Engineered strategies for the allergic disease therapy

Abstract

Allergic diseases with high recurrence rates have severely threatened human health around the world. Several strategies have been developed including the administration of allergens or neutralizing antibodies, while allergen-specific immunotherapy (AIT) has been considered as a cure for allergic diseases. However, AIT has some drawbacks including the anaphylactic side effects of the native allergen protein during therapy, poor biodistribution of allergen in targeted organs/cells, and unsatisfactory desensitization and long-term unresponsiveness after the treatment. Biomaterials including hydrogels, nanoparticles, polymers and nanoemulsions could improve the pharmacokinetics of allergens and avoid the leakage of free allergens, thereby improving therapeutic efficacy with reduced side effects. This review summarizes the recent advances of engineered biomaterials to alleviate allergic diseases, especially in the combination with AIT. Due to the prevalence of various allergic diseases and the very limited therapeutics for allergic patients, this review will provide new insights into the development of novel biomaterials for the prevention or treatment of allergic diseases with sustained unresponsiveness.

Keywords

allergen-specific immunotherapy / allergy / biomaterials / gut microbiota

References

[1] A. Robinson, Br. Med. J. 2024, 384, q547.

[2] J. Jin, J. Am. Med. Assoc. 2017, 318, 1945.

[3] J. Elversson, A. Millqvist Fureby, G. Alderborn, U. Elofsson, J. Pharm. Sci. 2003, 92, 900.

[4] S. Sirvent, I. Soria, C. Cirauqui, B. Cases, A. I. Manzano, C. M. Diez-Rivero, P. A. Reche, J. López-Relaño, E. Martínez-Naves, F. J. Cañada, J. Jiménez-Barbero, J. Subiza, M. Casanovas, E. Fernández-Caldas, J. L. Subiza, O. Palomares, J. Allergy Clin. Immunol. 2016, 138, 558.

[5] J. A. Bernstein, J. S. Bernstein, R. Makol, S. Ward, J. Am. Med. Assoc. 2024, 331, 866.

[6] S. T. Holgate, S. Wenzel, D. S. Postma, S. T. Weiss, H. Renz, P. D. Sly, Nat. Rev. Dis. Primers 2015, 1, 15025.

[7] H. A. Sampson, S. Aceves, S. A. Bock, J. James, S. Jones, D. Lang, K. Nadeau, A. Nowak-Wegrzyn, J. Oppenheimer, T. T. Perry, C. Randolph, S. H. Sicherer, R. A. Simon, B. P. Vickery, R. Wood, H. A. Sampson, C. Randolph, D. Bernstein, J. Blessing-Moore, D. Khan, D. Lang, R. Nicklas, J. Oppenheimer, J. Portnoy, C. Randolph, D. Schuller, S. Spector, S. A. Tilles, D. Wallace, H. A. Sampson, S. Aceves, S. A. Bock, J. James, S. Jones, D. Lang, K. Nadeau, A. Nowak-Wegrzyn, J. Oppenheimer, T. T. Perry, C. Randolph, S. H. Sicherer, R. A. Simon, B. P. Vickery, R. Wood, J. Allergy Clin. Immunol. 2014, 134, 1016.

[8] S. M. Cockle, G. Stynes, N. B. Gunsoy, D. Parks, R. Alfonso-Cristancho, J. Wex, E. S. Bradford, F. C. Albers, J. Willson, Respir. Med. 2017, 123, 140.

[9] K. Matsunaga, N. Katoh, S. Fujieda, K. Izuhara, K. Oishi, Allergol. Int. 2020, 69, 187.

[10] Y. L. Chen, D. Gutowska-Owsiak, C. S. Hardman, M. Westmoreland, T. MacKenzie, L. Cifuentes, D. Waithe, A. Lloyd-Lavery, A. Marquette, M. Londei, G. Ogg, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaax2945.

[11] S. R. Durham, M. H. Shamji, Nat. Rev. Immunol. 2023, 23, 317.

[12] J. J. O'Konek, J. J. Landers, K. W. Janczak, H. K. Lindsey, A. M. Mondrusov, T. D. Totten, J. J. Baker, Allergy 2020, 75, 872.

