Interplay between extracellular vesicles and allergic diseases: Current insights and future perspectives

Abstract

The field of extracellular vesicle (EV) research has rapidly evolved, revealing their significant roles in various biological processes and clinical applications. Allergic diseases are prevalent immunological disorders characterized by exaggerated hypersensitivity reactions to allergens, leading to diverse clinical manifestations that can severely impact quality of life. Recently, studies have underscored the pivotal role of EVs in allergic conditions, including asthma, allergic rhinitis, and atopic dermatitis. In this review, we provide a comprehensive overview of recent advances in the separation and characterization of EVs, their roles in allergic diseases, and their diagnostic value as biomarkers. Additionally, we explore the therapeutic potential of EVs for the treatment and prevention of allergic conditions. Overall, the emerging insights into EVs present promising opportunities for enhancing the diagnosis, treatment, and management of allergic diseases.

Keywords

allergic diseases / diagnostic markers / extracellular vesicles / therapeutic agents

References

[1] I. Ogulur, Y. Pat, O. Ardicli, E. Barletta, L. Cevhertas, R. Fernandez-Santamaria, M. Huang, M. Bel Imam, J. Koch, S. Ma, D. J. Maurer, Y. Mitamura, Y. Peng, U. Radzikowska, A. O. Rinaldi, J. Rodriguez-Coira, P. Satitsuksanoa, S. R. Schneider, A. Wallimann, D. Zhakparov, R. Ziadlou, M. C. Bruggen, W. van de Veen, M. Sokolowska, K. Baerenfaller, L. Zhang, M. Akdis, C. A. Akdis, Allergy 2021, 76, 3659.

[2] K. Czerwaty, K. Dzaman, W. Miechowski, Int. J. Mol. Sci. 2022, 24, 367.

[3] A. Srinivasan, I. K. Sundar, Extracell Vesicles Circ. Nucl. Acids 2021, 2, 127.

[4] M. Wen, J. Wang, Z. Ou, G. Nie, Y. Chen, M. Li, Z. Wu, S. Xiong, H. Zhou, Z. Yang, G. Long, J. Su, H. Liu, Y. Jing, Z. Wen, Y. Fu, T. Zhou, H. Xie, W. Guan, X. Sun, Z. Wang, J. Wang, X. Chen, L. Jiang, X. Qin, Y. Xue, M. Huang, X. Huang, R. Pan, H. Zhen, Y. Du, Q. Li, X. Huang, Y. Wu, P. Wang, K. Zhao, B. Situ, X. Hu, L. Zheng, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20230017.

[5] J. A. Welsh, D. C. I. Goberdhan, L. O’Driscoll, E. I. Buzas, C. Blenkiron, B. Bussolati, H. Cai, D. Di Vizio, T. A. P. Driedonks, U. Erdbrugger, J. M Falcon-Perez, Q. L. Fu, A. F. Hill, M. Lenassi, S. K. Lim, M. G. Mahoney, S. Mohanty, A. Moller, R. Nieuwland, T. Ochiya, S. Sahoo, A. C. Torrecilhas, L. Zheng, A. Zijlstra, S. Abuelreich, R. Bagabas, P. Bergese, E. M. Bridges, M. Brucale, D. Burger, R. P. Carney, E. Cocucci, R. Crescitelli, E. Hanser, A. L. Harris, N. J. Haughey, A. Hendrix, A. R. Ivanov, T. Jovanovic-Talisman, N. A Kruh-Garcia, V. Ku’ulei-Lyn Faustino, D. Kyburz, C. Lasser, K. M. Lennon, J. Lotvall, A. L. Maddox, E. S Martens-Uzunova, R. R. Mizenko, L. A. Newman, A. Ridolfi, E. Rohde, T. Rojalin, A. Rowland, A. Saftics, U. S. Sandau, J. A. Saugstad, F. Shekari, S. Swift, D. Ter-Ovanesyan, J. P. Tosar, Z. Useckaite, F. Valle, Z. Varga, E. van der Pol, M. J. C. van Herwijnen, M. H. M. Wauben, A. M. Wehman, S. Williams, A. Zendrini, A. J. Zimmerman, M. Consortium, C. Thery, K. W. Witwer, J. Extracell. Vesicles 2024, 13, e12404.

[6] L. Niu, Y. Zhu, M. Wan, C. Wang, X. Hao, J. Song, C. Lei, Z. Qin, F. Tay, L. Niu, Interdiscip. Med. 2024, 2, e20230061.

