Recent advances in low-background luminescent nanomaterials-enhanced lateral flow assays for clinical diagnosis

Abstract

Lateral flow assays (LFAs) are widely applicable in clinical point-of-care testing (POCT) due to their unique advantages such as simplicity, rapidity, and cost-effectiveness. However, their sensitivity is often constrained by the background autofluorescence of the biological sample, the self-matrix, or the readout technique, thereby leading to overlooking trace amounts of biomarkers present in early disease. In recent years, various nanomaterials-based methods have been developed to address this issue, including the time-gated technique, wavelength-differentiated strategy and external modulated strategy for separation of background autofluorescence to minimize interference from biological samples. This review provides a comprehensive overview of various low-background luminescent nanoparticles (LBLNPs)-enhanced LFA systems, focusing on analyzing the underlying mechanism of these nanomaterials in improving the sensitivity and accuracy of the LFAs platform in clinical diagnosis. Representative examples are selected to demonstrate the clinical potential of these nanomaterials in detecting disease-associated biomarkers in various samples including blood, urine, saliva et al. Finally, unresolved challenges and future development prospects are briefly discussed.

Keywords

clinical diagnosis / lateral flow assays / low-background luminescent nanoparticles / point-of-care testing

References

[1] T. H. Karlsen, H. Rutter, P. Carrieri, S. Zelber-Sagi, E. Engebretsen, S. Hutchinson, K. Voigt, N. Guha, A. Berzigotti, G. Schomerus, P. Gines, M. Buti, P. Burra, M. P. Manns, A. Krag, S. Kleinert, Lancet 2024, 403, 1522.

[2] D. Crosby, S. Bhatia, K. M. Brindle, L. M. Coussens, C. Dive, M. Emberton, S. Esener, R. C. Fitzgerald, S. S. Gambhir, P. Kuhn, T. R. Rebbeck, S. Balasubramanian, Science 2022, 375, eaay9040.

[3] R. C. Fitzgerald, A. C. Antoniou, L. Fruk, N. Rosenfeld, Nat. Med. 2022, 28, 666.

[4] Nat. Rev. Cancer 2018, 18, 401.

[5] Z. Luo, M. Li, X. Kong, Y. Li, W. Li, Z. Tian, Q. Cao, M. H. Zaman, Y. Li, W. Xiao, Y. Duan, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20230022.

[6] R. Kiesslich, M. Goetz, M. Vieth, P. R. Galle, M. F. Neurath, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2007, 4, 480.

[7] J. Mannath, K. Ragunath, Nat. Rev. Gastroenterol. Hepatol. 2016, 13, 720.

[8] I. Sonni, E. Felker, A. T. Lenis, A. E. Sisk, S. Bahri, M. S. Auerbach, W. R. Armstrong, V. Suvannarerg, T. Tubtawee, T. Grogan, D. Elashoff, J. Czernin, S. Raman, R. E. Reiter, J. Calais, J. Clin. Orthod. 2021, 39, 193.

[9] R. Fu, R. Sutradhar, Q. Li, T. Hanna, K. K. Chan, N. Coburn, J. Hallet, A. Eskander, J. Clin. Orthod. 2022, 40, 1522.

[10] C. E. Comstock, C. Gatsonis, G. M. Newstead, B. S. Snyder, I. F. Gareen, J. T. Bergin, H. Rahbar, J. S. Sung, C. Jacobs, J. A. Harvey, M. H. Nicholson, R. C. Ward, J. Holt, A. Prather, K. D. Miller, M. D. Schnall, C. K. Kuhl, JAMA 2020, 323, 746.

[11] J. Ortiz, G. Soriano, P. Coll, M. T. Novella, R. Pericas, M. Sàbat, F. Sánchez, C. Guarner, G. Prats, F. Vilardell, J. Hepatol. 1997, 26, 839.

[12] D. Manoil, A. Parga, N. Bostanci, G. N. Belibasakis, Periodontology 2024, 95, 176.

[13] Y. J. Kim, W.-Y. Rho, S. Park, B.-H. Jun, J. Hematol. Oncol. 2024, 17, 10.

[14] H. Bao, L. Min, F. Bu, S. Wang, J. Meng, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20230021.

[15] G. Watts, Lancet 2018, 391, 2593.

[16] J. von Felden, T. Garcia-Lezana, K. Schulze, B. Losic, A. Villanueva, Gut 2020, 69, 2025.

