Effects of reactive oxygen species and antioxidant strategies on wound healing in diabetes

Abstract

With the rising global prevalence of diabetes, the rate of chronic wounds associated with this disease is also escalating. Although the mechanisms underlying this trend are not fully understood, accumulating evidence suggests a critical role for reactive oxygen species (ROS). Increased blood glucose levels, bacterial infections, and impaired energy utilization lead to an imbalance between oxidative and antioxidant responses, resulting in ROS accumulation. The cellular antioxidant system can manage a small amount of ROS; however, excessive exogenous ROS acts upon the cell membrane or even penetrates the cell, consequently affecting its activity. Excessive ROS cause enhanced expression of inflammatory factors, impaired cellular proliferation, vascular vessel damage, and extracellular matrix remodeling disturbance, ultimately hindering diabetic wound healing. The regulation of ROS during wound healing is intricate and involves diverse mechanisms throughout the entire wound-healing process. This review provides a systematic overview of the relationship between ROS and inflammatory signaling pathways in diabetic wounds along with the most recent antioxidant strategies targeting these pathways. The aim of this review was to outline effective strategies for mitigating oxidative stress in chronic wounds and to provide novel insights into future research.

Keywords

antioxidant / diabetic wound / oxidative stress / ROS

References

[1] M. J. Cannon, S. Masalovich, B. P. Ng, R. E. Soler, R. Jabrah, E. K. Ely, B. D. Smith, Diabetes Care 2020, 43, 2042.

[2] P. Saeedi, I. Petersohn, P. Salpea, B. Malanda, S. Karuranga, N. Unwin, S. Colagiuri, L. Guariguata, A. A. Motala, K. Ogurtsova, J. E. Shaw, D. Bright, R. Williams, Diabetes Res. Clin. Pract. 2019, 157, 107843.

[3] Z. Shao, T. Yin, J. Jiang, Y. He, T. Xiang, S. Zhou, Bioact. Mater. 2023, 20, 561.

[4] M. Yin, J. Wu, M. Deng, P. Wang, G. Ji, M. Wang, C. Zhou, N. T. Blum, W. Zhang, H. Shi, N. Jia, X. Wang, P. Huang, ACS Nano 2021, 15, 17842.

[5] M. Cano Sanchez, S. Lancel, E. Boulanger, R. Neviere, Antioxidants 2018, 7, 98.

[6] S. Bekeschus, T. von Woedtke, S. Emmert, A. Schmidt, Redox Biol. 2021, 46, 102116.

[7] S. Zhu, B. Zhao, M. Li, H. Wang, J. Zhu, Q. Li, H. Gao, Q. Feng, X. Cao, Bioact. Mater. 2023, 26, 306.

[8] F. Huang, X. Lu, Y. Yang, Y. Yang, Y. Li, L. Kuai, B. Li, H. Dong, J. Shi, Adv. Sci. 2023, 10, 2203308.

[9] L. Deng, C. Du, P. Song, T. Chen, S. Rui, D. G. Armstrong, W. Deng, Oxid. Med. Cell. Longev. 2021, 2021, 8852759.

[10] Y. S. Kim, H. Y. Lee, J. Y. Jang, H. R. Lee, Y. S. Shin, C. H. Kim, Exp. Biol. Med. 2021, 246, 718.

[11] R. Li, H. Fang, J. Shen, Y. Jin, Y. Zhao, R. Wang, Y. Fu, Y. Tian, H. Yu, J. Zhang, Toxins 2021, 13, 208.

[12] H. Sies, D. P. Jones, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2020, 21, 363.

[13] M. Zheng, F. Aslund, G. Storz, Science 1998, 279, 1718.

[14] J. Zhang, X. Wang, V. Vikash, Q. Ye, D. Wu, Y. Liu, W. Dong, Oxid. Med. Cell. Longev. 2016, 2016, 4350965.

[15] K. Rassek, K. Iżykowska, M. Żurawek, M. Pieniawska, K. Nowicka, X. Zhao, G. K. Przybylski, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 3531.

