Adeno-associated virus vectors for gene therapy—focusing on melanoma

Abstract

Adeno-Associated Virus (AAV) vectors have been found to have great potential in the field of gene therapy due to their unique properties. These nonpathogenic vectors exhibit high tissue specificity, low immunogenicity, and sustained gene expression, enhancing their efficacy for targeted delivery. This review explores the application of AAV vectors in gene therapy. It introduces the application and development of AAV in hemophilia and Duchenne Muscular Dystrophy. The review also highlights the use of AAV vectors in melanoma gene therapy, focusing on four key areas: cancer growth intervention, targeting cancer cells, mediating immune responses, and modulating key signaling pathways. However, despite its many advantages, rAAV faces significant challenges, including host immune responses and biological barriers that limit its effectiveness. Such complexities need to be addressed; therefore, this review also discusses the application of several polymers, such as hydrogels, nanoparticles, and solid scaffolds, in the controlled delivery of AAV.

Keywords

adeno-associated virus / gene therapy / melanoma

References

[1] M. D. Hoggan, N. R. Blacklow, W. P. Rowe, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1966, 55, 1467.

[2] P. L. Hermonat, N. Muzyczka, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1984, 81, 6466.

[3] J. A. Rose, M. D. Hoggan, A. J. Shatkin, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1966, 56, 86.

[4] R. J. Samulski, N. Muzyczka, Annu. Rev. Virol. 2014, 1, 427.

[5] F. Sonntag, K. Schmidt, J. A. Kleinschmidt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2010, 107, 10220.

[6] J. S. Bartlett, R. Wilcher, R. J. Samulski, J. Virol. 2000, 74, 2777.

[7] P. J. Xiao, R. J. Samulski, J. Virol. 2012, 86, 10462.

[8] S. C. Nicolson, R. J. Samulski, J. Virol. 2014, 88, 4132.

[9] D. Duan, P. Sharma, J. Yang, Y. Yue, L. Dudus, Y. Zhang, K. J. Fisher, J. F. Engelhardt, J. Virol. 1998, 72, 8568.

[10] R. M. Kotin, J. C. Menninger, D. C. Ward, K. I. Berns, Genomics 1991, 10, 831.

[11] J. S. R Viegas, M. V. L. B. Bentley, F. T. M. D. Vicentini, J. Drug Deliv. Sci. Technol. 2022, 78, 103964.

[12] Y. Li, Z. He, J. Lyu, X. Wang, B. Qiu, I. Lara-Sáez, J. Zhang, M. Zeng, Q. Xu, J. F. Curtin, W. Wang, Nanomaterials 2022, 12, 3892.

[13] M. Jeong, Y. Lee, J. Park, H. Jung, H. Lee, Adv. Drug Deliv. Rev. 2023, 200, 114990.

[14] K. H. Wong, Z. Guo, M. K. Law, M. Chen, Biomater. Sci. 2023, 11, 1589.

[15] S. R. Pinnapireddy, L. Duse, B. Strehlow, J. Schäfer, U. Bakowsky, Colloids Surf. B Biointerfaces 2017, 158, 93.

[16] H. Zu, D. Gao, AAPS J. 2021, 23, 78.

[17] M. Giacca, S. Zacchigna, J. Control. Release 2012, 161, 377.

[18] M. A. Kotterman, D. V. Schaffer, Nat. Rev. Genet. 2014, 15, 445.

[19] A. Y. Shchaslyvyi, S. V. Antonenko, M. G. Tesliuk, G. D. Telegeev, Pharmaceuticals 2023, 16, 1416.

[20] D. De Wolf, K. Singh, M. K. Chuah, T. VandenDriessche, Hum. Gene Ther. 2023, 34, 782.

[21] M. Shirley, Drugs 2021, 81, 875.

[22] K. R. Lim, R. Maruyama, T. Yokota, Drug Des. Devel Ther. 2017, 11, 533.

[23] S. Anwar, T. Yokota, Drugs Today 2020, 56, 491.

[24] R. R. Roshmi, T. Yokota, Drugs Today 2019, 55, 627.

[25] X. Zhang, Y. Li, Z. Zhou, ACS Omega 2024, 9, 6219.

[26] M. Abdelsalam, M. Ahmed, Z. Osaid, R. Hamoudi, R. Harati, Pharmaceuticals 2023, 16, 571.

