Nanomaterials for acute myeloid leukemia therapy: Current progress and future perspectives

Abstract

Acute myeloid leukemia (AML) is a highly aggressive hematologic malignancy characterized by poor prognosis, high relapse rates, and resistance to conventional chemotherapy. The limitations of standard treatments, including systemic toxicity and non-specific drug distribution, highlight the need for novel therapeutic strategies. Nanoparticles (NPs) represent a promising approach for enhancing AML treatment by improving drug solubility, bioavailability, and targeted delivery while simultaneously minimizing adverse effects. Various NPs, including liposomes, polymeric micelles, dendrimers, carbon-based, and metal NPs, have been explored for their ability to selectively target leukemic cells through passive and active targeting mechanisms. Functionalized NPs can exploit the enhanced permeability and retention effect for passive accumulation in leukemia-affected tissues, while ligand-modified NPs enable active targeting of AML-specific biomarkers such as CD33, CD123, and folate receptors. Furthermore, NPs facilitate combination therapies, controlled drug release, and intracellular drug delivery, overcoming multidrug resistance and enhancing therapeutic efficacy. This review discusses the latest advancements in NP-based AML therapies, their targeting strategies, and prospects for clinical translation, emphasizing the potential of nanotechnology in revolutionizing AML treatment.

Keywords

anti-drug resistance / nanoparticles (NPs) / targeted drug delivery / therapeutic strategy

References

[1] H. Döhner, D. J. Weisdorf, C. D. Bloomfield, N. Engl. J. Med. 2015, 373, 1136.

[2] F. Ahmed, J. Zhong, Int. J. Mol. Sci. 2024, 26, 71.

[3] E. M. Stein, M. S. Tallman, Blood 2016, 127, 71.

[4] A. Pelcovits, R. Niroula, R.I. Med. J. 2020, 103, 38.

[5] A. S. Tatar, T. Nagy-Simon, C. Tomuleasa, S. Boca, S. Astilean, J. Control. Release 2016, 238, 123.

[6] J. J. Xu, W. C. Zhang, Y. W. Guo, X. Y. Chen, Y. N. Zhang, Drug Deliv 2022, 29, 664.

[7] B. M. Marques, P. A. Machado, A. P. Santos, M. Carrett-Dias, G. S. Araújo, B. da Silva Alves, B. S. de Oliveira, F. M. da Silva Júnior, C. L. Dora, A. D. Cañedo, D. M. Filgueira, E. Fernandes e Silva, A. P. de Souza Votto, Anti-Cancer Agents Med. Chem. 2021, 21, 1911.

[8] A. K. Burnett, N. H. Russell, R. K. Hills, J. Kell, J. Cavenagh, L. Kjeldsen, M. F. McMullin, P. Cahalin, M. Dennis, L. Friis, I. F. Thomas, D. Milligan, R. E. Clark, Blood 2015, 125, 3878.

[9] R. B. Walter, M. Othus, G. Borthakur, F. Ravandi, J. E. Cortes, S. A. Pierce, F. R. Appelbaum, H. A. Kantarjian, E. H. Estey, J. Clin. Oncol. 2011, 29, 4417.

[10] N. S. Bhatt, M. J. Baassiri, W. Liu, N. Bhakta, W. Chemaitilly, M. J. Ehrhardt, H. Inaba, K. Krull, K. K. Ness, J. E. Rubnitz, D. Srivastava, L. L. Robison, M. M. Hudson, D. A. Mulrooney, Leukemia 2021, 35, 2258.

[11] R. Baskar, K. A. Lee, R. Yeo, K. W. Yeoh, Int. J. Med. Sci. 2012, 9, 193.

[12] E. K. Liu, R. F. Cohen, E. S. Chiu, J. Plast. Reconstr. Aesthet. Surg. 2022, 75, 2455.

[13] M. M. Matuszak, R. Kashani, M. Green, C. Lee, Y. Cao, D. Owen, S. Jolly, M. Mierzwa, Semin. Radiat. Oncol. 2019, 29, 236.

