Ratovitski, X. Cheng, D. Yan, J. H. Sherman, J. Canady, B. Trink, M. Keidar, Plasma Processes Polym. 2014, 11, 1128.

[24] A.-C. Golz, C. Bergemann, F. Hildebrandt, S. Emmert, B. Nebe, H. Rebl, Cell Adhes. Migr. 2023, 17, 1.

[25] E. Biscop, A. Lin, W. Van Boxem, J. Van Loenhout, J. De Backer, C. Deben, S. Dewilde, E. Smits, A. Bogaerts, Cancers 2019, 11, 1287.

[26] M. Rasouli, N. Fallah, S. Bekeschus, Oxid. Med. Cell. Longev. 2021, 2021, 2990326.

[27] D. Murillo, C. Huergo, B. Gallego, R. Rodríguez, J. Tornín, Biomedicines 2023, 11, 208.

[28] G. Yurdabak Karaca, Y. E. Bulbul, A. U. Oksuz, Int. J. Biol. Macromol. 2023, 253, 127075.

[29] D. B. Graves, Plasma Processes Polym. 2014, 11, 1120.

[30] M. Keidar, A. Shashurin, O. Volotskova, M. Ann Stepp, P. Srinivasan, A. Sandler, B. Trink, Phys. Plasmas 2013, 20, 057101.

[31] M. Keidar, R. Walk, A. Shashurin, P. Srinivasan, A. Sandler, S. Dasgupta, R. Ravi, R. Guerrero-Preston, B. Trink, Br. J. Cancer 2011, 105, 1295.

[32] B. B. R. Choi, J. H. Choi, J. W. Hong, K. W. Song, H. J. Lee, U. K. Kim, G. C. Kim, Int. J. Med. Sci. 2017, 14, 1101.

[33] X. Dai, D. Cai, P. Wang, N. Nan, L. Yu, Z. Zhang, R. Zhou, D. Hua, J. Zhang, K. (Ken) Ostrikov, E. Thompson, Int. J. Biol. Sci. 2022, 18, 3544.

[34] D. Hua, D. Cai, M. Ning, L. Yu, Z. Zhang, P. Han, X. Dai, J. Cancer 2021, 12, 5977.

[35] S. Iseki, K. Nakamura, M. Hayashi, H. Tanaka, H. Kondo, H. Kajiyama, H. Kano, F. Kikkawa, M. Hori, Appl. Phys. Lett. 2012, 100, 113702.

[36] S. Muneekaew, Y. Huang, M.-J. Wang, Plasma Chem. Plasma Process. 2021, 41, 1613.

[37] J. Xia, W. Zeng, Y. Xia, B. Wang, D. Xu, D. Liu, M. G. Kong, Y. Dong, J. Biophotonics 2019, 12, e201800046.

[38] J. Hou, J. Ma, K. N. Yu, W. Li, C. Cheng, L. Bao, W. Han, BMC Genomics 2015, 16, 435.

[39] Y. Zheng, Z. Zhuang, R. Zhou, L. Zheng, C. Li, R. Zhou, Y. Gao, L. Zhang, Y. Zheng, L. Zhao, S. F. A. Rizvi, B. Yang, L. Jiang, J. Lin, A. Wang, W. Zhou, H. Cheng, D. Li, C. Chu, E. W. Thompson, Y. Wu, G. Liu, Y. Zeng, P. Wang, Adv. Healthcare Mater. 2025, 14, 2403223.

[40] B. H. Adil, A. M. Al-Shammari, H. H. Murbat, Clin. Plasma Med. 2020, 19–20, 100103.

[41] A. G. A. Holanda, B. C. Cesário, V. M. Silva, L. E. C. Francelino, B. H. M. Nascimento, K. F. A. Damasceno, U. Ishikawa, N. B. S. Farias, R. F. A. Junior, C. A. G. Barboza, C. A. Junior, J. M. A. P. Antunes, C. E. B. Moura, G. F. Queiroz, Top. Companion Anim. Med. 2023, 53–54, 100773.

[42] M. Bakhtiyari-Ramezani, M. Nasiri, M. Baniasadi, Sci. Rep. 2025, 15, 10569.

[43] N. Chernets, D. S. Kurpad, V. Alexeev, D. B. Rodrigues, T. A. Freeman, Plasma Processes Polym. 2015, 12, 1400.

[44] M. Schuster, C. Seebauer, R. Rutkowski, A. Hauschild, F. Podmelle, C. Metelmann, B. Metelmann, T. von Woedtke, S. Hasse, K.-D. Weltmann, H.-R. Metelmann, J. Cranio-Maxillofac. Surg. 2016, 44, 1445.

