Research progress of DNA methylation in the screening of cervical cancer and precancerous lesions

Abstract

Cervical cancer is one of the most common malignant tumors that seriously threaten women’s health. Persistent infection with high risk human papillomavirus (HPV) is closely related to the progression of cervical cancer. Cervical cancer screening is an effective measure to reduce the incidence and mortality of cervical cancer. The two most common screening strategies are cytology and HPV testing, but they easily lead to missed diagnosis or overdiagnosis. To overcome such limitations, a new triage method needs to be explored. The World Health Organization second edition guideline includes DNA methylation testing as a new method to be evaluated. DNA methylation is a common epigenetic modification and is considered to be closely related to the occurrence and development of tumors. In recent years, many methylated genes have been found to be biomarkers for cervical cancer and precancerous lesions diagnosis. In this paper, we focus on the role and application of host DNA methylation, HPV DNA methylation, as well as combined host and HPV DNA methylation in the screening of cervical cancer and precancerous lesions.

Keywords

biological marker / cervix neoplasms / DNA methylation / human papillomavirus / review

References

[1] S. L. Bedell, L. S. Goldstein, A. R. Goldstein, A. T. Goldstein, Sex Med. Rev. 2020, 8, 28.

[2] C.-I. Liao, M. A. P. Caesar, C. Chan, M. Richardson, D. S. Kapp, A. A. Francoeur, J. Chan, J. Clin. Oncol. 2021, 39, 107.

[3] J. Cuzick, A. Szarewski, H. Cubie, G. Hulman, H. Kitchener, D. Luesley, E. McGoogan, U. Menon, G. Terry, R. Edwards, C. Brooks, M. Desai, C. Gie, L. Ho, I. Jacobs, C. Pickles, P. Sasieni, Lancet 2003, 362, 1871.

[4] M. Hortlund, T. van Mol, F. Van de Pol, J. Bogers, J. Dillner, Int. J. Cancer 2021, 149, 684.

[5] N. A. Krump, J. You, Nat. Rev. Microbiol. 2018, 16, 684.

[6] R. Zhang, X. Ge, K. You, Y. Guo, H. Guo, Y. Wang, L. Geng, J. Obstet. Gynaecol. Res. 2018, 44, 2077.

[7] M. Li, C. Zhao, Y. Zhao, J. Li, X. Zhang, W. Zhang, Q. Gao, L. Wei, Pathogens 2022, 12, 63.

[8] M. Li, C. Zhao, X. Zhang, J. Li, Y. Zhao, W. Zhang, L. Ren, L. Wei, Cancers 2024, 16, 1430.

[9] S. A. MacLennan, M. A. Marra, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 9543.

[10] K. Louvanto, E. L. Franco, A. V. Ramanakumar, N. Vasiljević, D. Scibior-Bentkowska, A. Koushik, J. Cuzick, F. Coutlée, A. T. Lorincz, Int. J. Cancer 2015, 136, E638.

[11] L. Verhoef, M. C. G. Bleeker, N. Polman, R. D. M. Steenbergen, R. M. F. Ebisch, W. J. G. Melchers, R. L. M. Bekkers, A. C. Molijn, W. G. Quint, F. van Kemenade, C. Meijer, J. Berkhof, D. A. M. Heideman, Br. J. Cancer 2023, 129, 104.

[12] M. Del Pino, A. Sierra, L. Marimon, C. Marti Delgado, A. Rodriguez-Trujillo, E. Barnadas, A. Saco, A. Torne, J. Ordi, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 2262.

[13] J. Tost, I. G. Gut, Nat. Protoc. 2007, 2, 2265.

[14] I. Zygouras, D. Leventakou, A. Pouliakis, S. Panagiotou, D. Tsakogiannis, G. Konstantopoulos, E. Logotheti, M. Samaras, Z. Kyriakopoulou, A. Beloukas, I. S. Pateras, A. Delides, A. Psyrri, I. G. Panayiotides, M. Yiangou, C. Kottaridi, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 14593.

[15] C. Sun, T. McAndrew, B. C. Smith, Z. Chen, M. Frimer, R. D. Burk, Front. Genet. 2014, 5, 150.

[16] L. Mirabello, M. Frimer, A. Harari, T. McAndrew, B. Smith, Z. Chen, N. Wentzensen, S. Wacholder, P. E. Castle, T. Raine-Bennett, M. Schiffman, R. D. Burk, Int. J. Cancer 2015, 136, E146.