[7] C. Möbs, A. L. Jung, Eur. J. Immunol. 2024, 54, 2350392.

[8] J. Wang, S. Yuan, Y. Tu, Z. Lv, H. Cheng, X. Ding, Interdiscip. Med. 2024, 2, e20240011.

[9] E. I. Buzas, Nat. Rev. Immunol. 2023, 23, 236.

[10] T. S. Shin, J. H. Kim, Y. S. Kim, S. G. Jeon, Z. Zhu, Y. S. Gho, Y. K. Kim, Allergy 2010, 65, 1256.

[11] P. Sangaphunchai, I. Todd, L. C. Fairclough, Clin. Exp. Allergy 2020, 50, 291.

[12] Y.-Q. Peng, X.-H. Deng, Z.-B. Xu, Z.-C. Wu, Q.-L. Fu, Eur. J. Immunol. 2023, 53, 2149510.

[13] C. Liu, H. Lin, H. Yu, X. Mai, W. Pan, J. Guo, T. Liao, J. Feng, Y. Zhang, B. Situ, L. Zheng, B. Li, Adv. Healthcare Mater. 2024, 13, 2303430.

[14] W. A. Afridi, S. Strachan, S. Kasetsirikul, A. S. Pannu, N. Soda, D. Gough, N. T. Nguyen, M. J. A. Shiddiky, ACS Meas. Sci. Au 2023, 3, 143.

[15] K. Boriachek, M. N. Islam, A. Moller, C. Salomon, N. T. Nguyen, M. S. A. Hossain, Y. Yamauchi, M. J. A. Shiddiky, Small 2018, 14, 1702153.

[16] K. Singh, R. Nalabotala, K. M. Koo, S. Bose, R. Nayak, M. J. A. Shiddiky, Analyst 2021, 146, 3731.

[17] M. Mathieu, L. Martin-Jaular, G. Lavieu, C. Thery, Nat. Cell Biol. 2019, 21, 9.

[18] S. Gupta, S. Rawat, V. Arora, S. K. Kottarath, A. K. Dinda, P. K. Vaishnav, B. Nayak, S. Mohanty, Stem Cell Res. Ther. 2018, 9, 180.

[19] R. Lobb, A. Moller, Methods Mol. Biol. 2017, 1660, 105.

[20] D. D. Taylor, S. Shah, Methods 2015, 87, 3.

[21] T. Musumeci, A. Leonardi, A. Bonaccorso, R. Pignatello, G. Puglisi, Pharm. Nanotechnol. 2018, 6, 48.

[22] S. Busatto, G. Vilanilam, T. Ticer, W. L. Lin, D. W. Dickson, S. Shapiro, P. Bergese, J. Wolfram, Cells 2018, 7, 273.

[23] R. Jiao, S. Sun, X. Gao, R. Cui, G. Cao, H. Wei, S. Wang, Z. Zhang, H. Bai, Cancer Manag. Res. 2020, 12, 6291.

[24] M. Wu, Y. Ouyang, Z. Wang, R. Zhang, P. H. Huang, C. Chen, H. Li, P. Li, D. Quinn, M. Dao, S. Suresh, Y. Sadovsky, T. J. Huang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2017, 114, 10584.

[25] C. Liu, J. Guo, F. Tian, N. Yang, F. Yan, Y. Ding, J. Wei, G. Hu, G. Nie, J. Sun, ACS Nano 2017, 11, 6968.

[26] K. W. Pedersen, B. Kierulf, A. Neurauter, Methods Mol. Biol. 2017, 1660, 65.

[27] M. P. Oksvold, A. Neurauter, K. W. Pedersen, Methods Mol. Biol. 2015, 1218, 465.

[28] K. Clack, N. Soda, S. Kasetsirikul, R. G. Mahmudunnabi, N. T. Nguyen, M. J. A. Shiddiky, Small 2023, 19, 2205856.

[29] E. van der Pol, A. G. Hoekstra, A. Sturk, C. Otto, T. G. van Leeuwen, R. Nieuwland, J. Thromb. Haemost. 2010, 8, 2596.

[30] C. Thery, S. Amigorena, G. Raposo, A. Clayton, Curr. Protoc. Cell Biol. 2006, 3.22.1.

[31] Y. Yuana, R. I. Koning, M. E. Kuil, P. C. Rensen, A. J. Koster, R. M. Bertina, S. Osanto, J. Extracell. Vesicles 2013, 2, 21494.