[17] F. Amanat, D. Stadlbauer, S. Strohmeier, T. H. O. Nguyen, V. Chromikova, M. McMahon, K. Jiang, G. A. Arunkumar, D. Jurczyszak, J. Polanco, M. Bermudez-Gonzalez, G. Kleiner, T. Aydillo, L. Miorin, D. S. Fierer, L. A. Lugo, E. M. Kojic, J. Stoever, S. T. H. Liu, C. Cunningham-Rundles, P. L. Felgner, T. Moran, A. García-Sastre, D. Caplivski, A. C. Cheng, K. Kedzierska, O. Vapalahti, J. M. Hepojoki, V. Simon, F. Krammer, Nat. Med. 2020, 26, 1033.

[18] D. M. Rissin, C. W. Kan, T. G. Campbell, S. C. Howes, D. R. Fournier, L. Song, T. Piech, P. P. Patel, L. Chang, A. J. Rivnak, E. P. Ferrell, J. D. Randall, G. K. Provuncher, D. R. Walt, D. C. Duffy, Nat. Biotechnol. 2010, 28, 595.

[19] J. H. Lee, J.-E. R. Rho, T.-H. D. Rho, J. G. Newby, Biosens. Bioelectron. 2010, 26, 377.

[20] Q. Xiao, C. Xu, Trac Trends Anal. Chem. 2020, 124, 115780.

[21] A. Sena-Torralba, R. Álvarez-Diduk, C. Parolo, A. Piper, A. Merkoçi, Chem. Rev. 2022, 122, 14881.

[22] Y. Liu, L. Zhan, Z. Qin, J. Sackrison, J. C. Bischof, ACS Nano 2021, 15, 3593.

[23] C. Parolo, A. Sena-Torralba, J. F. Bergua, E. Calucho, C. Fuentes-Chust, L. Hu, L. Rivas, R. Álvarez-Diduk, E. P. Nguyen, S. Cinti, D. Quesada-González, A. Merkoçi, Nat. Protoc. 2020, 15, 3788.

[24] X. Chen, L. Ding, X. Huang, Y. Xiong, Theranostics 2022, 12, 574.

[25] S. Kim, Y. Ahn, Y. Bae, S. Woo, J. Park, I. kyung Han, H. Kim, S. Eom, S. Kang, W. Jung, J. Park, Biosens. Bioelectron. 2022, 213, 114441.

[26] M. Volovsky, M. G. Duarte, H. S. Taylor, A. Mor, Fertil. Steril. 2021, 116, e6.

[27] Y.-J. Chen, Y.-P. Hsu, Y.-L. Tain, N.-S. Li, H.-H. Pang, S.-W. Kuo, H.-W. Yang, Biosens. Bioelectron. 2022, 208, 114234.

[28] M. You, M. Lin, Y. Gong, S. Wang, A. Li, L. Ji, H. Zhao, K. Ling, T. Wen, Y. Huang, D. Gao, Q. Ma, T. Wang, A. Ma, X. Li, F. Xu, ACS Nano 2017, 11, 6261.

[29] T. Mahmoudi, M. de la Guardia, B. Baradaran, Trac Trends Anal. Chem. 2020, 125, 115842.

[30] K. A. Kundrod, M. Barra, A. Wilkinson, C. A. Smith, M. E. Natoli, M. M. Chang, J. B. Coole, A. Santhanaraj, C. Lorenzoni, C. Mavume, H. Atif, J. R. Montealegre, M. E. Scheurer, P. E. Castle, K. M. Schmeler, R. R. Richards-Kortum, Sci. Transl. Med. 2023, 15, eabn4768.

[31] W. Wang, L. Liu, J. Zhu, Y. Xing, S. Jiao, Z. Wu, ACS Nano 2024, 18, 6266.

[32] S. Lee, J. S. Park, H. Woo, Y. K. Yoo, D. Lee, S. Chung, D. S. Yoon, K.-B. Lee, J. H. Lee, Nat. Commun. 2024, 15, 1695.

[33] B. Ince, M. K. Sezgintürk, Trac Trends Anal. Chem. 2022, 157, 116725.

[34] S. Wang, Y. Zhu, Z. Zhou, Y. Luo, Y. Huang, Y. Liu, T. Xu, Adv. Sci. 2024, 2406196.

[35] L. Zhang, Y. Su, X. Liang, K. Cao, Q. Luo, H. Luo, Nano Res. 2023, 16, 7459.

[36] D. Wang, S. He, X. Wang, Y. Yan, J. Liu, S. Wu, S. Liu, Y. Lei, M. Chen, L. Li, J. Zhang, L. Zhang, X. Hu, X. Zheng, J. Bai, Y. Zhang, Y. Zhang, M. Song, Y. Tang, Nat. Biomed. Eng. 2020, 4, 1150.

[37] J. Wang, C. Jiang, J. Jin, L. Huang, W. Yu, B. Su, J. Hu, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 133, 13152.