[45] H.-R. Metelmann, C. Seebauer, V. Miller, A. Fridman, G. Bauer, D. B. Graves, J.-M. Pouvesle, R. Rutkowski, M. Schuster, S. Bekeschus, K. Wende, K. Masur, S. Hasse, T. Gerling, M. Hori, H. Tanaka, E. Ha Choi, K.-D. Weltmann, P. H. Metelmann, D. D. Von Hoff, T. V. Woedtke, Clin. Plasma Med. 2018, 9, 6.

[46] M. Arisi, S. Soglia, E. Guasco Pisani, A. Venturuzzo, A. Gelmetti, C. Tomasi, C. Zane, M. Rossi, L. Lorenzi, P. Calzavara-Pinton, Dermatol. Ther. 2021, 11, 855.

[47] J. Canady, S. R. K. Murthy, T. Zhuang, S. Gitelis, A. Nissan, L. Ly, O. Z. Jones, X. Cheng, M. Adileh, A. T. Blank, M. W. Colman, K. Millikan, C. O’Donoghue, K. M. Stenson, K. Ohara, G. Schtrechman, M. Keidar, G. Basadonna, Cancers 2023, 15, 3688.

[48] G. Chen, Z. Chen, Z. Wang, R. Obenchain, D. Wen, H. Li, R. E. Wirz, Z. Gu, Sci. Adv. 2021, 7, eabg5686.

[49] S. Bekeschus, D. Singer, G. Ratnayake, K. Ruhnau, K. Ostrikov, E. W. Thompson, Exp. Dermatol. 2025, 34, e70063.

[50] R. Ge, J. Shu, J. Zhang, X. Zhao, T. Ni, R. Fan, Z. Li, M. Qi, D. Xu, AIP Adv. 2025, 15, 035138.

[51] Y. Chen, X. Qiao, C. Liu, J. Zhang, T. Sun, L. Kong, X. Zhang, W. Song, C. Cheng, G. Ni, Plasma Processes Polym. 2024, 21, 2300210.

[52] H. J. Ahn, K. I. Kim, G. Kim, E. Moon, S. S. Yang, J.-S. Lee, PLoS One 2011, 6, e28154.

[53] X. Li, X. Rui, D. Li, Y. Wang, F. Tan, Front. Oncol. 2022, 12, 994172.

[54] A. Görlach, K. Bertram, S. Hudecova, O. Krizanova, Redox Biol. 2015, 6, 260.

[55] M. Biryukov, D. Semenov, N. Kryachkova, A. Polyakova, E. Patrakova, O. Troitskaya, E. Milakhina, J. Poletaeva, P. Gugin, E. Ryabchikova, D. Zakrevsky, I. Schweigert, O. Koval, Biomolecules 2023, 13, 1672.

[56] H. Sato, A. Niimi, T. Yasuhara, T. B. M. Permata, Y. Hagiwara, M. Isono, E. Nuryadi, R. Sekine, T. Oike, S. Kakoti, Y. Yoshimoto, K. D. Held, Y. Suzuki, K. Kono, K. Miyagawa, T. Nakano, A. Shibata, Nat. Commun. 2017, 8, 1751.

[57] A. Privat-Maldonado, A. Bogaerts, Cancers 2020, 12, 2617.

[58] J. D. Hayes, A. T. Dinkova-Kostova, K. D. Tew, Cancer Cell 2020, 38, 167.

[59] J. Tornín, M. Mateu-Sanz, V. Rey, D. Murillo, C. Huergo, B. Gallego, A. Rodríguez, R. Rodríguez, C. Canal, Redox Biol. 2023, 62, 102685.

[60] M. Vandamme, E. Robert, S. Lerondel, V. Sarron, D. Ries, S. Dozias, J. Sobilo, D. Gosset, C. Kieda, B. Legrain, J. Pouvesle, A. L. Pape, Int. J. Cancer 2012, 130, 2185.

[61] X. Dai, L. Shen, J. Zhang, Trends Biotechnol. 2023, 41, 15.

[62] E. J. Jeong, H. M. Park, D. J. Lee, J. Lee, J. Y. Cho, K. D. Seo, S. Je, M. H. Jung, W. Y. Hwang, K. S. Kim, J. Phys. D Appl. Phys. 2024, 57, 373001.

[63] H. Liu, X. Liang, M. Teng, Z. Li, Y. Peng, P. Wang, H. Chen, H. Cheng, G. Liu, Adv. Ther. 2024, 7, 2300399.