[14] J. Shen, Z. Lu, J. Wang, T. Zhang, J. Yang, Y. Li, G. Liu, X. Zhang, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 6478.

[15] L. F. Newell, R. J. Cook, BMJ 2021, 375, n2026.

[16] S. A. Strickland, N. Vey, Crit. Rev. Oncol. Hematol. 2022, 171, 103607.

[17] A. Takami, Int. J. Hematol. 2018, 107, 513.

[18] S. Masouridi-Levrat, F. Simonetta, Y. Chalandon, Front. Immunol. 2016, 7, 362.

[19] N. S. Majhail, Hematol. Oncol. Stem Cell Ther. 2017, 10, 220.

[20] A. C. Lewis, L. M. Kats, EMBO Mol. Med. 2021, 13, e12670.

[21] R. J. Stubbins, A. Karsan, Blood Cancer J. 2021, 11, 193.

[22] H. M. Kantarjian, T. M. Kadia, C. D. DiNardo, M. A. Welch, F. Ravandi, Cancer 2021, 127, 1186.

[23] D. N. Benjamin, T. R. O'Donovan, K. B. Laursen, N. Orfali, M. R. Cahill, N. P. Mongan, L. J. Gudas, S. L. McKenna, Front. Oncol. 2022, 12, 848517.

[24] M. Zhang, L. F. Wang, X. Xu, Y. Du, L. Li, G. Deng, Y. Feng, Z. Ou, K. Wang, Y. Xu, X. Peng, F. Chen, J. Cell Mol. Med. 2022, 26, 1128.

[25] S. Ngo, E. P. Oxley, M. Ghisi, M. M. Garwood, M. D. McKenzie, H. L. Mitchell, P. Kanellakis, O. Susanto, M. J. Hickey, A. C. Perkins, B. T. Kile, R. A. Dickins, Nat. Commun. 2021, 12, 6546.

[26] A. J. Barrett, K. Le Blanc, Clin. Exp. Immunol. 2010, 161, 223.

[27] A. Loew, T. Köhnke, E. Rehbeil, A. Pietzner, K. H. Weylandt, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 2425.

[28] M. O. Holmström, H. C. Hasselbalch, Semin. Immunopathol. 2019, 41, 97.

[29] R. P. Gale, Curr. Treat. Options Oncol. 2023, 24, 381.

[30] J. P. Sasine, G. J. Schiller, Blood Rev. 2015, 29, 1.

[31] C. O'Hear, J. F. Heiber, I. Schubert, G. Fey, T. L. Geiger, Haematologica 2015, 100, 336.

[32] J. K. Bialek-Waldmann, M. Heuser, A. Ganser, R. Stripecke, Cancer Immunol. Immunother. 2019, 68, 1891.

[33] K. Sasaki, F. Ravandi, T. M. Kadia, C. D. DiNardo, N. J. Short, G. Borthakur, E. Jabbour, H. M. Kantarjian, Cancer 2021, 127, 2049.

[34] H. Kantarjian, T. Kadia, C. DiNardo, N. Daver, G. Borthakur, E. Jabbour, G. Garcia-Manero, M. Konopleva, F. Ravandi, Blood Cancer J. 2021, 11, 41.

[35] M. Houshmand, F. Garello, P. Circosta, R. Stefania, S. Aime, G. Saglio, C. Giachino, Nanomaterials 2020, 10, 276.

[36] Z. Cheng, M. Li, R. Dey, Y. Chen, J. Hematol. Oncol. 2021, 14, 85.

[37] S. Hua, S. Y. Wu, Front. Pharmacol. 2013, 4, 143.

[38] S. Sun, H. Zou, L. Li, Q. Liu, N. Ding, L. Zeng, S. Mao, Int. J. Pharm. 2019, 568, 118518.

[39] J. Varshosaz, F. Hassanzadeh, H. Sadeghi Aliabadi, M. Nayebsadrian, M. Banitalebi, M. Rostami, BioMed Res. Int. 2014, 2014, 525684.

