Metabolic diseases and interferon immune responses

Abstract

Metabolic diseases, including obesity, diabetes, and metabolic-associated fatty liver disease (MAFLD), are increasingly common worldwide, posing a significant public health challenge. Recent research has revealed a complex interplay between these metabolic disorders and interferon (IFN) immune responses. As key immune regulators, interferons coordinate the host's defense against viral infections and are essential for maintaining immune homeostasis. However, metabolic dysregulation can significantly disrupt IFN signaling pathways, affecting the intensity and efficiency of immune responses. Conversely, alterations in IFN signaling can influence the onset and progression of metabolic diseases. This review explores the mechanisms by which metabolic diseases modulate IFN responses, focusing on how obesity, diabetes, and MAFLD alter IFN signaling. Additionally, we examine the implications of the changes in IFN immune responses for the progression of metabolic diseases. By synthesizing current research, this review aims to elucidate the interplay between IFN immune responses and common metabolic diseases, offering insights for future research and clinical applications in the field of IFN-related metabolic diseases.

Keywords

diabetes / immune response / interferon / metabolic diseases / obesity

References

[1] E. C. Borden, G. C. Sen, G. Uze, R. H. Silverman, R. M. Ransohoff, G. R. Foster, G. R. Stark, Nat. Rev. Drug Discov. 2007, 6, 975.

[2] P. G. Holder, S. A. Lim, C. S. Huang, P. Sharma, Y. S. Dagdas, B. Bulutoglu, J. T. Sockolosky, Adv. Drug Deliv. Rev. 2022, 182, 114112.

[3] Q. Zhao, R. Zhang, C. Qiao, Y. Miao, Y. Yuan, H. Zheng, Eur. J. Immunol. 2023, 53, e2350384.

[4] S. L. Cohan, B. A. Hendin, A. T. Reder, K. Smoot, R. Avila, J. P. Mendoza, B. Weinstock-Guttman, CNS Drugs 2021, 35, 743.

[5] E. G. Vozza, A. M. Kelly, C. M. Daly, S. A. O’Rourke, S. R. Carlile, B. Morris, A. Dunne, R. M. McLoughlin, Cell Death Discov. 2024, 10, 403.

[6] N. Malli Cetinbas, T. Monnell, J. Soomer-James, P. Shaw, K. Lancaster, K. C. Catcott, M. Dolan, R. Mosher, C. Routhier, C. N. Chin, D. Toader, J. Duvall, R. Bukhalid, T. B. Lowinger, M. Damelin, Nat. Commun. 2024, 15, 5842.

[7] N. L. A. Vincken, P. M. J. Welsing, S. C. Silva-Cardoso, C. Bekker, A. P. Lopes, M. Olde Nordkamp, E. Leijten, T. R. D. J. Radstake, C. Angiolilli, Exp. Dermatol. 2022, 31, 962.

[8] S. Zhang, K. Kodys, K. Li, G. Szabo, Gastroenterology 2013, 144, 414.

[9] J. K. Holzki, F. Dağ, I. Dekhtiarenko, U. Rand, R. Casalegno-Garduño, S. Trittel, T. May, P. Riese, L. Čičin-Šain, J. Virol. 2015, 89, 9886.

[10] J. L. Karnell, Y. Wu, N. Mittereder, M. A. Smith, M. Gunsior, L. Yan, K. A. Casey, J. Henault, J. M. Riggs, S. M. Nicholson, M. A. Sanjuan, K. A. Vousden, V. P. Werth, J. Drappa, G. G. Illei, W. A. Rees, J. N. Ratchford, W. W. Chatham, V. Chindalore, R. Gupta, S. Jeka, A. Kivitz, T. L. Ford, A. Marano, J. L. M. de la Fuente, S. Mathews, A. Reich, A. Rudinskaya, L. Rudnicka, A. Terrelonge, Sci. Transl. Med. 2021, 13, eabf8442.

[11] A. Rajamanickam, N. P. Kumar, A. N. Pandiaraj, N. Selvaraj, S. Munisankar, R. M. Renji, V. Venkatramani, M. Murhekar, J. W. V. Thangaraj, M. S. Kumar, C. P. G. Kumar, T. Bhatnagar, M. Ponnaiah, R. Sabarinathan, V. Saravanakumar, S. Babu, BMC Immunol. 2022, 23, 51.

[12] C. Soni, O. A. Perez, W. N. Voss, J. N. Pucella, L. Serpas, J. Mehl, K. L. Ching, J. Goike, G. Georgiou, G. C. Ippolito, V. Sisirak, B. Reizis, Immunity 2020, 52, 1022.

[13] I. Coenen, E. de Jong, A. C. Jones, S. K. Khoo, S. Foo, S. W. Howland, F. Ginhoux, P. N. Le Souëf, P. G. Holt, D. H. Strickland, I. A. Laing, J. Leffler, J. Allergy Clin. Immunol. 2024, 153, 1083.