[64] Y. Zhang, R. Thangam, S.-H. You, R. D. Sultonova, A. Venu, J.-J. Min, Y. Hong, Cancers 2021, 13, 2801.

[65] D.-Y. Kim, A. Pyo, M. Yun, R. Thangam, S.-H. You, Y. Zhang, Y. Jung, D.-H. Nguyen, A. Venu, H. S. Kim, M. S. Yoon, Y. Hong, J.-J. Min, J. Nucl. Med. 2021, 62, 956.

[66] M. Golpour, H. Asgarian-Omran, H. Akhavan-Niaki, M. Alimohammadi, M. Alizadeh-Forutan, F. Sohbatzadeh, S. Bekeschus, A. Rafiei, Plasma Processes Polym. 2024, 21, e202400008.

[67] A. D. Garg, D. V. Krysko, T. Verfaillie, A. Kaczmarek, G. B. Ferreira, T. Marysael, N. Rubio, M. Firczuk, C. Mathieu, A. J. M. Roebroek, W. Annaert, J. Golab, P. De Witte, P. Vandenabeele, P. Agostinis, EMBO J. 2012, 31, 1062.

[68] Y. Wang, X. Mang, D. Li, Z. Wang, Y. Chen, Z. Cai, F. Tan, Redox Biol. 2024, 69, 102991.

[69] X. Dai, J. Li, Y. Chen, K. (Ken) Ostrikov, Front. Oncol. 2022, 12, 837995.

[70] X. Han, K. Xu, O. Taratula, K. Farsad, Nanoscale 2019, 11, 799.

[71] D. Tang, Y. Yu, J. Zhang, X. Dong, C. Liu, H. Xiao, Adv. Mater. 2022, 34, 2203820.

[72] J. Shen, Y. Zhou, L. Yin, BMEMat 2024, 3, e12112.

[73] D. S. Idris, A. Roy, S. Pandit, S. Alghamdi, M. Almehmadi, A. A. Alsaiari, O. Abdulaziz, A. Alsharif, M. U. Khandaker, M. R. I. Faruque, e-Polym. 2023, 23, 20230049.

[74] Y. Fan, Y. Liu, Y. Wu, F. Dai, M. Yuan, F. Wang, Y. Bai, H. Deng, Int. J. Biol. Macromol. 2021, 192, 1240.

[75] Á. J. Leite, J. F. Mano, J. Mater. Chem. B 2017, 5, 4555.

[76] K. Kuna, S. R. Baddam, S. Kalagara, P. C. Akkiraju, R. S. Tade, S. Enaganti, Int. J. Biol. Macromol. 2024, 262, 129434.

[77] Y.-X. Peng, K.-J. Wang, X.-M. Zhang, Y. Wang, Z.-J. Li, J.-H. Luo, J.-Q. Liu, L.-H. Liu, X.-J. Wang, J.-B. Li, M.-D. He, Opt. Quantum Electron. 2016, 48, 538.

[78] H.-V. Tran, N. M. Ngo, R. Medhi, P. Srinoi, T. Liu, S. Rittikulsittichai, T. R. Lee, Materials 2022, 15, 503.

[79] S. Saha, M. R. Ali, M. A. Khaleque, M. S. Bacchu, M. Aly Saad Aly, M. Z. H. Khan, J. Drug Delivery Sci. Technol. 2023, 86, 104728.

[80] A. Bordet, W. Leitner, Acc. Chem. Res. 2021, 54, 2144.

[81] M.-H. Moosavy, M. De La Guardia, A. Mokhtarzadeh, S. A. Khatibi, N. Hosseinzadeh, N. Hajipour, Sci. Rep. 2023, 13, 7230.

[82] R. Wang, Z. Xing, M. Wang, Y. Gui, M. Yang, J. Drug Delivery Sci. Technol. 2020, 60, 101975.

[83] H. M. Albert, K. Mendam, P. G. Bansod, M. S. S. Rao, A. Asatkar, M. K. Chakravarthi, M. P. Mallesh, J. Fluoresc. 2023, 34, 2009.

[84] M. Qi, X. Zhao, X. Zhao, H. Zhang, Z. Li, X. Zhang, R. Fan, Q. Li, J. Zhang, D. Xu, Chem. Eng. J. 2023, 475, 145884.

[85] Y. Chen, J. Wang, T. Xu, M. Liu, J. Liu, H. Huang, F. Ouyang, Curr. Appl. Phys. 2020, 20, 391.