[38] D. Hong, E.-J. Jo, D. Bang, C. Jung, Y. E. Lee, Y.-S. Noh, M. G. Shin, M.-G. Kim, ACS Nano 2023, 17, 16607.

[39] B. Fang, Q. Xiong, H. Duan, Y. Xiong, W. Lai, Trac Trends Anal. Chem. 2022, 157, 116754.

[40] B. S. Miller, L. Bezinge, H. D. Gliddon, D. Huang, G. Dold, E. R. Gray, J. Heaney, P. J. Dobson, E. Nastouli, J. J. L. Morton, R. A. McKendry, Nature 2020, 587, 588.

[41] T. Ji, X. Xu, X. Wang, N. Cao, X. Han, M. Wang, B. Chen, Z. Lin, H. Jia, M. Deng, Y. Xia, X. Guo, M. Lei, Z. Liu, Q. Zhou, G. Chen, ACS Nano 2020, 14, 16864.

[42] Q. Liu, S. Cheng, R. Chen, J. Ke, Y. Liu, Y. Li, W. Feng, F. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 4358.

[43] K. G. Shah, P. Yager, Anal. Chem. 2017, 89, 12023.

[44] X. Kong, X. Su, W. Feng, F. Li, Sens. Actuators B 2023, 382, 133460.

[45] R. Chen, C. Ren, M. Liu, X. Ge, M. Qu, X. Zhou, M. Liang, Y. Liu, F. Li, ACS Nano 2021, 15, 8996.

[46] R. Chen, X. Zhou, Y. Wu, Q. Liu, Q. Liu, J. Huang, F. Li, Sens. Actuators B 2021, 328, 129050.

[47] J. Kim, J. H. Kwon, J. Jang, H. Lee, S. Kim, Y. K. Hahn, S. K. Kim, K. H. Lee, S. Lee, H. Pyo, C.-S. Song, J. Lee, Biosens. Bioelectron. 2018, 112, 209.

[48] M. Wang, J. Feng, J. Ding, J. Xiao, D. Liu, Y. Lu, Y. Liu, X. Gao, Chem. Eng. J. 2024, 487, 150666.

[49] Q. Song, L. Zhao, W. Mai, D. Xia, W. Ding, X. Zhou, M. Deng, Y. Lei, L. Chen, Y. Li, X. Mai, L. Zhang, Z. Chen, Y. Qin, R. Ren, W. Wei, T. Ji, Biosens. Bioelectron. 2023, 234, 115353.

[50] C. Swanson, A. D’Andrea, Clin. Chem. 2013, 59, 641.

[51] F. Zhang, D. Hu, X. Su, Z. Hong, W. Feng, M. Xu, F. Li, Nano Res. 2022, 15, 8360.

[52] M. Song, Y. Wan, J. Si, Q. Yao, T. Man, Y. Mu, Y. Huang, L. Zhu, C. Zhu, S. Deng, Anal. Chem. 2023, 95, 14797.

[53] J. Liang, X. Li, B. Huang, Y. Pan, Z. Zhuang, Q. Ye, C. Peng, H. Deng, Y. Yi, B. Zhang, P. Chen, X. Chen, Biosens. Bioelectron. 2024, 258, 116357.

[54] J. Zhang, F. Chai, J. Li, S. Wang, S. Zhang, F. Li, A. Liang, A. Luo, D. Wang, X. Jiang, Sci. Adv. 2024, 10, eadn5698.

[55] X. Chen, Y. Leng, L. Hao, H. Duan, J. Yuan, W. Zhang, X. Huang, Y. Xiong, Theranostics 2020, 10, 3737.

[56] J. Budd, B. S. Miller, N. E. Weckman, D. Cherkaoui, D. Huang, A. T. Decruz, N. Fongwen, G.-R. Han, M. Broto, C. S. Estcourt, J. Gibbs, D. Pillay, P. Sonnenberg, R. Meurant, M. R. Thomas, N. Keegan, M. M. Stevens, E. Nastouli, E. J. Topol, A. M. Johnson, M. Shahmanesh, A. Ozcan, J. J. Collins, M. Fernandez Suarez, B. Rodriguez, R. W. Peeling, R. A. McKendry, Nat. Rev. Bioeng. 2023, 1, 13.

[57] D. Quesada-González, C. Stefani, I. González, A. de la Escosura-Muñiz, N. Domingo, P. Mutjé, A. Merkoçi, Biosens. Bioelectron. 2019, 141, 111407.

[58] Y. Zhou, Y. Wu, L. Ding, X. Huang, Y. Xiong, Trac Trends Anal. Chem. 2021, 145, 116452.

[59] G. Sun, Y. Xie, L. Sun, H. Zhang, Nanoscale Horiz. 2021, 6, 766.

