Application of advanced biosensors in nervous system diseases

Abstract

Nervous system diseases are among the most common diseases globally, posing a severe threat to patients' quality of life and placing a considerable burden on families and society. With improvements in miniaturization, intelligence, and the safety of biosensors, the combination of machinery and organisms is becoming increasingly common. In neuroscience research, biosensors of different macroscopic dimensions have been uniquely utilized to harness their relevant properties. One-dimensional (1D) biosensors can achieve in situ real-time monitoring of neural markers at the subcellular, single-cell, ex vivo, and in vivo levels, with reduced impacts on organisms. Two-dimensional (2D) biosensors can monitor the chemical behavior of cells and the neural activity of living animals. They are helpful for objectively identifying the characteristics of cells in response to external stimuli and studying the neural circuits of living animals. Three-dimensional (3D) biosensors have shown unique advantages in point-of-care testing, liquid biopsy, drug screening, and mechanistic research. In clinical practice, brain-computer interfaces (BCIs) and wearable devices have become important tools for monitoring and treatment. To date, there has been widespread adoption of BCIs in clinical practice. BCIs not only exhibit good efficacy in severe neurological and mental diseases but also provide a method for early diagnosis and treatment of these diseases. Wearable sensor devices can accurately assess the symptoms of movement disorders and play an active role in rehabilitation and treatment. In this review, we summarize the application of advanced biosensors in neuroscience research and clinical practice. The challenges and prospects of biosensors as applied to nervous system diseases under interdisciplinary promotion are also discussed in depth.

Keywords

biosensor / brain computer interface / medicine / neuroscience / wearable biosensor

References

[1] GBD 2021 Nervous System Disorders Collaborators, Lancet Neurol. 2024, 23, 344.

[2] B. L. Hoh, N. U. Ko, S. Amin-Hanjani, S. H. Y. Chou, S. Cruz-Flores, N. S. Dangayach, C. P. Derdeyn, R. Du, D. Hänggi, S. W. Hetts, N. L. Ifejika, R. Johnson, K. M. Keigher, T. M Leslie-Mazwi, B. Lucke-Wold, A. A. Rabinstein, S. A. Robicsek, C. J. Stapleton, J. I. Suarez, S. I. Tjoumakaris, B. G. Welch, Stroke 2023, 54, e314.

[3] D. M. Wilson, M. R. Cookson, L. Van Den Bosch, H. Zetterberg, D. M. Holtzman, I. Dewachter, Cell 2023, 186, 693.

[4] A. D. Proal, M. B. VanElzakker, S. Aleman, K. Bach, B. P. Boribong, M. Buggert, S. Cherry, D. S. Chertow, H. E. Davies, C. L. Dupont, S. G. Deeks, W. Eimer, E. W. Ely, A. Fasano, M. Freire, L. N. Geng, D. E. Griffin, T. J. Henrich, A. Iwasaki, D. Izquierdo-Garcia, M. Locci, S. Mehandru, M. M. Painter, M. J. Peluso, E. Pretorius, D. A. Price, D. Putrino, R. H. Scheuermann, G. S. Tan, R. E. Tanzi, H. F. VanBrocklin, L. M. Yonker, E. J. Wherry, Nat. Immunol. 2023, 24, 1616.

[5] P. Barreras, D. Pamies, T. Hartung, C. A. Pardo, Exp. Neurol. 2023, 365, 114409.

[6] K. Ohno, B. Ohkawara, X. M. Shen, D. Selcen, A. G. Engel, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 3730.

[7] A. M. Stern, Y. Yang, S. Jin, K. Yamashita, A. L. Meunier, W. Liu, Y. Cai, M. Ericsson, L. Liu, M. Goedert, S. H. Scheres, D. J. Selkoe, Neuron 2023, 111, 2012.

[8] L. Hu, T. Shi, J. Chen, Q. Cui, H. Yu, D. Wu, H. Ma, Q. Wei, H. Ju, Biosens. Bioelectron. 2023, 226, 115132.

[9] H. Rafehi, J. Read, D. J. Szmulewicz, K. C. Davies, P. Snell, L. G. Fearnley, L. Scott, M. Thomsen, G. Gillies, K. Pope, M. F. Bennett, J. E. Munro, K. J. Ngo, L. Chen, M. J. Wallis, E. G. Butler, K. R. Kumar, K. H. Wu, S. E. Tomlinson, S. Tisch, A. Malhotra, M. Lee-Archer, E. Dolzhenko, M. A. Eberle, L. J. Roberts, B. L. Fogel, N. Brüggemann, K. Lohmann, M. B. Delatycki, M. Bahlo, P. J. Lockhart, Am. J. Hum. Genet. 2023, 110, 105.