[13] Q. Liu, X. Wang, X. Liu, S. Kumar, G. Gochman, Y. Ji, Y. P. Liao, C. H. Chang, W. Situ, J. Lu, J. Jiang, K. C. Mei, H. Meng, T. Xia, A. E. Nel, ACS Nano 2019, 13, 4778.

[14] S. Cao, C. D. Maulloo, M. M. Raczy, M. Sabados, A. J. Slezak, M. Nguyen, A. Solanki, R. P. Wallace, H. N. Shim, D. S. Wilson, J. A. Hubbell, Cell Rep. Med 2024, 5, 101346.

[15] K. Han, F. Xie, O. Animasahun, M. Nenwani, S. Kitamoto, Y. Kim, M. T. Phoo, J. Xu, F. Wuchu, K. Omoloja, A. Achreja, S. Choppara, Z. Li, W. Gong, Y. S. Cho, H. Dobson, J. Ahn, X. Zhou, X. Huang, X. An, A. Kim, Y. Xu, Q. Wu, S. H. Lee, J. J. O'Konek, Y. Xie, Y. L. Lei, N. Kamada, D. Nagrath, J. J. Moon, Nat. Mater. 2024, 23, 1444.

[16] P. Maestrelli, L. Zanolla, M. Pozzan, L. M. Fabbri, J. Allergy Clin. Immunol. 2004, 113, 643.

[17] A. D. Buchanan, T. D. Green, S. M. Jones, A. M. Scurlock, L. Christie, K. A. Althage, P. H. Steele, L. Pons, R. M. Helm, L. A. Lee, A. W. Burks, J. Allergy Clin. Immunol. 2007, 119, 199.

[18] S. M. Jones, E. H. Kim, K. C. Nadeau, A. Nowak-Wegrzyn, R. A. Wood, H. A. Sampson, A. M. Scurlock, S. Chinthrajah, J. Wang, R. D. Pesek, S. B. Sindher, M. Kulis, J. Johnson, K. Spain, D. C. Babineau, H. Chin, J. Laurienzo-Panza, R. Yan, D. Larson, T. Qin, D. Whitehouse, M. L. Sever, S. Sanda, M. Plaut, L. M. Wheatley, A. W. Burks, Lancet 2022, 399, 359.

[19] C. A. Keet, P. A. Frischmeyer-Guerrerio, A. Thyagarajan, J. T. Schroeder, R. G. Hamilton, S. Boden, P. Steele, S. Driggers, A. W. Burks, R. A. Wood, J. Allergy Clin. Immunol. 2012, 129, 448.

[20] B. P. Vickery, A. M. Scurlock, M. Kulis, P. H. Steele, J. Kamilaris, J. P. Berglund, C. Burk, A. Hiegel, S. Carlisle, L. Christie, T. T. Perry, R. D. Pesek, S. Sheikh, Y. Virkud, P. B. Smith, M. H. Shamji, S. R. Durham, S. M. Jones, A. W. Burks, J. Allergy Clin. Immunol. 2014, 133, 468.

[21] U. Müller, C. A. Akdis, M. Fricker, M. Akdis, T. Blesken, F. Bettens, K. Blaser, J. Allergy Clin. Immunol. 1998, 101, 747.

[22] R. R. Bansode, P. D. Randolph, N. J. Plundrich, M. A. Lila, L. L. Williams, Food Chem. 2019, 299, 125025.

[23] Y. Lu, S. Li, H. Xu, T. Zhang, X. Lin, X. Wu, J. Agric. Food Chem. 2018, 66, 9794.

[24] T. Zhang, Z. Hu, Y. Cheng, H. Xu, T. C. Velickovic, K. He, F. Sun, Z. He, Z. Liu, X. Wu, J. Agric. Food Chem. 2020, 68, 4027.

[25] D. Singh, H. Tanwar, B. Jayashankar, J. Sharma, S. Murthy, S. Chanda, S. B. Singh, L. Ganju, Biomed. Pharmacother. 2017, 90, 354.

[26] J. J. O'Konek, J. J. Landers, K. W. Janczak, R. R. Goel, A. M. Mondrusov, P. T. Wong, J. J. Baker, J. Allergy Clin. Immunol. 2018, 141, 2121.

[27] M. Farazuddin, R. R. Goel, N. J. Kline, J. J. Landers, J. J. O'Konek, J. J. Baker, Front. Immunol. 2019, 10, 916.