[17] R. L. Causin, A. J. A. Freitas, C. M. T. Hidalgo Filho, R. D. Reis, R. M. Reis, M. M. C. Marques, Cells 2021, 10, 668.

[18] A. Sergeeva, K. Davydova, A. Perenkov, M. Vedunova, Gene 2023, 875, 147487.

[19] F. Fuks, W. A. Burgers, A. Brehm, L. Hughes-Davies, T. Kouzarides, Nat. Genet. 2000, 24, 88.

[20] X. Nan, H.-H. Ng, C. A. Johnson, C. D. Laherty, B. M. Turner, R. N. Eisenman, A. Bird, Nature 1998, 393, 386.

[21] S. M. Leonard, W. Wei, S. I. Collins, M. Pereira, A. Diyaf, C. Constandinou-Williams, L. S. Young, S. Roberts, C. B. Woodman, Carcinogenesis 2012, 33, 1286.

[22] W. Verlaat, R. W. Van Leeuwen, P. W. Novianti, E. Schuuring, C. Meijer, A. G. J. Van Der Zee, P. J. F. Snijders, D. A. M. Heideman, R. D. M. Steenbergen, G. B. A. Wisman, Epigenetics 2018, 13, 769.

[23] J. Sakane, K. Taniyama, K. Miyamoto, A. Saito, K. Kuraoka, T. Nishimura, K. Sentani, N. Oue, W. Yasui, Diagn. Cytopathol. 2015, 43, 462.

[24] A. E. Teschendorff, X. Liu, H. Caren, S. M. Pollard, S. Beck, M. Widschwendter, L. Chen, PLoS Comput. Biol. 2014, 10, e1003709.

[25] B. Nedjai, C. Reuter, A. Ahmad, R. Banwait, R. Warman, J. Carton, S. Boer, J. Cuzick, A. T. Lorincz, Int. J. Cancer 2018, 143, 1720.

[26] J. Fan, Y. Fu, W. Peng, X. Li, Y. Shen, E. Guo, F. Lu, S. Zhou, S. Liu, B. Yang, X. Qin, D. Hu, R. Xiao, X. Li, S. Yang, C. Yuan, Y. Shu, H. Huang, T. Wan, Y. Pi, S. Wang, W. Chen, H. Wang, L. Zhong, L. Yuan, B. Wen, B. Kong, G. B. Mills, D. Zou, B. Xia, K. Song, G. Chen, D. Ma, C. Sun, Cell Genomics 2023, 3, 100211.

[27] K. Kim, P. A Garner-Hamrick, C. Fisher, D. Lee, P. F. Lambert, J. Virol. 2003, 77, 12450.

[28] M. L. R. Da Silva, B. De Albuquerque, T. Allyrio, V. D. De Almeida, R. N. O. Cobucci, F. L. Bezerra, V. S. Andrade, D. C. F. Lanza, J. C. V. De Azevedo, J. M. G. De Araujo, J. V. Fernandes, Biomed. Rep. 2021, 15, 60.

[29] X. Zeng, Y. Wang, B. Liu, X. Rao, C. Cao, F. Peng, W. Zhi, P. Wu, T. Peng, Y. Wei, T. Chu, M. Xu, Y. Xu, W. Ding, G. Li, S. Lin, P. Wu, J. Med. Virol. 2023, 95, e28789.

[30] E. Johannsen, P. F. Lambert, Virology 2013, 445, 205.

[31] L. Mirabello, M. Schiffman, A. Ghosh, A. C. Rodriguez, N. Vasiljevic, N. Wentzensen, R. Herrero, A. Hildesheim, S. Wacholder, D. Scibior-Bentkowska, R. D. Burk, A. T. Lorincz, Int. J. Cancer 2013, 132, 1412.

[32] D. Bryant, T. Onions, R. Raybould, S. Jones, A. Tristram, S. Hibbitts, A. Fiander, N. Powell, J. Clin. Virol. 2014, 61, 393.

[33] W. Doerfler, Rev. Med. Virol. 2011, 21, 336.

[34] J. De-Castro Arce, E. Gockel-Krzikalla, F. Rosl, Hum. Mol. Genet. 2012, 21, 1693.