[14] D. I. Kotov, O. V. Lee, S. A. Fattinger, C. A. Langner, J. V. Guillen, J. M. Peters, A. Moon, E. M. Burd, K. C. Witt, D. B. Stetson, D. L. Jaye, B. D. Bryson, R. E. Vance, Cell 2023, 186, 5536.

[15] F. Castro, A. P. Cardoso, R. M. Goncalves, K. Serre, M. J. Oliveira, Front. Immunol. 2018, 9, 847.

[16] S. H. Ferguson, D. M. Foster, B. Sherry, S. T. Magness, D. M. Nielsen, J. L. Gookin, Cell. Mol. Gastroenterol. Hepatol. 2019, 8, 1.

[17] Z. R. C. Marks, N. K. Campbell, N. E. Mangan, C. J. Vandenberg, L. J. Gearing, A. Y. Matthews, J. A. Gould, M. D. Tate, G. Wray-McCann, L. Ying, S. Rosli, N. Brockwell, B. S. Parker, S. S. Lim, M. Bilandzic, E. L. Christie, A. N. Stephens, E. de Geus, M. J. Wakefield, G. Y. Ho, O. McNally, D. Bowtell, P. Webb, A. DeFazio, N. Traficante, S. Fereday, L. Bowes, J. Hendley, I. A. McNeish, D. D. L. Bowtell, N. A. de Weerd, C. L. Scott, N. M. Bourke, P. J. Hertzog, Nature 2023, 620, 1063.

[18] H. B. Greenberg, R. B. Pollard, L. I. Lutwick, P. B. Gregory, W. S. Robinson, T. C. Merigan, N. Engl. J. Med. 1976, 295, 517.

[19] P. Gaur, M. Riehn, L. Zha, M. Köster, H. Hauser, D. Wirth, Obesity 2021, 29, 1272.

[20] G. Guan, T. Zhang, J. Ning, C. Tao, N. Gao, Z. Zeng, H. Guo, C. C. Chen, J. Yang, J. Zhang, W. Gu, E. Yang, R. Liu, X. Guo, S. Ren, L. Wang, G. Wei, S. Zheng, Z. Gao, X. Chen, F. Lu, X. Chen, J. Hepatol. 2024, 80, 41.

[21] R. Honce, J. Jones, V. A. Meliopoulos, B. Livingston, B. Sharp, L. D. Estrada, L. Wang, W. Caulfield, B. Freeman, E. Govorkova, S. Schultz-Cherry, mBio 2023, 14, e0088723.

[22] F. A. J. Muskiet, P. Carrera-Bastos, L. Pruimboom, A. Lucia, D. Furman, Nutrients 2022, 14, 1388.

[23] M. K. Singh, A. Mobeen, A. Chandra, S. Joshi, S. Ramachandran, Comput. Biol. Med. 2021, 130, 104219.

[24] Y. Hitomi, K. Ueno, Y. Aiba, N. Nishida, M. Kono, M. Sugihara, Y. Kawai, M. Kawashima, S. S. Khor, K. Sugi, H. Kouno, H. Kohno, A. Naganuma, S. Iwamoto, S. Katsushima, K. Furuta, T. Nikami, T. Mannami, T. Yamashita, K. Ario, T. Komatsu, F. Makita, M. Shimada, N. Hirashima, S. Yokohama, H. Nishimura, R. Sugimoto, T. Komura, H. Ota, M. Kojima, M. Nakamuta, N. Fujimori, K. Yoshizawa, Y. Mano, H. Takahashi, K. Hirooka, S. Tsuruta, T. Sato, K. Yamasaki, Y. Kugiyama, Y. Motoyoshi, T. Suehiro, A. Saeki, K. Matsumoto, S. Nagaoka, S. Abiru, H. Yatsuhashi, K. Kawata, A. Takaki, K. Arai, T. Arinaga-Hino, M. Abe, M. Harada, M. Taniai, M. Zeniya, H. Ohira, S. Shimoda, A. Komori, A. Tanaka, K. Ishigaki, M. Nagasaki, K. Tokunaga, M. Nakamura, Hepatology 2024, 80, 776.

[25] Y. Liu, C. Carmona-Rivera, N.L. Seto, C.B. Oliveira, E. Patino-Martinez, Y. Baumer, T.M. Powell-Wiley, N. Mehta, S. Hasni, X. Zhang, M.J. Kaplan, Arthritis Rheumatol. 2024.https://doi.org/10.1002/art.43062

[26] M. F. Prummel, P. Laurberg, Thyroid 2003, 13, 547.

[27] Y. Teng, R. Feng, L. Jiang, W. Qiu, X. Duan, X. Wang, G. M. Deng, RMD Open 2024, 10, e004886.

[28] M. R. Walter, Front. Immunol. 2020, 11, 606489.

[29] T. Qin, S. Hu, D. Kong, J. R. T. Lakey, P. de Vos, Mater. Today Bio 2024, 27, 101129.

