Cell death: The underlying mechanisms of photodynamic therapy for skin diseases

Abstract

Photodynamic therapy (PDT) has significant potential in the treatment of dermatological, oncological, and nonneoplastic conditions through the induction of cell death, immune regulation, antimicrobial effects, etc. However, the response of some patients is unsatisfactory, and there is a lack of an ideal protocol for multiple specific diseases (subtypes) to choose the proper photosensitizer (PS), light source, and dose. A thorough understanding of the underlying mechanism is integral to solving these problems, and cell death has gained much attention. In addition to apoptosis, autophagy, and necrosis, several novel cell death pathways, such as necroptosis, mitotic catastrophe, paraptosis and pyroptosis, have been reported in PDT treatment. The type of induced cell death depends on the dose of PDT, the subcellular location of PSs, and the regulation of signaling pathways. In addition, different types of cell death induced by the same type of PDT, such as apoptosis and autophagy, may interact with each other. Some types of cell death can also trigger immunogenic cell death (ICD), which can ignite an immune response against antigens derived from dying/dead cells and present improved antitumor effects. On the basis of these mechanisms, several strategies, such as targeted PSs, PDT combined with immunotherapy and ICD-based vaccines, have been proposed to improve therapeutic efficacy. Future studies are needed to elucidate the relationship between cell death and therapeutic effects and to shed new light on the exploration of precise PDT for specific patients.

Keywords

cell death / photodynamic therapy / skin diseases / underlying mechanisms

References

[1] R. Ackroyd, C. Kelty, N. Brown, M. Reed, Photochem. Photobiol. 2001, 74, 656.

[2] M. Kolarikova, B. Hosikova, H. Dilenko, K. Barton-Tomankova, L. Valkova, R. Bajgar, L. Malina, H. Kolarova, Med. Res. Rev. 2023, 43, 717.

[3] S. Dong, H. Ren, R. Zhang, X. Wei, Interdiscip. Med. 2024, 2, e20230027.

[4] X. Cui, Z. Zhang, Y. Yang, S. Li, C.-S. Lee, Exploration 2022, 2, 20210264.

[5] F. F. Sperandio, Y. Y. Huang, M. R. Hamblin, Recent Pat. Anti-Infect. Drug Discovery 2013, 8, 108.

[6] P. Agostinis, K. Berg, K. A. Cengel, T. H. Foster, A. W. Girotti, S. O. Gollnick, S. M. Hahn, M. R. Hamblin, A. Juzeniene, D. Kessel, M. Korbelik, J. Moan, P. Mroz, D. Nowis, J. Piette, B. C. Wilson, J. Golab, Ca-Cancer J. Clin. 2011, 61, 250.

[7] P. Zhang, M. X. Wu, Lasers Med. Sci. 2018, 33, 173.

[8] I. Ratkaj, M. Muskovic, N. Malatesti, Curr. Med. Chem. 2022, 29, 3261.

[9] M. A. Blasi, M. Laguardia, L. Tagliaferri, A. Scupola, A. Villano, C. G. Caputo, M. M. Pagliara, Retina 2016, 36, 2205.

[10] P. Rundle, Br. J. Ophthalmol. 2014, 98, 494.

[11] J. Cabete, M. Rafael, M. Cravo, C. Moura, F. Sachse, M. Pecegueiro, An. Bras. Dermatol. 2015, 90, 846.

[12] C. Morton, M. Horn, J. Leman, B. Tack, C. Bedane, M. Tjioe, S. Ibbotson, A. Khemis, P. Wolf, Arch. Dermatol. 2006, 142, 729.

[13] F. Valli, M. C. Garcia Vior, L. P. Roguin, J. Marino, Apoptosis 2019, 24, 119.

[14] C. T. Chien, Y. C. Chen, Y. C. Liu, S. H. Liang, H. H. Lin, C. H. Lin, Med. Mycol. 2019, 57, 618.

[15] B. Ji, M. Wei, B. Yang, Theranostics 2022, 12, 434.

[16] S. Makuch, M. Drozdz, A. Makarec, P. Ziolkowski, M. Wozniak, Int. J. Mol. Sci. 2022, 23, 9845.

[17] E. C. Aniogo, B. Plackal Adimuriyil George, H. Abrahamse, Cancer Cell Int. 2019, 19, 91.

[18] E. C. Aniogo, B. P. George, H. Abrahamse, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 13182.

[19] T. Mishchenko, I. Balalaeva, A. Gorokhova, M. Vedunova, D. V. Krysko, Cell Death Dis. 2022, 13, 455.

[20] C. Donohoe, M. O. Senge, L. G. Arnaut, L. C. Gomes-da-Silva, Biochim. Biophys. Acta Rev. Cancer 2019, 1872, 188308.

[21] E. Sorbellini, M. Rucco, F. Rinaldi, Lasers Med. Sci. 2018, 33, 1431.

[22] J. Dobson, G. F. de Queiroz, J. P. Golding, Vet. J. 2018, 233, 8.

[23] T. Cui, S. Li, S. Chen, Y. Liang, H. Sun, L. Wang, Int. J. Pharm. 2021, 600, 120502.