[32] I. Tatischeff, E. Larquet, J. M Falcon-Perez, P. Y. Turpin, S. G. Kruglik, J. Extracell. Vesicles 2012, 1, 19179.

[33] S. Sharma, H. I. Rasool, V. Palanisamy, C. Mathisen, M. Schmidt, D. T. Wong, J. K. Gimzewski, ACSNano 2010, 4, 1921.

[34] Y. Yuana, T. H. Oosterkamp, S. Bahatyrova, B. Ashcroft, P. Garcia Rodriguez, R. M. Bertina, S. Osanto, J. Thromb. Haemost. 2010, 8, 315.

[35] S. Sitar, A. Kejzar, D. Pahovnik, K. Kogej, M. Tusek-Znidaric, M. Lenassi, E. Zagar, Anal. Chem. 2015, 87, 9225.

[36] A. S. Lawrie, A. Albanyan, R. A. Cardigan, I. J. Mackie, P. Harrison, Vox Sang. 2009, 96, 206.

[37] V. Sokolova, A. K. Ludwig, S. Hornung, O. Rotan, P. A. Horn, M. Epple, B. Giebel, Colloids Surf. B Biointerfaces 2011, 87, 146.

[38] Y. Tian, L. Ma, M. Gong, G. Su, S. Zhu, W. Zhang, S. Wang, Z. Li, C. Chen, L. Li, L. Wu, X. Yan, ACS Nano 2018, 12, 671.

[39] R. Vogel, F. A. Coumans, R. G. Maltesen, A. N. Boing, K. E. Bonnington, M. L. Broekman, M. F. Broom, E. I. Buzas, G. Christiansen, N. Hajji, S. R. Kristensen, M. J. Kuehn, S. M. Lund, S. L. Maas, R. Nieuwland, X. Osteikoetxea, R. Schnoor, B. J. Scicluna, M. Shambrook, J. de Vrij, S. I. Mann, A. F. Hill, S. Pedersen, J. Extracell. Vesicles 2016, 5, 31242.

[40] S. L. Maas, M. L. Broekman, J. de Vrij, Methods Mol. Biol. 2017, 1545, 21.

[41] K. Ueda, N. Ishikawa, A. Tatsuguchi, N. Saichi, R. Fujii, H. Nakagawa, Sci. Rep. 2014, 4, 6232.

[42] Y. Yoshioka, N. Kosaka, Y. Konishi, H. Ohta, H. Okamoto, H. Sonoda, R. Nonaka, H. Yamamoto, H. Ishii, M. Mori, K. Furuta, T. Nakajima, H. Hayashi, H. Sugisaki, H. Higashimoto, T. Kato, F. Takeshita, T. Ochiya, Nat. Commun. 2014, 5, 3591.

[43] K. Lee, K. Fraser, B. Ghaddar, K. Yang, E. Kim, L. Balaj, E. A. Chiocca, X. O. Breakefield, H. Lee, R. Weissleder, ACS Nano 2018, 12, 494.

[44] I. Shefler, P. Salamon, F. Levi-Schaffer, A. Mor, A. Y. Hershko, Y. A. Mekori, J. Allergy Clin. Immunol. 2018, 141, 2132.

[45] W. W. Chen, L. Balaj, L. M. Liau, M. L. Samuels, S. K. Kotsopoulos, C. A. Maguire, L. Loguidice, H. Soto, M. Garrett, L. D. Zhu, S. Sivaraman, C. Chen, E. T. Wong, B. S. Carter, F. H. Hochberg, X. O. Breakefield, J. Skog, Mol. Ther. Nucleic Acids 2013, 2, e109.

[46] J. A. Saugstad, T. A. Lusardi, K. R. Van Keuren-Jensen, J. I. Phillips, B. Lind, C. A. Harrington, T. J. McFarland, A. L. Courtright, R. A. Reiman, A. S. Yeri, M. Y. S. Kalani, P. D. Adelson, J. Arango, J. P. Nolan, E. Duggan, K. Messer, J. C. Akers, D. R. Galasko, J. F. Quinn, B. S. Carter, F. H. Hochberg, J. Extracell. Vesicles 2017, 6, 1317577.

[47] H. Shao, J. Chung, K. Lee, L. Balaj, C. Min, B. S. Carter, F. H. Hochberg, X. O. Breakefield, H. Lee, R. Weissleder, Nat. Commun. 2015, 6, 6999.