[40] J. E. Cortes, T. L. Lin, K. Asubonteng, S. Faderl, J. E. Lancet, T. Prebet, J. Hematol. Oncol. 2022, 15, 155.

[41] J. E. Lancet, G. L. Uy, J. E. Cortes, L. F. Newell, T. L. Lin, E. K. Ritchie, R. K. Stuart, S. A. Strickland, D. Hogge, S. R. Solomon, R. M. Stone, D. L. Bixby, J. E. Kolitz, G. J. Schiller, M. J. Wieduwilt, D. H. Ryan, A. Hoering, K. Banerjee, M. Chiarella, A. C. Louie, B. C. Medeiros, J. Clin. Oncol. 2018, 36, 2684.

[42] H. Ishii, S. Yano, Cancers 2022, 14, 2806.

[43] X. Huang, H. Lin, F. Huang, Y. Xie, K. H. Wong, X. Chen, D. Wu, A. Lu, Z. Yang, Dose Response 2019, 17, 1559325819887048.

[44] M. Ghezzi, S. Pescina, C. Padula, P. Santi, E. Del Favero, L. Cantù, S. Nicoli, J. Control. Release 2021, 332, 312.

[45] G. Mattheolabakis, B. Rigas, P. P. Constantinides, Nanomedicine 2012, 7, 1577.

[46] L. Palmerston Mendes, J. Pan, V. P. Torchilin, Molecules 2017, 22, 1401.

[47] X. Jiang, J. Bugno, C. Hu, Y. Yang, T. Herold, J. Qi, P. Chen, S. Gurbuxani, S. Arnovitz, J. Strong, K. Ferchen, B. Ulrich, H. Weng, Y. Wang, H. Huang, S. Li, M. B. Neilly, R. A. Larson, M. M. Le Beau, S. K. Bohlander, J. Jin, Z. Li, J. E. Bradner, S. Hong, J. Chen, Cancer Res. 2016, 76, 4470.

[48] J. Saleem, L. Wang, C. Chen, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1800525.

[49] C. Fabbro, H. Ali-Boucetta, T. Da Ros, K. Kostarelos, A. Bianco, M. Prato, Chem. Commun. 2012, 48, 3911.

[50] Z. Liu, K. Chen, C. Davis, S. Sherlock, Q. Cao, X. Chen, H. Dai, Cancer Res. 2008, 68, 6652.

[51] R. Ladj, A. Bitar, M. Eissa, Y. Mugnier, R. Le Dantec, H. Fessi, A. Elaissari, J. Mater. Chem. B 2013, 1, 1381.

[52] F. Peng, Y. Su, Y. Zhong, C. Fan, S.-T. Lee, Y. He, Acc. Chem. Res. 2014, 47, 612.

[53] S. Zhang, J. Sun, Zhejiang Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban 2022, 51, 233.

[54] T. Mandal, M. Beck, N. Kirsten, M. Lindén, C. Buske, Sci. Rep. 2018, 8, 989.

[55] H. Meng, M. Wang, H. Liu, X. Liu, A. Situ, B. Wu, Z. Ji, C. H. Chang, A. E. Nel, ACS Nano 2015, 9, 3540.

[56] F. Wang, M. Porter, A. Konstantopoulos, P. Zhang, H. Cui, J. Control. Release 2017, 267, 100.

[57] G. Valiulienė, G. Treigytė, J. Savickienė, D. Matuzevičius, M. Alksnė, R. Jarašienė-Burinskaja, V. Bukelskienė, D. Navakauskas, R. Navakauskienė, Biomed. Pharmacother. 2016, 79, 62.

[58] Z. Li, Y. Zhang, C. Zhu, T. Guo, Q. Xia, X. Hou, W. Liu, N. Feng, Int. J. Pharm. 2020, 586, 119576.

[59] S. Attarilar, J. Yang, M. Ebrahimi, Q. Wang, J. Liu, Y. Tang, Front. Bioeng. Biotechnol. 2020, 8, 822.