[24] W. Chen, Y. Yan, R. Han, J. Hu, Y. Hou, K. Tang, Photochem. Photobiol. Sci. 2021, 20, 153.

[25] R. R. Allison, K. Moghissi, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2013, 10, 331.

[26] X. Ai, J. Mu, B. Xing, Theranostics 2016, 6, 2439.

[27] D. Yang, S. Lei, K. Pan, T. Chen, J. Lin, G. Ni, J. Liu, X. Zeng, Q. Chen, H. Dan, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2021, 34, 102318.

[28] T. M. Sitnik, J. A. Hampton, B. W. Henderson, Br. J. Cancer 1998, 77, 1386.

[29] Y. Wan, L. H. Fu, C. Li, J. Lin, P. Huang, Adv. Mater. 2021, 33, 2103978.

[30] H. Wang, Y. Guo, C. Wang, X. Jiang, H. Liu, A. Yuan, J. Yan, Y. Hu, J. Wu, Biomaterials 2021, 269, 120621.

[31] S. Ding, W. Wu, T. Peng, W. Pang, P. Jiang, Q. Zhan, S. Qi, X. Wei, B. Gu, B. Liu, Nanoscale Adv. 2021, 3, 2325.

[32] S. Kwiatkowski, B. Knap, D. Przystupski, J. Saczko, E. Kedzierska, K. Knap-Czop, J. Kotlinska, O. Michel, K. Kotowski, J. Kulbacka, Biomed. Pharmacother. 2018, 106, 1098.

[33] K. A. Cengel, C. B. Simone II, E. Glatstein, Cancer Res. 2016, 76, 2497.

[34] J. Zhang, C. Jiang, J. P. Figueiro Longo, R. B. Azevedo, H. Zhang, L. A. Muehlmann, Acta Pharm. Sin. B 2018, 8, 137.

[35] I. Yoon, J. Z. Li, Y. K. Shim, Clin. Endosc. 2013, 46, 7.

[36] L. B. Josefsen, R. W. Boyle, Br. J. Pharmacol. 2008, 154, 1.

[37] S. Wang, X. Wang, L. Yu, M. Sun, Photodiag. Photodyn. Ther. 2021, 34, 102254.

[38] X. Tong, R. Tang, M. Xiao, J. Xu, W. Wang, B. Zhang, J. Liu, X. Yu, S. Shi, J. Hematol. Oncol. 2022, 15, 174.

[39] F. Peng, M. Liao, R. Qin, S. Zhu, C. Peng, L. Fu, Y. Chen, B. Han, Signal Transduction Targeted Ther. 2022, 7, 286.

[40] R. Alzeibak, T. A. Mishchenko, N. Y. Shilyagina, I. V. Balalaeva, M. V. Vedunova, D. V. Krysko, J. Immunother. Cancer 2021, 9, 1926.

[41] D. Kessel, J. J. Reiners, Autophagy 2020, 16, 2098.

[42] D. Kessel, Photochem. Photobiol. 2019, 95, 119.

[43] W. Li, J. Yang, L. Luo, M. Jiang, B. Qin, H. Yin, C. Zhu, X. Yuan, J. Zhang, Z. Luo, Y. Du, Q. Li, Y. Lou, Y. Qiu, J. You, Nat. Commun. 2019, 10, 3349.

[44] T. Zhu, L. Shi, C. Yu, Y. Dong, F. Qiu, L. Shen, Q. Qian, G. Zhou, X. Zhu, Theranostics 2019, 9, 3293.

[45] S. Yang, G. L. Wu, N. Li, M. Wang, P. Wu, Y. He, W. Zhou, H. Xiao, X. Tan, L. Tang, Q. Yang, J. Nanobiotechnol. 2022, 20, 475.

[46] M. Wang, M. Wu, X. Liu, S. Shao, J. Huang, B. Liu, T. Liang, Adv. Sci. 2022, 9, 2202914.

[47] H. Cheng, R. R. Zheng, G. L. Fan, J. H. Fan, L. P. Zhao, X. Y. Jiang, B. Yang, X. Y. Yu, S. Y. Li, X. Z. Zhang, Biomaterials 2019, 188, 1.

[48] V. Ramu, S. Gautam, P. Kondaiah, A. R. Chakravarty, Inorg. Chem. 2019, 58, 9067.

[49] S. Zeng, C. Chen, L. Zhang, X. Liu, M. Qian, H. Cui, J. Wang, Q. Chen, X. Peng, Bioact. Mater. 2023, 25, 580.

[50] M. Wu, X. Liu, H. Chen, Y. Duan, J. Liu, Y. Pan, B. Liu, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 9093.

[51] S. Gomez, A. Tsung, Z. Hu, Molecules 2020, 25, 4964.

[52] C. A. Robertson, D. H. Evans, H. Abrahamse, J. Photochem. Photobiol. B 2009, 96, 1.

[53] C. S. Foote, Photochem. Photobiol. 1991, 54, 659.

[54] M. M. Kim, R. Penjweini, N. R. Gemmell, I. Veilleux, A. McCarthy, G. S. Buller, R. H. Hadfield, B. C. Wilson, T. C. Zhu, Cancers 2016, 8, 109.