[28] M. Farazuddin, J. J. Landers, K. W. Janczak, H. K. Lindsey, F. D. Finkelman, J. J. Baker, J. J. O'Konek, Front. Immunol. 2021, 12, 599296.

[29] J. J. O'Konek, J. J. Baker, ALLERGY 2020, 75, 246.

[30] H. Cheng, S. Li, Y. Fan, X. Gao, M. Hao, J. Wang, X. Zhang, G. Tai, Y. Zhou, Med. Oncol. 2011, 28, 175.

[31] C. Chen, W. Wu, X. Xu, L. Zhang, Y. Liu, K. Wang, Carbohydr. Polym. 2014, 105, 308.

[32] L. Chen, J. Liu, Y. Zhang, B. Dai, Y. An, L. L. Yu, J. Agric. Food Chem. 2015, 63, 3219.

[33] E. Ahmadi, H. Rezadoost, M. Alilou, H. Stuppner, M. Moridi Farimani, Int. J. Biol. Macromol. 2022, 194, 1019.

[34] L. Zhang, H. Yu, X. Zhao, X. Lin, C. Tan, G. Cao, Z. Wang, Neurochem. Int. 2010, 57, 547.

[35] S. Fujitani, K. Ueno, T. Kamiya, T. Tsukahara, K. Ishihara, T. Kitabayashi, K. Itabashi, Allergol. Int. 2007, 56, 131.

[36] M. Tsuda, H. Arakawa, N. Ishii, C. Ubukata, M. Michimori, M. Noda, K. Takahashi, S. Kaminogawa, A. Hosono, Int. Arch. Allergy Immunol. 2017, 174, 121.

[37] U. M. Güven, E. Başaran, J. Drug Deliv. Sci. Technol. 2021, 64, 102518.

[38] A. Abruzzo, T. Cerchiara, F. Bigucci, G. Zuccheri, C. Cavallari, B. Saladini, B. Luppi, Eur. J. Pharm. Sci. 2019, 131, 136.

[39] Y. Chiu, J. Tsai, S. Lin, C. Chotirosvakin, M. Lin, J. Funct.Foods 2014, 7, 700.

[40] J. T. Smilowitz, A. O'Sullivan, D. Barile, J. B. German, B. Lönnerdal, C. M. Slupsky, J. Nutr. 2013, 143, 1709.

[41] D. Mollova, T. Vasileva, V. Bivolarski, I. Iliev, Microorganisms 2023, 11, 1904.

[42] C. Sánchez, C. Fente, P. Regal, A. Lamas, M. P. Lorenzo, Foods 2021, 10, 1429.

[43] D. S. Newburg, G. M. Ruiz-Palacios, A. L. Morrow, Annu. Rev. Nutr. 2005, 25, 37.

[44] T. Eiwegger, B. Stahl, P. Haidl, J. Schmitt, G. Boehm, E. Dehlink, R. Urbanek, Z. Szépfalusi, Allergy Immunol. 2010, 21, 1179.

[45] L. Castillo-Courtade, S. Han, S. Lee, F. M. Mian, R. Buck, P. Forsythe, Allergy 2015, 70, 1091.

[46] Y. Mine, Y. Jin, H. Zhang, P. Rupa, K. Majumder, T. Sakurai, Y. Taniguchi, R. Takagaki, H. Watanabe, H. Mitsuzumi, NPJ Sci. Food 2019, 3, 23.

[47] M. Bae, H. S. Shin, E. Kim, J. Kim, D. Shon, Int. J. Biol. Macromol. 2013, 61, 164.

[48] C. Chen, Y. Wang, C. Liu, J. Wang, Biomaterials 2008, 29, 2173.

[49] C. P. Frossard, C. Hauser, P. A. Eigenmann, Pediatr. Res. 2001, 49, 417.

[50] A. W. Thomson, E. F. Fowler, R. G. P. Pugh-Humphreys, Int J. Immunopharmacol, Int. J. Immunopharm. 1979, 1, 247.

[51] S. Nicklin, K. Miller, Food Chem. Toxicol. 1984, 22, 615.

[52] K. Roy, H. Q. Mao, S. K. Huang, K. W. Leong, Nat. Med. 1999, 5, 387.