[60] B. Liu, Z. Qi, J. Chao, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20220009.

[61] B. Petrushev, S. Boca, T. Simon, C. Berc, I. Frinc, D. Dima,S. Selicean, G. Gafencu, A. Tanase, M. Zdrenghea, A. Florea, S. Suarasan,L. Dima, R. Stanciu, A. Jurj, A. Buzoianu, A. Cucuianu, S. Astilean, A. Irimie, C. Tomuleasa, I. Berindan-Neagoe, Int. J. Nanomedicine 2016, 11, 641.

[62] N. Shen, F. Yan, J. X. Pang, Z. Gao, A. Al-Kali, C. L. Haynes, M. R. Litzow, S. Liu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 14454.

[63] Y. Li, W. Wu, Q. Liu, Q. Wu, P. Ren, X. Xi, H. Liu, J. Zhao, W. Zhang, Z. Wang, Y. lv, B. Tian, S. Sun, J. Cui, Y. Zhao, J. Wu, M. Gao, F. Chen, Nat. Commun. 2024, 15, 10400.

[64] N. Shahabadi, M. Falsafi, K. Mansouri, Colloids Surf. B Biointerfaces 2016, 141, 213.

[65] F. Kong, H. Y. Bai, M. Ma, C. Wang, H. Xu, N. Gu, Y. Zhang, Nano Today 2021, 37, 37101106.

[66] G. Janani, A. Girigoswami, K. Girigoswami, J. Biomater. Sci. Polym. Ed. 2024, 35, 415.

[67] K. Iida, A. Tsuchiya, M. Tamura, K. Yamamoto, S. Kawata, M. Ishihara-Sugano, M. Kato, T. Kitamura, S. Goyama, Exp. Hematol. 2022, 112-113, 1.

[68] W. Choi, W. R. Shin, Y. H. Kim, J. Min, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 41258.

[69] J. C. Harris, E. H. Sterin, E. S. Day, ACS Biomater. Sci. Eng. 2022, 8, 4439.

[70] Q. Li, R. Su, X. Bao, K. Cao, Y. Du, N. Wang, J. Wang, F. Xing, F. Yan, K. Huang, S. Feng, Acta Biomater. 2022, 144, 109.

[71] B. Liang, D. Jiang, L. Pan, F. Xiong, S. Feng, S. Wu, H. Ye, Z. Yu, C. Shi, S. Gao, Acta Biomater. 2022, 145, 246.

[72] V. Pallarès, U. Unzueta, A. Falgàs, A. Aviñó, Y. Núñez, A. García-León, L. Sánchez-García, N. Serna, A. Gallardo, L. Alba-Castellón, P. Álamo, J. Sierra, L. Cedó, R. Eritja, A. Villaverde, E. Vázquez, I. Casanova, R. Mangues, Biomaterials 2022, 280, 121258.

[73] V. Pallarès, Y. Núñez, L. Sánchez-García, A. Falgàs, N. Serna, U. Unzueta, A. Gallardo, L. Alba-Castellón, P. Álamo, J. Sierra, A. Villaverde, E. Vázquez, I. Casanova, R. Mangues, J. Control. Release 2021, 335, 117.

[74] P. Štefík, A. Annušová, B. Lakatoš, K. Elefantová, L. Čepcová, M. Hofbauerová, A. Kálosi, M. Jergel, E. Majková, P. Šiffalovič, Biomed. Mater. 2021, 16, 055009.

[75] C. Yan, J. Gu, Y. Zhang, K. Ma, R. J. Lee, Int. J. Pharm. 2022, 625, 122074.

[76] H. Bai, Q. Sun, F. Kong, H. Dong, M. Ma, F. Liu, C. Wang, H. Xu, N. Gu, Y. Zhang, J. Mater. Chem. B 2021, 9, 5245.

[77] D. Wang, H. Li, W. Chen, H. Yang, Y. Liu, B. You, X. Zhang, Mater. Sci. Eng. C Mater. Biol. Appl. 2021, 119, 111583.