[30] N. Subramanian, K. Hofwimmer, B. Tavira, L. Massier, D. P. Andersson, P. Arner, J. Laurencikiene, Cardiovasc. Diabetol. 2023, 22, 84.

[31] A. Ullah, Y. Chen, R. K. Singla, D. Cao, B. Shen, Ageing Res. Rev. 2024, 101, 102505.

[32] L. Wang, S. Yang, G. Zhu, J. Li, G. Meng, X. Chen, M. Zhang, S. Wang, X. Li, Y. Pan, Y. Huang, Y. Wu, Cell. Mol. Immunol. 2024, 21, 604.

[33] C. Zeng, X. Zhu, H. Li, Z. Huang, M. Chen, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 6874.

[34] D. J. De George, T. Ge, B. Krishnamurthy, T. W. H. Kay, H. E. Thomas, Front. Cell Dev. Biol. 2023, 11, 1205590.

[35] B. Y. Li, W. Tan, J. L. Zou, Y. He, S. Yoshida, B. Jiang, Y. D. Zhou, World J. Diabetes 2021, 12, 939.

[36] K. Zhang, Y. Ma, Y. Luo, Y. Song, G. Xiong, Y. Ma, X. Sun, C. Kan, Front. Public Health 2023, 11, 1253506.

[37] M. Bluher, Nat. Rev. Endocrinol. 2019, 15, 288.

[38] Y. C. Chooi, C. Ding, F. Magkos, Metabolism 2019, 92, 6.

[39] C. Rosso, K. Kazankov, R. Younes, S. Esmaili, M. Marietti, M. Sacco, F. Carli, M. Gaggini, F. Salomone, H. J. Møller, M. L. Abate, H. Vilstrup, A. Gastaldelli, J. George, H. Grønbæk, E. Bugianesi, J. Hepatol. 2019, 71, 1012.

[40] S. Chatterjee, K. Khunti, M. J. Davies, Lancet 2017, 389, 2239.

[41] K. Ko, S. R. Bandara, W. Zhou, L. Svenningsson, M. Porras-Gómez, N. Kambar, J. Dreher-Threlkeld, D. Topgaard, D. Hernández-Saavedra, S. Anakk, C. Leal, J. Am. Chem. Soc. 2024, 146, 34796.

[42] P. Mishra, S. A. Sadananthan, J. Yaligar, K. H. Tan, Y. S. Chong, P. D. Gluckman, K. M. Godfrey, M. V. Fortier, J. G. Eriksson, J. K. Y. Chan, S. Y. Chan, D. Wang, S. S. Velan, N. Michael, BMC Med. 2024, 22, 561.

[43] M. Galli, A. Hameed, A. Zbikowski, P. Zabielski, Redox Biol. 2021, 44, 102027.

[44] W. Wen, H. Zheng, W. Li, G. Huang, P. Chen, X. Zhu, Y. Cao, J. Li, X. Huang, Y. Huang, Metabolism 2023, 147, 155662.

[45] S. M. Alwahsh, B. Dwyer, S. Forbes, D. Van Thiel, P. Starkey Lewis, G. Ramadori, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 285.

[46] B. Ma, H. Sun, B. Zhu, S. Wang, L. Du, X. Wang, S. Qu, Obes. Facts 2021, 14, 64.

[47] M. Liu, J. Tan, Z. He, X. He, D. X. Hou, J. He, S. Wu, Anim. Nutr. 2018, 4, 288.

[48] S. A. Alem, Y. Fouad, M. AbdAllah, D. Attia, I. Kamal, E. Said, A. Gomaa, S. M. Abd-Elsalam, Y. Gaber, Endocr. Metab. Immune Disord. - Drug Targets 2024, 24, 1445.

[49] C. Gofton, Y. Upendran, M. H. Zheng, J. George, Clin. Mol. Hepatol. 2023, 29, S17.

[50] P. D. Cani, J. Amar, M. A. Iglesias, M. Poggi, C. Knauf, D. Bastelica, A. M. Neyrinck, F. Fava, K. M. Tuohy, C. Chabo, A. Waget, E. Delmée, B. Cousin, T. Sulpice, B. Chamontin, J. Ferrières, J. F. Tanti, G. R. Gibson, L. Casteilla, N. M. Delzenne, M. C. Alessi, R. Burcelin, Diabetes 2007, 56, 1761.

[51] S. Purkayastha, D. Cai, Mol. Metab. 2013, 2, 356.

[52] L. Luo, Y. An, K. Geng, S. Wan, F. Zhang, X. Tan, Z. Jiang, Y. Xu, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2023, 668, 82.

[53] M. H. Chng, M. N. Alonso, S. E. Barnes, K. D. Nguyen, E. G. Engleman, Mediators Inflamm. 2015, 2015, 593075.

[54] L. Y. Huang, C. J. Chiu, C. H. Hsing, Y. H. Hsu, Cells 2022, 11, 4041.