[48] D. Taller, K. Richards, Z. Slouka, S. Senapati, R. Hill, D. B. Go, H. C. Chang, Lab Chip 2015, 15, 1656.

[49] K. Hosseini, M. Ranjbar, A. Pirpour Tazehkand, P. Asgharian, S. Montazersaheb, V. Tarhriz, T. Ghasemnejad, J. Transl. Med. 2022, 20, 30.

[50] S. A. Stoner, E. Duggan, D. Condello, A. Guerrero, J. R. Turk, P. K. Narayanan, J. P. Nolan, Cytometry 2016, 89, 196.

[51] H. Vallhov, C. Gutzeit, K. Hultenby, R. Valenta, H. Gronlund, A. Scheynius, Allergy 2015, 70, 1651.

[52] C. J. E Wahlund, G. Gucluler, S. Hiltbrunner, R. E. Veerman, T. I. Naslund, S. Gabrielsson, Sci. Rep. 2017, 7, 17095.

[53] H. W. Choi, J. Suwanpradid, I. H. Kim, H. F. Staats, M. Haniffa, A. S. MacLeod, S. N. Abraham, Science 2018, 362, eaao0666.

[54] L. Huang, X. Zhang, M. Wang, Z. Chen, Y. Yan, W. Gu, J. Tan, W. Jiang, W. Ji, Pathobiology 2019, 86, 111.

[55] J. Esser, U. Gehrmann, F. L. D’Alexandri, A. M Hidalgo-Estevez, C. E. Wheelock, A. Scheynius, S. Gabrielsson, O. Radmark, J. Allergy Clin. Immunol. 2010, 126, 1032.

[56] C. Mazzeo, J. A. Canas, M. P. Zafra, A. Rojas Marco, M. Fernandez-Nieto, V. Sanz, M. Mittelbrunn, M. Izquierdo, F. Baixaulli, J. Sastre, V. Del Pozo, J. Allergy Clin. Immunol. 2015, 135, 1603.

[57] P. Akuthota, L. A. Carmo, K. Bonjour, R. O. Murphy, T. P. Silva, J. P. Gamalier, K. L. Capron, J. Tigges, V. Toxavidis, V. Camacho, I. Ghiran, S. Ueki, P. F. Weller, R. C. Melo, Front. Cell Dev. Biol. 2016, 4, 117.

[58] J. A. Canas, B. Sastre, C. Mazzeo, M. Fernandez-Nieto, J. M Rodrigo-Munoz, A. Gonzalez-Guerra, M. Izquierdo, P. Barranco, S. Quirce, J. Sastre, V. Del Pozo, J. Leukoc. Biol. 2017, 101, 1191.

[59] J. A. Canas, B. Sastre, J. M Rodrigo-Munoz, M. Fernandez-Nieto, P. Barranco, S. Quirce, J. Sastre, V. Del Pozo, Clin. Exp. Allergy 2018, 48, 1173.

[60] D. Skokos, H. G. Botros, C. Demeure, J. Morin, R. Peronet, G. Birkenmeier, S. Boudaly, S. Mecheri, J. Immunol. 2003, 170, 3037.

[61] F. Li, Y. Wang, L. Lin, J. Wang, H. Xiao, J. Li, X. Peng, H. Dai, L. Li, J. Immunol. Res. 2016, 2016, 3623898.

[62] Y. Liang, L. Qiao, P. Xia, Z. Cui, Y. Yin, H. Liao, M. Jiang, L. Li, Am. J. Transl. Res. 2018, 10, 352.

[63] K. L. Cheung, R. Jarrett, S. Subramaniam, M. Salimi, D. Gutowska-Owsiak, Y. L. Chen, C. Hardman, L. Xue, V. Cerundolo, G. Ogg, J. Exp. Med. 2016, 213, 2399.

[64] S. Toyoshima, T. Sakamoto-Sasaki, Y. Kurosawa, K. Hayama, A. Matsuda, Y. Watanabe, T. Terui, Y. Gon, K. Matsumoto, Y. Okayama, J. Allergy Clin. Immunol. 2021, 147, 1878.

[65] D. Skokos, S. Le Panse, I. Villa, J. C. Rousselle, R. Peronet, A. Namane, B. David, S. Mecheri, Int. Arch. Allergy Immunol. 2001, 124, 133.

[66] Y. Yin, G. V. Shelke, C. Lasser, H. Brismar, J. Lotvall, Respir. Res. 2020, 21, 101.

[67] I. Shefler, P. Salamon, T. Reshef, A. Mor, Y. A. Mekori, J. Immunol. 2010, 185, 4206.