[55] A. Kamkaew, S. H. Lim, H. B. Lee, L. V. Kiew, L. Y. Chung, K. Burgess, Chem. Soc. Rev. 2013, 42, 77.

[56] P. S. Maharjan, H. K. Bhattarai, J. Oncol. 2022, 2022, 7211485.

[57] P. G. Calzavara-Pinton, M. Venturini, R. Sala, J. Eur. Acad. Dermatol. Venereol. 2007, 21, 293.

[58] C. N. Lee, R. Hsu, H. Chen, T. W. Wong, Molecules 2020, 25, 5195.

[59] T. Liu, X. Ma, T. Ouyang, H. Chen, Y. Xiao, Y. Huang, J. Liu, M. Xu, Redox Biol. 2019, 20, 195.

[60] F. Valli, M. C. Garcia Vior, L. P. Roguin, J. Marino, Free Radic. Biol. Med. 2020, 152, 743.

[61] G. Moreno, K. Poussin, F. Ricchelli, C. Salet, Arch. Biochem. Biophys. 2001, 386, 243.

[62] L. Y. Xue, S. M. Chiu, N. L. Oleinick, Oncogene 2001, 20, 3420.

[63] R. J. Youle, A. Strasser, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2008, 9, 47.

[64] C. Munoz-Pinedo, A. Guio-Carrion, J. C. Goldstein, P. Fitzgerald, D. D. Newmeyer, D. R. Green, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2006, 103, 11573.

[65] P. Li, L. Zhou, T. Zhao, X. Liu, P. Zhang, Y. Liu, X. Zheng, Q. Li, Oncotarget 2017, 8, 23996.

[66] S. W. Tait, D. R. Green, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2010, 11, 621.

[67] Y. P. Ow, D. R. Green, Z. Hao, T. W. Mak, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2008, 9, 532.

[68] S. A. Lakhani, A. Masud, K. Kuida, G. A. Porter, C. J. Booth, W. Z. Mehal, I. Inayat, R. A. Flavell, Science 2006, 311, 847.

[69] A. D. Schimmer, Cancer Res. 2004, 64, 7183.

[70] G. van Loo, M. van Gurp, B. Depuydt, S. M. Srinivasula, I. Rodriguez, E. S. Alnemri, K. Gevaert, J. Vandekerckhove, W. Declercq, P. Vandenabeele, Cell Death Differ. 2002, 9, 20.

[71] T. Cirman, K. Oresic, G. D. Mazovec, V. Turk, J. C. Reed, R. M. Myers, G. S. Salvesen, B. Turk, J. Biol. Chem. 2004, 279, 3578.

[72] T. Uchimoto, H. Nohara, R. Kamehara, M. Iwamura, N. Watanabe, Y. Kobayashi, Apoptosis 1999, 4, 357.

[73] A. D. Garg, P. Agostinis, Photochem. Photobiol. Sci. 2014, 13, 474.

[74] R. Kim, M. Emi, K. Tanabe, S. Murakami, Apoptosis 2006, 11, 5.

[75] X. Z. Wang, D. Ron, Science 1996, 272, 1347.

[76] F. Urano, X. Wang, A. Bertolotti, Y. Zhang, P. Chung, H. P. Harding, D. Ron, Science 2000, 287, 664.

[77] D. G. Kim, K. R. You, M. J. Liu, Y. K. Choi, Y. S. Won, J. Biol. Chem. 2002, 277, 38930.

[78] H. Zinszner, M. Kuroda, X. Wang, N. Batchvarova, R. T. Lightfoot, H. Remotti, J. L. Stevens, D. Ron, Genes Dev. 1998, 12, 982.

[79] K. D. McCullough, J. L. Martindale, L. O. Klotz, T. Y. Aw, N. J. Holbrook, Mol. Cell Biol. 2001, 21, 1249.

[80] R. Kim, M. Emi, K. Tanabe, Cancer Chemother. Pharmacol. 2006, 57, 545.

[81] L. Scorrano, S. A. Oakes, J. T. Opferman, E. H. Cheng, M. D. Sorcinelli, T. Pozzan, S. J. Korsmeyer, Science 2003, 300, 135.

[82] W. X. Zong, C. Li, G. Hatzivassiliou, T. Lindsten, Q. C. Yu, J. Yuan, C. B. Thompson, J. Cell Biol. 2003, 162, 59.

[83] L. C. Gomes-da-Silva, L. Zhao, L. Bezu, H. Zhou, A. Sauvat, P. Liu, S. Durand, M. Leduc, S. Souquere, F. Loos, L. Mondragon, B. Sveinbjornsson, O. Rekdal, G. Boncompain, F. Perez, L. G. Arnaut, O. Kepp, G. Kroemer, EMBO J. 2018, 37, e98354.

[84] Y. J. Hsieh, C. C. Wu, C. J. Chang, J. S. Yu, J. Cell. Physiol. 2003, 194, 363.

[85] J. Cai, Q. Zheng, H. Huang, B. Li, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2018, 21, 257.