[55] Y. Zuo, J. He, S. Liu, Y. Xu, J. Liu, C. Qiao, L. Zang, W. Sun, Y. Yuan, H. Zhang, X. Chen, L. Jin, Y. Miao, F. Huang, T. Ren, J. Wang, F. Qian, C. Zhu, W. Zhang, Y. Liu, G. Xu, F. Ma, H. Zheng, Sci. Adv. 2022, 8, eabj3887.

[56] E. V. Mesev, R. A. LeDesma, A. Ploss, Nat. Microbiol. 2019, 4, 914.

[57] R. L. Philips, Y. Wang, H. Cheon, Y. Kanno, M. Gadina, V. Sartorelli, C. M. Horvath, J. E. Darnell,, G. R. Stark, J. J. O’Shea, Cell 2022, 185, 3857.

[58] M. Sada, S. Matsushima, M. Ikeda, S. Ikeda, K. Okabe, A. Ishikita, T. Tadokoro, N. Enzan, T. Yamamoto, H. D. Miyamoto, Y. Tsutsui, R. Miyake, D. Setoyama, D. Kang, T. Ide, H. Tsutsui, JACC Basic Transl. Sci. 2023, 8, 992.

[59] L. Yang, P. Guo, P. Wang, W. Wang, J. Liu, Sci. Rep. 2023, 13, 1827.

[60] K. C. Goh, S. J. Haque, B. R. Williams, EMBO J. 1999, 18, 5601.

[61] S. Uddin, B. Majchrzak, P. C. Wang, S. Modi, M. K. Khan, E. N. Fish, L. C. Platanias, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000, 270, 158.

[62] S. Uddin, B. Majchrzak, J. Woodson, P. Arunkumar, Y. Alsayed, R. Pine, P. R. Young, E. N. Fish, L. C. Platanias, J. Biol. Chem. 1999, 274, 30127.

[63] J. Yang, H. Ding, B. Shuai, Y. Zhang, Y. Zhang, Front. Mol. Neurosci. 2022, 15, 1081288.

[64] M. Gharaee-Kermani, S. N. Estadt, L. C. Tsoi, S. J. Wolf-Fortune, J. Liu, X. Xing, J. Theros, T. J. Reed, L. Lowe, D. Gruszka, N. L. Ward, J. E. Gudjonsson, J. M. Kahlenberg, J. Invest. Dermatol. 2022, 142, 155.

[65] N. Huot, C. Planchais, P. Rosenbaum, V. Contreras, B. Jacquelin, C. Petitdemange, M. Lazzerini, E. Beaumont, A. Orta-Resendiz, F. A. Rey, R. K. Reeves, R. Le Grand, H. Mouquet, M. Müller-Trutwin, Nat. Immunol. 2023, 24, 2068.

[66] Q. Lin, C. P. Olkowski, P. L. Choyke, N. Sato, Theranostics 2024, 14, 6897.

[67] H. M. Chen, N. Tanaka, Y. Mitani, E. Oda, H. Nozawa, J. Chen, H. Yanai, H. Negishi, M. K. Choi, T. Iwasaki, H. Yamamoto, T. Taniguchi, A. Takaoka, Cancer Sci. 2009, 100, 449.

[68] Y. Zuo, Q. Feng, L. Jin, F. Huang, Y. Miao, J. Liu, Y. Xu, X. Chen, H. Zhang, T. Guo, Y. Yuan, L. Zhang, J. Wang, H. Zheng, Nat. Commun. 2020, 11, 1146.

[69] L. Marroqui, R. S. Dos Santos, A. Op de beeck, A. Coomans de Brachène, L. Marselli, P. Marchetti, D. L. Eizirik, Diabetologia 2017, 60, 656.

[70] L. Wang, Y. Zhu, N. Zhang, Y. Xian, Y. Tang, J. Ye, F. Reza, G. He, X. Wen, X. Jiang, Signal Transduct Target Ther. 2024, 9, 282.

[71] M. Mohlenberg, E. Terczynska-Dyla, K. L. Thomsen, J. George, M. Eslam, H. Grønbæk, R. Hartmann, Cytokine 2019, 124, 154519.

[72] C. L. Yang, F. Sun, F. X. Wang, S. J. Rong, T. T. Yue, J. H. Luo, Q. Zhou, C. Y. Wang, S. W. Liu, Cell. Immunol. 2022, 379, 104590.

[73] Z. Tong, J. P. Zou, S. Y. Wang, W. W. Luo, Y. Y. Wang, Adv. Sci. 2024, 11, 2308890.

[74] H. Sun, P. Saeedi, S. Karuranga, M. Pinkepank, K. Ogurtsova, B. B. Duncan, C. Stein, A. Basit, J. C. Chan, J. C. Mbanya, M. E. Pavkov, A. Ramachandaran, S. H. Wild, S. James, W. H. Herman, P. Zhang, C. Bommer, S. Kuo, E. J. Boyko, D. J. Magliano, Diabetes Res. Clin. Pract. 2022, 183, 109119.