[10] X. L. Liu, S. Zhang, J. N. Zhang, D. D. Sun, M. T. Zheng, X. T. Li, H. H. Niu, L. Zhang, Z. W. Zhou, H. T. Rong, Y. Wang, J. W. Wang, G. L. Yang, F. L. Chen, Neural Regen. Res. 2023, 18, 141.

[11] A. Mirijello, L. Sestito, M. Antonelli, A. Gasbarrini, G. Addolorato, Eur. J. Intern. Med. 2023, 108, 1.

[12] S. A. Schneider, S. Desai, O. Phokaewvarangkul, E. C. Rosca, J. Sringean, P. Anand, G. Á. Bravo, F. Cardoso, A. M Cervantes-Arslanian, H. Chovatiya, D. Crosiers, F. Dijkstra, C. Fearon, F. Grandas, E. Guedj, A. Méndez-Guerrero, M. Hassan, J. Jankovic, A. E. Lang, K. Makhoul, L. Muccioli, S. A. O’Shea, V. R. Ostovan, J. R Perez-Sanchez, R. Ramdhani, V. Ros-Castelló, C. Schulte, P. Shah, L. Wojtecki, P. K. Pal, J. Neurol. 2023, 270, 2409.

[13] J. Zhou, L. Zhang, Y. Tian, Anal. Chem. 2016, 88, 2113.

[14] H. Vara, J. E Collazos-Castro, Acta Biomater. 2019, 90, 71.

[15] X. Li, S. Majdi, J. Dunevall, H. Fathali, A. G. Ewing, Angew. Chem. Int. Ed. 2015, 54, 11978.

[16] S. X. Wang, D. Acha, A. J. Shah, F. Hills, I. Roitt, A. Demosthenous, R. H. Bayford, Biosens. Bioelectron. 2017, 92, 482.

[17] F. Wang, R. Cai, W. Tan, Anal. Chem. 2023, 95, 6046.

[18] F.-T. Wang, Y.-Y. Hou, X. Tan, K.-J. Huang, J. Xu, R. Cai, Biosens. Bioelectron. 2023, 222, 114933.

[19] Z. J. Du, G.-Q. Bi, X. T. Cui, Adv. Funct. Mater. 2018, 28, 1703988.

[20] H. Adam, S. C. B. Gopinath, M. K. M. Arshad, T. Adam, U. Hashim, Z. Sauli, M. A. Fakhri, S. Subramaniam, Y. Chen, S. Sasidharan, Y. S. Wu, J. Taiwan Inst. Chem. Eng. 2023, 146, 104814.

[21] R. T. Su, F. J. Wang, M. C. McAlpine, Lab Chip 2023, 23, 1279.

[22] A. Manbohi, S. H. Ahmadi, Sens. Bio-Sens. Res. 2019, 23, 100270.

[23] S. R. Shin, T. Kilic, Y. S. Zhang, H. Avci, N. Hu, D. Kim, C. Branco, J. Aleman, S. Massa, A. Silvestri, J. Kang, A. Desalvo, M. A. Hussaini, S. Chae, A. Polini, N. Bhise, M. A. Hussain, H. Lee, M. R. Dokmeci, A. Khademhosseini, Adv. Sci. 2017, 4, 1600522.

[24] M. Mascini, G. G. Guilbault, Biosensors 1986, 2, 147.

[25] J. Li, M. Luo, H. Yang, R. Cai, W. Tan, Anal. Chem. 2023, 95, 13838.

[26] T. Saha, R. Del Caño, K. Mahato, E. De la Paz, C. Chen, S. Ding, L. Yin, J. Wang, Chem. Rev. 2023, 123, 7854.

[27] F. Wang, P. Wang, H. Yang, R. Cai, W. Tan, Anal. Chem. 2023, 95, 16359.

[28] A. K. Yetisen, J. L Martinez-Hurtado, B. Ünal, A. Khademhosseini, H. Butt, Adv. Mater. 2018, 30, 1706910.

[29] M. Chen, K. Li, G. Cheng, K. He, W. Li, D. Zhang, W. Li, Y. Feng, L. Wei, W. Li, G. Zhong, C. Yang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2019, 11, 2551.