[78] A. Kont, M. C. P. Mendonça, M. F. Cronin, M. R. Cahill, C. M. O'Driscoll, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 9791.

[79] J. Guo, E. G. Russell, R. Darcy, T. G. Cotter, S. L. McKenna, M. R. Cahill, C. M. O'Driscoll, Mol. Pharm. 2017, 14, 940.

[80] J. Sun, F. Xia, S. Zhang, B. Zhang, Y. Guan, X. Hu, P. Xue, S. Yang, Y. Zhou, D. Ling, F. Li, Small 2023, 19, 2300736.

[81] J. Dou, L. Li, M. Guo, F. Mei, D. Zheng, H. Xu, R. Xue, X. Bao, F. Zhao, Y. Zhang, Int. J. Nanomed. 2021, 16, 1231.

[82] W. Wu, Y. Li, Q. Liu, T. Liu, Y. Zhao, H. Shao, P. Ren, Y. Tang, J. Feng, Y. Wang, G. Sun, H. Liu, Y. Bai, F. Chen, Nano Lett. 2024, 25, 147.

[83] A. Kyzioł, S. Łukasiewicz, V. Sebastian, P. Kuśtrowski, M. Kozieł, D. Majda, A. Cierniak, J. Inorg. Biochem. 2021, 214, 111300.

[84] G. Farruggia, L. Anconelli, L. Galassi, M. Voltattorni, M. Rossi, P. Lodeserto, P. Blasi, I. Orienti, Sci. Rep. 2024, 14, 13737.

[85] Y. Liu, X. Wang, H. Feng, X. Li, R. Yang, M. Zhang, Y. Du, R. Liu, M. Luo, Z. Li, B. Liu, J. Wang, W. Wang, F. An, F. Niu, P. He, J. Nanobiotechnol. 2024, 22, 299.

[86] L. Jia, H. Yang, Y. Liu, Y. Zhou, Q. Zhou, Y. Xu, Z. Huang, F. Ye, J. Ye, A. Liu, C. Ji, J. Nanobiotechnol. 2024, 22, 198.

[87] H. Alizadeh Zeinabad, W. J. Yeoh, M. Arif, M. Lomora, Y. Banz, C. Riether, P. Krebs, E. Szegezdi, Biomaterials 2023, 298, 122126.

[88] X. Wang, R. Huang, W. Wu, J. Xiong, Q. Wen, Y. Zeng, T. Chen, J. Li, C. Zhang, J. F. Zhong, S. Yang, X. Zhang, Acta Biomater. 2023, 157, 381.

[89] A. V. Khokhlatchev, A. Sharma, T. G. Deering, J. J. P. Shaw, P. Costa-Pinheiro, U. Golla, C. Annageldiyev, M. C. Cabot, M. R. Conaway, S. Tan, J. Ung, D. J. Feith, T. P. Loughran,, D. F. Claxton, T. E. Fox, M. Kester, FASEB J. 2022, 36, e22514.

[90] W. Fang, Z. L. Peng, Y. J. Dai, D. L. Wang, P. Huang, H. P. Huang, Drug Deliv. 2019, 26, 1058.

[91] B. M. Barth, W. Wang, P. T. Toran, T. E. Fox, C. Annageldiyev, R. M. Ondrasik, N. R. Keasey, T. J. Brown, V. G. Devine, E. C. Sullivan, A. L. Cote, V. Papakotsi, S. F. Tan, S. S. Shanmugavelandy, T. G. Deering, D. B. Needle, S. T. Stern, J. Zhu, J. Liao, A. D. Viny, D. J. Feith, R. L. Levine, T. P. Loughran,, A. Sharma, M. Kester, D. F. Claxton, Blood Adv. 2019, 3, 2598.

[92] Y. Shao, W. Luo, Q. Guo, X. Li, Q. Zhang, J. Li, Drug Des. Devel. Ther. 2019, 13, 2043.