[75] N. H. Cho, J. Shaw, S. Karuranga, Y. Huang, J. da Rocha Fernandes, A. Ohlrogge, B. Malanda, Diabetes Res. Clin. Pract. 2018, 138, 271.

[76] M. Guo, H. Guo, J. Zhu, F. Wang, J. Chen, C. Wan, Y. Deng, F. Wang, L. Xu, Y. Chen, R. Li, S. Liu, L. Zhang, Y. Wang, J. Zhou, S. Li, Diabetologia 2024, 67, 623.

[77] A. C. T. Mallu, M. Vasudevan, S. Allanki, A. A. Nathan, M. M. Ravi, G. S. Ramanathan, R. Pradeepa, V. Mohan, M. Dixit, Clin. Nutr. 2021, 40, 1247.

[78] A. Lombardi, E. Tsomos, S. S. Hammerstad, Y. Tomer, J. Autoimmun. 2018, 94, 7.

[79] P. Rozman, U. Svajger, Cytokine Growth Factor Rev. 2018, 41, 40.

[80] H. Liu, S. Ghosh, T. Vaidya, S. Bammidi, C. Huang, P. Shang, A. P. Nair, O. Chowdhury, N. A. Stepicheva, A. Strizhakova, S. Hose, N. Mitrousis, S. G. Gadde, T. Mb, P. Strassburger, G. Widmer, E. M. Lad, P. E. Fort, J. A. Sahel, J. S. Zigler,, S. Sethu, P. D. Westenskow, A. D. Proia, A. Sodhi, A. Ghosh, D. Feenstra, D. Sinha, JCI Insight 2023, 8, e168945.

[81] X. Huang, J. Yuang, A. Goddard, A. Foulis, R. F. James, A. Lernmark, R. Pujol-Borrell, A. Rabinovitch, N. Somoza, T. A. Stewart, Diabetes 1995, 44, 658.

[82] A. K. Foulis, M. A. Farquharson, A. Meager, Lancet 1987, 2, 1423.

[83] B. Elvira, V. Vandenbempt, J. Bauzá-Martinez, R. Crutzen, J. Negueruela, H. Ibrahim, M. L. Winder, M. K. Brahma, B. Vekeriotaite, P. J. Martens, S. P. Singh, F. Rossello, P. Lybaert, T. Otonkoski, C. Gysemans, W. Wu, E. N. Gurzov, Diabetes 2022, 71, 653.

[84] J. A. Carrero, N. D. Benshoff, K. Nalley, E. R. Unanue, Diabetes 2018, 67, 1830.

[85] R. C. Ferreira, H. Guo, R. M. Coulson, D. J. Smyth, M. L. Pekalski, O. S. Burren, A. J. Cutler, J. D. Doecke, S. Flint, E. F. McKinney, P. A. Lyons, K. G. Smith, P. Achenbach, A. Beyerlein, D. B. Dunger, D. G. Clayton, L. S. Wicker, J. A. Todd, E. Bonifacio, C. Wallace, A. G. Ziegler, Diabetes 2014, 63, 2538.

[86] C. Eckold, V. Kumar, J. Weiner, B. Alisjahbana, A. L. Riza, K. Ronacher, J. Coronel, S. Kerry-Barnard, S. T. Malherbe, L. Kleynhans, K. Stanley, R. Ruslami, M. Ioana, C. Ugarte-Gil, G. Walzl, R. van Crevel, C. Wijmenga, J. A. Critchley, H. M. Dockrell, J. M. Cliff, H. Dockrell, J. Cliff, D. Moore, U. Griffiths, Y. Laurence, R. Aarnouste, M. Netea, R. van Crevel, C. Ruesen, E. Lachmandas, S. Kaufmann, M. Beigier, R. Golinski, S. Joosten, T. Ottenhoff, F. Vrieling, M. Haks, G. Walzl, K. Ronacher, S. Malherbe, L. Kleynhans, B. Smith, K. Stanley, G. van der Spuy, A. Loxton, N. Chegou, M. Bosman, L. Thiart, C. Wagman, H. Tshivhula, M. Selamolela, N. Prins, W. du Plessis, I. van Rensburg, L. du Toit, J. Critchley, S. Kerry-Barnard, F. Pearson, D. Grint, S. McAllister, P. Hill, A. Verrall, M. Ioana, A. Riza, R. Cioboata, M. Dudau, F. Nitu, I. Bazavan, M. Olteanu, C. Editoiu, A. Florescu, M. Mota, S. G. Popa, A. Firanescu, A. Popa, I. Gheonea, S. Bicuti, A. Lepadat, I. Vladu, D. Clenciu, M. Bicu, C. Streba, A. Demetrian, M. Ciurea, A. Cimpoeru, A. Ciocoiu, S. Dorobantu, R. Plesea, E. L. Popescu, M. Cucu, I. Streata, F. Burada, S. Serban-Sosoi, N. Panduru, E. Nicoli, M. Ciontea, I. Capitanescu, M. Olaru, T. Tataru, M. Papurica, I. Valutanu, V. Dubreu, L. Stamatoiu, V. Kumar, C. Wijmenga, C. Ugarte-Gil, J. Coronel, S. Lopez, R. Limascca, K. Villaizan, B. Castro, J. Flores, W. Solano, B. Alisjahbana, R. Ruslami, N. Soetedjo, P. Santoso, L. Chaidir, R. Koesoemadinata, N. Susilawati, J. Annisa, R. Livia, V. Yunivita, A. Soeroto, H. Permana, S. Imaculata, Y. Gunawan, N. Dewi, L. Apriani, Clin. Infect. Dis. 2021, 72, 69.