[53] M. J. Rodriguez, J. Ramos-Soriano, J. R. Perkins, A. Mascaraque, M. J. Torres, F. Gomez, A. Diaz-Perales, J. Rojo, C. Mayorga, Sci. Rep. 2019, 9, 4043.

[54] J. A. Murray, D. Wassaf, K. Dunn, S. Arora, P. Winkle, H. Stacey, S. Cooper, K. E. Goldstein, R. Manchanda, S. Kontos, K. M. Grebe, Hepatol 2023, 8, 735.

[55] S. Li, H. Toriumi, D. Takahashi, T. Kamasaki, Y. Fujioka, S. Nagatoishi, J. Li, Y. Liu, T. Hosokawa, K. Tsumoto, Y. Ohba, Y. Katayama, D. Murakami, K. Hase, T. Mori, Biomaterials 2023, 303, 122381.

[56] M. J. Gnoth, C. Kunz, E. Kinne-Saffran, S. Rudloff, J. Nutr. 2000, 130, 3014.

[57] S. Asakuma, E. Hatakeyama, T. Urashima, E. Yoshida, T. Katayama, K. Yamamoto, H. Kumagai, H. Ashida, J. Hirose, M. Kitaoka, J. Biol. Chem. 2011, 286, 34583.

[58] D. A. Sela, Int. J. Food Microbiol. 2011, 149, 58.

[59] L. Wagenaar, M. Bol-Schoenmakers, G. Giustarini, M. M. Vonk, B. van Esch, L. Knippels, J. Garssen, J. J. Smit, R. Pieters, Mol. Nutr. Food Res. 2018, 62, e1800369.

[60] T. Feehley, C. H. Plunkett, R. Bao, H. S. Choi, E. Culleen, P. Belda-Ferre, E. Campbell, R. Aitoro, R. Nocerino, L. Paparo, J. Andrade, D. A. Antonopoulos, C. R. Berni, C. R. Nagler, Nat. Med. 2019, 25, 448.

[61] J. Xu, J. A. Kenar, Gels 2024, 10, 171.

[62] A. Woting, M. Blaut, Nutrients 2018, 10, 685.

[63] E. Mazzini, L. Massimiliano, G. Penna, M. Rescigno, Immunity 2014, 40, 248.

[64] J. Koplin, K. Allen, L. Gurrin, N. Osborne, M. L. Tang, S. Dharmage, Pediatr. Allergy Immunol. 2008, 19, 682.

[65] Z. Al Nabhani, S. Dulauroy, R. Marques, C. Cousu, S. Al Bounny, F. Déjardin, T. Sparwasser, M. Bérard, N. Cerf-Bensussan, G. Eberl, Immunity 2019, 50, 1276.

[66] C. F. Favier, W. M. de Vos, A. D. L. Akkermans, Anaerobe 2003, 9, 219.

[67] M. M. Sirufo, F. De Pietro, A. Catalogna, L. Ginaldi, M. De Martinis, Int. J. Environ. Res. Public Health 2021, 19, 282.

[68] E. Stephen-Victor, E. Crestani, T. A. Chatila, Immunity 2020, 53, 277.

[69] H. Yang, Y. Qu, Y. Gao, S. Sun, R. Wu, J. Wu, Foods 2022, 11, 2913.

[70] C. Prussin, D. D. Metcalfe, J. Allergy Clin. Immunol. 2003, 111, S486.

[71] M. B. Azad, T. Konya, D. S. Guttman, C. J. Field, M. R. Sears, K. T. HayGlass, P. J. Mandhane, S. E. Turvey, P. Subbarao, A. B. Becker, J. A. Scott, A. L. Kozyrskyj, Clin. Exp. Allergy 2015, 45, 632.

[72] S. Bunyavanich, N. Shen, A. Grishin, R. Wood, W. Burks, P. Dawson, S. M. Jones, D. Y. M. Leung, H. Sampson, S. Sicherer, J. C. Clemente, J. Allergy Clin. Immunol. 2016, 138, 1122.

[73] M. J. Barnes, F. Powrie, Immunity 2009, 31, 401.

[74] S. G. Jeon, H. Kayama, Y. Ueda, T. Takahashi, T. Asahara, H. Tsuji, N. M. Tsuji, H. Kiyono, J. S. Ma, T. Kusu, R. Okumura, H. Hara, H. Yoshida, M. Yamamoto, K. Nomoto, K. Takeda, PLoS Pathog. 2012, 8, e1002714.