[35] S. Vinokurova, M. von Knebel Doeberitz, PLoS One 2011, 6, e24451.

[36] N. Missaoui, S. Hmissa, R. Dante, L. Frappart, 2010, 11, 1741.

[37] F. F. Yin, N. Wang, X. N. Bi, X. Yu, X. H. Xu, Y. L. Wang, C. Q. Zhao, B. Luo, Y. K. Wang, Virol. J. 2016, 13, 60.

[38] Y. Han, L. Ji, Y. Guan, M. Ma, P. Li, Y. Xue, Y. Zhang, W. Huang, Y. Gong, L. Jiang, X. Wang, H. Xie, B. Zhou, J. Wang, J. Wang, J. Han, Y. Deng, X. Yi, F. Gao, J. Huang, Clin. Transl. Med. 2021, 11, e498.

[39] C. L. Chang, S. C. Ho, Y. F. Su, Y. C. Juan, C. Y. Huang, A. S. Chao, Z. S. Hsu, C. F. Chang, C. W. Fwu, T. C. Chang, Gynecol. Oncol. 2021, 161, 429.

[40] Y. Liu, Y. Chen, J. Xiong, P. Zhu, Y. An, S. Li, P. Chen, Q. Li, Infect. Agents Cancer 2023, 18, 77.

[41] P. Zhu, J. Xiong, D. Yuan, X. Li, L. Luo, J. Huang, B. Wang, Q. Nie, S. Wang, L. Dang, Y. Chen, S. Li, Y. An, L. Yang, R. Liu, Y. He, X. Li, P. Chen, H. Zhou, Q. Li, Cell Rep. Med. 2023, 4, 101143.

[42] P. B. Pun, Y.-P. Liao, P.-H. Su, H.-C. Wang, Y.-C. Chen, Y.-W. Hsu, R.-L. Huang, C.-C. Chang, H.-C. Lai, Clin. Epigenet. 2015, 7, 85.

[43] A. Boers, R. P. Bosgraaf, R. W. van Leeuwen, E. Schuuring, D. A. Heideman, L. F. Massuger, V. M. Verhoef, J. Bulten, W. J. Melchers, A. G. van der Zee, R. L. Bekkers, G. B. Wisman, Br. J. Cancer 2014, 111, 1095.

[44] N. Li, Y. Hu, X. Zhang, Y. Liu, Y. He, A. G. J. van der Zee, E. Schuuring, G. B. A. Wisman, Int. J. Cancer 2021, 148, 1768.

[45] R. Guerrero-Preston, B. L. Valle, A. Jedlicka, N. Turaga, O. Folawiyo, F. Pirini, F. Lawson, A. Vergura, M. Noordhuis, A. Dziedzic, G. Perez, M. Renehan, C. Guerrero-Diaz, E. De Jesus Rodriguez, T. Diaz-Montes, J. Rodriguez Orengo, K. Mendez, J. Romaguera, B. J. Trock, L. Florea, D. Sidransky, Cancer Prev. Res. 2016, 9, 915.

[46] X. Tian, D. Chen, R. Zhang, J. Zhou, X. Peng, X. Yang, X. Zhang, Z. Zheng, Clin. Epigenet. 2015, 7, 4.

[47] C.-C. Chang, R.-L. Huang, H.-C. Wang, Y.-P. Liao, M.-H. Yu, H.-C. Lai, Int. J. Gynecol. Cancer 2014, 24, 201.

[48] C. Nikolaidis, E. Nena, M. Panagopoulou, I. Balgkouranidou, M. Karaglani, E. Chatzaki, T. Agorastos, T. C. Constantinidis, Cancer Epidemiol. 2015, 39, 682.

[49] Y. Y. Kan, Y. L. Liou, H. J. Wang, C. Y. Chen, L. C. Sung, C. F. Chang, C. I. Liao, Int. J. Gynecol. Cancer 2014, 24, 928.

[50] L. Yang, H. Tao, B. Lin, X. He, Y. Chen, X. Fan, Future Oncol. 2023, 19, 1917.

[51] D. Peng, R.-L. Huang, C.-C. Chang, P.-H. Su, Y.-C. Chen, Y.-P. Liao, H.-C. Wang, Y.-T. Yo, T.-K. Chao, H.-C. Huang, C.-Y. Lin, T.-Y. Chu, H.-C. Lai, PLoS One 2012, 7, e41060.