[86] X. Huang, P. K. Jain, I. H. El-Sayed, M. A. El-Sayed, Nanomed 2007, 2, 681.

[87] Y.-C. Yeh, B. Creran, V. M. Rotello, Nanoscale, 2012, 4, 1871.

[88] S. Ahmed, S. Annu, S. Ikram, S. Yudha, J. Photochem. Photobiol. B 2016, 161, 141.

[89] J. Kimling, M. Maier, B. Okenve, V. Kotaidis, H. Ballot, A. Plech, J. Phys. Chem. B 2006, 110, 15700.

[90] P. Huang, J. Lin, W. Li, P. Rong, Z. Wang, S. Wang, X. Wang, X. Sun, M. Aronova, G. Niu, R. D. Leapman, Z. Nie, X. Chen, Angew. Chem. Int. Ed. 2013, 52, 13958.

[91] A. A. Al-Khedhairy, R. Wahab, Metals 2022, 12, 148.

[92] C. Zhao, X. Han, S. Wang, Z. Pan, X. Tang, Z. Jiang, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2201995.

[93] L. C. Kennedy, L. R. Bickford, N. A. Lewinski, A. J. Coughlin, Y. Hu, E. S. Day, J. L. West, R. A. Drezek, Small 2011, 7, 169.

[94] S. Bhana, R. O’Connor, J. Johnson, J. D. Ziebarth, L. Henderson, X. Huang, J. Colloid Interface Sci. 2016, 469, 8.

[95] Y. Torii, N. Sugimura, H. Mitomo, K. Niikura, K. Ijiro, Langmuir 2017, 33, 5537.

[96] P. Singh, S. Pandit, V. R. S. S. Mokkapati, A. Garg, V. Ravikumar, I. Mijakovic, Int. J. Mol. Sci. 2018, 19, 1979.

[97] R. S. Riley, E. S. Day, WIREs Nanomed. Nanobiotechnol. 2017, 9, e1449.

[98] P. AshaRani, M. P. Hande, S. Valiyaveettil, BMC Cell Biol. 2009, 10, 65.

[99] S. Gurunathan, K.-J. Lee, K. Kalishwaralal, S. Sheikpranbabu, R. Vaidyanathan, S. H. Eom, Biomaterials 2009, 30, 6341.

[100] R. J. Holmila, S. A. Vance, S. B. King, A. W. Tsang, R. Singh, C. M. Furdui, Antioxidants 2019, 8, 552.

[101] K. M. Karande, S. P. Gawade, Res. J. Pharm. Technol. 2020, 13, 659.

[102] Q. Chen, L. Zhao, H. Liu, Q. Ding, C. Jia, S. Liao, N. Cheng, M. Yue, S. Yang, Biosens. Bioelectron. 2022, 202, 114004.

[103] M. K. Hossain, Q. A. Drmosh, Plasmonics 2022, 17, 1051.

[104] C. Liao, Y. Li, S. C. Tjong, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 449.

[105] V. De Matteis, M. Cascione, C. C. Toma, S. Leporatti, Nanomaterials 2018, 8, 319.

[106] N. Rani, R. K. Singla, R. Redhu, S. Narwal, Sonia, A. Bhatt, Curr. Top. Med. Chem. 2022, 22, 1460.

[107] A. Kyrychenko, M. M. Blazhynska, M. V. Slavgorodska, O. N. Kalugin, J. Mol. Liq. 2019, 276, 243.

[108] X. Liu, X. Wang, L. Zha, D. Lin, J. Yang, J. Zhou, L. Zhang, J. Mater. Chem. C 2014, 2, 7326.

[109] W. Chen, J. Ouyang, H. Liu, M. Chen, K. Zeng, J. Sheng, Z. Liu, Y. Han, L. Wang, J. Li, L. Deng, Y. Liu, S. Guo, Adv. Mater. 2017, 29, 1603864.

[110] L. Qin, S. Jiang, H. He, G. Ling, P. Zhang, J. Control. Release 2020, 318, 50.

[111] L. Deng, Y. Xu, C. Sun, B. Yun, Q. Sun, C. Zhao, Z. Li, Sci. Bull. 2018, 63, 917.

[112] F. Peng, F. Zhao, L. Shan, R. Li, S. Jiang, P. Zhang, Colloids Surf. B 2021, 198, 111467.

[113] J. Shao, H. Xie, H. Huang, Z. Li, Z. Sun, Y. Xu, Q. Xiao, X.-F. Yu, Y. Zhao, H. Zhang, H. Wang, P. K. Chu, Nat. Commun. 2021, 12, 3923.