[27] X. Zhang, Z. Pei, J. Chen, C. Ji, J. Xu, J. Wang, J. Cancer 2016, 7, 1081.

[28] D. Wei, H. Sun, M. Zhang, Y. Zhao, H. Yuan, J. Nanoparticle Res. 2024, 26, 66.

[29] J. J Aponte-Ubillus, D. Barajas, J. Peltier, C. Bardliving, P. Shamlou, D. Gold, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2018, 102, 1045.

[30] L. Galibert, L. Nauwynck, A. Savy, F. Malvilio, O. W. Merten, Mol. Ther. 2015, 23, S223.

[31] N. Clement, J. C. Grieger, Mol. Ther. Methods Clin. Dev. 2016, 3, 16002.

[32] H. Buning, A. Huber, L. Zhang, N. Meumann, U. Hacker, Curr. Opin. Pharmacol. 2015, 24, 94.

[33] Z. Wu, A. Asokan, J. C. Grieger, L. Govindasamy, M. Agbandje-McKenna, R. J. Samulski, J. Virol. 2006, 80, 11393.

[34] D. E. Bowles, S. W. McPhee, C. Li, S. J. Gray, J. J. Samulski, A. S. Camp, J. Li, B. Wang, P. E. Monahan, J. E. Rabinowitz, J. C. Grieger, L. Govindasamy, M. Agbandje-McKenna, X. Xiao, R. J. Samulski, Mol. Ther. 2012, 20, 443.

[35] J. Boucas, K. Lux, A. Huber, S. Schievenbusch, M. J. von Freyend, L. Perabo, S. Quadt-Humme, M. Odenthal, M. Hallek, H. Büning, J. Gene Med. 2009, 11, 1103.

[36] R. C. Munch, H. Janicki, I. Volker, A. Rasbach, M. Hallek, H. Büning, C. J. Buchholz, Mol. Ther. 2013, 21, 109.

[37] D. Marsic, S. Zolotukhin, Methods Mol. Biol. 2016, 1382, 151.

[38] E. Berntorp, K. Fischer, D. P. Hart, M. E. Mancuso, D. Stephensen, A. D. Shapiro, V. Blanchette, Nat. Rev. Dis. Primers 2021, 7, 45.

[39] F. Peyvandi, P. M. Mannucci, I. Garagiola, A. El-Beshlawy, M. Elalfy, V. Ramanan, P. Eshghi, S. Hanagavadi, R. Varadarajan, M. Karimi, M. V. Manglani, C. Ross, G. Young, T. Seth, S. Apte, D. M. Nayak, E. Santagostino, M. E. Mancuso, A. C. Sandoval Gonzalez, J. N. Mahlangu, S. Bonanad Boix, M. Cerqueira, N. P. Ewing, C. Male, T. Owaidah, V. Soto Arellano, N. L. Kobrinsky, S. Majumdar, R. Perez Garrido, A. Sachdeva, M. Simpson, M. Thomas, E. Zanon, B. Antmen, K. Kavakli, M. J Manco-Johnson, M. Martinez, E. Marzouka, M. G. Mazzucconi, D. Neme, A. Palomo Bravo, R. Paredes Aguilera, A. Prezotti, K. Schmitt, B. M. Wicklund, B. Zulfikar, F. R. Rosendaal, N. Engl. J. Med. 2016, 374, 2054.

[40] P. Batty, D. Lillicrap, Hemasphere 2021, 5, e540.

[41] R. Kaczmarek, W. Miesbach, M. C. Ozelo, P. Chowdary, Haemophilia 2024, 30, 12.

[42] D. Duan, N. Goemans, S. Takeda, E. Mercuri, A. Aartsma-Rus, Nat. Rev. Dis. Primers 2021, 7, 13.

[43] E. Matthews, R. Brassington, T. Kuntzer, F. Jichi, A. Y. Manzur, Cochrane Database Syst. Rev. 2016, 2016, CD3725.

[44] F. A. Saad, J. F. Saad, G. Siciliano, L. Merlini, C. Angelini, Curr. Gene Ther. 2024, 24, 17.

[45] Y. Zhang, D. Duan, Hum. Gene Ther. 2012, 23, 98.

[46] S. Albini, L. Palmieri, A. Dubois, N. Bourg, W. Lostal, I. Richard, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 11421.