[87] R. D. V. Fernandez, A. Díaz, B. Bongiovanni, G. Gallucci, D. Bértola, W. Gardeñez, S. Lioi, Y. Bertolin, R. Galliano, M. L. Bay, O. Bottasso, L. D'Attilio, Front. Endocrinol. 2020, 11, 126.

[88] Z. Hasan, M. Irfan, Q. Masood, O. Ahmed, U.S. Moosajee, S. Rao, N. Salahuddin, J. Pak Med. Assoc. 2019, 69, 468.

[89] Y. G. Chen, C. E. Mathews, J. P. Driver, Front. Endocrinol. 2018, 9, 51.

[90] P. J. Lincez, I. Shanina, M. S. Horwitz, Diabetes 2015, 64, 2184.

[91] A. J. Stock, P. Gonzalez Paredes, L. P. de Almeida, S. D. Kosanke, S. Chetlur, H. Budde, P. Wakenight, T. A. Zwingman, A. B. Rosen, E. J. Allenspach, K. J. Millen, J. H. Buckner, D. J. Rawlings, J. A. Gorman, Front. Immunol. 2024, 15, 1349601.

[92] J. A. Gorman, C. Hundhausen, J. S. Errett, A. E. Stone, E. J. Allenspach, Y. Ge, T. Arkatkar, C. Clough, X. Dai, S. Khim, K. Pestal, D. Liggitt, K. Cerosaletti, D. B. Stetson, R. G. James, M. Oukka, P. Concannon, M. Gale, Jr, J. H. Buckner, D. J. Rawlings, Nat. Immunol. 2017, 18, 744.

[93] M. Yan, Y. Li, Q. Luo, W. Zeng, X. Shao, L. Li, Q. Wang, D. Wang, Y. Zhang, H. Diao, X. Rong, Y. Bai, J. Guo, Cell Death Discov. 2022, 8, 258.

[94] J. H. Yun, D. Lee, H. Jeong, H. S. Kim, S. Ye, C. Cho, J. Cell. Physiol. 2021, 236, 7058.

[95] X. Kou, J. Liu, D. Wang, M. Yu, C. Li, L. Lu, C. Chen, D. Liu, W. Yu, T. Yu, Y. Liu, X. Mao, A. Naji, T. Cai, L. Sun, S. Shi, Sci. Transl. Med. 2022, 14, eabg9170.

[96] G. Theocharidis, D. Baltzis, M. Roustit, A. Tellechea, S. Dangwal, R. S. Khetani, B. Shu, W. Zhao, J. Fu, S. Bhasin, A. Kafanas, D. Hui, S. H. Sui, N. A. Patsopoulos, M. Bhasin, A. Veves, Diabetes 2020, 69, 2157.

[97] U. E. Knebel, S. Peleg, C. Dai, R. Cohen-Fultheim, S. Jonsson, K. Poznyak, M. Israeli, L. Zamashanski, B. Glaser, E. Y. Levanon, A. C. Powers, A. Klochendler, Y. Dor, Cell Metab. 2024, 36, 48.

[98] F. Szymczak, R. Cohen-Fultheim, S. Thomaidou, A. C. de Brachène, A. Castela, M. Colli, P. Marchetti, E. Levanon, D. Eizirik, A. Zaldumbide, Front. Endocrinol. 2022, 13, 1058345.

[99] R. S. Dos Santos, D. Guzman-Llorens, A. A. Perez-Serna, A. Nadal, L. Marroqui, Front. Immunol. 2023, 14, 1263926.

[100] P. S. Apaolaza, D. Balcacean, J. Zapardiel-Gonzalo, G. Nelson, N. Lenchik, P. Akhbari, I. Gerling, S. J. Richardson, T. Rodriguez-Calvo, nPOD-Virus Group, Sci. Adv. 2021, 7, eabd6527.

[101] Z. Hong, S. Chen, J. Sun, D. Cheng, H. Guo, J. Mei, X. Zhang, M. Maimaiti, H. Hao, P. Cao, H. Hu, C. Wang, Sci. China Life Sci. 2024, 67, 345.

[102] Y. Nishimura, M. Iwashita, M. Hayashi, T. Shinjo, Y. Watanabe, T. Zeze, A. Yamashita, T. Fukuda, T. Sanui, T. Sano, T. Asano, F. Nishimura, Acta Diabetol. 2022, 59, 1275.