[114] A. Fali, M. Snure, Y. Abate, Appl. Phys. Lett. 2021, 118, 163105.

[115] M. El Ghanjaoui, A. Soufi, Y. Kadmi, N. Barka, H. Tounsadi, Chemosphere 2025, 376, 144266.

[116] Z. Swiatkowska-Warkocka, K. Kawaguchi, H. Wang, Y. Katou, N. Koshizaki, Nanoscale Res. Lett. 2011, 6, 226.

[117] N. K. Kaushik, N. Kaushik, R. Wahab, P. Bhartiya, N. N. Linh, F. Khan, A. A. Al-Khedhairy, E. H. Choi, Cancers 2020, 12, 457.

[118] S. Bhandari, B. Hao, K. Waters, C. H. Lee, J.-C. Idrobo, D. Zhang, R. Pandey, Y. K. Yap, ACS Nano 2019, 13, 4347.

[119] Y. Cao, B. Wang, Y. Wang, D. Lou, RSC Adv. 2014, 4, 30430.

[120] W. Zhu, S.-J. Lee, N. J. Castro, D. Yan, M. Keidar, L. G. Zhang, Sci. Rep. 2016, 6, 21974.

[121] E. Agostinelli, F. Vianello, G. Magliulo, T. Thomas, T. J. Thomas, Int. J. Oncol. 2015, 46, 5.

[122] E. Alphandéry, Int. J. Pharm. 2020, 586, 119472.

[123] A. Espinosa, R. Di Corato, J. Kolosnjaj-Tabi, P. Flaud, T. Pellegrino, C. Wilhelm, ACS Nano 2016, 10, 2436.

[124] W. Wang, F. Li, S. Li, Y. Hu, M. Xu, Y. Zhang, M. I. Khan, S. Wang, M. Wu, W. Ding, B. Qiu, J. Mater. Sci. Technol. 2021, 81, 77.

[125] A. Agarwal, K. Venkatakrishnan, B. Tan, Adv. Ther. 2019, 2, 1900051.

[126] N. Denora, C. Lee, R. M. Iacobazzi, J. Y. Choi, I. H. Song, J. S. Yoo, Y. Piao, A. Lopalco, F. Leonetti, B. C. Lee, S. E. Kim, Eur. J. Pharm. Sci. 2019, 139, 105047.

[127] P. A. Chiarelli, R. A. Revia, Z. R. Stephen, K. Wang, F. M. Kievit, J. Sandhu, M. Upreti, S. Chung, R. G. Ellenbogen, M. Zhang, Mater. Today 2022, 56, 66.

[128] M. S. Shakil, M. A. Hasan, S. R. Sarker, Curr. Drug Metab. 2019, 20, 446.

[129] F. Soetaert, P. Korangath, D. Serantes, S. Fiering, R. Ivkov, Adv. Drug Deliv. Rev. 2020, 163, 65.

[130] N. Malhotra, J.-S. Lee, R. A. D. Liman, J. M. S. Ruallo, O. B. Villaflores, T.-R. Ger, C.-D. Hsiao, Molecules 2020, 25, 3159.

[131] M.-X. Zhao, B.-J. Zhu, W.-J. Yao, D.-F. Chen, RSC Adv. 2016, 6, 113791.

[132] A. Hamidu, W. G. Pitt, G. A. Husseini, Nanomaterials 2023, 13, 2566.

[133] K. J. McHugh, L. Jing, A. M. Behrens, S. Jayawardena, W. Tang, M. Gao, R. Langer, A. Jaklenec, Adv. Mater. 2018, 30, 1706356.

[134] S. Devi, M. Kumar, A. Tiwari, V. Tiwari, D. Kaushik, R. Verma, S. Bhatt, B. M. Sahoo, T. Bhattacharya, S. Alshehri, M. M. Ghoneim, A. O. Babalghith, G. E.-S. Batiha, Front. Mater. 2022, 8, 798440.

[135] L. T. Babu, P. Paira, Mini-Rev. Med. Chem. 2017, 17, 1406.

[136] J. Chen, W. Wu, F. Zhang, J. Zhang, H. Liu, J. Zheng, S. Guo, J. Zhang, Nanoscale Adv. 2020, 2, 4961.

[137] X. Wang, T. Nakamoto, I. Dulińska-Molak, N. Kawazoe, G. Chen, J. Mater. Chem. B 2016, 4, 37.