[30] J. Peeters, A. Boogers, T. Van Bogaert, H. Davidoff, R. Gransier, J. Wouters, B. Nuttin, M. Mc Laughlin, Neuromodulation 2023, 26, 403.

[31] W. J. Neumann, A. Horn, A. A. Kühn, Trends Neurosci. 2023, 46, 472.

[32] R. K. Spooner, B. H. Bahners, A. Schnitzler, E. Florin, npj Parkinsons Dis. 2023, 9, 37.

[33] B. Q. Guo, M. Zhang, W. Hao, Y. Wang, T. Zhang, C. Liu, Transl. Psychiatry 2023, 13, 5.

[34] D. Ziesel, M. Nowakowska, S. Scheruebel, K. Kornmueller, U. Schäfer, R. Schindl, C. Baumgartner, M. Üçal, T. Rienmüller, J. NeuroEng. Rehabil. 2023, 20, 51.

[35] S. Supriya, S. Siuly, H. Wang, Y. Zhang, IEEE Rev. Biomed. Eng. 2023, 16, 292.

[36] B. Jiao, R. Li, H. Zhou, K. Qing, H. Liu, H. Pan, Y. Lei, W. Fu, X. Wang, X. Xiao, X. Liu, Q. Yang, X. Liao, Y. Zhou, L. Fang, Y. Dong, Y. Yang, H. Jiang, S. Huang, L. Shen, Alzheimer’s Res. Ther. 2023, 15, 32.

[37] Y. Yang, W. Gao, Chem. Soc. Rev. 2019, 48, 1465.

[38] Y. Liu, M. Pharr, G. A. Salvatore, ACS Nano 2017, 11, 9614.

[39] E. Roh, B. U. Hwang, D. Kim, B. Y. Kim, N. E. Lee, ACS Nano 2015, 9, 6252.

[40] N. E. Adams, L. E. Hughes, M. A. Rouse, H. N. Phillips, A. D. Shaw, A. G. Murley, T. E. Cope, W. R Bevan-Jones, L. Passamonti, D. Street, N. Holland, D. Nesbitt, K. Friston, J. B. Rowe, Brain 2021, 144, 2135.

[41] Z. Abbas, H. Tayara, K. T. Chong, Chemometr. Intell. Lab. Syst. 2022, 223.

[42] S. M. Usman, S. Khalid, M. H. Aslam, IEEE Access 2020, 8, 39998.

[43] M. Dubaniewicz, J. R. Eles, S. Lam, S. Song, F. Cambi, D. Sun, S. M. Wellman, T. D. Y. Kozai, J. Neural. Eng. 2021, 18, 045001.

[44] I. Zare, M. T. Yaraki, G. Speranza, A. H. Najafabadi, A. Shourangiz-Haghighi, A. B. Nik, B. B. Manshian, C. Saraiva, S. J. Soenen, M. J. Kogan, J. W. Lee, N. V. Apollo, L. Bernardino, E. Araya, D. Mayer, G. Mao, M. R. Hamblin, Chem. Soc. Rev. 2022, 51, 2601.

[45] A. Zarepour, Ç. Karasu, Y. Mir, M. H. Nematollahi, S. Iravani, A. Zarrabi, Biomater. Sci. 2023, 11, 6687.

[46] K. T. Johnson, R. W. Picard, Neuron 2020, 108, 8.

[47] G. Ling, R. W. Gerard, J. Cell. Comp. Physiol. 1949, 34, 383.

[48] T. Lu, S. Ji, W. Jin, Q. Yang, Q. Luo, T. L. Ren, Sensors 2023, 23, 2991.

[49] S. Guan, J. Wang, X. Gu, Y. Zhao, R. Hou, H. Fan, L. Zou, L. Gao, M. Du, C. Li, Y. Fang, Sci. Adv. 2019, 5, eaav2842.

[50] J. Li, Y. Liu, L. Yuan, B. Zhang, E. S. Bishop, K. Wang, J. Tang, Y. Q. Zheng, W. Xu, S. Niu, L. Beker, T. L. Li, G. Chen, M. Diyaolu, A. L. Thomas, V. Mottini, J. B. H. Tok, J. C. Y. Dunn, B. Cui, S. P. Paşca, Y. Cui, A. Habtezion, X. Chen, Z. Bao, Nature 2022, 606, 94.