[103] K. Preeti, A. Sood, V. Fernandes, I. Khan, D. K. Khatri, S. B. Singh, Mol. Neurobiol. 2024, 61, 6217.

[104] A. Y. Madani, Y. Majeed, H. B. Abdesselem, M. V. Agha, M. Vakayil, N. K. A. Sukhun, N. M. Halabi, P. Kumar, S. Hayat, M. A. Elrayess, A. Rafii, K. Suhre, N. A. Mazloum, Antioxidants 2021, 10, 334.

[105] J. Qiao, Z. Zhang, S. Ji, T. Liu, X. Zhang, Y. Huang, W. Feng, K. Wang, J. Wang, S. Wang, Z. X. Meng, M. Liu, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2022, 119, e2101848119.

[106] S. Akazawa, L. Mackin, G. Jhala, S. Fynch, T. Catterall, C. Selck, K. L. Graham, B. Krishnamurthy, E. G. Pappas, C. T. J. Kwong, A. P. R. Sutherland, T. W. H. Kay, T. C. Brodnicki, H. E. Thomas, Diabetologia 2021, 64, 878.

[107] H. Xu, G. T. Barnes, Q. Yang, G. Tan, D. Yang, C. J. Chou, J. Sole, A. Nichols, J. S. Ross, L. A. Tartaglia, H. Chen, J. Clin. Investig. 2003, 112, 1821.

[108] Y. Hu, B. Chen, F. Yang, Y. Su, D. Yang, Y. Yao, S. Wang, Y. Wu, L. Tao, T. Xu, Autoimmun. Rev. 2022, 21, 103155.

[109] J. Pan, C. J. Fei, Y. Hu, X. Y. Wu, L. Nie, J. Chen, Zool. Res. 2023, 44, 183.

[110] R. Xie, J. Fan, J. Wen, K. Jin, J. Zhan, S. Yuan, Y. Tang, X. Nie, Z. Wen, H. Li, C. Chen, D. W. Wang, Mol. Ther. Nucleic Acids 2023, 32, 689.

[111] K. J. Strissel, J. DeFuria, M. E. Shaul, G. Bennett, A. S. Greenberg, M. S. Obin, Obesity 2010, 18, 1918.

[112] V. Z. Rocha, E. J. Folco, G. Sukhova, K. Shimizu, I. Gotsman, A. H. Vernon, P. Libby, Circ. Res. 2008, 103, 467.

[113] U. Kintscher, M. Hartge, K. Hess, A. Foryst-Ludwig, M. Clemenz, M. Wabitsch, P. Fischer-Posovszky, T. F. Barth, D. Dragun, T. Skurk, H. Hauner, M. Blüher, T. Unger, A. M. Wolf, U. Knippschild, V. Hombach, N. Marx, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2008, 28, 1304.

[114] F. M. Schmidt, J. Weschenfelder, C. Sander, J. Minkwitz, J. Thormann, T. Chittka, R. Mergl, K. C. Kirkby, M. Faßhauer, M. Stumvoll, L. M. Holdt, D. Teupser, U. Hegerl, H. Himmerich, PLoS One 2015, 10, e0121971.

[115] H. R. Yu, Y. L. Tain, J. M. Sheen, M. M. Tiao, C. C. Chen, H. C. Kuo, P. L. Hung, K. S. Hsieh, L. T. Huang, Int. J. Mol. Sci. 2016, 17, 1610.

[116] E. Teran-Cabanillas, M. Montalvo-Corral, G. Caire-Juvera, S. Y. Moya-Camarena, J. Hernandez, Nutrition 2013, 29, 207.

[117] X. M. Ma, K. Geng, B. Y. K. Law, P. Wang, Y. L. Pu, Q. Chen, H. W. Xu, X. Z. Tan, Z. Z. Jiang, Y. Xu, Cell Biol. Toxicol. 2023, 39, 277.

[118] B. Cordeiro, J. J. Ahn, S. Gawde, C. Ucciferri, N. Alvarez-Sanchez, X. S. Revelo, N. Stickle, K. Massey, D. G. Brooks, J. M. Guthridge, G. Pardo, D. A. Winer, R. C. Axtell, S. E. Dunn, Cell Metab. 2024, 36, 2298.

[119] M. Naghizadeh, B. Baradaran, M. Saghafi-Asl, P. Amiri, D. Shanehbandi, N. Karamzad, L. Mohamed-Khosroshahi, Nutr. Res. 2018, 55, 11.

[120] T. Y. Lin, C. J. Chiu, C. H. Kuan, F. H. Chen, Y. C. Shen, C. H. Wu, Y. H. Hsu, Cell. Mol. Immunol. 2020, 17, 369.

[121] H. Zhang, B. Song, S. He, Mol. Med. Rep. 2018, 17, 8363.

[122] T. Xu, B. Peng, M. Liu, Q. Liu, J. Yang, M. Qu, N. Liu, L. Lin, J. Wu, Front. Endocrinol. 2022, 13, 871352.