[16] K. Khorsandi, R. Hosseinzadeh, H. Esfahani, K. Zandsalimi, F. K. Shahidi, H. Abrahamse, Inflamm. Regen. 2022, 42, 40.

[17] A. Cipriano, M. Viviano, A. Feoli, C. Milite, G. Sarno, S. Castellano, G. Sbardella, J. Med. Chem. 2023, 66, 11632.

[18] R. Z. Zhao, S. Jiang, L. Zhang, Z. B. Yu, Int. J. Mol. Med. 2019, 44, 3.

[19] G. Bresciani, I. B. da Cruz, J. Gonzalez-Gallego, Adv. Clin. Chem. 2015, 68, 87.

[20] F. Scialo, D. J. Fernandez-Ayala, A. Sanz, Front. Physiol. 2017, 8, 428.

[21] G. Lenaz, G. Tioli, A. I. Falasca, M. L. Genova, Biochim. Biophys. Acta 2016, 1857, 991.

[22] E. L. Robb, A. R. Hall, T. A. Prime, S. Eaton, M. Szibor, C. Viscomi, A. M. James, M. P. Murphy, J. Biol. Chem. 2018, 293, 9869.

[23] S. J. Forrester, D. S. Kikuchi, M. S. Hernandes, Q. Xu, K. K. Griendling, Circ. Res. 2018, 122, 877.

[24] A. Bratic, N. G. Larsson, J. Clin. Investig. 2013, 123, 951.

[25] K. Jomova, R. Raptova, S. Y. Alomar, S. H. Alwasel, E. Nepovimova, K. Kuca, M. Valko, Arch. Toxicol. 2023, 97, 2499.

[26] V. R. Pasupuleti, C. S. Arigela, S. H. Gan, S. K. N. Salam, K. T. Krishnan, N. A. Rahman, M. S. Jeffree, Oxid. Med. Cell. Longev. 2020, 2020, 8878172.

[27] T. Fukai, M. Ushio-Fukai, Cells 2020, 9, 1849.

[28] R. Rathore, Y. Zheng, C. Niu, Q. Liu, A. Korde, Y. Ho, Y. Wang, Free Radic. Biol. Med. 2008, 45, 1223.

[29] D. Andre-Levigne, A. Modarressi, M. Pepper, B. Pittet-Cuénod, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 2149.

[30] S. Singh, G. Cortes, U. Kumar, T. S. Sakthivel, S. M. Niemiec, A. E. Louiselle, M. Azeltine-Bannerman, C. Zgheib, K. W. Liechty, S. Seal, Biomater. Sci. 2020, 8, 5900.

[31] M. W. Y. Tan, M. K. Sng, H. S. Cheng, Z. S. Low, B. J. J. Leong, D. Chua, E. H. P. Tan, J. S. K. Chan, Y. S. Yip, Y. H. Lee, M. Pal, X. Wang, W. Wahli, N. S. Tan, Cell Death Differ. 2020, 27, 2668.

[32] A. Berna-Erro, P. Redondo, E. Lopez, L. Albarran, J. Rosado, Curr. Vasc. Pharmacol. 2013, 11, 409.

[33] K. Kaltalioglu, S. Coskun-Cevher, Int. J. Dermatol. 2015, 54, 972.

[34] M. H. Hoffmann, H. R. Griffiths, Free Radic. Biol. Med. 2018, 125, 62.

[35] N. X. Landen, D. Li, M. Stahle, Cell. Mol. Life Sci. 2016, 73, 3861.

[36] D. Levigne, A. Modarressi, K. H. Krause, B. Pittet-Cuénod, Free Radic. Biol. Med. 2016, 96, 374.

[37] Y. G. J. Lim, K. C. W. Poh, S. C. J. Loo, Macromol. Rapid Commun. 2019, 40, 1800801.

[38] M. Hesketh, K. B. Sahin, Z. E. West, R. Z. Murray, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 1545.

[39] G. Wang, F. Yang, W. Zhou, N. Xiao, M. Luo, Z. Tang, Biomed. Pharmacother. 2023, 157, 114004.