[138] Z. Fan, S. Zhou, C. Garcia, L. Fan, J. Zhou, Nanoscale 2017, 9, 4928.

[139] H. Liu, W. Na, Z. Liu, X. Chen, X. Su, Biosens. Bioelectron. 2017, 92, 229.

[140] M.-L. Chen, Y.-J. He, X.-W. Chen, J.-H. Wang, Bioconjugate Chem. 2013, 24, 387.

[141] A. Zarepour, A. Khosravi, N. Yücel Ayten, P. Çakır Hatır, S. Iravani, A. Zarrabi, J. Mater. Chem. B 2024, 12, 4307.

[142] M. Thakur, M. K. Kumawat, R. Srivastava, RSC Adv. 2017, 7, 5251.

[143] L. J. Desmond, A. N. Phan, P. Gentile, Environ. Sci. Nano 2021, 8, 848.

[144] P. Kadyan, P. Thillai Arasu, S. K. Kataria, Int. J. Biomater. 2024, 2024, 2626006.

[145] L. K. Boopathy, T. Gopal, A. Roy, R. R. Kalari Kandy, M. K. Arumugam, RSC Adv. 2023, 13, 18760.

[146] F. Muhammad, M. Tahir, M. Zeb, F. Wahab, M. N. Kalasad, D. N. Khan, K. S. Karimov, Sens. Actuators B 2019, 285, 504.

[147] A. M. Wagner, J. M. Knipe, G. Orive, N. A. Peppas, Acta Biomater. 2019, 94, 44.

[148] D. Singh, S. Thapa, K. R. Singh, R. Verma, R. P. Singh, J. Singh, Mater. Lett. X 2023, 18, 100200.

[149] J. Yao, P. Li, L. Li, M. Yang, Acta Biomater. 2018, 74, 36.

[150] V. K. Sharma, T. J. McDonald, M. Sohn, G. A. K. Anquandah, M. Pettine, R. Zboril, Chemosphere 2017, 188, 403.

[151] R. H. Prabhu, V. B. Patravale, M. D. Joshi, Int. J. Nanomed. 2015, 10, 1001.

[152] E. A. Madawi, A. R. Al Jayoush, M. Rawas-Qalaji, H. E. Thu, S. Khan, M. Sohail, A. Mahmood, Z. Hussain, Pharmaceutics 2023, 15, 657.

[153] Y. Chen, S. Shangguan, Z. Lin, X. Zeng, S. Y. Chan, X. Qin, S. Yan, BMEMat 2024, e12122.

[154] M. Lakshmi Seelam, S. Rao Yarraguntla, V. K. K. Paravastu, S. Sirisha Vurukuti, S. Sri Vastav Mylavarapu, G. S. C. Biol. Pharm. Sci. 2022, 20, 044.

[155] S. Parveen, S. K. Sahoo, J. Drug Targeting 2008, 16, 108.

[156] Y. Zhang, J. Chen, L. Shi, F. Ma, Mater. Horiz. 2022, 10, 361.

[157] S. Wei Hu, T. Ding, H. Tang, H. Guo, W. Cui, Y. Shu, Mater. Today 2023, 66, 114.

[158] M. A. Beach, U. Nayanathara, Y. Gao, C. Zhang, Y. Xiong, Y. Wang, G. K. Such, Chem. Rev. 2024, 124, 5505.

[159] F. Masood, Mater. Sci. Eng. C 2016, 60, 569.

[160] J. Mosafer, K. Abnous, M. Tafaghodi, A. Mokhtarzadeh, M. Ramezani, Eur. J. Pharm. Biopharm. 2017, 113, 60.

[161] M. Carofiglio, M. Laurenti, V. Vighetto, L. Racca, S. Barui, N. Garino, R. Gerbaldo, F. Laviano, V. Cauda, Nanomaterials 2021, 11, 2628.

[162] M. Dehghankhold, F. Ahmadi, N. Nezafat, M. Abedi, P. Iranpour, A. Dehghanian, O. Koohi-Hosseinabadi, A. R. Akbarizadeh, Z. Sobhani, Biomater. Adv. 2024, 159, 213797.

[163] S. M. Hojjati, Z. Salehi, M. Akrami, J. Drug Delivery Sci. Technol. 2024, 96, 105700.

[164] J. E. Perez, A. Van De Walle, C. Wilhelm, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 252.

[165] D. A. Truchado, M. Juárez-Molina, S. Rincón, L. Zurita, J. Tomé-Amat, C. Lorz, F. Ponz, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 4327.