[60] H. Guo, X. Song, W. Lei, C. He, W. You, Q. Lin, S. Zhou, X. Chen, Z. Chen, Angew. Chem. Int. Ed. 2019, 58, 12195.

[61] Q. Ma, J. Wang, Z. Li, X. Lv, L. Liang, Q. Yuan, Small 2019, 15, 1804969.

[62] J.-C. G. Bünzli, Coord. Chem. Rev. 2015, 293–294, 19.

[63] J.-C. G. Bünzli, C. Piguet, Chem. Rev. 2002, 102, 1897.

[64] L.-M. Hu, K. Luo, J. Xia, G.-M. Xu, C.-H. Wu, J.-J. Han, G.-G. Zhang, M. Liu, W.-H. Lai, Biosens. Bioelectron. 2017, 91, 95.

[65] W. Xiao, J. Liang, Y. Zhang, Y. Zhang, P. Teng, D. Cao, S. Zou, T. Xu, J. Zhao, Y. Tang, Anal. Chim. Acta 2021, 1179, 338820.

[66] K. W. Lee, K. R. Kim, H. J. Chun, K. Y. Jeong, D.-K. Hong, K.-N. Lee, H. C. Yoon, Biosens. Bioelectron. 2020, 163, 112284.

[67] X. Jiao, T. Peng, Z. Liang, Y. Hu, B. Meng, Y. Zhao, J. Xie, X. Gong, Y. Jiang, X. Fang, X. Yu, X. Dai, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 9991.

[68] Y. Wang, Q. Chen, Y. Wang, F. Tu, X. Chen, J. Li, Z. Liu, Talanta 2023, 256, 124317.

[69] B. Xu, H. Tang, Y. Weng, V. S. Jones, S. Luo, C. Y. Cho, Y. Lin, J. Fang, X. Song, R.-P. Huang, J. Clin. Lab. Anal. 2022, 36, e24513.

[70] X.-Y. Shao, C.-R. Wang, C.-M. Xie, X.-G. Wang, R.-L. Liang, W.-W. Xu, Sensors 2017, 17, 480.

[71] S. Natarajan, J. Joseph, Sens. Diagn. 2022, 1, 193.

[72] O. Sharif, H. Hu, H. Klock, E. N. Hampton, E. Nigoghossian, M. W. Knuth, J. Matzen, P. Anderson, R. Trager, T. Uno, R. J. Glynne, S. M. Azarian, J. S. Caldwell, A. Brinker, Anal. Biochem. 2009, 392, 162.

[73] W. Huang, W. Zeng, Z. Huang, D. Fang, H. Liu, M. Feng, L. Mao, D. Ye, Angew. Chem. Int. Ed. 2024, 63, e202404244.

[74] Y. Liu, L. Teng, Y. Lyu, G. Song, X.-B. Zhang, W. Tan, Nat. Commun. 2022, 13, 2216.

[75] X. Wei, C. Xu, P. Cheng, Y. Hu, J. Liu, M. Xu, J. Huang, Y. Zhang, K. Pu, J. Am. Chem. Soc. 2024, 146, 17393.

[76] L.-M. Pan, X. Zhao, X. Wei, L.-J. Chen, C. Wang, X.-P. Yan, Anal. Chem. 2022, 94, 6387.

[77] J. Li, X. Huang, X. Zhao, L.-J. Chen, X.-P. Yan, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 2398.

[78] X. Yu, A. A. Ryadun, D. I. Pavlov, T. Y. Guselnikova, A. S. Potapov, V. P. Fedin, Adv. Mater. 2024, 36, 2311939.

[79] T. Chen, D. Yan, Nat. Commun. 2024, 15, 5281.

[80] L. Chen, K. Sun, D. Hu, X. Su, L. Guo, J. Yin, Y. Pei, Y. Fan, Q. Liu, M. Xu, W. Feng, F. Li, Angew. Chem. Int. Ed. 2023, 62, e202218670.

[81] Y. Liu, D. Cheng, B. Wang, J. Yang, Y. Hao, J. Tan, Q. Li, S. Qu, Adv. Mater. 2024, 36, 2403775.

[82] M. Romero, V. Castaing, G. Lozano, H. Míguez, J. Phys. Chem. Lett. 2024, 15, 9129.

[83] J. Xiahou, Q. Zhu, L. Zhu, S. Li, J.-G. Li, ACS Appl. Electron. Mater. 2021, 3, 3789.

[84] R. E. Rojas-Hernandez, F. Rubio-Marcos, M. V. Dos Santos Rezende, M. Á. Rodriguez, A. Serrano, Á. Muñoz-Noval, J. F. Fernandez, Mater. Des. 2016, 108, 354.

[85] V. Liepina, D. Millers, K. Smits, J. Lumin. 2017, 185, 151.