[47] D. J. Wells, K. E. Wells, E. A. Asante, G. Turner, Y. Sunada, K. P. Campbell, F. S. Walsh, G. Dickson, Hum. Mol. Genet. 1995, 4, 1245.

[48] S. A. Fabb, D. J. Wells, P. Serpente, G. Dickson, Hum. Mol. Genet. 2002, 11, 733.

[49] Y. Yue, Z. Li, S. Q. Harper, R. L. Davisson, J. S. Chamberlain, D. Duan, Circulation 2003, 108, 1626.

[50] M. Tabebordbar, K. Zhu, J. Cheng, W. L. Chew, J. J. Widrick, W. X. Yan, C. Maesner, E. Y. Wu, R. Xiao, F. A. Ran, L. Cong, F. Zhang, L. H. Vandenberghe, G. M. Church, A. J. Wagers, Science 2016, 351, 407.

[51] Y. Zhang, T. Nishiyama, H. Li, J. Huang, A. Atmanli, E. Sanchez-Ortiz, Z. Wang, A. A. Mireault, P. P. Mammen, R. Bassel-Duby, E. N. Olson, Mol. Ther. Methods Clin. Dev. 2021, 22, 122.

[52] A. Lek, B. Wong, A. Keeler, M. Blackwood, K. Ma, S. Huang, K. Sylvia, A. R. Batista, R. Artinian, D. Kokoski, S. Parajuli, J. Putra, C. K. Carreon, H. Lidov, K. Woodman, S. Pajusalu, J. M. Spinazzola, T. Gallagher, J. LaRovere, D. Balderson, L. Black, K. Sutton, R. Horgan, M. Lek, T. Flotte, N. Engl. J. Med. 2023, 389, 1203.

[53] R. Calcedo, H. Morizono, L. Wang, R. McCarter, J. He, D. Jones, M. L. Batshaw, J. M. Wilson, Clin. Vaccine Immunol. 2011, 18, 1586.

[54] S. Shen, K. D. Bryant, S. M. Brown, S. H. Randell, A. Asokan, J. Biol. Chem. 2011, 286, 13532.

[55] G. Di Pasquale, B. L. Davidson, C. S. Stein, I. Martins, D. Scudiero, A. Monks, J. A. Chiorini, Nat. Med. 2003, 9, 1306.

[56] M. L. Weller, P. Amornphimoltham, M. Schmidt, P. A. Wilson, J. S. Gutkind, J. A. Chiorini, Nat. Med. 2010, 16, 662.

[57] K. J. Fisher, G. P. Gao, M. D. Weitzman, R. DeMatteo, J. F. Burda, J. M. Wilson, J. Virol. 1996, 70, 520.

[58] R. M. Gower, L. D. Shea, Adv. Wound Care 2013, 2, 100.

[59] F. Tang, X. Zhao, J. Biomater. Sci. Polym. Ed. 2010, 21, 677.

[60] A. Rey-Rico, J. K. Venkatesan, J. Frisch, G. Schmitt, A. Monge-Marcet, P. Lopez-Chicon, A. Mata, C. Semino, H. Madry, M. Cucchiarini, Acta Biomater. 2015, 18, 118.

[61] J. Xu, Y. Xue, G. Hu, T. Lin, J. Gou, T. Yin, H. He, Y. Zhang, X. Tang, J. Control. Release 2018, 281, 97.

[62] F. Alvarez-Rivera, A. Rey-Rico, J. K. Venkatesan, L. Diaz-Gomez, M. Cucchiarini, A. Concheiro, C. Alvarez-Lorenzo, Pharmaceutics 2020, 12, 335.

[63] T. Kubota, Y. Kurashina, J. Zhao, K. Ando, H. Onoe, Mater. Des. 2021, 203, 109580.

[64] N. Kamaly, B. Yameen, J. Wu, O. C. Farokhzad, Chem. Rev. 2016, 116, 2602.

[65] S. Takatsuka, T. Kubota, Y. Kurashina, H. Onoe, Small 2023, 19, 2204139.

[66] C. Ruffert, Micromachines 2016, 7, 21.

[67] E. Kim, J. S. Oh, I. S. Ahn, K. I. Park, J. H. Jang, Biomaterials 2011, 32, 8654.

[68] L. Li, R. Hao, J. Qin, J. Song, X. Chen, F. Rao, J. Zhai, Y. Zhao, L. Zhang, J. Xue, Adv. Fiber Mater. 2022, 4, 1375.