[166] A. Rajnochová Svobodová, B. Zálešák, D. Biedermann, J. Ulrichová, J. Vostálová, J. Photochem. Photobiol. B 2016, 156, 61.

[167] U. Ahmad, J. Akhtar, S. P. Singh, Badruddeen, F. J. Ahmad, S. Siddiqui, Wahajuddin, Artif. Cells Nanomed. Biotechnol. 2018, 46, 231.

[168] S. S. Kesharwani, V. Jain, S. Dey, S. Sharma, P. Mallya, V. A. Kumar, J. Drug Delivery Sci. Technol. 2020, 60, 102021.

[169] Y. Wang, A.-J. Yuan, Y.-J. Wu, L.-M. Wu, L. Zhang, J. Funct. Foods 2023, 100, 105384.

[170] M. Adhikari, B. Adhikari, B. Ghimire, S. Baboota, E. H. Choi, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 1939.

[171] W. Li, H. Yu, D. Ding, Z. Chen, Y. Wang, S. Wang, X. Li, M. Keidar, W. Zhang, Free Radic. Biol. Med. 2019, 130, 71.

[172] H. Yu, Y. Wang, S. Wang, X. Li, W. Li, D. Ding, X. Gong, M. Keidar, W. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 43462.

[173] N. K. Kaushik, N. Kaushik, K. C. Yoo, N. Uddin, J. S. Kim, S. J. Lee, E. H. Choi, Data Brief 2016, 9, 318.

[174] S. Irani, Z. Shahmirani, S. M. Atyabi, S. Mirpoor, Arch. Med. Sci. 2015, 6, 1286.

[175] X. Cao, M. Chen, T. Fang, Y. Deng, L. Wang, H. Wang, Z. Chen, G. Chen, J. Nanobiotechnol. 2025, 23, 136.

[176] S. Irani, R. Mirfakhraie, A. Jalili, OncoTargets Ther. 2016, 9, 5911.

[177] J.-H. Ha, Y.-J. Kim, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 1172.

[178] I. Schweigert, M. Biryukov, A. Polyakova, N. Krychkova, E. Gorbunova, A. Epanchintseva, I. Pyshnaya, D. Zakrevsky, E. Milakhina, O. Koval, J. Phys. D Appl. Phys. 2024, 57, 255205.

[179] S. Momeni, A. Shanei, A. Sazgarnia, N. Attaran, S. A. Aledavood, Cell J. 2023, 25, 51.

[180] Z. He, K. Liu, L. Scally, E. Manaloto, S. Gunes, S. W. Ng, M. Maher, B. Tiwari, H. J. Byrne, P. Bourke, F. Tian, P. J. Cullen, J. F. Curtin, Sci. Rep. 2020, 10, 6985.

[181] X. Cheng, K. Rajjoub, J. Sherman, J. Canady, N. Recek, D. Yan, K. Bian, F. Murad, M. Keidar, Plasma Processes Polym. 2015, 12, 1364.

[182] X. Cheng, W. Murphy, N. Recek, D. Yan, U. Cvelbar, A. Vesel, M. Mozetič, J. Canady, M. Keidar, J. H. Sherman, J. Phys. D: Appl. Phys. 2014, 47, 335402.

[183] Z. He, K. Liu, E. Manaloto, A. Casey, G. P. Cribaro, H. J. Byrne, F. Tian, C. Barcia, G. E. Conway, P. J. Cullen, J. F. Curtin, Sci. Rep. 2018, 8, 5298.

[184] E. Manaloto, A. A. Gowen, A. Lesniak, Z. He, A. Casey, P. J. Cullen, J. F. Curtin, Arch. Biochem. Biophys. 2020, 689, 108462.

[185] P. Jawaid, M. U. Rehman, Q.-L. Zhao, M. Misawa, K. Ishikawa, M. Hori, T. Shimizu, J. Saitoh, K. Noguchi, T. Kondo, Cell Death Discovery 2020, 6, 83.

[186] S. Aryal, G. Bisht, Biomedicines 2017, 5, 38.

[187] N. K. Kaushik, N. Kaushik, K. C. Yoo, N. Uddin, J. S. Kim, S. J. Lee, E. H. Choi, Biomaterials 2016, 87, 118.

[188] X. Dai, Y. Dai, Y. Zheng, Y. Lv, RSC Adv. 2024, 14, 29039.

[189] S. Momeni, M. Mansourian, Adv. Nat. Sci. Nanosci. Nanotechnol. 2025, 16, 023001.