[86] Z. Li, S. Hao, W. Ji, L. Hao, L. Yin, X. Xu, S. Agathopoulos, Ceram. Int. 2021, 47, 32947.

[87] A. S. Paterson, B. Raja, G. Garvey, A. Kolhatkar, A. E. V. Hagström, K. Kourentzi, T. R. Lee, R. C. Willson, Anal. Chem. 2014, 86, 9481.

[88] A. S. Paterson, B. Raja, V. Mandadi, B. Townsend, M. Lee, A. Buell, B. Vu, J. Brgoch, R. C. Willson, Lab Chip 2017, 17, 1051.

[89] Y. Gao, J. Shi, C. Wu, L. Cao, L. Liu, J. Wang, X. Luo, X. Zhang, Y. Zhang, Anal. Chem. 2024, 96, 5694.

[90] Y. Zheng, K. Arkin, Y. Bei, X. Ma, Q. Shang, Matter 2023, 6, 4339.

[91] X. Wang, Y. Sun, G. Wang, J. Li, X. Li, K. Zhang, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 17138.

[92] G. Wang, X. Chen, Y. Zeng, X. Li, X. Wang, K. Zhang, J. Am. Chem. Soc. 2024, 146, 24871.

[93] Y. Zhai, S. Li, J. Li, S. Liu, T. D. James, J. L. Sessler, Z. Chen, Nat. Commun. 2023, 14, 2614.

[94] X. Dou, T. Zhu, Z. Wang, W. Sun, Y. Lai, K. Sui, Y. Tan, Y. Zhang, W. Z. Yuan, Adv. Mater. 2020, 32, 2004768.

[95] Z. Li, S. Cao, Y. Zheng, L. Song, H. Zhang, Y. Zhao, Adv. Funct. Mater. 2024, 34, 2306956.

[96] K. Wan, B. Tian, Y. Zhai, Y. Liu, H. Wang, S. Liu, S. Li, W. Ye, Z. An, C. Li, J. Li, T. D. James, Z. Chen, Nat. Commun. 2022, 13, 5508.

[97] Y. Wang, G. Song, S. Liao, Q. Qin, Y. Zhao, L. Shi, K. Guan, X. Gong, P. Wang, X. Yin, Q. Chen, X.-B. Zhang, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 19779.

[98] C. Xu, J. Huang, Y. Jiang, S. He, C. Zhang, K. Pu, Nat. Biomed. Eng. 2023, 7, 298.

[99] J. Zou, L. Li, J. Zhu, X. Li, Z. Yang, W. Huang, X. Chen, Adv. Mater. 2021, 33, 2103627.

[100] M. Xu, J. Liu, X. Su, Q. Zhou, H. Yuan, Y. Wen, Y. Cheng, F. Li, Sci. China Chem. 2021, 64, 2125.

[101] X. Su, X. Kong, K. Sun, Q. Liu, Y. Pei, D. Hu, M. Xu, W. Feng, F. Li, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202201630.

[102] L. Hao, W. Yang, Y. Xu, T. Cui, G. Zhu, W. Zeng, K. Bian, H. Liang, P. Zhang, B. Zhang, Biosens. Bioelectron. 2022, 212, 114411.

[103] J. Guo, Y. Zhou, J. Cheng, F. Chen, J. Xu, L. Yang, H. Shi, Z. An, J. Guo, X. Ma, Anal. Chem. 2024, 96, 4891.

[104] S. Zhou, L. Jiang, C. Li, H. Mao, C. Jiang, Z. Wang, X. Zheng, X. Jiang, Adv. Mater. 2023, 35, 2212231.

[105] J. Ming, Y. Chen, H. Miao, Y. Fan, S. Wang, Z. Chen, Z. Guo, Z. Guo, L. Qi, X. Wang, B. Yun, P. Pei, H. He, H. Zhang, Y. Tang, D. Zhao, G. K.-L. Wong, J.-C. G. Bünzli, F. Zhang, Nat. Photon. 2024, 18, 1254.

[106] Q. Jia, R. Zhang, H. Yan, Y. Feng, F. Sun, Z. Yang, C. Qiao, X. Mou, J. Tian, Z. Wang, Angew. Chem. Int. Ed. 2023, 62, e202313420.

[107] X. Luo, J. Shi, R. Wang, L. Cao, Y. Gao, J. Wang, M. Hong, X. Sun, Y. Zhang, ACS Nano 2024, 18, 6500.

[108] N. Gritti, R. M. Power, A. Graves, J. Huisken, Nat. Methods 2024, 21, 311.