[51] T. Xu, W. Ji, X. Wang, Y. Zhang, H. Zeng, L. Mao, M. Zhang, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202115074.

[52] J. Feng, Y. Fang, C. Wang, C. Chen, C. Tang, Y. Guo, L. Wang, Y. Yang, K. Zhang, J. Wang, J. Chen, X. Sun, H. Peng, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2214945.

[53] X. Gao, W. Ma, J. Mao, W. Ji, Z. Chen, W. Chen, W. Wu, P. Yu, L. Mao, Chem. Sci. 2021, 12, 15045.

[54] F. Wu, C. Pan, Y. Han, W. Ma, H. Wei, W. Ji, W. Chen, J. Mao, P. Yu, D. Wang, L. Mao, Y. Li, J. Am. Chem. Soc. 2020, 142, 16861.

[55] P. Yin, T. Yao, Y. Wu, L. Zheng, Y. Lin, W. Liu, H. Ju, J. Zhu, X. Hong, Z. Deng, G. Zhou, S. Wei, Y. Li, Angew. Chem. Int. Ed. 2016, 55, 10800.

[56] Y. J. Chen, S. Ji, Y. Wang, J. Dong, W. Chen, Z. Li, R. Shen, L. Zheng, Z. Zhuang, D. Wang, Y. Li, Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 6937.

[57] H. B. Yang, S. F. Hung, S. Liu, K. Yuan, S. Miao, L. Zhang, X. Huang, H. Y. Wang, W. Cai, R. Chen, J. Gao, X. Yang, W. Chen, Y. Huang, H. M. Chen, C. M. Li, T. Zhang, B. Liu, Nat. Energy 2018, 3, 140.

[58] J. Wang, X. Qiao, W. Shi, J. He, J. Chen, W. Zhang, Acta Phys. Chim. Sin. 2023, 39, 2210003.

[59] T. Gan, D. Wang, Nano Res. 2023, 17, 18.

[60] Y. Jiang, S. Li, S. Wang, Y. Zhang, C. Long, J. Xie, X. Fan, W. Zhao, P. Xu, Y. Fan, C. Cui, Z. Tang, J. Am. Chem. Soc. 2023, 145, 2698.

[61] H. Wu, Z. Meng, J. Wang, G. Yao, L. Yang, Z. Zeng, K. She, S. Zhao, G. Wang, Y. Zhang, G. Zang, Biosens. Bioelectron. 2023, 227, 115149.

[62] Y. Yin, H. Zeng, S. Zhang, N. Gao, R. Liu, S. Cheng, M. Zhang, Anal. Chem. 2023, 95, 3390.

[63] Z. Meng, Y. Zhang, L. Yang, S. Zhao, Q. Zhou, J. Chen, J. Sui, J. Wang, L. Guo, L. Chang, J. He, G. Wang, G. Zang, Research 2023, 6, 0149.

[64] L. Shi, Y. Jiang, F. R. Fernandez, G. Chen, L. Lan, H. Y. Man, J. A. White, J. X. Cheng, C. Yang, Light Sci. Appl. 2021, 10, 143.

[65] J. C. Octeau, G. Faas, I. Mody, B. S. Khakh, J. Vis. Exp. 2018, 135.

[66] T. R. L. C. Paixaeo, L. F. Barbosa, M. T. Carrì, M. H. G. Medeiros, M. Bertotti, Analyst 2008, 133, 1605.

[67] H. Zhao, L. Li, H. J. Fan, F. Wang, L. M. Jiang, P. G. He, Y. Z. Fang, Mol. Cell. Biochem. 2012, 363, 309.

[68] R. T. Kurulugama, D. O. Wipf, S. A. Takacs, S. Pongmayteegul, P. A. Garris, J. E. Baur, Anal. Chem. 2005, 77, 1111.

[69] L. Sasso, A. Heiskanen, F. Diazzi, M. Dimaki, J. Castillo-León, M. Vergani, E. Landini, R. Raiteri, G. Ferrari, M. Carminati, M. Sampietro, W. E. Svendsen, J. Emnéus, Analyst 2013, 138, 3651.

[70] F. Vitale, S. R. Summerson, B. Aazhang, C. Kemere, M. Pasquali, ACS Nano 2015, 9, 4465.

[71] I. M. Taylor, N. A. Patel, N. C. Freedman, E. Castagnola, X. T. Cui, Anal. Chem. 2019, 91, 12917.