[86] W. P. Hu, K. K. Kuo, G. C. Senadi, L. S. Chang, J. J. Wang, Anticancer Res. 2017, 37, 5499.

[87] H. Nakaseko, M. Kobayashi, Y. Akita, Y. Tamada, Y. Matsumoto, Br. J. Dermatol. 2003, 148, 122.

[88] C. Lu, W. Xu, H. Shah, B. Liu, W. Xu, L. Sun, S. Y. Qian, W. Sun, ACS Appl. Bio Mater. 2020, 3, 6865.

[89] J. Fang, X. Huang, Y. Yang, X. Wang, X. Liang, J. Liu, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2021, 552, 183.

[90] S. Zhuang, J. T. Demirs, I. E. Kochevar, Oncogene 2001, 20, 6764.

[91] F. C. Kischkel, S. Hellbardt, I. Behrmann, M. Germer, M. Pawlita, P. H. Krammer, M. E. Peter, EMBO J. 1995, 14, 5579.

[92] T. B. Kang, G. S. Oh, E. Scandella, B. Bolinger, B. Ludewig, A. Kovalenko, D. Wallach, J. Immunol. 2008, 181, 2522.

[93] H. R. Stennicke, J. M. Jurgensmeier, H. Shin, Q. Deveraux, B. B. Wolf, X. Yang, Q. Zhou, H. M. Ellerby, L. M. Ellerby, D. Bredesen, D. R. Green, J. C. Reed, C. J. Froelich, G. S. Salvesen, J. Biol. Chem. 1998, 273, 27084.

[94] M. Enari, R. V. Talanian, W. W. Wong, S. Nagata, Nature 1996, 380, 723.

[95] H. Sakahira, M. Enari, S. Nagata, Nature 1998, 391, 96.

[96] X. Zhang, X. Liu, S. Kang, C. Liu, Y. Hao, Cancer Biomarkers 2018, 21, 797.

[97] H. E. Yoon, S. H. Oh, S. A. Kim, J. H. Yoon, S. G. Ahn, Oncol. Rep. 2014, 31, 137.

[98] R. Bhattacharyya, P. Gupta, S. K. Bandyopadhyay, B. S. Patro, S. Chattopadhyay, Chem.-Biol. Interact. 2018, 285, 27.

[99] X. Ge, J. Liu, Z. Shi, L. Jing, N. Yu, X. Zhang, Y. Jiao, Y. Wang, P. A. Li, Eur. J. Dermatol. 2016, 26, 164.

[100] P. S. Chan, H. K. Koon, Z. G. Wu, R. N. Wong, M. L. Lung, C. K. Chang, N. K. Mak, Photochem. Photobiol. 2009, 85, 1207.

[101] Q. Xue, P. Wang, X. Wang, K. Zhang, Q. Liu, Lasers Med. Sci. 2015, 30, 1967.

[102] W. Zhou, S. Zhang, J. Li, Z. Li, Y. Wang, X. Li, J. Cell. Biochem. 2019, 120, 13893.

[103] A. V. Juarez, V. Sosa Ldel, A. L. De Paul, A. P. Costa, M. Farina, R. B. Leal, A. I. Torres, P. Pons, J. Photochem. Photobiol. B 2015, 153, 445.

[104] T. Niu, Y. Tian, G. Wang, G. Guo, Y. Tong, Y. Shi, Cell. Signalling 2020, 69, 109550.

[105] W. Liszewski, D. G. Naym, E. Biskup, R. Gniadecki, Photodermatol. Photoimmunol. Photomed. 2017, 33, 164.

[106] L. Qiao, Z. Mei, Z. Yang, X. Li, H. Cai, W. Liu, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2016, 14, 66.

[107] L. Qiao, C. Xu, Q. Li, Z. Mei, X. Li, H. Cai, W. Liu, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2016, 14, 119.

[108] T. Niu, Y. Tian, Y. Shi, G. Guo, Y. Tong, G. Wang, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2021, 34, 102202.

[109] A. Fleming, M. Bourdenx, M. Fujimaki, C. Karabiyik, G. J. Krause, A. Lopez, A. Martin-Segura, C. Puri, A. Scrivo, J. Skidmore, S. M. Son, E. Stamatakou, L. Wrobel, Y. Zhu, A. M. Cuervo, D. C. Rubinsztein, Neuron 2022, 110, 935.

[110] J. Shao, F. Jiang, M. Hu, E. Mei, Z. Pan, C. Chen, L. Lin, T. Zheng, W. Cai, Z. Li, J. Liu, J. Photochem. Photobiol. B 2021, 214, 112101.

[111] S. Chowdhari, N. Saini, Cell. Signalling 2016, 28, 25.

[112] J. N. Silva, A. Galmiche, J. P. Tome, A. Boullier, M. G. Neves, E. M. Silva, J. C. Capiod, J. A. Cavaleiro, R. Santus, J. C. Maziere, P. Filipe, P. Morliere, Biochem. Pharmacol. 2010, 80, 1373.