[52] Y.-L. Liou, Y. Zhang, Y. Liu, L. Cao, C.-Z. Qin, T.-L. Zhang, C.-F. Chang, H.-J. Wang, S.-Y. Lin, T.-Y. Chu, Y. Zhang, H.-H. Zhou, Clin. Epigenet. 2015, 7, 50.

[53] Y. L. Liou, T. L. Zhang, T. Yan, C. T. Yeh, Y. N. Kang, L. Cao, N. Wu, C. F. Chang, H. J. Wang, C. Yen, T. Y. Chu, Y. Zhang, Y. Zhang, H. Zhou, Clin. Epigenet. 2016, 8, 66.

[54] Y. Tian, N. Y. Yuan Wu, Y. L. Liou, C. T. Yeh, L. Cao, Y. N. Kang, H. J. Wang, Y. Li, T. Y. Chu, W. Li, X. Liu, Y. Zhang, H. Zhou, Y. Zhang, Oncotarget 2017, 8, 62274.

[55] Y. C. Chen, R. L. Huang, Y. K. Huang, Y. P. Liao, P. H. Su, H. C. Wang, C. C. Chang, Y. W. Lin, M. H. Yu, T. Y. Chu, H. C. Lai, Int. J. Cancer 2013, 135, 117.

[56] A. Kocsis, T. Takacs, C. Jeney, Z. Schaff, R. Koiss, B. Jaray, G. Sobel, K. Pap, I. Szekely, T. Ferenci, H. C. Lai, M. Nyiri, M. Benczik, Int. J. Cancer 2017, 140, 1119.

[57] J. Huang, H. Gao, H.-Z. Tan, Front. Genet. 2020, 11, 633.

[58] S. Chujan, N. Kitkumthorn, S. Siriangkul, A. Mutirangura, Asian Pac. J. Cancer Prev. 2014, 15, 7971.

[59] M. Schmitz, K. Wunsch, H. Hoyer, C. Scheungraber, I. B. Runnebaum, A. Hansel, M. Dürst, Clin. Epigenet. 2017, 9, 118.

[60] A. Hansel, D. Steinbach, C. Greinke, M. Schmitz, J. Eiselt, C. Scheungraber, M. Gajda, H. Hoyer, I. B. Runnebaum, M. Dürst, PLoS One 2014, 9, e91905.

[61] L. Shi, X. Yang, L. He, C. Zheng, Z. Ren, J. A. Warsame, S. Suye, L. Yan, H. Cai, X. Xiao, C. Fu, BMC Cancer 2023, 23, 168.

[62] M. Schmitz, K. Eichelkraut, D. Schmidt, I. Zeiser, Z. Hilal, Z. Tettenborn, A. Hansel, H. Ikenberg, BMC Cancer 2018, 18, 1197.

[63] L. Zhang, X. Zhao, S. Hu, S. Chen, S. Zhao, L. Dong, A. L. Carvalho, R. Muwonge, F. Zhao, P. Basu, Int. J. Cancer 2022, 151, 878.

[64] F. J. Vink, C. J. L. M. Meijer, A. T. Hesselink, A. N. Floore, B. I Lissenberg-Witte, J. H. Bonde, H. Pedersen, K. Cuschieri, R. Bhatia, M. Poljak, A. Oštrbenk Valenčak, P. Hillemanns, W. G. V. Quint, M. del Pino, G. G. Kenter, R. D. M. Steenbergen, D. A. M. Heideman, M. C. G. Bleeker, Clin. Infect. Dis. 2023, 76, e827.

[65] F. J. Vink, C. J. L. M. Meijer, G. M. Clifford, M. Poljak, A. Oštrbenk, K. U. Petry, B. Rothe, J. Bonde, H. Pedersen, S. Sanjosé, M. Torres, M. Pino, W. G. V. Quint, K. Cuschieri, E. A. Boada, N. E. Trommel, B. I Lissenberg-Witte, A. N. Floore, A. T. Hesselink, R. D. M. Steenbergen, M. C. G. Bleeker, D. A. M. Heideman, Int. J. Cancer 2019, 147, 1215.