[72] A. C. De Alwis, J. D. Denison, R. Shah, G. S. McCarty, L. A. Sombers, ACS Sens. 2023, 8, 3187.

[73] L. Zhu, L. Zhong, J. Wang, Y. Tang, Z. Liu, Chin. J. Chem. 2022, 40, 500.

[74] J. Zheng, X. Li, K. Wang, J. Song, H. Qi, Anal. Chem. 2020, 92, 10940.

[75] Z.-Y. Li, W. Zhou, Z. X. Wu, R. Y. Zhang, T. Xu, Biosens. Bioelectron. 2009, 24, 1358.

[76] W.-T. Wu, H. Jiang, Y. Qi, W. Fan, J. Yan, Y. Liu, W. Huang, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 60, 19337.

[77] X.-K. Yang, F. Zhang, W. Wu, Y. Tang, J. Yan, Y. Liu, C. Amatore, W. Huang, Angew. Chem. Int. Ed. 2021, 133, 15937.

[78] K. O’Brien, S. Ughetto, S. Mahjoum, A. V. Nair, X. O. Breakefield, Cell Rep. 2022, 39, 110651.

[79] X. H. Xia, Y. Wang, Y. Qin, S. Zhao, J. C. Zheng, Ageing Res. Rev. 2022, 74, 101558.

[80] J. Lotharius, P. Brundin, Nat. Rev. Neurosci. 2002, 3, 932.

[81] B. S. Meldrum, M. A. Rogawski, Neurotherapeutics 2007, 4, 18.

[82] N. T. N Phan, X. Li, A. G. Ewing, Nat. Rev. Chem 2017, 1, 0048.

[83] H. Jiang, X. Zhang, Q. Liao, W. Wu, Y. Liu, W. Huang, Small 2019, 15, 1901787.

[84] M. Jiang, X. Xi, Z. Wu, X. Zhang, S. Wang, W. Wen, Anal. Chem. 2022, 94, 14699.

[85] X. Li, J. Dunevall, A. G. Ewing, Acc. Chem. Res. 2016, 49, 2347.

[86] P. Actis, S. Tokar, J. Clausmeyer, B. Babakinejad, S. Mikhaleva, R. Cornut, Y. Takahashi, A. López Córdoba, P. Novak, A. I. Shevchuck, J. A. Dougan, S. G. Kazarian, P. V. Gorelkin, A. S. Erofeev, I. V. Yaminsky, P. R. Unwin, W. Schuhmann, D. Klenerman, D. A. Rusakov, E. V. Sviderskaya, Y. E. Korchev, ACS Nano 2014, 8, 875.

[87] X. He, A. G. Ewing, ChemBioChem 2023, 24, e202200694.

[88] X. Li, J. Dunevall, A. G. Ewing, Angew. Chem. Int. Ed. 2016, 55, 9041.

[89] T. M. Welle, K. Alanis, M. L. Colombo, J. V. Sweedler, M. Shen, Chem. Sci. 2018, 9, 4937.

[90] Q. Yue, K. Wang, M. Guan, Z. Zhao, X. Li, P. Yu, L. Mao, Angew. Chem. Int. Ed. 2022, 61, e202117596.

[91] Y. Zhang, M. Li, Z. Li, Q. Li, A. Aldalbahi, J. Shi, L. Wang, C. Fan, X. Zuo, Sci. China Chem. 2017, 60, 1474.

[92] M. Baharfar, M. Mayyas, M. Rahbar, F. M. Allioux, J. Tang, Y. Wang, Z. Cao, F. Centurion, R. Jalili, G. Liu, K. Kalantar-Zadeh, ACS Nano 2021, 15, 19661.

[93] X. Gu, X. Wang, Anal. Biochem. 2021, 632, 114381.

[94] M. Wang, Y. Yang, J. Min, Y. Song, J. Tu, D. Mukasa, C. Ye, C. Xu, N. Heflin, J. S. McCune, T. K. Hsiai, Z. Li, W. Gao, Nat. Biomed. Eng. 2022, 6, 1225.

[95] M. H. Hassan, C. Vyas, B. Grieve, P. Bartolo, Sensors 2021, 21, 4672.

[96] R. Wang, Q. Zhai, T. An, S. Gong, W. Cheng, Talanta 2021, 222, 121484.

[97] A. Singh, A. Sharma, A. Ahmed, S. Arya, Appl. Phys. Mater. Sci. Process 2022, 128, 262.