[68] Z. X. Teng, X. C. Zhou, R. T. Xu, F. Y. Zhu, X. Bing, N. Guo, L. Shi, W. W. Qi, C. C. Liu, M. Xia, J. Inflamm. Res. 2022, 15, 3187.

[69] G. Raposo, H. W. Nijman, W. Stoorvogel, R. Liejendekker, C. V. Harding, C. J. Melief, H. J. Geuze, J. Exp. Med. 1996, 183, 1161.

[70] C. Admyre, B. Bohle, S. M. Johansson, M. Focke-Tejkl, R. Valenta, A. Scheynius, S. Gabrielsson, J. Allergy Clin. Immunol. 2007, 120, 1418.

[71] M. Zhang, Q. Yu, W. Tang, Y. Wu, J. Lv, L. Sun, G. Shi, M. Wu, J. Qu, C. Di, Z. Xia, J. Allergy Clin. Immunol. 2021, 148, 1545.

[72] A. Kulshreshtha, T. Ahmad, A. Agrawal, B. Ghosh, J. Allergy Clin. Immunol. 2013, 131, 1194.

[73] M. Jia, X. Yan, X. Jiang, Y. Wu, J. Xu, Y. Meng, Y. Yang, X. Shan, X. Zhang, S. Mao, W. Gu, S. Pavlidis, P. J. Barnes, I. M. Adcock, M. Huang, X. Yao, Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2019, 199, 496.

[74] J. A. Park, A. S. Sharif, D. J. Tschumperlin, L. Lau, R. Limbrey, P. Howarth, J. M. Drazen, J. Allergy Clin. Immunol. 2012, 130, 1375.

[75] S. Bartel, S. La Grutta, G. Cilluffo, G. Perconti, A. Bongiovanni, A. Giallongo, J. Behrends, J. Kruppa, S. Hermann, D. Chiang, M. W. Pfaffl, S. Krauss-Etschmann, Allergy 2020, 75, 346.

[76] J. T. Mills, A. Schwenzer, E. K. Marsh, M. R. Edwards, I. Sabroe, K. S. Midwood, L. C. Parker, Front. Immunol. 2019, 10, 1987.

[77] I. Heras-Murillo, I. Adan-Barrientos, M. Galan, S. K. Wculek, D. Sancho, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2024, 21, 257.

[78] M. Tkach, J. Kowal, A. E. Zucchetti, L. Enserink, M. Jouve, D. Lankar, M. Saitakis, L. Martin-Jaular, C. Thery, EMBO J. 2017, 36, 3012.

[79] M. E. Wechsler, A. Munitz, S. J. Ackerman, M. G. Drake, D. J. Jackson, A. J. Wardlaw, S. K. Dougan, S. Berdnikovs, F. Schleich, A. Matucci, P. Chanez, C. M. Prazma, P. Howarth, P. F. Weller, P. A. Merkel, Mayo Clin. Proc. 2021, 96, 2694.

[80] J. A. Canas, J. M Rodrigo-Munoz, V. Del Pozo, Methods Mol. Biol. 2021, 2241, 149.

[81] J. A. Canas, J. M Rodrigo-Munoz, M. Gil-Martinez, B. Sastre, V. del Pozo, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 963.

[82] Y. Wang, Y. Wang, J. Wu, C. Liu, Y. Zhou, L. Mi, Y. Zhang, W. Wang, Front. Immunol. 2019, 10, 1252.

[83] Y. Zhou, S. Brechard, Cells 2022, 11, 3318.

[84] A. Vargas, F. Roux-Dalvai, A. Droit, J. P. Lavoie, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2016, 55, 450.

[85] X. Y. Zhang, Z. C. Chen, N. Li, Z. H. Wang, Y. L. Guo, C. J. Tian, D. J. Cheng, X. Y. Tang, L. X. Zhang, Hum. Mol. Genet. 2022, 31, 638.

[86] P. Kolkhir, D. Elieh-Ali-Komi, M. Metz, F. Siebenhaar, M. Maurer, Nat. Rev. Immunol. 2022, 22, 294.

[87] J. Wu, Y. Wang, Y. Zhou, Y. Wang, X. Sun, Y. Zhao, Y. Guan, Y. Zhang, W. Wang, Front. Immunol. 2020, 11, 1224.

[88] K. L. Raby, C. Michaeloudes, J. Tonkin, K. F. Chung, P. K. Bhavsar, Front. Immunol. 2023, 14, 1201658.