[109] Z.-H. Wu, X. Zhu, Q. Yang, Y. Zagranyarski, K. Mishra, H. Strickfaden, R. P. Wong, T. Basché, K. Koynov, M. Bonn, C. Li, X. Liu, K. Müllen, J. Am. Chem. Soc. 2024, 146, 7135.

[110] K. Zhu, X. Zhang, Y. Wu, J. Song, Acc. Chem. Res. 2023, 56, 3223.

[111] L. A. Kasatkina, C. Ma, M. E. Matlashov, T. Vu, M. Li, A. A. Kaberniuk, J. Yao, V. V. Verkhusha, Nat. Commun. 2022, 13, 2813.

[112] Y. Jing, Q. Chen, S. Luo, L. He, R. Fan, S. Zhang, C. Yang, Y. Chen, Food Chem. 2021, 336, 127718.

[113] R. Gupta, P. Gupta, S. Wang, A. Melnykov, Q. Jiang, A. Seth, Z. Wang, J. J. Morrissey, I. George, S. Gandra, P. Sinha, G. A. Storch, B. A. Parikh, G. M. Genin, S. Singamaneni, Nat. Biomed. Eng. 2023, 7, 1556.

[114] R. Fan, W. Zhang, Y. Jin, R. Zhao, C. Yang, Q. Chen, L. He, Y. Chen, Microchim. Acta 2020, 187, 368.

[115] X.-H. Chang, J. Zhang, L.-H. Wu, Y.-K. Peng, X.-Y. Yang, X.-L. Li, A.-J. Ma, J.-C. Ma, G.-Q. Chen, Micromachines 2019, 10, 422.

[116] Q. Liu, S. Cheng, R. Chen, J. Ke, Y. Liu, Y. Li, W. Feng, F. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2020, 12, 4358.

[117] J. Shu, Y. Li, H. Cai, Q. Fu, C. Li, J. Yuan, Y. Zhao, C. Liu, H. Wu, D. Ling, Z. Liu, G. Su, Q. Cao, X. Huang, R. Chen, P. Yang, Aggregate 2024, 5, e551.

[118] K. Deng, Z.-L. Yu, X. Hu, J. Liu, X. Hong, G. G. L. Zi, Z. Zhang, Z.-Q. Tian, Microchim. Acta 2023, 190, 462.

[119] L. Ao, T. Liao, L. Huang, S. Lin, K. Xu, J. Ma, S. Qiu, X. Wang, Q. Zhang, Chem. Eng. J. 2022, 436, 135204.

[120] W. Guo, M. Xia, D. Peng, Y. Zhao, Y. Nie, Y. Zhou, Anal. Chem. 2024, 96, 2369.

[121] H. Wang, Q. Li, P. Alam, H. Bai, V. Bhalla, M. R. Bryce, M. Cao, C. Chen, S. Chen, X. Chen, Y. Chen, Z. Chen, D. Dang, D. Ding, S. Ding, Y. Duo, M. Gao, W. He, X. He, X. Hong, Y. Hong, J.-J. Hu, R. Hu, X. Huang, T. D. James, X. Jiang, G. Konishi, R. T. K. Kwok, J. W. Y. Lam, C. Li, H. Li, K. Li, N. Li, W.-J. Li, Y. Li, X.-J. Liang, Y. Liang, B. Liu, G. Liu, X. Liu, X. Lou, X.-Y. Lou, L. Luo, P. R. McGonigal, Z.-W. Mao, G. Niu, T. C. Owyong, A. Pucci, J. Qian, A. Qin, Z. Qiu, A. L. Rogach, B. Situ, K. Tanaka, Y. Tang, B. Wang, D. Wang, J. Wang, W. Wang, W.-X. Wang, W.-J. Wang, X. Wang, Y.-F. Wang, S. Wu, Y. Wu, Y. Xiong, R. Xu, C. Yan, S. Yan, H.-B. Yang, L.-L. Yang, M. Yang, Y.-W. Yang, J. Yoon, S.-Q. Zang, J. Zhang, P. Zhang, T. Zhang, X. Zhang, X. Zhang, N. Zhao, Z. Zhao, J. Zheng, L. Zheng, Z. Zheng, M.-Q. Zhu, W.-H. Zhu, H. Zou, B. Z. Tang, ACS Nano 2023, 17, 14347.

[122] J. Luo, Z. Xie, J. W. Y. Lam, L. Cheng, H. Chen, C. Qiu, H. S. Kwok, X. Zhan, Y. Liu, D. Zhu, B. Z. Tang, Chem. Commun. 2001, 1740.

[123] L. Wang, C. Salguero, S. A. Lopez, J. Li, Chem 2024, 10, 2295.