[75] A. Lyons, D. O'Mahony, F. O'Brien, J. MacSharry, B. Sheil, M. Ceddia, W. M. Russell, P. Forsythe, J. Bienenstock, B. Kiely, F. Shanahan, L. O'Mahony, Clin. Exp. Allergy 2010, 40, 811.

[76] K. Atarashi, T. Tanoue, T. Shima, A. Imaoka, T. Kuwahara, Y. Momose, G. Cheng, S. Yamasaki, T. Saito, Y. Ohba, T. Taniguchi, K. Takeda, S. Hori, I. I. Ivanov, Y. Umesaki, K. Itoh, K. Honda, Science 2011, 331, 337.

[77] U. K. Shandilya, A. Sharma, R. Kapila, V. K. Kansal, J. Sci. Food Agric. 2016, 96, 3180.

[78] S. B. An, B. G. Yang, G. Jang, D. Y. Kim, J. Kim, S. M. Oh, N. Oh, S. Lee, J. Y. Moon, J. A. Kim, J. H. Kim, Y. J. Song, H. W. Hyun, J. Kim, K. Lee, D. Lee, M. J. Kwak, B. K. Kim, Y. K. Park, C. P. Hong, J. H. Kim, H. S. Lim, M. S. Ryu, H. T. Jin, S. W. Lee, Y. S. Chang, H. S. Park, Y. C. Sung, M. H. Jang, Nat. Commun. 2022, 13, 5669.

[79] J. Jiang, F. Kong, Q. Lei, X. Zhang, Biomaterials 2025, 317, 123029.

[80] T. Duysak, K. Kim, M. Yun, J. H. Jeong, H. E. Choy, Oncogene 2024, 43, 3378.

[81] A. Cubillos-Ruiz, M. A. Alcantar, N. M. Donghia, P. Cárdenas, J. Avila-Pacheco, J. J. Collins, Nat. Biomed. Eng. 2022, 6, 910.

[82] M. T. Nelson, M. R. Charbonneau, H. G. Coia, M. J. Castillo, C. Holt, E. S. Greenwood, P. J. Robinson, E. A. Merrill, D. Lubkowicz, C. A. Mauzy, Nat. Commun. 2021, 12, 2805.

[83] S. Min, N. Than, Y. C. Shin, G. Hu, W. Shin, Y. M. Ambrosini, H. J. Kim, Sci. Rep. 2022, 12, 22641.

[84] J. Kim, E. Jeun, C. Hong, S. Kim, M. S. Jang, E. Lee, S. J. Moon, C. H. Yun, S. Im, S. Jeong, B. Park, K. Kim, J. Seoh, Y. Kim, S. Oh, J. Ham, B. Yang, M. H. Jang, J. Allergy Clin. Immunol. 2016, 137, 507.

[85] J. M. Wong, R. de Souza, C. W. Kendall, A. Emam, D. J. Jenkins, J. Clin. Gastroenterol. 2006, 40, 235.

[86] J. Tan, C. McKenzie, M. Potamitis, A. N. Thorburn, C. R. Mackay, L. Macia, Adv. Immunol. 2014, 121, 91.

[87] Q. H. Sam, H. Ling, W. S. Yew, Z. Tan, S. Ravikumar, M. W. Chang, L. Chai, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 6453.

[88] A. Trompette, E. S. Gollwitzer, K. Yadava, A. K. Sichelstiel, N. Sprenger, C. Ngom-Bru, C. Blanchard, T. Junt, L. P. Nicod, N. L. Harris, B. J. Marsland, Nat. Med. 2014, 20, 159.

[89] R. Wang, S. Cao, M. Bashir, L. A. Hesser, Y. Su, S. Hong, A. Thompson, E. Culleen, M. Sabados, N. P. Dylla, E. Campbell, R. Bao, E. B. Nonnecke, C. L. Bevins, D. S. Wilson, J. A. Hubbell, C. R. Nagler, Nat. Biomed. Eng. 2023, 7, 38.

[90] S. Cao, E. Budina, M. M. Raczy, A. Solanki, M. Nguyen, T. N. Beckman, J. W. Reda, K. Hultgren, P. S. Ang, A. J. Slezak, L. A. Hesser, A. T. Alpar, K. C. Refvik, L. S. Shores, I. Pillai, R. P. Wallace, A. Dhar, E. A. Watkins, J. A. Hubbell, Nat. Biomed. Eng. 2024, 8, 611.