[89] J. H. Lee, J. P. Choi, J. Yang, H. K. Won, C. S. Park, W. J. Song, H. S. Kwon, T. B. Kim, Y. K. Kim, H. S. Park, Y. S. Cho, Sci. Rep. 2020, 10, 15125.

[90] M. S. Samra, D. H. Lim, M. Y. Han, H. M. Jee, Y. K. Kim, J. H. Kim, Allergy Asthma Immunol. Res. 2021, 13, 56.

[91] J. An, A. McDowell, Y. K. Kim, T. B. Kim, Ann. Allergy Asthma Immunol. 2021, 126, 729.

[92] D. H. Lee, H. K. Park, H. R. Lee, H. Sohn, S. Sim, H. J. Park, Y. S. Shin, Y. K. Kim, Y. Choi, H. S. Park, Clin. Transl. Allergy 2022, 12, e12138.

[93] S. W. Hong, M. R. Kim, E. Y. Lee, J. H. Kim, Y. S. Kim, S. G. Jeon, J. M. Yang, B. J. Lee, B. Y. Pyun, Y. S. Gho, Y. K. Kim, Allergy 2011, 66, 351.

[94] L. Staudenmaier, J. Focken, K. Schlatterer, D. Kretschmer, B. Schittek, Exp. Dermatol. 2022, 31, 349.

[95] N. Prado, C. De Linares, M. L. Sanz, P. Gamboa, M. Villalba, R. Rodriguez, E. Batanero, J. Immunol. 2015, 195, 445.

[96] J. P. Choi, S. G. Jeon, Y. K. Kim, Y. S. Cho, Clin. Exp. Allergy 2019, 49, 227.

[97] T. Yang, Z. Xu, J. Yu, J. Liu, W. Wang, S. Hong, Microbiol. Spectr. 2023, 11, e0505422.

[98] K. He, T. Yang, J. Yu, X. Zang, S. Jiang, S. Xu, J. Liu, Z. Xu, W. Wang, S. Hong, Front. Immunol. 2023, 14, 1303265.

[99] S. B. Fang, Z. R. Zhou, Y. Q. Peng, X. Q. Liu, B. X. He, D. H. Chen, D. Chen, Q. L. Fu, Front. Immunol. 2021, 12, 710372.

[100] M. Grote, S. Vrtala, V. Niederberger, R. Valenta, R. Reichelt, J. Allergy Clin. Immunol. 2000, 105, 1140.

[101] M. Grote, R. Valenta, R. Reichelt, J. Allergy Clin. Immunol. 2003, 111, 1017.

[102] N. Prado, D. Alche Jde, J. Casado-Vela, S. Mas, M. Villalba, R. Rodriguez, E. Batanero, Mol. Plant 2014, 7, 573.

[103] C. Suanno, E. Tonoli, E. Fornari, M. P. Savoca, I. Aloisi, L. Parrotta, C. Faleri, G. Cai, C. Coveney, D. J. Boocock, E. A. M. Verderio, S. Del Duca, Front. Plant Sci. 2023, 14, 1090026.

[104] E. C. Cates, R. Fattouh, J. Wattie, M. D. Inman, S. Goncharova, A. J. Coyle, J.-C. Gutierrez-Ramos, M. Jordana, J. Immunol. 2004, 173, 6384.

[105] Y. Li, H. Zhang, Y. Jiang, J. Yang, D. Cai, X. Bai, Interdiscip. Med. 2024, 2, e20230055.

[106] F. Jansen, G. Nickenig, N. Werner, Circ. Res. 2017, 120, 1649.

[107] M. Verma, T. K. Lam, E. Hebert, R. L. Divi, BMC Clin. Pathol. 2015, 15, 6.

[108] K. P. Hough, J. S. Deshane, Curr. Allergy Asthma Rep. 2019, 19, 26.

[109] L. Tan, H. Wu, Y. Liu, M. Zhao, D. Li, Q. Lu, Autoimmunity 2016, 49, 357.

[110] Y. Choi, H. S. Park, Y. K. Kim, Allergy Asthma Immunol. Res. 2023, 15, 279.

[111] B. Li, Y. Huang, Q. Xiu, L. Zheng, Chin. J. Lab. Med. 2024, 47, 837.

[112] C. M. Nguyen, M. Sallam, M. S. Islam, K. Clack, N. Soda, N. T. Nguyen, M. J. A. Shiddiky, ACS Sens. 2023, 8, 2493.