[93] N. H. E. Darwish, T. Sudha, K. Godugu, D. J. Bharali, O. Elbaz, H. A. A. El-Ghaffar, E. Azmy, N. Anber, S. A. Mousa, Molecules 2019, 24, 2103.

[94] B. Kaundal, A. K. Srivastava, A. Dev, S. J. Mohanbhai, S. Karmakar, C. S. Roy, Mol. Pharm. 2020, 17, 604.

[95] V. Pallarès, U. Unzueta, A. Falgàs, L. Sánchez-García, N. Serna, A. Gallardo, G. A. Morris, L. Alba-Castellón, P. Álamo, J. Sierra, A. Villaverde, E. Vázquez, I. Casanova, R. Mangues, J. Hematol. Oncol. 2020, 13, 36.

[96] S. L. Gaytan, E. Beaven, S. S. Gadad, M. Nurunnabi, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20230018.

[97] G. Janani, A. Girigoswami, K. Girigoswami, ADMET DMPK 2023, 11, 499.

[98] O. Felfoul, M. Mohammadi, S. Taherkhani, D. de Lanauze, Y. Zhong Xu, D. Loghin, S. Essa, S. Jancik, D. Houle, M. Lafleur, L. Gaboury, M. Tabrizian, N. Kaou, M. Atkin, T. Vuong, G. Batist, N. Beauchemin, D. Radzioch, S. Martel, Nat. Nanotechnol. 2016, 11, 941.

[99] S. Martel, Ther. Deliv. 2014, 5, 189.

[100] L. Chen, Y. Wu, H. Wu, J. Li, J. Xie, F. Zang, M. Ma, N. Gu, Y. Zhang, Acta Biomater. 2019, 96, 491.

[101] Y. Peng, Y. Cong, Y. Lei, F. Sun, M. Xu, J. Zhang, L. Fang, H. Hong, T. Cai, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2102270.

[102] Y. Wang, F. Liu, Q. Wang, H. Xiang, H. Jin, H. Li, S. Mao, Int. J. Pharm. 2017, 529, 531.

[103] D. Sun, J. K. Zhou, L. Zhao, Z. Y. Zheng, J. Li, W. Pu, S. Liu, X. S. Liu, S. J. Liu, Y. Zheng, Y. Zhao, Y. Peng, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 16857.

[104] T. Huo, Y. Yang, M. Qian, H. Jiang, Y. Du, X. Zhang, Y. Xie, R. Huang, Biomaterials 2020, 260, 120305.

[105] Z. Luo, L. Lu, W. Xu, N. Meng, S. Wu, J. Zhou, Q. Xu, C. Xie, Y. Liu, W. Lu, J. Control. Release 2022, 346, 32.

[106] F. Chen, G. Wang, J. I. Griffin, B. Brenneman, N. K. Banda, V. M. Holers, D. S. Backos, L. Wu, S. M. Moghimi, D. Simberg, Nat. Nanotechnol. 2017, 12, 387.

[107] T. Cao, W. Yuan, Y. Gao, X. Zou, B. Tian, M. Shi, W. Feng, F. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2025, 17, 11811.

[108] L. Shen, S. Tenzer, W. Storck, D. Hobernik, V. K. Raker, K. Fischer, S. Decker, A. Dzionek, S. Krauthäuser, M. Diken, A. Nikolaev, J. Maxeiner, P. Schuster, C. Kappel, A. Verschoor, H. Schild, S. Grabbe, M. Bros, J. Allergy Clin. Immunol. 2018, 142, 1558.

[109] X. Wu, F. Wang, X. Yang, Y. Gong, T. Niu, B. Chu, Y. Qu, Z. Qian, Small 2024, 20, 2403409.

[110] F. Palombarini, S. Masciarelli, A. Incocciati, F. Liccardo, E. Di Fabio, A. Iazzetti, G. Fabrizi, F. Fazi, A. Macone, A. Bonamore, A. Boffi, J. Nanobiotechnol. 2021, 19, 172.