[113] J. Chen, J. H. Huang, Z. Wang, X. Song, Z. Chen, Q. Zeng, X. Zhou, Z. Zuo, S. Zhao, X. Chen, J. Kang, OncoTargets Ther. 2018, 11, 4315.

[114] X. Duan, B. Chen, Y. Cui, L. Zhou, C. Wu, Z. Yang, Y. Wen, X. Miao, Q. Li, L. Xiong, J. He, Apoptosis 2018, 23, 587.

[115] Q. Zeng, J. Liu, Y. Yan, G. Zhang, P. Wang, H. Zhang, X. Liu, L. Zhang, X. Wang, Front. Pharmacol. 2023, 14, 1114678.

[116] S. Huang, K. Okamoto, C. Yu, F. A. Sinicrope, J. Biol. Chem. 2013, 288, 33654.

[117] D. J. Klionsky, H. Abeliovich, P. Agostinis, D. K. Agrawal, G. Aliev, D. S. Askew, M. Baba, E. H. Baehrecke, B. A. Bahr, A. Ballabio, B. A. Bamber, D. C. Bassham, E. Bergamini, X. Bi, M. Biard-Piechaczyk, J. S. Blum, D. E. Bredesen, J. L. Brodsky, J. H. Brumell, U. T. Brunk, W. Bursch, N. Camougrand, E. Cebollero, F. Cecconi, Y. Chen, L. S. Chin, A. Choi, C. T. Chu, J. Chung, P. G. Clarke, R. S. Clark, S. G. Clarke, C. Clave, J. L. Cleveland, P. Codogno, M. I. Colombo, A. Coto-Montes, J. M. Cregg, A. M. Cuervo, J. Debnath, F. Demarchi, P. B. Dennis, P. A. Dennis, V. Deretic, R. J. Devenish, F. Di Sano, J. F. Dice, M. Difiglia, S. Dinesh-Kumar, C. W. Distelhorst, M. Djavaheri-Mergny, F. C. Dorsey, W. Droge, M. Dron, W. A. Dunn , M. Duszenko, N. T. Eissa, Z. Elazar, A. Esclatine, E. L. Eskelinen, L. Fesus, K. D. Finley, J. M. Fuentes, J. Fueyo, K. Fujisaki, B. Galliot, F. B. Gao, D. A. Gewirtz, S. B. Gibson, A. Gohla, A. L. Goldberg, R. Gonzalez, C. Gonzalez-Estevez, S. Gorski, R. A. Gottlieb, D. Haussinger, Y. W. He, K. Heidenreich, J. A. Hill, M. Hoyer-Hansen, X. Hu, W. P. Huang, A. Iwasaki, M. Jaattela, W. T. Jackson, X. Jiang, S. Jin, T. Johansen, J. U. Jung, M. Kadowaki, C. Kang, A. Kelekar, D. H. Kessel, J. A. Kiel, H. P. Kim, A. Kimchi, T. J. Kinsella, K. Kiselyov, K. Kitamoto, E. Knecht, M. Komatsu, E. Kominami, S. Kondo, A. L. Kovacs, G. Kroemer, C. Y. Kuan, R. Kumar, M. Kundu, J. Landry, M. Laporte, W. Le, H. Y. Lei, M. J. Lenardo, B. Levine, A. Lieberman, K. L. Lim, F. C. Lin, W. Liou, L. F. Liu, G. Lopez-Berestein, C. Lopez-Otin, B. Lu, K. F. Macleod, W. Malorni, W. Martinet, K. Matsuoka, J. Mautner, A. J. Meijer, A. Melendez, P. Michels, G. Miotto, W. P. Mistiaen, N. Mizushima, B. Mograbi, I. Monastyrska, M. N. Moore, P. I. Moreira, Y. Moriyasu, T. Motyl, C. Munz, L. O. Murphy, N. I. Naqvi, T. P. Neufeld, I. Nishino, R. A. Nixon, T. Noda, B. Nurnberg, M. Ogawa, N. L. Oleinick, L. J. Olsen, B. Ozpolat, S. Paglin, G. E. Palmer, I. Papassideri, M. Parkes, D. H. Perlmutter, G. Perry, M. Piacentini, R. Pinkas-Kramarski, M. Prescott, T. Proikas-Cezanne, N. Raben, A. Rami, F. Reggiori, B. Rohrer, D. C. Rubinsztein, K. M. Ryan, J. Sadoshima, H. Sakagami, Y. Sakai, M. Sandri, C. Sasakawa, M. Sass, C. Schneider, P. O. Seglen, O. Seleverstov, J. Settleman, J. J. Shacka, I. M. Shapiro, A. Sibirny, E. C. Silva-Zacarin, H. U. Simon, C. Simone, A. Simonsen, M. A. Smith, K. Spanel-Borowski, V. Srinivas, M. Steeves, H. Stenmark, P. E. Stromhaug, C. S. Subauste, S. Sugimoto, D. Sulzer, T. Suzuki, M. S. Swanson, I. Tabas, F. Takeshita, N. J. Talbot, Z. Talloczy, K. Tanaka, K. Tanaka, I. Tanida, G. S. Taylor, J. P. Taylor, A. Terman, G. Tettamanti, C. B. Thompson, M. Thumm, A. M. Tolkovsky, S. A. Tooze, R. Truant, L. V. Tumanovska, Y. Uchiyama, T. Ueno, N. L. Uzcategui, I. van der Klei, E. C. Vaquero, T. Vellai, M. W. Vogel, H. G. Wang, P. Webster, J. W. Wiley, Z. Xi, G. Xiao, J. Yahalom, J. M. Yang, G. Yap, X. M. Yin, T. Yoshimori, L. Yu, Z. Yue, M. Yuzaki, O. Zabirnyk, X. Zheng, X. Zhu, R. L. Deter, Autophagy 2008, 4, 151.