[98] F. Wang, C. Zhang, S. Deng, Y. Jiang, P. Zhang, H. Yang, L. Xiang, Y. Lyu, R. Cai, W. Tan, Biosens. Bioelectron. 2024, 252, 116149.

[99] Y. Yang, F. Wang, J. Li, S. He, Y. Lyu, H. Yang, R. Cai, W. Tan, Anal. Chem. 2023, 95, 15042.

[100] Z. Zeng, J. Wang, S. Zhao, Y. Zhang, J. Fan, H. Wu, J. Chen, Z. Zhang, Z. Meng, L. Yang, R. Wang, B. Zhang, G. Wang, C. Li, G. Zang, Adv. Sci. 2023, 10, 2304079.

[101] Y.-L. Liu, Y. Qin, Z. Jin, X. Hu, M. Chen, R. Liu, C. Amatore, W. Huang, Angew. Chem. Int. Ed. 2017, 56, 9454.

[102] M. Zhou, Y. Jiang, G. Wang, W. Wu, W. Chen, P. Yu, Y. Lin, J. Mao, L. Mao, Nat. Commun. 2020, 11, 3188.

[103] M. Eickenscheidt, T. Herrmann, M. Weisshap, A. Mittnacht, L. Rudmann, G. Zeck, T. Stieglitz, Biosens. Bioelectron. 2022, 205, 114090.

[104] G. Buzsáki, Nat. Neurosci. 2004, 7, 446.

[105] P. Barthó, H. Hirase, L. Monconduit, M. Zugaro, K. D. Harris, G. Buzsáki, J. Neurophysiol. 2004, 92, 600.

[106] S. Zhou, C. Liu, Y. Song, X. Cai, J. Nanosci. Nanotechnol. 2013, 13, 1598.

[107] D. J. Bakkum, U. Frey, M. Radivojevic, T. L. Russell, J. Müller, M. Fiscella, H. Takahashi, A. Hierlemann, Nat. Commun. 2013, 4, 2181.

[108] J. Dragas, V. Viswam, A. Shadmani, Y. Chen, R. Bounik, A. Stettler, M. Radivojevic, S. Geissler, M. E. J. Obien, J. Muller, A. Hierlemann, IEEE J. Solid State Circ. 2017, 52, 1576.

[109] D. Khodagholy, J. N. Gelinas, T. Thesen, W. Doyle, O. Devinsky, G. G. Malliaras, G. Buzsáki, Nat. Neurosci. 2015, 18, 310.

[110] E. K. Sackmann, A. L. Fulton, D. J. Beebe, Nature 2014, 507, 181.

[111] M. Li, H. Gou, I. Al-Ogaidi, N. Wu, ACS Sustain. Chem. Eng. 2013, 1, 713.

[112] M. Varshney, Y. Li, B. Srinivasan, S. Tung, Sens. Actuators B Chem. 2007, 128, 99.

[113] D. Mark, S. Haeberle, G. Roth, F. von Stetten, R. Zengerle, Chem. Soc. Rev. 2010, 39, 1153.

[114] A. Koklu, S. Wustoni, V. E. Musteata, D. Ohayon, M. Moser, I. McCulloch, S. P. Nunes, S. Inal, ACS Nano 2021, 15, 8130.

[115] M. Senel, E. Dervisevic, S. Alhassen, M. Dervisevic, A. Alachkar, V. J. Cadarso, N. H. Voelcker, Anal. Chem. 2020, 92, 12347.

[116] M. Sharafeldin, S. Yan, C. Jiang, G. K. Tofaris, J. J. Davis, Anal. Chem. 2023, 95, 7906.

[117] W. Gospodarczyk, M. Kozak, ACS Chem. Neurosci. 2017, 8, 2558.

[118] H. Jang, A. S. Pawate, R. Bhargava, P. J. A. Kenis, Lab Chip 2019, 19, 2598.

[119] J. Muller Bark, A. Kulasinghe, G. Hartel, P. Leo, M. E. Warkiani, R. L. Jeffree, B. Chua, B. W. Day, C. Punyadeera, Front. Oncol. 2021, 11, 681130.