[69] S. Lee, J. S. Kim, H. S. Chu, G. W. Kim, J. I. Won, J. H. Jang, Acta Biomater. 2011, 7, 3868.

[70] M. Abedalwafa, F. Wang, L. Wang, C. Li, Rev. Adv. Mater. Sci. 2012, 34, 123.

[71] G. Rohman, S. Huot, M. Vilas-Boas, G. Radu-Bostan, D. G. Castner, V. Migonney, J. Mater. Sci. Mater. Med. 2015, 26, 206.

[72] J. K. Venkatesan, X. Cai, W. Meng, A. Rey-Rico, G. Schmitt, S. Speicher-Mentges, C. Falentin-Daudré, A. Leroux, H. Madry, V. Migonney, M. Cucchiarini, Hum. Gene Ther. 2021, 32, 895.

[73] A. H. Shain, B. C. Bastian, Nat. Rev. Cancer 2020, 20, 355.

[74] G. V. Long, J. J. Grob, P. Nathan, A. Ribas, C. Robert, D. Schadendorf, S. R. Lane, C. Mak, P. Legenne, K. T. Flaherty, M. A. Davies, Lancet Oncol. 2016, 17, 1743.

[75] K. Saginala, A. Barsouk, J. S. Aluru, P. Rawla, Med. Sci. 2021, 9, 63.

[76] D. Schadendorf, A. van Akkooi, C. Berking, K. G. Griewank, R. Gutzmer, A. Hauschild, A. Stang, A. Roesch, S. Ugurel, Lancet 2018, 392, 971.

[77] P. A. Ascierto, J. M. Kirkwood, J. J. Grob, E. Simeone, A. M. Grimaldi, M. Maio, G. Palmieri, A. Testori, F. M. Marincola, N. Mozzillo, J. Transl. Med. 2012, 10, 85.

[78] L. E. Davis, S. C. Shalin, A. J. Tackett, Cancer Biol. Ther. 2019, 20, 1366.

[79] E. Rossi, M. M. Pagliara, D. Orteschi, T. Dosa, M. G. Sammarco, C. G. Caputo, G. Petrone, G. Rindi, M. Zollino, M. A. Blasi, A. Cassano, E. Bria, G. Tortora, G. Schinzari, Cancer Immunol. Immunother. 2019, 68, 1179.

[80] B. Li, A. S. Lalani, T. C. Harding, B. Luan, K. Koprivnikar, G. Huan Tu, R. Prell, M. J. VanRoey, A. D. Simmons, K. Jooss, Clin. Cancer Res. 2006, 12, 6808.

[81] C. H. Kuo, B. I. Chang, F. T. Lee, P. K. Chen, J. S. Lee, G. Y. Shi, H. L. Wu, Hum. Gene Ther. 2015, 26, 603.

[82] J. H. Lee, Y. Kim, Y. E. Yoon, S. G. Oh, J. H. Jang, N. Biotechnol. 2017, 37, 194.

[83] K. Krotova, H. Kuoch, C. Caine, G. Aslanidi, Mol. Ther. Methods Clin. Dev. 2023, 28, 301.

[84] A. Hu, M. Ding, J. Zhu, J. Q. Liu, X. Pan, K. Ghoshal, X. F. Bai, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 210.

[85] S. W. Park, S. Paik, J. Bacteriol. Virol. 2012, 42, 57.

[86] S. Campbell, K. Suwan, S. Waramit, E. O. Aboagye, A. Hajitou, Cancers 2018, 10, 125.

[87] Q. Saikia, H. Reeve, A. Alzahrani, W. R. Critchley, E. Zeqiraj, A. Divan, M. A. Harrison, S. Ponnambalam, Prog. Mol. Biol. Transl Sci. 2023, 194, 109.

[88] M. S. O’Reilly, T. Boehm, Y. Shing, N. Fukai, G. Vasios, W. S. Lane, E. Flynn, J. R. Birkhead, B. R. Olsen, J. Folkman, Cell 1997, 88, 277.

[89] R. Cao, H. L. Wu, N. Veitonmaki, P. Linden, J. Farnebo, G. Y. Shi, Y. Cao, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1999, 96, 5728.