[91] Y. Miao, C. Fu, Z. Yu, L. Yu, Y. Tang, M. Wei, Acta Pharm. Sin. B 2024, 14, 3802.

[92] W. Lee, K. J. Puan, B. Lee, C. Chua, S. M. Koh, N. Yusof, K. P. Tan, B. S. Luis, J. Ong, S. K. Merid, R. Ang, X. Y. Chan, L. J. Hui, E. Terenzani, J. Lum, S. Foo, F. Zolezzi, A. Yan, E. Melen, S. J. Yi, O. Rotzschke, A. K. Andiappan, Allergy 2023, 78, 2794.

[93] S. T. Kim, C. Kim, Biomaterials 2007, 28, 3360.

[94] X. Li, Y. Zhang, W. Pei, M. Zhang, H. Yang, M. Zhong, X. Kong, Y. Xu, X. Zhu, T. Chen, J. Ye, K. Lv, FASEB J. 2020, 34, 5077.

[95] W. Pei, X. Li, R. Bi, X. Zhang, M. Zhong, H. Yang, Y. Zhang, K. Lv, J. Controlled Release 2021, 338, 253.

[96] U. Herz, H. Renz, U. Wiedermann, Methods 2004, 32, 271.

[97] K. D. Srivastava, A. Siefert, T. M. Fahmy, M. J. Caplan, X. Li, H. A. Sampson, J. Allergy Clin. Immunol. 2016, 138, 536.

[98] K. Kitagaki, V. V. Jain, T. R. Businga, I. Hussain, J. N. Kline, Clin Diagn, Lab. Immunol. 2002, 9, 1260.

[99] S. Bian, P. Zhang, L. Li, Z. Wang, L. Cui, Y. Xu, K. Guan, B. Zhao, Z. Chen, Front. Pharmacol. 2021, 12, 767999.

[100] M. A. Kiel, E. Röder, R. Gerth Van Wijk, M. J. Al, W. C. J. Hop, M. P. M. H. Rutten-van Mölken, J. Allergy Clin. Immunol. 2013, 132, 353.

[101] K. R. Hughes, M. N. Saunders, J. J. Landers, K. W. Janczak, H. Turkistani, L. M. Rad, S. D. Miller, J. R. Podojil, L. D. Shea, J. J. O'Konek, Front. Allergy 2022, 3, 829605.

[102] E. Untersmayr, K. Szalai, A. B. Riemer, W. Hemmer, I. Swoboda, B. Hantusch, I. Schöll, S. Spitzauer, O. Scheiner, R. Jarisch, G. Boltz-Nitulescu, E. Jensen-Jarolim, Mol. Immunol. 2006, 43, 1454.

[103] H. M. Ueno, T. Kato, H. Ohnishi, N. Kawamoto, Z. Kato, H. Kaneko, N. Kondo, T. Nakano, Pediatr. Allergy Immunol. 2016, 27, 818.

[104] J. Hong, Q. Gao, X. Xiao, H. Cao, R. Yuan, Z. Liu, T. Chen, Biosci. Biotechnol. Biochem. 2020, 84, 804.

[105] M. Liu, S. Thijssen, W. E. Hennink, J. Garssen, C. F. van Nostrum, L. Willemsen, Front. Immunol. 2022, 13, 1053107.

[106] W. Liu, M. Ota, M. Tabushi, Y. Takahashi, Y. Takakura, J. Control. Release 2022, 345, 433.

[107] Y. Yan, Q. Wu, S. Miao, P. Ren, Y. Wu, Y. Shen, React. Funct. Polym. 2023, 183, 105489.

[108] D. G. Doherty, J. Autoimmun. 2016, 66, 60.

[109] I. N. Crispe, J. Hepatol. 2011, 54, 357.

[110] A. W. Thomson, P. A. Knolle, Nat. Rev. Immunol. 2010, 10, 753.

[111] K. Elvevold, B. Smedsrød, I. Martinez, Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 2008, 294, G391.

[112] K. K. Sørensen, P. McCourt, T. Berg, C. Crossley, D. Le Couteur, K. Wake, B. Smedsrød, Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2012, 303, R1217.