[120] E. Reategui, K. E. van der Vos, C. P. Lai, M. Zeinali, N. A. Atai, B. Aldikacti, F. P. Floyd, Jr., A. H. Khankhel, V. Thapar, F. H. Hochberg, L. V. Sequist, B. V. Nahed, B. S. Carter, M. Toner, L. Balaj, D. T. Ting, X. O. Breakefield, S. L. Stott, Nat. Commun. 2018, 9, 175.

[121] C. Bettegowda, M. Sausen, R. J. Leary, I. Kinde, Y. Wang, N. Agrawal, B. R. Bartlett, H. Wang, B. Luber, R. M. Alani, E. S. Antonarakis, N. S. Azad, A. Bardelli, H. Brem, J. L. Cameron, C. C. Lee, L. A. Fecher, G. L. Gallia, P. Gibbs, D. Le, R. L. Giuntoli, M. Goggins, M. D. Hogarty, M. Holdhoff, S. M. Hong, Y. Jiao, H. H. Juhl, J. J. Kim, G. Siravegna, D. A. Laheru, C. Lauricella, M. Lim, E. J. Lipson, S. K. N. Marie, G. J. Netto, K. S. Oliner, A. Olivi, L. Olsson, G. J. Riggins, A. Sartore-Bianchi, K. Schmidt, l. M. Shih, S. M Oba-Shinjo, S. Siena, D. Theodorescu, J. Tie, T. T. Harkins, S. Veronese, T. L. Wang, J. D. Weingart, C. L. Wolfgang, L. D. Wood, D. Xing, R. H. Hruban, J. Wu, P. J. Allen, C. M. Schmidt, M. A. Choti, V. E. Velculescu, K. W. Kinzler, B. Vogelstein, N. Papadopoulos, L. A. Diaz, Jr, Sci. Transl. Med. 2014, 6, 224ra24.

[122] L. S. Kristensen, T. Jakobsen, H. Hager, J. Kjems, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2022, 19, 188.

[123] K. E Kaczor-Urbanowicz, C. Martin Carreras-Presas, K. Aro, M. Tu, F. Garcia-Godoy, D. T. Wong, Exp. Biol. Med. 2017, 242, 459.

[124] G. Siravegna, S. Marsoni, S. Siena, A. Bardelli, Nat. Rev. Clin. Oncol. 2017, 14, 531.

[125] N. Soda, B. H. A. Rehm, P. Sonar, N. T. Nguyen, M. J. A. Shiddiky, J. Mater. Chem. B 2019, 7, 6670.

[126] M. Marcuello, V. Vymetalkova, R. P. Neves, S. Duran-Sanchon, H. M. Vedeld, E. Tham, G. van Dalum, G. Flügen, V. Garcia-Barberan, R. J. Fijneman, A. Castells, P. Vodicka, G. E. Lind, N. H. Stoecklein, E. Heitzer, M. Gironella, Mol. Aspect. Med. 2019, 69, 107.

[127] R. K. Ghosh, T. Pandey, P. Dey, Cytopathology 2019, 30, 138.

[128] P. Feist, A. B. Hummon, Int. J. Mol. Sci. 2015, 16, 3537.

[129] W. Jelski, B. Mroczko, Int. J. Mol. Sci. 2021, 22, 7039.

[130] C. Alix-Panabieres, K. Pantel, Nat. Rev. Cancer 2014, 14, 623.

[131] S. N. Bhatia, D. E. Ingber, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 760.

[132] M. S. Fiandaca, T. J. Gross, T. M. Johnson, M. T. Hu, S. Evetts, R. Wade-Martins, K. Merchant-Borna, J. Bazarian, A. K. Cheema, M. Mapstone, H. J. Federoff, Metabolites 2018, 8, 50.

[133] M. Konjevod, M. N. Perkovic, J. Sáiz, D. S. Strac, C. Barbas, D. Rojo, J. Pharmaceut. Biomed. Anal. 2021, 194, 113681.

[134] A. Wuolikainen, T. Moritz, S. L. Marklund, H. Antti, P. M. Andersen, PLoS One 2011, 6, e17947.

[135] T. Osaki, Y. Shin, V. Sivathanu, M. Campisi, R. D. Kamm, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1700489.

[136] B. Zhang, A. Korolj, B. F. L. Lai, M. Radisic, Nat. Rev. Mater. 2018, 3, 257.

[137] A. Ruiz, P. Joshi, R. Mastrangelo, M. Francolini, C. Verderio, M. Matteoli, Lab Chip 2014, 14, 2860.

[138] T. Osaki, S. G. M. Uzel, R. D. Kamm, Sci. Adv. 2018, 4, eaat5847.