[111] F. Niu, J. Yan, B. Ma, S. Li, Y. Shao, P. He, W. Zhang, W. He, P. X. Ma, W. Lu, Biomaterials 2018, 167, 132.

[112] Y. Wang, J. Zhan, J. Huang, X. Wang, Z. Chen, Z. Yang, J. Li, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20220005.

[113] Q. Liu, L. Luo, X. Gao, D. Zhang, X. Feng, P. Yang, H. Li, S. Mao, J. Pharm. Sci. 2023, 112, 123.

[114] S. Song, Y. Hao, X. Yang, P. Patra, J. Chen, J. Nanosci. Nanotechnol. 2016, 16, 2582.

[115] M. Massaro, P. Poma, G. Cavallaro, F. García-Villén, G. Lazzara, M. Notarbartolo, N. Muratore, R. Sánchez-Espejo, C. Viseras Iborra, S. Riela, Colloids Surf. B Biointerfaces 2022, 213, 112385.

[116] D. Rosenblum, N. Joshi, W. Tao, J. M. Karp, D. Peer, Nat. Commun. 2018, 9, 1410.

[117] M. L. Immordino, F. Dosio, L. Cattel, Int. J. Nanomedicine 2006, 1, 297.

[118] L. Sercombe, T. Veerati, F. Moheimani, S. Y. Wu, A. K. Sood, S. Hua, Front. Pharmacol. 2015, 6, 286.

[119] S. Hajebi, N. Rabiee, M. Bagherzadeh, S. Ahmadi, M. Rabiee, H. Roghani-Mamaqani, M. Tahriri, L. Tayebi, M. R. Hamblin, Acta Biomater. 2019, 92, 1.

[120] C. Holohan, S. Van Schaeybroeck, D. B. Longley, P. G. Johnston, Nat. Rev. Cancer 2013, 13, 714.

[121] V. Kirkin, S. Joos, M. Zörnig, Biochim. Biophys. Acta 2004, 1644, 229.

[122] X. Xue, X. J. Liang, Chin. J. Cancer 2012, 31, 100.

[123] M. Houshmand, G. Simonetti, P. Circosta, V. Gaidano, A. Cignetti, G. Martinelli, G. Saglio, R. P. Gale, Leukemia 2019, 33, 1543.

[124] A. A. Kogan, R. G. Lapidus, M. R. Baer, F. V. Rassool, Adv. Cancer Res. 2019, 141, 213.

[125] J. L. Markman, A. Rekechenetskiy, E. Holler, J. Y. Ljubimova, Adv. Drug Deliv. Rev. 2013, 65, 1866.

[126] P. Ma, X. Dong, C. L. Swadley, A. Gupte, M. Leggas, H. C. Ledebur, R. J. Mumper, J. Biomed. Nanotechnol. 2009, 5, 151.

[127] Y. Jia, W. Zhang, M. Basyal, K. H. Chang, L. Ostermann, J. K. Burks, C. Ly, H. Mu-Mosley, Q. Zhang, X. Han, W. E. Fogler, J. L. Magnani, A. Lesegretain, A. A. Zal, T. Zal, M. Andreeff, Leukemia 2023, 37, 1379.

[128] V. Barbier, J. Erbani, C. Fiveash, J. M. Davies, J. Tay, M. R. Tallack, J. Lowe, J. L. Magnani, D. R. Pattabiraman, A. C. Perkins, J. Lisle, J. E. J. Rasko, J. P. Levesque, I. G. Winkler, Nat. Commun. 2020, 11, 2042.

[129] D. J. DeAngelo, B. A. Jonas, J. L. Liesveld, D. L. Bixby, A. S. Advani, P. Marlton, J. L. Magnani, H. M. Thackray, E. J. Feldman, M. E. O'Dwyer, P. S. Becker, Blood 2022, 139, 1135.

[130] Y. Xiao, Z. Tang, X. Huang, W. Chen, J. Zhou, H. Liu, C. Liu, N. Kong, W. Tao, Chem. Soc. Rev. 2022, 51, 3828.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.