[124] H. Wan, J. Yue, S. Zhu, T. Uno, X. Zhang, Q. Yang, K. Yu, G. Hong, J. Wang, L. Li, Z. Ma, H. Gao, Y. Zhong, J. Su, A. L. Antaris, Y. Xia, J. Luo, Y. Liang, H. Dai, Nat. Commun. 2018, 9, 1171.

[125] Z. Zhang, Y. Du, X. Shi, K. Wang, Q. Qu, Q. Liang, X. Ma, K. He, C. Chi, J. Tang, B. Liu, J. Ji, J. Wang, J. Dong, Z. Hu, J. Tian, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2024, 21, 449.

[126] S. Zhu, B. C. Yung, S. Chandra, G. Niu, A. L. Antaris, X. Chen, Theranostics 2018, 8, 4141.

[127] G. Hong, A. L. Antaris, H. Dai, Nat. Biomed. Eng. 2017, 1, 0010.

[128] X. Wang, X. Yang, G. Jiang, Z. Hu, T. Liao, G. Wang, X. Zhang, X. He, J. Zhang, J. Zhang, W. Cao, K. Zhang, J. W. Y. Lam, J. Sun, H. Sun, Y. Liang, B. Z. Tang, Angew. Chem. Int. Ed. 2024, 63, e202404142.

[129] F. Wang, Y. Zhong, O. Bruns, Y. Liang, H. Dai, Nat. Photon. 2024, 18, 535.

[130] H. Shen, F. Sun, X. Zhu, J. Zhang, X. Ou, J. Zhang, C. Xu, H. H. Y. Sung, I. D. Williams, S. Chen, R. T. K. Kwok, J. W. Y. Lam, J. Sun, F. Zhang, B. Z. Tang, J. Am. Chem. Soc. 2022, 144, 15391.

[131] M. Chen, Z. Feng, X. Fan, J. Sun, W. Geng, T. Wu, J. Sheng, J. Qian, Z. Xu, Nat. Commun. 2022, 13, 6643.

[132] H. Zhao, Z. Liu, Y. Wei, L. Zhang, Z. Wang, J. Ren, X. Qu, ACS Nano 2022, 16, 20353.

[133] Y. Liu, Y. Liang, P. Lei, Z. Zhang, Y. Chen, Adv. Sci. 2023, 10, 2203669.

[134] C. Li, G. Jiang, J. Yu, W. Ji, L. Liu, P. Zhang, J. Du, C. Zhan, J. Wang, B. Z. Tang, Adv. Mater. 2023, 35, 2208229.

[135] Z. Song, Y. Suo, S. Duan, S. Zhang, L. Liu, B. Chen, Z. Cheng, Biosens. Bioelectron. 2023, 224, 115063.

[136] R. Hu, T. Liao, Y. Ren, W. Liu, R. Ma, X. Wang, Q. Lin, G. Wang, Y. Liang, Nano Res. 2022, 15, 7313.

[137] Z. Liang, X. Wang, W. Zhu, P. Zhang, Y. Yang, C. Sun, J. Zhang, X. Wang, Z. Xu, Y. Zhao, R. Yang, S. Zhao, L. Zhou, ACS Appl. Mater. Interfaces 2017, 9, 3497.

[138] W. He, M. Wang, P. Cheng, Y. Liu, M. You, Trac Trends Anal. Chem. 2024, 173, 117641.

[139] Y. Yang, J. Huang, W. Wei, Q. Zeng, X. Li, D. Xing, B. Zhou, T. Zhang, Nat. Commun. 2022, 13, 3149.

[140] Y. Wu, J. Xu, E. T. Poh, L. Liang, H. Liu, J. K. W. Yang, C.-W. Qiu, R. A. L. Vallée, X. Liu, Nat. Nanotechnol. 2019, 14, 1110.

[141] C.-W. Lin, S. Huang, M. Colangelo, C. Chen, F. N. C. Wong, Y. He, K. K. Berggren, A. M. Belcher, ACS Nano 2022, 16, 12930.

[142] H. Li, M. Tan, X. Wang, F. Li, Y. Zhang, L. Zhao, C. Yang, G. Chen, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 2023.

[143] S. T. Dibaba, Xiaoqian Ge, W. Ren, L. Sun, J. Rare Earths 2019, 37, 791.

[144] B. Chen, F. Wang, Acc. Chem. Res. 2020, 53, 358.

[145] C. Duan, L. Liang, L. Li, R. Zhang, Z. P. Xu, J. Mater. Chem. B 2018, 6, 192.

[146] S. Masoumeh Ghorbanpour, S. Wen, T. J. Kaitu’u-Lino, N. J. Hannan, D. Jin, L. McClements, Angew. Chem. Int. Ed. 2023, 62, e202301193.

[147] J. Guo, S. Chen, S. Tian, K. Liu, J. Ni, M. Zhao, Y. Kang, X. Ma, J. Guo, Biosens. Bioelectron. 2021, 181, 113160.