[118] K. V. Sharma, L. M. Davids, Cell Biol. Int. 2012, 36, 1261.

[119] H. Wang, L. Xiong, Y. Xia, X. Wang, J. Cosmet Laser Ther. 2020, 22, 165.

[120] S. Nagata, A. Obana, Y. Gohto, S. Nakajima, Lasers Surg. Med. 2003, 33, 64.

[121] G. Lavie, C. Kaplinsky, A. Toren, I. Aizman, D. Meruelo, Y. Mazur, M. Mandel, Br. J. Cancer 1999, 79, 423.

[122] D. Kessel, R. D. Poretz, Photochem. Photobiol. 2000, 71, 94.

[123] D. Bertheloot, E. Latz, B. S. Franklin, Cell. Mol. Immunol. 2021, 18, 1106.

[124] R. Tang, J. Xu, B. Zhang, J. Liu, C. Liang, J. Hua, Q. Meng, X. Yu, S. Shi, J. Hematol. Oncol. 2020, 13, 110.

[125] W. Gao, X. Wang, Y. Zhou, X. Wang, Y. Yu, Signal Transduction Targeted Ther. 2022, 7, 196.

[126] Z. Mohammadalipour, M. Rahmati, A. Khataee, M. A. Moosavi, J. Cell. Physiol. 2020, 235, 8246.

[127] V. Cenklova, J. Photochem. Photobiol. B 2017, 173, 522.

[128] W. J. Cho, D. Kessel, J. Rakowski, B. Loughery, A. J. Najy, T. Pham, S. Kim, Y. T. Kwon, I. Kato, H. E. Kim, H. C. Kim, Cancers 2021, 13, 1193.

[129] D. Chen, B. Wang, Z. Zhao, G. Zhang, P. Wang, L. Zhang, X. Liu, H. Zhang, Q. Zeng, X. Wang, Biochim. Biophys. Acta, Mol. Cell Res. 2024, 1871, 119603.

[130] P. Geserick, J. Wang, R. Schilling, S. Horn, P. A. Harris, J. Bertin, P. J. Gough, M. Feoktistova, M. Leverkus, Cell Death Dis. 2015, 6, e1884.

[131] E. M. Goldblatt, E. Lee, W.-H. Lee, in Recent Advances in Cancer Research and Therapy (Eds: X.-Y. Liu, S. Pestka, Y.-F. Shi), Elsevier, Oxford 2012, p. 97.

[132] L. H. Swift, R. M. Golsteyn, in Genome Stability (Eds: I. Kovalchuk, O. Kovalchuk), Academic Press, Boston 2016, p. 373.

[133] A. R. Soares, M. G. Neves, A. C. Tome, M. C. Iglesias-de la Cruz, A. Zamarron, E. Carrasco, S. Gonzalez, J. A. Cavaleiro, T. Torres, D. M. Guldi, A. Juarranz, Chem. Res. Toxicol. 2012, 25, 940.

[134] M. Mascaraque, P. Delgado-Wicke, A. Damian, S. R. Lucena, E. Carrasco, A. Juarranz, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 1229.

[135] S. Rello-Varona, J. C. Stockert, M. Canete, P. Acedo, A. Villanueva, Int. J. Oncol. 2008, 32, 1189.

[136] Y. Zhao, J. Dong, Y. Liao, H. Wang, D. Zhou, J. Kang, X. Chen, Front. Oncol. 2022, 12, 946493.

[137] R. Radzi, T. Osaki, T. Tsuka, T. Imagawa, S. Minami, Y. Nakayama, Y. Okamoto, J. Vet. Med. Sci. 2012, 74, 545.

[138] N. Ahmad, D. K. Feyes, R. Agarwal, H. Mukhtar, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998, 95, 6977.

[139] T. A. Mishchenko, I. V. Balalaeva, M. V. Vedunova, D. V. Krysko, Trends Cancer 2021, 7, 484.

[140] N. Ghosh, A. Das, S. Chaffee, S. Roy, C. K. Sen, in Immunity and Inflammation in Health and Disease (Eds: S. Chatterjee, W. Jungraithmayr, D. Bagchi), Academic Press, Amsterdam 2017, Ch. 4.

[141] R. A. Lockshin, Cell Death Differ. 2016, 23, 10.

[142] D. Kessel, Photochem. Photobiol. 2021, 97, 1101.

[143] J. Shi, Y. Zhao, K. Wang, X. Shi, Y. Wang, H. Huang, Y. Zhuang, T. Cai, F. Wang, F. Shao, Nature 2015, 526, 660.