[113] J. Yang, A. McDowell, H. Seo, S. Kim, T. K. Min, Y. K. Jee, Y. Choi, H. S. Park, B. Y. Pyun, Y. K. Kim, Allergy Asthma Immunol. Res. 2020, 12, 792.

[114] Y. Gon, S. Maruoka, T. Inoue, K. Kuroda, K. Yamagishi, Y. Kozu, S. Shikano, K. Soda, J. Lotvall, S. Hashimoto, Clin. Exp. Allergy 2017, 47, 1586.

[115] P. Torregrosa Paredes, J. Esser, C. Admyre, M. Nord, Q. K. Rahman, A. Lukic, O. Radmark, R. Gronneberg, J. Grunewald, A. Eklund, A. Scheynius, S. Gabrielsson, Allergy 2012, 67, 911.

[116] N. Wagner, M. Eberhardt, J. Vera, F. Cuomo, K. Blume, S. Galster, S. Achenbach, B. Laffert, H. Kahlert, G. Schuler, C. Berking, A. Baur, World Allergy Organ. J. 2021, 14, 100583.

[117] C. Liu, X. L. Huang, J. P. Liang, X. Zhong, Z. F. Wei, L. X. Dai, J. Wang, Mol. Med. Rep. 2021, 24, 747.

[118] V. Rollet-Cohen, M. Bourderioux, J. Lipecka, C. Chhuon, V. A. Jung, M. Mesbahi, T. Nguyen-Khoa, S. Guerin-Pfyffer, A. Schmitt, A. Edelman, I. Sermet-Gaudelus, I. C. Guerrera, J. Proteomics 2018, 185, 1.

[119] C. Lasser, S. E. O’Neil, G. V. Shelke, C. Sihlbom, S. F. Hansson, Y. S. Gho, B. Lundback, J. Lotvall, J. Transl. Med. 2016, 14, 181.

[120] B. Levanen, N. R. Bhakta, P. Torregrosa Paredes, R. Barbeau, S. Hiltbrunner, J. L. Pollack, C. M. Skold, M. Svartengren, J. Grunewald, S. Gabrielsson, A. Eklund, B. M. Larsson, P. G. Woodruff, D. J. Erle, A. M. Wheelock, J. Allergy Clin. Immunol. 2013, 131, 894.

[121] T. Bahmer, S. Krauss-Etschmann, D. Buschmann, J. Behrends, H. Watz, A. M. Kirsten, F. Pedersen, B. Waschki, O. Fuchs, M. W. Pfaffl, E. von Mutius, K. F. Rabe, G. Hansen, M. V. Kopp, I. R. Konig, S. Bartel, Allergy 2021, 76, 366.

[122] G. Wu, G. Yang, R. Zhang, G. Xu, L. Zhang, W. Wen, J. Lu, J. Liu, Y. Yu, Allergy Asthma Immunol. Res. 2015, 7, 449.

[123] K. P. Hough, L. S. Wilson, J. L. Trevor, J. G. Strenkowski, N. Maina, Y. I. Kim, M. L. Spell, Y. Wang, D. Chanda, J. R. Dager, N. S. Sharma, M. Curtiss, V. B. Antony, M. T. Dransfield, D. D. Chaplin, C. Steele, S. Barnes, S. R. Duncan, J. K. Prasain, V. J. Thannickal, J. S. Deshane, Sci. Rep. 2018, 8, 10340.

[124] K. P. Hough, J. L. Trevor, J. G. Strenkowski, Y. Wang, B. K. Chacko, S. Tousif, D. Chanda, C. Steele, V. B. Antony, T. Dokland, X. Ouyang, J. Zhang, S. R. Duncan, V. J. Thannickal, V. M Darley-Usmar, J. S. Deshane, Redox Biol. 2018, 18, 54.

[125] J. Yang, G. Hong, Y. S. Kim, H. Seo, S. Kim, A. McDowell, W. H. Lee, Y. S. Kim, Y. M. Oh, Y. S. Cho, Y. W. Choi, Y. Y. Kim, Y. K. Jee, Y. K. Kim, Allergy Asthma Immunol. Res. 2020, 12, 669.

[126] Y. S. Kim, J. P. Choi, M. H. Kim, H. K. Park, S. Yang, Y. S. Kim, T. B. Kim, Y. S. Cho, Y. M. Oh, Y. K. Jee, S. D. Lee, Y. K. Kim, Allergy Asthma Immunol. Res. 2016, 8, 198.