[148] S. Kim, S. Ryoo, E.-K. Park, S.-H. Cha, H. S. Song, K. Kim, J. Lee, ACS Sens. 2023, 8, 1299.

[149] D. Lu, S. K. Cho, S. Ahn, L. Brun, C. J. Summers, W. Park, ACS Nano 2014, 8, 7780.

[150] S. Zeng, X. Liu, Y. S. Kafuti, H. Kim, J. Wang, X. Peng, H. Li, J. Yoon, Chem. Soc. Rev. 2023, 52, 5607.

[151] F. Yan, K. Fan, Z. Bai, R. Zhang, F. Zu, J. Xu, X. Li, Trac Trends Anal. Chem. 2017, 97, 15.

[152] S. Wang, L. Gai, Y. Chen, X. Ji, H. Lu, Z. Guo, Chem. Soc. Rev. 2024, 53, 3976.

[153] W. Sun, S. Guo, C. Hu, J. Fan, X. Peng, Chem. Rev. 2016, 116, 7768.

[154] M. Schüller, A. Meister, M. Green, L. A. Dailey, RSC Adv. 2021, 11, 29816.

[155] Y. Wang, G. Zhang, X. Xiao, X. Shu, D. Fei, Y. Guang, Y. Zhou, W. Lai, Anal. Chem. 2023, 95, 17860.

[156] S. E. Seo, E. Ryu, J. Kim, C. J. Shin, O. S. Kwon, Sens. Actuators B 2023, 381, 133364.

[157] J. Yang, Z. Xu, L. Yu, B. Wang, R. Hu, J. Tang, J. Lv, H. Xiao, X. Tan, G. Wang, J.-X. Li, Y. Liu, P. L. Shao, B. Zhang, Angew. Chem. Int. Ed. 2024, 63, e202318800.

[158] T.-N. Le, M. J. N. Descanzo, W. W. W. Hsiao, P.-C. Soo, W. P. Peng, H. C. Chang, J. Mater. Chem. B 2024, 12, 3533.

[159] W. Wei-Wen Hsiao, N. Sharma, T.-N. Le, Y. Y. Cheng, C.-C. Lee, D. T. Vo, Y. Y. Hui, H. C. Chang, W. H. Chiang, Anal. Chim. Acta 2022, 1230, 340389.

[160] T. N. Le, H. Y. Chen, X. M. Lam, C. C. Wang, H. C. Chang, Anal. Chem. 2023, 95, 12080.

[161] T.-N. Le, W. W.-W. Hsiao, Y.-Y. Cheng, C.-C. Lee, T.-T. Huynh, D. M. Pham, M. Chen, M.-W. Jen, H.-C. Chang, W.-H. Chiang, Anal. Chem. 2022, 94, 17819.

[162] Y. Y. Hui, O. J. Chen, H.-H. Lin, Y.-K. Su, K. Y. Chen, C.-Y. Wang, W. W.-W. Hsiao, H.-C. Chang, Anal. Chem. 2021, 93, 7140.

[163] V. Yu. Osipov, K. V. Bogdanov, F. Treussart, A. Rampersaud, A. V. Baranov, Opt. Spectrosc. 2023, 131, 38.

[164] M. H. Alkahtani, F. Alghannam, L. Jiang, A. Almethen, A. A. Rampersaud, R. Brick, C. L. Gomes, M. O. Scully, P. R. Hemmer, Nanophotonics 2018, 7, 1423.

[165] W. W. W. Hsiao, Y. Y. Hui, P. C. Tsai, H. C. Chang, Acc. Chem. Res. 2016, 49, 400.

[166] J. Guo, Y. Zhang, Y. Fu, J. Guo, D. Li, IEEE Sens. J. 2024, 24, 34618.

[167] Y. Zhang, Z. Fang, Y. Fu, Y. Wu, J. Guo, J. Guo, D. Li, J. Duan, Sens. Actuators A 2024, 379, 115956.

[168] Z. Song, Q. Hao, B. Li, Y. Yuan, S. Zhang, Y. Suo, H. H. Han, Z. Cheng, Chin. Chem. Lett. 2025, 36, 109834.

[169] Y. Liu, Y. Tao, P. S. W. Yeung, M. Lu, J. Liu, F. Yu, R. Z. Shi, R. Y. Luo, Clin. Chim. Acta 2024, 559, 119677.

[170] Q.-Q. Zhuang, R.-T. Chen, Y.-J. Zheng, K.-Y. Huang, H.-P. Peng, Z. Lin, X.-H. Xia, W. Chen, H.-H. Deng, Biosens. Bioelectron. 2021, 177, 112977.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.