[40] J. Dworzanski, M. Strycharz-Dudziak, E. Kliszczewska, M. Kiełczykowska, A. Dworzańska, B. Drop, M. Polz-Dacewicz, PLoS One 2020, 15, e0230374.

[41] C. Dunnill, T. Patton, J. Brennan, J. Barrett, M. Dryden, J. Cooke, D. Leaper, N. T. Georgopoulos, Int. Wound J. 2017, 14, 89.

[42] J. H. Kim, N. Y. Yoon, D. H. Kim, M. Jung, M. Jun, H. Park, C. H. Chung, K. Lee, S. Kim, C. S. Park, K. Liu, E. H. Choi, Exp. Dermatol. 2018, 27, 815.

[43] M. S. Shah, M. Brownlee, Circ. Res. 2016, 118, 1808.

[44] G. Vistoli, D. De Maddis, A. Cipak, N. Zarkovic, M. Carini, G. Aldini, Free Radic. Res. 2013, 47, 3.

[45] F. Shemirani, R. Yazdanparast, Mol. Cell. Endocrinol. 2014, 393, 179.

[46] S. K. Panigrahy, R. Bhatt, A. Kumar, J. Drug Target. 2017, 25, 93.

[47] B. Kunkemoeller, T. R. Kyriakides, Antioxid. Redox Signal. 2017, 27, 823.

[48] C. M. O. Volpe, P. H. Villar-Delfino, P. M. F. dos Anjos, J. A. Nogueira-Machado, Cell Death Dis. 2018, 9, 119.

[49] G. Basta, G. Lazzerini, S. Del Turco, G. M. Ratto, A. M. Schmidt, R. De Caterina, Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2005, 25, 1401.

[50] W. Sha, B. Zhao, H. Wei, Y. Yang, H. Yin, J. Gao, W. Zhao, W. Kong, G. Ge, T. Lei, Phytomedicine 2023, 112, 154667.

[51] G. B. Waypa, K. A. Smith, P. T. Schumacker, Mol. Aspects Med. 2016, 47-48, 76.

[52] L. Zhang, Y. Ma, X. Pan, S. Chen, H. Zhuang, S. Wang, Carbohydr. Polym. 2018, 180, 168.

[53] M. A. Soares, O. D. Cohen, Y. C. Low, R. A. Sartor, T. Ellison, U. Anil, L. Anzai, J. B. Chang, P. B. Saadeh, P. S. Rabbani, D. J. Ceradini, Diabetes 2016, 65, 633.

[54] M. S. Bitar, F. Al-Mulla, Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 2011, 301, E1119.

[55] W. Zhang, L. Chen, Y. Xiong, A. C. Panayi, A. Abududilibaier, Y. Hu, C. Yu, W. Zhou, Y. Sun, M. Liu, H. Xue, L. Hu, C. Yan, X. Xie, Z. Lin, F. Cao, B. Mi, G. Liu, Front. Bioeng. Biotechnol. 2021, 9, 707479.

[56] E. Le Moal, V. Pialoux, G. Juban, C. Groussard, H. Zouhal, B. Chazaud, R. Mounier, Antioxid. Redox Signal. 2017, 27, 276.

[57] R. Li, C. q. Xu, J. x. Shen, Q. y. Ren, D. l. Chen, M. j. Lin, R. n. Huang, C. h. Li, R. t. Zhong, Z. h. Luo, X. y. Ji, J. Wu, Acta Pharmacol. Sin. 2021, 42, 1507.

[58] S. K. Dev, P. Choudhury, R. Srivastava, M. Sharma, Biomed. Pharmacother. 2019, 111, 555.

[59] H. Wu, F. Li, W. Shao, J. Gao, D. Ling, ACS Cent. Sci. 2019, 5, 477.

[60] S. Song, J. Wang, Z. Cheng, Z. Yang, L. Shi, Z. Yu, Chem. Sci. 2019, 11, 1383.

[61] Y. Guan, H. Niu, Z. Liu, Y. Dang, J. Shen, M. Zayed, J. Guan, Sci. Adv. 2021, 7, eabj0153.