[127] P. Engeroff, M. Vogel, Vaccines 2022, 10, 133.

[128] A. Mohammadipoor, B. Antebi, A. I. Batchinsky, L. C. Cancio, Respir. Res. 2018, 19, 218.

[129] R. C. Lai, R. W. Yeo, K. H. Tan, S. K. Lim, Biotechnol. Adv. 2013, 31, 543.

[130] Y. M. Du, Y. X. Zhuansun, R. Chen, L. Lin, Y. Lin, J. G. Li, Exp. Cell Res. 2018, 363, 114.

[131] Y. Zhuansun, Y. Du, F. Huang, L. Lin, R. Chen, S. Jiang, J. Li, Int. Immunopharmacol. 2019, 77, 105981.

[132] F. F. Cruz, Z. D. Borg, M. Goodwin, D. Sokocevic, D. E. Wagner, A. Coffey, M. Antunes, K. L. Robinson, S. A. Mitsialis, S. Kourembanas, K. Thane, A. M. Hoffman, D. H. McKenna, P. R. Rocco, D. J. Weiss, Stem Cells Transl. Med. 2015, 4, 1302.

[133] S. B. Fang, H. Y. Zhang, C. Wang, B. X. He, X. Q. Liu, X. C. Meng, Y. Q. Peng, Z. B. Xu, X. L. Fan, Z. J. Wu, D. Chen, L. Zheng, S. G. Zheng, Q. L. Fu, J. Extracell. Vesicles 2020, 9, 1723260.

[134] L. L. de Castro, D. G. Xisto, J. Z. Kitoko, F. F. Cruz, P. C. Olsen, P. A. G. Redondo, T. P. T. Ferreira, D. J. Weiss, M. A. Martins, M. M. Morales, P. R. M. Rocco, Stem Cell Res. Ther. 2017, 8, 151.

[135] M. Wang, Y. Zhao, Q. Zhang, J. Dermatol. Treat. 2022, 33, 1401.

[136] B. S. Cho, J. O. Kim, D. H. Ha, Y. W. Yi, Stem Cell Res. Ther. 2018, 9, 187.

[137] G. Xie, H. Yang, X. Peng, L. Lin, J. Wang, K. Lin, Z. Cui, J. Li, H. Xiao, Y. Liang, L. Li, J. Allergy Clin. Immunol. 2018, 141, 788.

[138] C. Draijer, J. M. Speth, L. R. K. Penke, Z. Zaslona, J. D. Bazzill, N. Lugogo, Y. J. Huang, J. J. Moon, M. Peters-Golden, FASEB J. 2020, 34, 4718.

[139] L. H. Mo, H. Y. Han, Q. R. Jin, Y. N. Song, G. H. Wu, Y. Zhang, L. T. Yang, T. Liu, Z. G. Liu, Y. Feng, P. C. Yang, Clin. Exp. Immunol. 2021, 206, 129.

[140] M. H. Kim, S. J. Choi, H. I. Choi, J. P. Choi, H. K. Park, E. K. Kim, M. J. Kim, B. S. Moon, T. K. Min, M. Rho, Y. J. Cho, S. Yang, Y. K. Kim, Y. Y. Kim, B. Y. Pyun, Allergy Asthma Immunol. Res. 2018, 10, 516.

[141] J. Kim, E.-J. Jeun, C.-P. Hong, S. H. Kim, M. S. Jang, E. Lee, S. Moon, C. H. Yun, S. Im, S.-G. Jeong, B.-Y. Park, K. T. Kim, J. Y. Seoh, E. C. Kim, S. I. Oh, J.-S. Ham, B.-G. Yang, M. H. Jang, J. Allergy Clin. Immunol. 2016, 137, 507.

[142] X. Ma, J. Xia, J. Yuan, X. Meng, H. Chen, X. Li, Food Funct. 2024, 15, 3050.

[143] N. Prado, E. G. Marazuela, E. Segura, H. Fernandez-Garcia, M. Villalba, C. Thery, R. Rodriguez, E. Batanero, J. Immunol. 2008, 181, 1519.

[144] N. Prado, M. Canamero, M. Villalba, R. Rodriguez, E. Batanero, Mol. Immunol. 2010, 47, 2148.

[145] S. Wan, S. Wang, L. Weng, G. Zhang, Z. Lin, X. Fei, F. Zhang, F. Yang, J. Wang, Z. Cai, J. Immunol. 2018, 200, 1651.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.