[90] M. Berenstein, S. Adris, F. Ledda, C. Wolfmann, J. Medina, A. Bravo, J. Mordoh, Y. Chernajovsky, O. L. Podhajcer, Medicina (Buenos Aires) 1998, 58, 185.

[91] Q. Lei, D. Wang, K. Sun, L. Wang, Y. Zhang, Front. Cell Dev. Biol. 2020, 8, 672.

[92] K. Nieto, A. Salvetti, Front. Immunol. 2014, 5, 5.

[93] K. Krotova, A. Day, G. Aslanidi, Mol. Ther. Oncolytics 2019, 15, 166.

[94] D. Briukhovetska, J. Dorr, S. Endres, P. Libby, C. A. Dinarello, S. Kobold, Nat. Rev. Cancer 2021, 21, 481.

[95] J. Zhu, J. Q. Liu, M. Shi, X. Cheng, M. Ding, J. C. Zhang, J. P. Davis, S. Varikuti, A. R. Satoskar, L. Lu, X. Pan, P. Zheng, Y. Liu, X. F. Bai, JCI Insight 2018, 3, e98745.

[96] C. Li, L. Kuai, R. Cui, X. Miao, Biomolecules 2022, 12, 1874.

[97] P. A. Van Belle, R. Elenitsas, K. Satyamoorthy, J. T. Wolfe, D. Guerry, IV, L. Schuchter, T. J. Van Belle, S. Albelda, P. Tahin, M. Herlyn, D. E. Elder, Hum. Pathol. 1999, 30, 562.

[98] S. Kuphal, R. Bauer, A. K. Bosserhoff, Cancer Metastasis Rev. 2005, 24, 195.

[99] E. H. J Danen, P. J. M. Ten Berge, G. N. P. Van Muijen, A. E. Van’t Hof-Grootenboer, E. B. Bröcker, D. J. Ruiter, Histopathology 1994, 24, 249.

[100] C. Erfurt, E. Muller, S. Emmerling, C. Klotz, M. Hertl, G. Schuler, E. S. Schultz, Int. J. Cancer 2009, 124, 2341.

[101] M. C. Leslie, Y. J. Zhao, L. B. Lachman, P. Hwu, M. Bar-Eli, Gene Ther. 2007, 14, 316.

[102] L. L. Dunn, E. O. Sekyere, R. Y. Suryo, D. Richardson, Carcinogenesis 2006, 27, 2157.

[103] J. Alves-Cruzeiro, C. P. Webster, M. Azzouz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 18162.

[104] A. Hajitou, R. Rangel, M. Trepel, S. Soghomonyan, J. G. Gelovani, M. M. Alauddin, R. Pasqualini, W. Arap, Nat. Protoc. 2007, 2, 523.

[105] J. D. Hood, M. Bednarski, R. Frausto, S. Guccione, R. A. Reisfeld, R. Xiang, D. A. Cheresh, Science 2002, 296, 2404.

[106] L. Sun, J. Arbesman, Clin. Plast. Surg. 2021, 48, 551.

[107] Y. J. Guo, W. W. Pan, S. B. Liu, Z. F. Shen, Y. Xu, L. L. Hu, Exp. Ther. Med. 2020, 19, 1997.

[108] H. He, X. Nan, S. Liu, L. Zhang, Z. Yang, Y. Wu, L. Zhang, Oncol. Lett. 2018, 16, 632.

[109] Y. Dong, D. J. Siegwart, D. G. Anderson, Adv. Drug Deliv. Rev. 2019, 144, 133.

[110] A. Rajeev, A. Siby, M. J. Koottungal, J. George, F. John, ChemistrySelect 2021, 6, 13350.

[111] W. Tai, J. Control. Release 2019, 307, 98.

[112] F. Borel, M. A. Kay, C. Mueller, Mol. Ther. 2014, 22, 692.

[113] R. S. Tomar, H. Matta, P. M. Chaudhary, Oncogene 2003, 22, 5712.

[114] T. Tian, X. Li, J. Zhang, Int. J. Mol. Sci. 2019, 20, 755.

[115] F. A. Ince, A. Shariev, K. Dixon, J. Clin. Pathol. 2022, 75, 581.

[116] T. K. Park, S. H. Lee, J. S. Choi, S. K. Nah, H. J. Kim, H. Y. Park, H. Lee, K. Park, Mol. Ther. Nucleic Acids 2017, 8, 26.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.