[62] Z. Ungvari, S. Tarantini, T. Kiss, J. D. Wren, C. B. Giles, C. T. Griffin, W. L. Murfee, P. Pacher, A. Csiszar, Nat. Rev. Cardiol. 2018, 15, 555.

[63] M. A. Incalza, R. D’Oria, A. Natalicchio, S. Perrini, L. Laviola, F. Giorgino, Vascul Pharmacol. 2018, 100, 1.

[64] J. A. David, W. J. Rifkin, P. S. Rabbani, D. J. Ceradini, J. Diabetes Res. 2017, 2017, 4826724.

[65] G. V. Ganesh, K. M. Ramkumar, Exp. Gerontol. 2021, 152, 111479.

[66] A. Mathur, V. K. Pandey, P. Kakkar, Free Radic. Biol. Med. 2018, 120, 414.

[67] X. Huang, Y. Shi, H. Chen, R. Le, X. Gong, K. Xu, Q. Zhu, F. Shen, Z. Chen, X. Gu, X. Chen, X. Chen, Cell Death Dis. 2020, 11, 1040.

[68] T. Suzuki, M. Yamamoto, Free Radic. Biol. Med. 2015, 88, 93.

[69] C. Tonelli, I. I. C. Chio, D. A. Tuveson, Antioxid. Redox Signal. 2018, 29, 1727.

[70] H. Feng, J. Gu, F. Gou, W. Huang, C. Gao, G. Chen, Y. Long, X. Zhou, M. Yang, S. Liu, S. Lü, Q. Luo, Y. Xu, J. Diabetes Res. 2016, 2016, 6973175.

[71] A. Sharma, J. S. Choi, N. Stefanovic, A. Al-Sharea, D. S. Simpson, N. Mukhamedova, K. Jandeleit-Dahm, A. J. Murphy, D. Sviridov, J. E. Vince, R. H. Ritchie, J. B. de Haan, Diabetes 2021, 70, 772.

[72] E. K. Kim, E. J. Choi, Arch. Toxicol. 2015, 89, 867.

[73] H. Sies, Redox Biol. 2015, 4, 180.

[74] A. C. Abraham, S. A. Shah, M. Golman, L. Song, X. Li, I. Kurtaliaj, M. Akbar, N. L. Millar, Y. Abu-Amer, L. M. Galatz, S. Thomopoulos, Sci. Transl. Med. 2019, 11, eaav4319.

[75] L. Kalinowski, A. Janaszak-Jasiecka, A. Siekierzycka, S. Bartoszewska, M. Woźniak, D. Lejnowski, J. F. Collawn, R. Bartoszewski, Cell. Mol. Biol. Lett. 2016, 21, 16.

[76] P. Gonzalez, P. Lozano, G. Ros, F. Solano, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 9352.

[77] H. Ito, A. Kanbe, H. Sakai, M. Seishima, Exp. Dermatol. 2018, 27, 80.

[78] E. M. Weinheimer-Haus, R. E. Mirza, T. J. Koh, PLoS One 2015, 10, e0119106.

[79] K. V. Swanson, M. Deng, J. P. Ting, Nat. Rev. Immunol. 2019, 19, 477.

[80] B. R. Sharma, T. D. Kanneganti, Nat. Immunol. 2021, 22, 550.

[81] G. Singhal, E. J. Jaehne, F. Corrigan, C. Toben, B. T. Baune, Front. Neurosci. 2014, 8, 315.

[82] P. Victor, D. Sarada, K. M. Ramkumar, Eur. J. Pharmacol. 2020, 886, 173395.

[83] B. Bao, H. Liu, Y. Han, L. Xu, W. Xing, Z. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2023, 15, 16460.

[84] M. Li, H. Yu, H. Pan, X. Zhou, Q. Ruan, D. Kong, Z. Chu, J. Huang, X. Huang, A. Chau, W. Xie, Y. Ding, P. Yao, Front. Pharmacol. 2019, 10, 1099.

[85] N. Ambrozova, J. Ulrichova, A. Galandakova, Biomed. Pap. Med. Fac. Univ. Palacky Olomouc Czech Repub 2017, 161, 1.