[66] S. Dick, F. J. Vink, D. A. M. Heideman, B. I Lissenberg-Witte, C. J. L. M. Meijer, J. Berkhof, Br. J. Cancer 2021, 126, 259.

[67] W. W. Kremer, S. Dick, D. A. M. Heideman, R. D. M. Steenbergen, M. C. G. Bleeker, H. R. Verhoeve, W. M. van Baal, N. van Trommel, G. G. Kenter, C. Meijer, J. Berkhof, J. Clin. Oncol. 2022, 40, 3037.

[68] L. Zhang, J. Yu, W. Huang, H. Zhang, J. Xu, H. Cai, Cancer Manage. Res. 2020, 12, 2567.

[69] H. C. Lai, Y. C. Ou, T. C. Chen, H. J. Huang, Y. M. Cheng, C. H. Chen, T. Y. Chu, S. T. Hsu, C. B. Liu, Y. C. Hung, K. C. Wen, M. H. Yu, K. L. Wang, Cancer Med. 2014, 3, 1062.

[70] R. W. van Leeuwen, A. Ostrbenk, M. Poljak, A. G. J. van der Zee, E. Schuuring, G. B. A. Wisman, Int. J. Cancer 2019, 144, 746.

[71] X. Chen, X. Jin, L. Kong, Y. Liou, P. Liu, Z. Dong, S. Zhou, B. Qi, J. Fei, X. Chen, G. Xiong, Y. Hu, S. Liu, J. Zhou, H. Shou, L. Li, Clin. Epigenet. 2024, 16, 108.

[72] L. Kong, L. Wang, Z. Wang, X. Xiao, Y. You, H. Wu, M. Wu, P. Liu, L. Li, Clin. Epigenet. 2020, 12, 91.

[73] M. J. Fackler, M. Pleas, Y. Li, A. Soni, D. Xing, L. Cope, S. Ali, Q. Van Le, C. Van Nguyen, H. T. Pham, L. M. Duong, E. Vanden Berg, R. Wadee, P. Michelow, W. C. Chen, M. Joffe, C. S. Fjeldbo, H. Lyng, S. Sukumar, Clin. Epigenet. 2024, 16, 56.

[74] X. Li, S. He, X. Zhao, D. Sun, S. Wu, D. Xu, Y. Li, J. Cent. South Univ. (Med. Sci.) 2023, 48, 1820.

[75] L. Chen, B. Dong, H. Gao, H. Xue, D. Pan, P. Sun, J. Inflammation Res. 2020, 13, 813.

[76] J. Fertey, J. Hagmann, H. J. Ruscheweyh, C. Munk, S. Kjaer, D. Huson, J. Haedicke-Jarboui, F. Stubenrauch, T. Iftner, Cancer Med. 2019, 9, 1058.

[77] M. Niyazi, S. Sui, K. Zhu, L. Wang, Z. Jiao, P. Lu, Gynecol. Obstet. Invest. 2017, 82, 22.

[78] C. Kottaridi, M. Kyrgiou, A. Pouliakis, M. Magkana, E. Aga, A. Spathis, A. Mitra, G. Makris, C. Chrelias, V. Mpakou, E. Paraskevaidis, J. G. Panayiotides, P. Karakitsos, J. Infect. Dis. 2017, 215, 764.

[79] S. J. Bowden, I. Kalliala, A. A. Veroniki, M. Arbyn, A. Mitra, K. Lathouras, L. Mirabello, M. Chadeau-Hyam, E. Paraskevaidis, J. M. Flanagan, M. Kyrgiou, EBioMedicine 2019, 50, 246.

[80] L. Mirabello, C. Sun, A. Ghosh, A. C. Rodriguez, M. Schiffman, N. Wentzensen, A. Hildesheim, R. Herrero, S. Wacholder, A. Lorincz, R. D. Burk, J. Natl. Cancer Inst. 2012, 104, 556.

[81] A. T. Lorincz, A. R. Brentnall, N. Vasiljevic, D. Scibior-Bentkowska, A. Castanon, A. Fiander, N. Powell, A. Tristram, J. Cuzick, P. Sasieni, Int. J. Cancer 2013, 133, 637.

[82] P. Liu, M. Iden, S. Fye, Y.-W. Huang, E. Hopp, C. Chu, Y. Lu, J. S. Rader, Cancer Epidemiol., Biomarkers Prev. 2017, 26, 642.