[190] H. Wang, T. Zhao, Z. Wang, X. Wang, D. Wang, Y. Zhang, Plasma Processes Polym. 2022, 19, e202200159.

[191] S. Momeni, M. Mansourian, Adv. Nat. Sci. Nanosci. Nanotechnol. 2025, 16, 023001.

[192] N. Kitajima, K. Makihara, H. Kurita, Int. J. Mol. Sci. 2025, 26, 1093.

[193] P. R. Sreedevi, K. Suresh, Adv. Colloid Interface Sci. 2023, 320, 102989.

[194] T. Kaneko, S. Sasaki, K. Takashima, M. Kanzaki, J. Clin. Biochem. Nutr. 2017, 60, 3.

[195] J.-B. Ni, C.-J. Ding, J.-S. Zhang, X.-M. Fang, H.-W. Xiao, J. Hazard. Mater. 2024, 476, 134984.

[196] H. Xu, Y. Zhu, M. Du, Y. Wang, S. Ju, R. Ma, Z. Jiao, Water Res. 2021, 188, 116513.

[197] L. Haralambiev, A. Nitsch, J. M. Jacoby, S. Strakeljahn, S. Bekeschus, A. Mustea, A. Ekkernkamp, M. B. Stope, Int. J. Mol. Sci. 2020, 21, 2291.

[198] N. T. Moldogazieva, I. M. Mokhosoev, N. B. Feldman, S. V. Lutsenko, Free Radic. Res. 2018, 52, 507.

[199] S. Basu, R. Harfouche, S. Soni, G. Chimote, R. A. Mashelkar, S. Sengupta, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 7957.

[200] J. Van Loenhout, L. Freire Boullosa, D. Quatannens, J. De Waele, C. Merlin, H. Lambrechts, H. W. Lau, C. Hermans, A. Lin, F. Lardon, M. Peeters, A. Bogaerts, E. Smits, C. Deben, Cells 2021, 10, 2936.

[201] S. Bekeschus, K. Roessler, O. Kepp, E. Freund, Cancers 2025, 17, 681.

[202] L. Fu, J. M. Yong, R. Yeh, F. Bartlett, J. M. Whitelock, M. S. Lord, Adv. Healthcare Mater. 2025, 14, 2405129.

[203] K. Dong, Z. Li, H. Sun, E. Ju, J. Ren, X. Qu, Mater. Today 2017, 20, 346.

[204] A. Rodallec, G. Sicard, R. Fanciullino, S. Benzekry, B. Lacarelle, G. Milano, J. Ciccolini, Expert Opin. Drug Metab. Toxicol. 2018, 14, 1139.

[205] R. K. Jani, G. Krupa, J. Drug Delivery Ther. 2019, 9, 408.

[206] M. Vandamme, E. Robert, S. Pesnel, E. Barbosa, S. Dozias, J. Sobilo, S. Lerondel, A. Le Pape, J. Pouvesle, Plasma Processes Polym. 2010, 7, 264.

[207] X. Lin, Y. Cao, J. Li, D. Zheng, S. Lan, Y. Xue, F. Yu, M. Wu, X. Zhu, Biomater. Sci. 2019, 7, 2996.

[208] Y. Zhang, B. Wang, R. Zhao, Q. Zhang, X. Kong, Mater. Sci. Eng. C 2020, 115, 111099.

[209] P. Galář, J. Khun, A. Fučíková, K. Dohnalová, T. Popelář, I. Matulková, J. Valenta, V. Scholtz, K. Kůsová, Green Chem. 2021, 23, 898.

[210] K. T. Huisman, M. H. Abdellah, D. S. Alvarez Sosa, F. R. Fernandes Simoes, B. Blankert, J. S. Vrouwenvelder, G. Szekely, Desalination 2024, 582, 117604.

[211] D. Sun, J. Turner, N. Jiang, S. Zhu, L. Zhang, B. G. Falzon, C. P. McCoy, P. Maguire, D. Mariotti, D. Sun, Compos. Sci. Technol. 2020, 186, 107911.

[212] M. J. Ko, S. Min, H. Hong, W. Yoo, J. Joo, Y. S. Zhang, H. Kang, D.-H. Kim, Bioact. Mater. 2024, 32, 66.

[213] C. Ding, C. Chen, W. Ouyang, Q. Liu, L. Lin, Z. Wu, High Voltage 2021, 7, 106.

[214] L. Lin, M. Keidar, Appl. Phys. Rev. 2021, 8, 011306.

[215] R. S. Mohammed, M. F. Al-Marjani, Phys. Scr. 2024, 99, 045601.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.