[86] P. Korge, G. Calmettes, J. N. Weiss, Free Radic. Biol. Med. 2016, 96, 22.

[87] Y. Son, S. Kim, H. T. Chung, H. O. Pae, Methods Enzymol. 2013, 528, 27.

[88] J. K. Deng, X. Zhang, H. l. Wu, Y. Gan, L. Ye, H. Zheng, Z. Zhu, W. J. Liu, H. f. Liu, J. Diabetes Res. 2021, 2021, 6614848.

[89] W. Yuan, Y. M. Weaver, S. Earnest, C. A. Taylor,, M. H. Cobb, B. P. Weaver, Nat. Commun. 2023, 14, 4543.

[90] T. Pecchillo Cimmino, R. Ammendola, F. Cattaneo, G. Esposito, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 2086.

[91] B. Hoesel, J. A. Schmid, Mol. Cancer 2013, 12, 86.

[92] T. Liu, L. Zhang, D. Joo, S. C. Sun, Signal. Transduct Target. Ther. 2017, 2, 17023.

[93] Q. Zhang, M. J. Lenardo, D. Baltimore, Cell 2017, 168, 37.

[94] T. Hussain, B. Tan, Y. Yin, F. Blachier, M. C. B. Tossou, N. Rahu, Oxid. Med. Cell. Longev. 2016, 2016, 7432797.

[95] C. Zgheib, M. M. Hodges, J. Hu, K. W. Liechty, J. Xu, PLoS One 2017, 12, e0177453.

[96] H. Lee, Y. Hong, M. Kim, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 12489.

[97] S. Freitas-Rodriguez, A. R. Folgueras, C. Lopez-Otin, Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res. 2017, 1864, 2015.

[98] S. Schreml, R. Szeimies, L. Prantl, S. Karrer, M. Landthaler, P. Babilas, Br. J. Dermatol. 2010, 163, 257.

[99] G. Li, C. N. Ko, D. Li, C. Yang, W. Wang, G. J. Yang, C. Di Primo, V. K. W. Wong, Y. Xiang, L. Lin, D. L. Ma, C. H. Leung, Nat. Commun. 2021, 12, 3363.

[100] S. Pichu, S. Vimalraj, J. Sathiyamoorthy, V. Viswanathan, Int. J. Biol. Macromol. 2018, 119, 833.

[101] Y. Dong, Z. Wang, Front. Bioeng. Biotechnol. 2023, 11, 1304835.

[102] M. Zheng, Y. Liu, G. Zhang, Z. Yang, W. Xu, Q. Chen, Antioxidants 2023, 12, 1675.

[103] A. Nandi, L. J. Yan, C. K. Jana, N. Das, Oxid. Med. Cell. Longev. 2019, 2019, 9613090.

[104] E. Lubos, J. Loscalzo, D. E. Handy, Antioxid. Redox Signal. 2011, 15, 1957.

[105] Y. W. Lan, W. R. Chen, G. R. L. Chang, Y. C. Chen, K. Y. Chong, K. C. Chuang, Y. T. Kao, M. S. Chen, C. M. Chen, Cell Biosci. 2024, 14, 18.

[106] Q. Y. Chen, G. G. Wang, W. Li, Y. X. Jiang, X. H. Lu, P. P. Zhou, J. Diabetes Res. 2016, 2016, 9726503.

[107] H. Zheng, Y. Xu, E. A. Liehn, M. Rusu, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 3114.

[108] A. H. Alghadir, S. A. Gabr, S. Anwer, H. Li, Sci. Rep. 2021, 11, 12867.

[109] J. Song, J. Sheng, J. Lei, W. Gan, Y. Yang, Oxid. Med. Cell. Longev. 2022, 2022, 2223957.

[110] L. Li, J. Du, Y. Lian, Y. Zhang, X. Li, Y. Liu, L. Zou, T. Wu, Cell. Mol. Neurobiol. 2016, 36, 103.

[111] N. E. Polyakov, A. L. Focsan, Y. Gao, L. D. Kispert, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 9885.

[112] B. Wang, X. P. Wang, Curr. Neuropharmacol. 2019, 17, 539.