[123] A. D. Hildreth, E. T. Padilla, M. Gupta, Y. Y. Wong, R. Sun, A. R. Legala, T. E. O’Sullivan, Nat. Metab. 2023, 5, 2237.

[124] R. H. Friedline, H. L. Noh, S. Suk, M. Albusharif, S. Dagdeviren, S. Saengnipanthkul, B. Kim, A. M. Kim, L. H. Kim, L. A. Tauer, N. M. Baez Torres, S. Choi, B. Y. Kim, S. D. Rao, K. Kasina, C. Sun, B. J. Toles, C. Zhou, Z. Li, V. M. Benoit, P. R. Patel, D. X. T. Zheng, K. Inashima, A. Beaverson, X. Hu, D. A. Tran, W. Muller, D. L. Greiner, A. C. Mullen, K. W. Lee, J. K. Kim, Nat. Commun. 2024, 15, 5506.

[125] H. H. Kim, Y. R. Shim, K. Yang, T. Ryu, K. Kim, S. E. Choi, M. J. Kim, C. Woo, K. P. S. Chung, S. H. Hong, H. Shin, J. M. Suh, Y. Jung, G. S. Hwang, W. Kim, S. H. Kim, H. S. Eun, J. K. Seong, W. I. Jeong, Cell Rep. 2023, 42, 112636.

[126] S. L. Friedman, B. A. Neuschwander-Tetri, M. Rinella, A. J. Sanyal, Nat. Med. 2018, 24, 908.

[127] M. Alsaggar, M. Mills, D. Liu, Gene Ther. 2017, 24, 60.

[128] A. D. Quiroga, C. G. Comanzo, F. J. Heit Barbini, A. Lucci, M. C. Vera, F. Lorenzetti, A. C. Ferretti, M. P. Ceballos, M. D. L. Alvarez, M. C. Carrillo, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2019, 379, 114650.

[129] K. Dhananjayan, D. Gunawardena, N. Hearn, T. Sonntag, C. Moran, E. Gyengesi, V. Srikanth, G. Münch, J. Alzheimers Dis. 2017, 59, 467.

[130] H. R. Bae, S. K. Shin, Y. Han, J. H. Yoo, S. Kim, H. A. Young, E. Y. Kwon, Nutrients 2023, 15, 4218.

[131] A. J. McCullough, Clin. Liver Dis. 2004, 8, 521.

[132] B. Q. Starley, C. J. Calcagno, S. A. Harrison, Hepatology 2010, 51, 1820.

[133] J. Bai, F. Liu, Diabetes 2019, 68, 1099.

[134] Y. Yu, Y. Liu, W. An, J. Song, Y. Zhang, X. Zhao, J. Clin. Investig. 2019, 129, 546.

[135] M. Ghazarian, X. S. Revelo, M. K. Nøhr, H. Luck, K. Zeng, H. Lei, S. Tsai, S. A. Schroer, Y. J. Park, M. H. Y. Chng, L. Shen, J. A. D’Angelo, P. Horton, W. C. Chapman, D. Brockmeier, M. Woo, E. G. Engleman, O. Adeyi, N. Hirano, T. Jin, A. J. Gehring, S. Winer, D. A. Winer, Sci. Immunol. 2017, 2, eaai7616.

[136] K. Mitsumoto, R. Watanabe, K. Nakao, H. Yonenaka, T. Hashimoto, N. Kato, T. Kumrungsee, N. Yanaka, Life Sci. 2017, 184, 103.

[137] S. J. Patel, N. Liu, S. Piaker, A. Gulko, M. L. Andrade, F. D. Heyward, T. Sermersheim, N. Edinger, H. Srinivasan, M. P. Emont, G. P. Westcott, J. Luther, R. T. Chung, S. Yan, M. Kumari, R. Thomas, Y. Deleye, A. Tchernof, P. J. White, G. A. Baselli, M. Meroni, D. F. De Jesus, R. Ahmad, R. N. Kulkarni, L. Valenti, L. Tsai, E. D. Rosen, Sci. Transl. Med. 2022, 14, eabh3831.

[138] G. Dai, Y. Tan, J. Liu, B. Yuan, Q. Song, J. Liu, Pathol. Res. Pract. 2020, 216, 152901.

[139] L. Pacifico, L. Di Renzo, C. Anania, J. F. Osborn, F. Ippoliti, E. Schiavo, C. Chiesa, Eur. J. Endocrinol. 2006, 154, 691.

[140] S. A. Read, K. S. O’Connor, V. Suppiah, C. L. E. Ahlenstiel, S. Obeid, K. M. Cook, A. Cunningham, M. W. Douglas, P. J. Hogg, D. Booth, J. George, G. Ahlenstiel, Nat. Commun. 2017, 8, 15245.

[141] E. B. Melian, G. L. Plosker, Drugs 2001, 61, 1661.

[142] F. Xiong, Q. Wang, G. h. Wu, W. z. Liu, B. Wang, Y. j. Chen, Biomark. Res. 2022, 10, 69.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.