[83] L. Liu, C. Ying, Z. Zhao, L. Sui, X. Zhang, C. Qian, Q. Wang, L. Chen, Q. Guo, J. Wu, Clin. Epigenet. 2018, 10, 10.

[84] D. Bryant, A. Tristram, T. Liloglou, S. Hibbitts, A. Fiander, N. Powell, J. Clin. Virol. 2014, 59, 24.

[85] M. Frimer, C. Sun, T. McAndrew, B. Smith, A. Harari, Z. Chen, L. Mirabello, N. Wentzensen, G. L. Goldberg, A. C. Rodriguez, M. Schiffman, R. D. Burk, Gynecol. Oncol. 2015, 138, 94.

[86] C. Kottaridi, D. Leventakou, A. Pouliakis, V. Pergialiotis, G. Chrelias, E. Patsouri, A. Zacharatou, E. Panopoulou, V. Damaskou, V. Sioulas, C. Chrelias, S. Kalantaridou, I. G. Panayiotides, J. Cancer 2019, 10, 4588.

[87] N. Wentzensen, C. Sun, A. Ghosh, W. Kinney, L. Mirabello, S. Wacholder, R. Shaber, B. LaMere, M. Clarke, A. T. Lorincz, P. E. Castle, M. Schiffman, R. D. Burk, J. Natl. Cancer Inst. 2012, 104, 1738.

[88] M. A. Clarke, A. Gradissimo, M. Schiffman, J. Lam, C. C. Sollecito, B. Fetterman, T. Lorey, N. Poitras, T. R Raine-Bennett, P. E. Castle, N. Wentzensen, R. D. Burk, Clin. Cancer Res. 2018, 24, 2194.

[89] L. Marongiu, A. Godi, J. V. Parry, S. Beddows, BMC Cancer 2014, 14, 384.

[90] A. R. Brentnall, N. Vasiljevic, D. Scibior-Bentkowska, L. Cadman, J. Austin, A. Szarewski, J. Cuzick, A. T. Lorincz, Int. J. Cancer 2014, 135, 1425.

[91] Y. Sha, Y. Liu, X. Yang, J. Wang, R. Zhang, F. Shen, Gynecol. Obstet. Invest. 2024, 89, 1.

[92] C. Gilham, B. Nedjai, D. Scibior-Bentkowska, C. Reuter, R. Banwait, A. R. Brentnall, J. Cuzick, J. Peto, A. T. Lorincz, Int. J. Cancer 2024, 155, 81.

[93] K. Louvanto, K. Aro, B. Nedjai, R. Butzow, M. Jakobsson, I. Kalliala, J. Dillner, P. Nieminen, A. Lorincz, Clin. Infect. Dis. 2020, 70, 2582.

[94] D. A. Cook, M. Krajden, A. R. Brentnall, L. Gondara, T. Chan, J. H. Law, L. W. Smith, D. J. van Niekerk, G. S. Ogilvie, A. J. Coldman, R. Warman, C. Reuter, J. Cuzick, A. T. Lorincz, Int. J. Cancer 2018, 144, 2587.

[95] R. Adcock, B. Nedjai, A. T. Lorincz, D. Scibior-Bentkowska, R. Banwait, N. Torrez-Martinez, M. Robertson, J. Cuzick, C. M. Wheeler, New Mexico HPV Pap Registry Steering Committee, Int. J. Cancer 2022, 151, 993.

[96] R. Rezhake, Y. Wang, X. Zhao, M. Arbyn, G. Shen, Q. Pan, X. Zhang, Y. Zhang, F. Zhao, Y. Qiao, Vaccines 2023, 12, 46.

[97] A. T. Lorincz, A. R. Brentnall, D. Scibior-Bentkowska, C. Reuter, R. Banwait, L. Cadman, J. Austin, J. Cuzick, N. Vasiljevic, Int. J. Cancer 2016, 138, 2745.

[98] R. Hernandez-Lopez, A. T. Lorincz, L. Torres-Ibarra, C. Reuter, D. Scibior-Bentkowska, R. Warman, B. Nedjai, I. Mendiola-Pastrana, L. Leon-Maldonado, B. Rivera-Paredez, P. Ramirez-Palacios, E. Lazcano-Ponce, J. Cuzick, J. Salmeron, F. S. Group, Clin. Epigenet. 2019, 11, 140.