[113] K. Leszto, L. Biskup, K. Korona, W. Marcinkowska, M. Możdżan, A. Węgiel, E. Młynarska, J. Rysz, B. Franczyk, Antioxidants 2024, 13, 688.

[114] K. Subramanian Vignesh, G. S. Deepe,, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 2197.

[115] J. Kazmierczak-Baranska, K. Boguszewska, A. Adamus-Grabicka, B. T. Karwowski, Nutrients 2020, 12, 1501.

[116] C. Xu, M. Bentinger, O. Savu, A. Moshfegh, V. Sunkari, G. Dallner, E. Swiezewska, S. B. Catrina, K. Brismar, M. Tekle, J. Diabetes Complications 2017, 31, 4.

[117] Y. Ding, X. Ding, H. Zhang, S. Li, P. Yang, Q. Tan, Oxid. Med. Cell. Longev. 2022, 2022, 9687925.

[118] L. L. Silveira, M. M. Sarandy, R. D. Novaes, M. Morais-Santos, R. V. Gonçalves, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 8992.

[119] I. A. Demyanenko, V. V. Zakharova, O. P. Ilyinskaya, T. V. Vasilieva, A. V. Fedorov, V. N. Manskikh, R. A. Zinovkin, O. Y. Pletjushkina, B. V. Chernyak, V. P. Skulachev, E. N. Popova, Oxid. Med. Cell. Longev. 2017, 2017, 6408278.

[120] E. Fetisova, B. Chernyak, G. Korshunova, M. Muntyan, V. Skulachev, Curr. Med. Chem. 2017, 24, 2086.

[121] E. Y. Zernii, O. S. Gancharova, V. E. Baksheeva, M. O. Golovastova, E. I. Kabanova, M. S. Savchenko, V. V. Tiulina, L. F. Sotnikova, A. A. Zamyatnin,, P. P. Philippov, I. I. Senin, Oxid. Med. Cell. Longev. 2017, 2017, 9281519.

[122] A. L. Furfaro, N. Traverso, C. Domenicotti, S. Piras, L. Moretta, U. M. Marinari, M. A. Pronzato, M. Nitti, Oxid. Med. Cell. Longev. 2016, 2016, 1958174.

[123] A. C. Panayi, Y. Endo, M. Karvar, P. Sensharma, V. Haug, S. Fu, B. Mi, Y. An, D. P. Orgill, BMJ Open Diabetes Res. Care 2020, 8, e001221.

[124] H. S. Cheng, R. Besla, A. Li, Z. Chen, E. A. Shikatani, M. Nazari-Jahantigh, A. Hammoutène, M. A. Nguyen, M. Geoffrion, L. Cai, N. Khyzha, T. Li, S. A. MacParland, M. Husain, M. I. Cybulsky, C. M. Boulanger, R. E. Temel, A. Schober, K. J. Rayner, C. S. Robbins, J. E. Fish, Circ. Res. 2017, 121, 354.

[125] Q. Li, W. Hu, Q. Huang, J. Yang, B. Li, K. Ma, Q. Wei, Y. Wang, J. Su, M. Sun, S. Cui, R. Yang, X. Fu, C. Zhang, Signal. Transduct Target. Ther. 2023, 8, 62.

[126] Y. Xie, A. Chu, Y. Feng, L. Chen, Y. Shao, Q. Luo, X. Deng, M. Wu, X. Shi, Y. Chen, Front. Pharmacol. 2018, 9, 478.

[127] C. Zgheib, S. A. Hilton, L. C. Dewberry, M. M. Hodges, S. Ghatak, J. Xu, S. Singh, S. Roy, C. K. Sen, S. Seal, K. W. Liechty, J. Am. Coll. Surg. 2019, 228, 107.

[128] V. G. Yerra, A. K. Kalvala, A. Kumar, J. Nutr. Biochem. 2017, 47, 41.

[129] X. Li, G. Wu, F. Han, K. Wang, X. Bai, Y. Jia, Z. Li, W. Cai, W. Zhang, L. Su, D. Hu, Arch. Biochem. Biophys. 2019, 661, 117.