[113] A. Carambia, B. Freund, D. Schwinge, M. Heine, A. Laschtowitz, S. Huber, D. C. Wraith, T. Korn, C. Schramm, A. W. Lohse, J. Heeren, J. Herkel, J. Hepatol. 2014, 61, 594.

[114] B. Hansen, P. Longati, K. Elvevold, G. Nedredal, K. Schledzewski, R. Olsen, M. Falkowski, J. Kzhyshkowska, F. Carlsson, S. Johansson, B. Smedsrød, S. Goerdt, S. Johansson, P. McCourt, Exp. Cell Res. 2005, 303, 160.

[115] Q. Liu, X. Wang, X. Liu, Y. P. Liao, C. H. Chang, K. C. Mei, J. Jiang, S. Tseng, G. Gochman, M. Huang, Z. Thatcher, J. Li, S. D. Allen, L. Lucido, T. Xia, A. E. Nel, ACS Nano 2021, 15, 1608.

[116] X. Xu, X. Wang, Y. P. Liao, L. Luo, T. Xia, A. E. Nel, ACS Nano 2023, 17, 4942.

[117] Q. Liu, X. Wang, Y. Liao, C. H. Chang, J. Li, T. Xia, A. E. Nel, Nano Today 2022, 42, 101370.

[118] R. Liu, C. Luo, Z. Pang, J. Zhang, S. Ruan, M. Wu, L. Wang, T. Sun, N. Li, L. Han, J. Shi, Y. Huang, W. Guo, S. Peng, W. Zhou, H. Gao, Chin. Chem. Lett. 2023, 34, 107518.

[119] M. Chen, Y. Xie, Q. Luo, J. Xu, Y. Ren, R. Liu, H. Zhao, Y. Chen, H. Feng, Y. Du, J. Li, G. Wang, W. Lu, Chin. Chem. Lett. 2023, 34, 107744.

[120] S. Wang, K. Yu, Z. Yu, B. Zhang, C. Chen, L. Lin, Z. Li, Z. Li, Y. Zheng, Z. Yu, Chin. Chem. Lett. 2023, 34, 108184.

[121] A. L. Rivera-Lazarín, K. M. Calvillo-Rodríguez, M. Izaguirre-Rodríguez, J. M. Vázquez-Guillén, A. C. Martínez-Torres, C. Rodríguez-Padilla, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 7938.

[122] I. Siddiqui, K. Schaeuble, V. Chennupati, M. S. Fuertes, S. Calderon-Copete, F. D. Pais, S. J. Carmona, L. Scarpellino, D. Gfeller, S. Pradervand, S. A. Luther, D. E. Speiser, W. Held, Immunity 2019, 50, 195.

[123] K. Han, J. Nam, J. Xu, X. Sun, X. Huang, O. Animasahun, A. Achreja, J. H. Jeon, B. Pursley, N. Kamada, G. Y. Chen, D. Nagrath, J. J. Moon, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 1377.

[124] P. Loke, F. Orsini, A. C. Lozinsky, M. Gold, M. D. O'Sullivan, P. Quinn, M. Lloyd, S. E. Ashley, S. Pitkin, C. Axelrad, J. R. Metcalfe, E. L. Su, D. Tey, M. N. Robinson, K. J. Allen, S. L. Prescott, A. D. Galvin, M. Tang, S. Fahy-Scheer, R. Wallace, S. Baldwin, F. Abass, K. C. Hsiao, A. L. Ponsonby, Health 2022, 6, 171.

[125] M. Arifuzzaman, T. H. Won, T. T. Li, H. Yano, S. Digumarthi, A. F. Heras, W. Zhang, C. N. Parkhurst, S. Kashyap, W. B. Jin, G. G. Putzel, A. M. Tsou, C. Chu, Q. Wei, A. Grier, S. Worgall, C. J. Guo, F. C. Schroeder, D. Artis, D. Lukin, R. Battat, T. Ciecierega, A. Solomon, E. Barfield, K. Chien, J. Ferreira, J. Williams, S. Khan, P. S. Chong, S. Mozumder, L. Chou, W. Zhou, A. Ahmed, C. Zhong, A. Joseph, J. Gladstone, S. Jensen, Nature 2022, 611, 578.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.