[99] A. Gradissimo, M. A. Clarke, X. Xue, P. E. Castle, T. R Raine-Bennett, M. Schiffman, N. Wentzensen, H. D. Strickler, R. D. Burk, J. Natl. Cancer Inst. 2023, 115, 1535.

[100] Y.-W. Hsu, R.-L. Huang, P.-H. Su, Y.-C. Chen, H.-C. Wang, C.-C. Liao, H.-C. Lai, J. Gynecol. Oncol. 2017, 28, e56.

[101] C. Reuter, M. Preece, R. Banwait, S. Boer, J. Cuzick, A. Lorincz, B. Nedjai, Cancer Med. 2021, 10, 2668.

[102] R. van den Helder, R. D. M. Steenbergen, A. P. van Splunter, C. H. Mom, M. Y. Tjiong, I. Martin, F. M. F. Rosier-van Dunne, I. A. M. van der Avoort, M. C. G. Bleeker, N. E. van Trommel, Clin. Cancer Res. 2022, 28, 2061.

[103] S. Van Keer, J. Pattyn, W. A. A. Tjalma, X. Van Ostade, M. Ieven, P. Van Damme, A. Vorsters, Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2017, 216, 1.

[104] A. Widschwendter, H. M. Müller, H. Fiegl, L. Ivarsson, A. Wiedemair, E. Müller-Holzner, G. Goebel, C. Marth, M. Widschwendter, Clin. Cancer Res. 2004, 10, 565.

[105] J. Zhang, T. Yao, Z. Lin, Y. Gao, Sci. Rep. 2017, 7, 6271.

[106] Y. L. Tan, H. Chen, Z. K. Wu, J. He, J. H. Jiang, Anal. Chem. 2021, 93, 8077.

[107] G. Gattuso, A. Lavoro, R. Caltabiano, G. Madonna, M. Capone, P. A. Ascierto, L. Falzone, M. Libra, S. Candido, Int. J. Mol. Med. 2024, 53, 42.

[108] D. Chen, Y. Wu, R. D. Tilley, J. J. Gooding, Biosens. Bioelectron. 2022, 206, 114126.

[109] X. Chen, J. Huang, S. Zhang, F. Mo, S. Su, Y. Li, L. Fang, J. Deng, H. Huang, Z. Luo, J. Zheng, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 3745.

[110] J. Vandenhoeck, I. Neefs, T. Vanpoucke, J. Ibrahim, A. Suls, D. Peeters, A. Schepers, A. Hoischen, E. Fransen, M. Peeters, G. Van Camp, K. Op de Beeck, Br. J. Cancer 2024, 131, 1224.

[111] Z. W. Yuen, S. Shanmuganandam, M. Stanley, S. Jiang, N. Hein, R. Daniel, D. McNevin, C. Jack, E. Eyras, Forensic Sci. Int.: Genet. 2024, 71, 103048.

[112] T. Wang, P. Li, Q. Qi, S. Zhang, Y. Xie, J. Wang, S. Liu, S. Ma, S. Li, T. Gong, H. Xu, M. Xiong, G. Li, C. You, Z. Luo, J. Li, L. Du, C. Wang, Nat. Commun. 2023, 14, 4724.

[113] R. Aswathy, S. Sumathi, Mol. Biotechnol. 2024.

[114] X. Gu, X. Huang, X. Zhang, C. Wang, Int. J. Biol. Sci. 2022, 18, 4984.

[115] H. Xie, Y. Jia, S. Liu, Interdiscip. Med. 2024, 2, e20230056.

[116] Y. Yang, S. Guan, Z. Ou, W. Li, L. Yan, Interdiscip. Med. 2023, 1, e20230013.

[117] S. Thay, A. Goldstein, L. S. Goldstein, V. Govind, K. Lim, C. Seang, BMJ Open 2019, 9, e026887.

[118] S. Yang, Z. Wang, C. Wang, C. Li, B. Wang, J. Cancer 2024, 15, 3943.

[119] H. Y. Xiong, A. Wyns, J. V. Campenhout, J. Hendrix, E. De Bruyne, L. Godderis, S. Schabrun, J. Nijs, A. Polli, Int. J. Mol. Sci. 2024, 25, 8324.

RIGHTS & PERMISSIONS

2025 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.