[144] S. K. Hsu, C. Y. Li, I. L. Lin, W. J. Syue, Y. F. Chen, K. C. Cheng, Y. N. Teng, Y. H. Lin, C. H. Yen, C. C. Chiu, Theranostics 2021, 11, 8813.

[145] Z. Zhang, Y. Zhang, S. Xia, Q. Kong, S. Li, X. Liu, C. Junqueira, K. F. Meza-Sosa, T. M. Y. Mok, J. Ansara, S. Sengupta, Y. Yao, H. Wu, J. Lieberman, Nature 2020, 579, 415.

[146] Y. Lu, F. Xu, Y. Wang, C. Shi, Y. Sha, G. He, Q. Yao, K. Shao, W. Sun, J. Du, J. Fan, X. Peng, Biomaterials 2021, 278, 121167.

[147] Y. Xiao, T. Zhang, X. Ma, Q. C. Yang, L. L. Yang, S. C. Yang, M. Liang, Z. Xu, Z. J. Sun, Adv. Sci. 2021, 8, 2101840.

[148] G. Kroemer, C. Galassi, L. Zitvogel, L. Galluzzi, Nat. Immunol. 2022, 23, 487.

[149] L. Galluzzi, I. Vitale, S. Warren, S. Adjemian, P. Agostinis, A. B. Martinez, T. A. Chan, G. Coukos, S. Demaria, E. Deutsch, D. Draganov, R. L. Edelson, S. C. Formenti, J. Fucikova, L. Gabriele, U. S. Gaipl, S. R. Gameiro, A. D. Garg, E. Golden, J. Han, K. J. Harrington, A. Hemminki, J. W. Hodge, D. M. S. Hossain, T. Illidge, M. Karin, H. L. Kaufman, O. Kepp, G. Kroemer, J. J. Lasarte, S. Loi, M. T. Lotze, G. Manic, T. Merghoub, A. A. Melcher, K. L. Mossman, F. Prosper, O. Rekdal, M. Rescigno, C. Riganti, A. Sistigu, M. J. Smyth, R. Spisek, J. Stagg, B. E. Strauss, D. Tang, K. Tatsuno, S. W. van Gool, P. Vandenabeele, T. Yamazaki, D. Zamarin, L. Zitvogel, A. Cesano, F. M. Marincola, J. Immunother. Cancer 2020, 8, e000337.

[150] N. Pizato, B. C. Luzete, L. Kiffer, L. H. Correa, I. de Oliveira Santos, J. A. F. Assumpcao, M. K. Ito, K. G. Magalhaes, Sci. Rep. 2018, 8, 1952.

[151] L. Bezu, O. Kepp, G. Kroemer, Methods Mol. Biol. 2021, 2267, 207.

[152] I. Efimova, E. Catanzaro, L. Van der Meeren, V. D. Turubanova, H. Hammad, T. A. Mishchenko, M. V. Vedunova, C. Fimognari, C. Bachert, F. Coppieters, S. Lefever, A. G. Skirtach, O. Krysko, D. V. Krysko, J. Immunother. Cancer 2020, 8, e001369.

[153] D. Kessel, Photochem. Photobiol. 2019, 95, 1239.

[154] V. D. Turubanova, T. A. Mishchenko, I. V. Balalaeva, I. Efimova, N. N. Peskova, L. G. Klapshina, S. A. Lermontova, C. Bachert, O. Krysko, M. V. Vedunova, D. V. Krysko, Sci. Rep. 2021, 11, 7205.

[155] J. Ji, Y. Zhang, W. R. Chen, X. Wang, OncoImmunology 2016, 5, e1072674.

[156] J. Ji, Z. Fan, F. Zhou, X. Wang, L. Shi, H. Zhang, P. Wang, D. Yang, L. Zhang, W. R. Chen, X. Wang, Oncotarget 2015, 6, 17135.

[157] X. Wang, J. Ji, H. Zhang, Z. Fan, L. Zhang, L. Shi, F. Zhou, W. R. Chen, H. Wang, X. Wang, Oncotarget 2015, 6, 44688.

[158] Q. Bian, L. Huang, Y. Xu, R. Wang, Y. Gu, A. Yuan, X. Ma, J. Hu, Y. Rao, D. Xu, H. Wang, J. Gao, ACS Nano 2021, 15, 19468.

[159] V. D. Turubanova, I. V. Balalaeva, T. A. Mishchenko, E. Catanzaro, R. Alzeibak, N. N. Peskova, I. Efimova, C. Bachert, E. V. Mitroshina, O. Krysko, M. V. Vedunova, D. V. Krysko, J. Immunother. Cancer 2019, 7, 350.

[160] L. C. Gomes-da-Silva, L. Zhao, L. G. Arnaut, G. Kroemer, O. Kepp, Oncotarget 2018, 9, 31169.

[161] H. Deng, Z. Zhou, W. Yang, L. S. Lin, S. Wang, G. Niu, J. Song, X. Chen, Nano Lett. 2020, 20, 1928.