[130] Z. Mei, X. Zhang, J. Yi, J. Huang, J. He, Y. Tao, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2016, 35, 182.

[131] X. Zhou, Q. Ruan, Z. Ye, Z. Chu, M. Xi, M. Li, W. Hu, X. Guo, P. Yao, W. Xie, Burns 2021, 47, 133.

[132] P. Zhang, L. He, J. Zhang, X. Mei, Y. Zhang, H. Tian, Z. Chen, Colloids Surf. B Biointerfaces 2020, 187, 110647.

[133] P. S. Rabbani, A. Zhou, Z. M. Borab, J. A. Frezzo, N. Srivastava, H. T. More, W. J. Rifkin, J. A. David, S. J. Berens, R. Chen, S. Hameedi, M. H. Junejo, C. Kim, R. A. Sartor, C. F. Liu, P. B. Saadeh, J. K. Montclare, D. J. Ceradini, Biomaterials 2017, 132, 1.

[134] Y. Wu, M. Yuan, J. Song, X. Chen, H. Yang, ACS Nano 2019, 13, 8505.

[135] S. Yang, M. Xu, G. Meng, Y. Lu, J. Cell Mol. Med. 2020, 24, 4415.

[136] J. Chen, Q. Wang, R. Li, Z. Li, Q. Jiang, F. Yan, J. Ye, Life Sci. 2024, 338, 122386.

[137] S. Qin, Z. Chen, Y. Wen, Y. Yi, C. Lv, C. Zeng, L. Chen, M. Shi, Acta Biochim. Biophys. Sin. 2022, 55, 11.

[138] J. Wang, H. Xiang, Y. Lu, T. Wu, G. Ji, Biomed. Pharmacother. 2021, 141, 111918.

[139] L. Li, J. Zhang, Q. Zhang, D. Zhang, F. Xiang, J. Jia, P. Wei, J. Zhang, J. Hu, Y. Huang, Front. Physiol. 2019, 10, 24.

[140] D. Lulli, M. L. Carbone, S. Pastore, Int. J. Mol. Sci. 2017, 18, 2227.

[141] J. Dai, J. Shen, Y. Chai, H. Chen, Mediators Inflamm. 2021, 2021, 6645766.

[142] D. H. Lewis, R. E. Del Maestro, Acta Physiol. Scand. Suppl. 1980. 492, 1

[143] P. Zhao, Z. Jin, Q. Chen, T. Yang, D. Chen, J. Meng, X. Lu, Z. Gu, Q. He, Nat. Commun. 2018, 9, 4241.

[144] D. Mukherjee, D. Schuhknecht, J. Okuda, Angew Chem. Int. Ed. 2018, 57, 9590.

[145] F. Gong, N. Yang, J. Xu, X. Yang, K. Wei, L. Hou, B. Liu, H. Zhao, Z. Liu, L. Cheng, Adv. Healthcare Mater. 2023, 12, 2201771.

[146] H. Nosrati, M. Heydari, M. Khodaei, Mater. Today Bio 2023, 23, 100823.

[147] K. R. Singh, V. Nayak, T. Sarkar, R. P. Singh, RSC Adv. 2020, 10, 27194.

[148] L. C. Dewberry, S. M. Niemiec, S. A. Hilton, A. E. Louiselle, S. Singh, T. S. Sakthivel, J. Hu, S. Seal, K. W. Liechty, C. Zgheib, Nanomedicine 2022, 40, 102483.

[149] C. El Ghzaoui, C. J. Neal, E. Kolanthai, Y. Fu, U. Kumar, J. Hu, C. Zgheib, K. W. Liechty, S. Seal, Nanoscale Adv. 2022, 5, 191.

[150] M. A. Stager, J. Bardill, A. Raichart, M. Osmond, S. Niemiec, C. Zgheib, S. Seal, K. W. Liechty, M. D. Krebs, ACS Appl. Bio Mater. 2022, 5, 1092.

[151] M. Pietrzak, E. Skiba, W. M. Wolf, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 4018.

[152] Y. Fu, E. Kolanthai, C. J. Neal, U. Kumar, C. Zgheib, K. W. Liechty, S. Seal, Nanomaterials 2022, 12, 4389.