[162] C. Wang, Y. Sun, S. Huang, Z. Wei, J. Tan, C. Wu, Q. Chen, X. Zhang, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 13099.

[163] R. Falk-Mahapatra, S. O. Gollnick, Photochem. Photobiol. 2020, 96, 550.

[164] M. Korbelik, J. Sun, Cancer Immunol. Immunother. 2006, 55, 900.

[165] E. Vacchelli, I. Vitale, A. Eggermont, W. H. Fridman, J. Fucikova, I. Cremer, J. Galon, E. Tartour, L. Zitvogel, G. Kroemer, L. Galluzzi, OncoImmunology 2013, 2, e25771.

[166] L. Galluzzi, L. Senovilla, E. Vacchelli, A. Eggermont, W. H. Fridman, J. Galon, C. Sautes-Fridman, E. Tartour, L. Zitvogel, G. Kroemer, OncoImmunology 2012, 1, 1111.

[167] Y. Shishido, M. Amisaki, Y. Matsumi, H. Yakura, Y. Nakayama, W. Miyauchi, K. Miyatani, T. Matsunaga, T. Hanaki, K. Kihara, M. Yamamoto, N. Tokuyasu, S. Takano, T. Sakamoto, S. Honjo, T. Hasegawa, Y. Fujiwara, Ann. Surg Oncol. 2021, 28, 3996.

[168] J. Soriano, I. Mora-Espi, M. E. Alea-Reyes, L. Perez-Garcia, L. Barrios, E. Ibanez, C. Nogues, Sci. Rep. 2017, 7, 41340.

[169] Y. Xu, S. Y. Liu, L. Zeng, H. Ma, Y. Zhang, H. Yang, Y. Liu, S. Fang, J. Zhao, Y. Xu, C. R. Ashby, Y. He, Z. Dai, Y. Pan, Adv. Mater. 2022, 34, 2204733.

[170] Z. Yang, Z. Zhao, H. Cheng, Y. Shen, A. Xie, M. Zhu, J. Colloid Interface Sci. 2023, 641, 215.

[171] H. Li, C. Liu, Y. P. Zeng, Y. H. Hao, J. W. Huang, Z. Y. Yang, R. Li, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 31510.

[172] Y. Mou, J. Wang, J. Wu, D. He, C. Zhang, C. Duan, B. Li, J. Hematol. Oncol. 2019, 12, 34.

[173] L. Zhao, X. Zhou, F. Xie, L. Zhang, H. Yan, J. Huang, C. Zhang, F. Zhou, J. Chen, L. Zhang, Cancer Commun. 2022, 42, 88.

[174] Q. Zeng, J. Yang, J. Ji, P. Wang, L. Zhang, G. Yan, Y. Wu, Q. Chen, J. Liu, G. Zhang, X. Wang, OncoImmunology 2022, 11, 2061396.

[175] T. Feng, Z. Tang, J. Karges, J. Shen, C. Jin, Y. Chen, Y. Pan, Y. He, L. Ji, H. Chao, Biomaterials 2023, 301, 122212.

[176] N. Pandian, T. D. Kanneganti, J. Immunol. 2022, 209, 1625.

[177] M. Overholtzer, A. A. Mailleux, G. Mouneimne, G. Normand, S. J. Schnitt, R. W. King, E. S. Cibas, J. S. Brugge, Cell 2007, 131, 966.

[178] J. Nah, D. Zablocki, J. Sadoshima, JACC Basic Transl. Sci. 2020, 5, 857.

[179] S. Christgen, R. E. Tweedell, T. D. Kanneganti, Pharmacol. Ther. 2022, 232, 108010.

[180] N. Zheng, J. Fang, G. Xue, Z. Wang, X. Li, M. Zhou, G. Jin, M. M. Rahman, G. McFadden, Y. Lu, Cancer Cell 2022, 40, 973.

[181] C. Yang, Y. Jiang, K. Zhang, X. Zhu, J. Li, H. Yu, J. Chen, X. Gu, Z. Gan, Q. Yu, Small 2024, 20, 2308456.

[182] C. Kong, X. Chen, Int. J. Nanomed. 2022, 17, 6427.

[183] D. Wang, T. Wang, J. Liu, H. Yu, S. Jiao, B. Feng, F. Zhou, Y. Fu, Q. Yin, P. Zhang, Z. Zhang, Z. Zhou, Y. Li, Nano Lett. 2016, 16, 5503.

[184] Z. Su, D. Xi, Y. Chen, R. Wang, X. Zeng, T. Xiong, X. Xia, X. Rong, T. Liu, W. Liu, J. Du, J. Fan, X. Peng, W. Sun, Small 2023, 19, 2205825.

[185] C. Jo, H. Ahn, J. H. Kim, Y. J. Lee, J. Y. Kim, K. C. Lee, C. S. Kang, S. Kim, J. Controlled Release 2022, 352, 25.

[186] F. Adnane, E. El-Zayat, H. M. Fahmy, Tissue Cell 2022, 77, 101856.

[187] X. Wang, X. Wang, X. Lei, Y. He, T. Xiao, Photodiagn. Photodyn. Ther. 2023, 43, 103645.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.