[153] G. Sener, S. A. Hilton, M. J. Osmond, C. Zgheib, J. P. Newsom, L. Dewberry, S. Singh, T. S. Sakthivel, S. Seal, K. W. Liechty, M. D. Krebs, Acta Biomater. 2020, 101, 262.

[154] S. M. Niemiec, A. E. Louiselle, S. A. Hilton, L. C. Dewberry, L. Zhang, M. Azeltine, J. Xu, S. Singh, T. S. Sakthivel, S. Seal, K. W. Liechty, C. Zgheib, Front. Immunol. 2020, 11, 590285.

[155] D. Yang, H. Chen, H. Wei, A. Liu, D. X. Wei, J. Chen, Smart Mater. Med. 2024, 5, 153.

[156] L. Szymanski, S. Lewicki, T. Markiewicz, S. Cierniak, J. P. Tassan, J. Z. Kubiak, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 1326.

[157] Y. Zhu, D. Li, T. Belwal, L. Li, H. Chen, T. Xu, Z. Luo, Molecules 2019, 24, 4552.

[158] S. Jedidi, H. Selmi, F. Aloui, K. Rtibi, M. Jridi, C. Abbes, H. Sebai, Chem. Biodivers. 2020, 17, e1900394.

[159] J. Yeo, J. Lee, S. Yoon, W. J. Kim, Biomater. Sci. 2020, 8, 1148.

[160] C. Boonyong, N. Vardhanabhuti, S. Jianmongkol, J. Pharm. Pharmacol. 2020, 72, 583.

[161] H. Lei, D. Fan, Adv. Sci. 2022, 9, 2201425.

[162] L. Accipe, A. Abadie, R. Neviere, S. Bercion, Antioxidants 2023, 12, 1079.

[163] L. H. Sattgast, A. J. Branscum, N. A. Walter, N. Newman, S. W. Gonzales, K. A. Grant, R. T. Turner, U. T. Iwaniec, Alcohol 2021, 91, 53.

[164] D. Tewari, A. Jóźwik, M. Łysek-Gładysińska, W. Grzybek, W. Adamus-Białek, J. Bicki, N. Strzałkowska, A. Kamińska, O. K. Horbańczuk, A. G. Atanasov, Nutrients 2020, 12, 2552.

[165] H. Kwon, J. J. Lee, J. H. Lee, W. K. Cho, M. J. Gu, K. J. Lee, J. Y. Ma, Am. J. Chin. Med. 2015, 43, 621.

[166] M. L. Silva, M. A. Bernardo, J. Singh, M. F. de Mesquita, Nutrients 2022, 14, 2773.

[167] M. Hajimonfarednejad, M. Nimrouzi, M. Heydari, M. M. Zarshenas, M. J. Raee, B. N. Jahromi, Phytother Res. 2018, 32276.

[168] L. T. Marton, L. M. Pescinini-e-Salzedas, M. E. C. Camargo, S. M. Barbalho, J. F. d. S. Haber, R. V. Sinatora, C. R. P. Detregiachi, R. J. S. Girio, D. V. Buchaim, P. Cincotto dos Santos Bueno, Front.. Endocrinol. 2021, 12, 669448.

[169] C. Quispe, J. Herrera-Bravo, Z. Javed, K. Khan, S. Raza, Z. Gulsunoglu-Konuskan, S. D. Daştan, O. Sytar, M. Martorell, J. Sharifi-Rad, D. Calina, BioMed Res. Int. 2022, 2022, 1375892.

[170] Z. Liu, Y. Ying, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 479.

[171] P. Chen, Q. Bai, Y. Wu, Q. Zeng, X. Song, Y. Guo, P. Zhou, Y. Wang, X. Liao, Q. Wang, Z. Ren, Y. Wang, Front. Pharmacol. 2021, 12, 712907.

[172] Y. Chen, J. Wang, J. Li, J. Zhu, R. Wang, Q. Xi, H. Wu, T. Shi, W. Chen, Eur. J. Pharmacol. 2021, 911, 174518.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.