[139] J. H. Sung, C. Kam, M. L. Shuler, Lab Chip 2010, 10, 446.

[140] A. Iannielli, G. S. Ugolini, C. Cordiglieri, S. Bido, A. Rubio, G. Colasante, M. Valtorta, T. Cabassi, M. Rasponi, V. Broccoli, Cell Rep. 2019, 29, 4646.

[141] J. Park, I. Wetzel, I. Marriott, D. Dréau, C. D’Avanzo, D. Y. Kim, R. E. Tanzi, H. Cho, Nat. Neurosci. 2018, 21, 941.

[142] Z. Lyu, J. Park, K. M. Kim, H. J. Jin, H. Wu, J. Rajadas, D. H. Kim, G. K. Steinberg, W. Lee, Nat. Biomed. Eng. 2021, 5, 847.

[143] M. Luo, X. Zhu, H. Yang, L. Yan, R. Cai, Y. Zhao, W. Tan, Nano Today 2023, 51, 101919.

[144] Z.-Z. Si, C. J. Zou, X. Mei, X. F. Li, H. Luo, Y. Shen, J. Hu, X. X. Li, L. Wu, Neural Regen. Res. 2023, 18, 708.

[145] M. Ramesh, R. Janani, C. Deepa, L. Rajeshkumar, Biosensors 2023, 13, 40.

[146] H. Ye, L. A. Robak, M. Yu, M. Cykowski, J. M. Shulman, Annu. Rev. Pathol. 2023, 18, 95.

[147] C. Iadecola, E. E. Smith, J. Anrather, C. Gu, A. Mishra, S. Misra, M. A Perez-Pinzon, A. Y. Shih, F. A. Sorond, S. J. van Veluw, C. L. Wellington, Stroke 2023, 54, e251.

[148] L. R. Hochberg, D. Bacher, B. Jarosiewicz, N. Y. Masse, J. D. Simeral, J. Vogel, S. Haddadin, J. Liu, S. S. Cash, P. van der Smagt, J. P. Donoghue, Nature 2012, 485, 372.

[149] J. J. Daly, J. R. Wolpaw, Lancet Neurol. 2008, 7, 1032.

[150] J. A. Barios, S. Ezquerro, A. Bertomeu-Motos, J. M. Catalan, J. M Sanchez-Aparicio, L. Donis-Barber, E. Fernandez, N. Garcia-Aracil, Int. J. Neural Syst. 2021, 31, 2150053.

[151] W. A. Awuah, A. Ahluwalia, K. Darko, V. Sanker, J. K. Tan, P. O. Tenkorang, A. Ben-Jaafar, S. Ranganathan, N. Aderinto, A. Mehta, M. H. Shah, K. Lee Boon Chun, T. Abdul-Rahman, O. Atallah, World Neurosurg. 2024, 189, 138.

[152] J. K. Krauss, N. Lipsman, T. Aziz, A. Boutet, P. Brown, J. W. Chang, B. Davidson, W. M. Grill, M. I. Hariz, A. Horn, M. Schulder, A. Mammis, P. A. Tass, J. Volkmann, A. M. Lozano, Nat. Rev. Neurol. 2021, 17, 75.

[153] J. M. Delgado, V. Mark, W. Sweet, F. Ervin, G. Weiss, G. Bach-Y-Rita, R. Hagiwara, J. Nerv. Ment. Dis. 1968, 147, 329.

[154] P. Krack, A. Batir, N. Van Blercom, S. Chabardes, V. Fraix, C. Ardouin, A. Koudsie, P. D. Limousin, A. Benazzouz, J. F. LeBas, A. L. Benabid, P. Pollak, N. Engl. J. Med. 2003, 349, 1925.

[155] R. Kumar, A. M. Lozano, Y. J. Kim, W. D. Hutchison, E. Sime, E. Halket, A. E. Lang, Neurology 1998, 51, 850.

[156] P. Krack, J. Volkmann, G. Tinkhauser, G. Deuschl, Mov. Disord. 2019, 34, 1795.

[157] M. L. Hacker, M. Turchan, L. E. Heusinkveld, A. D. Currie, S. H. Millan, A. L. Molinari, P. E. Konrad, T. L. Davis, F. T. Phibbs, P. Hedera, K. R. Cannard, L. Wang, D. Charles. Neurology 2020, 95, e393.

[158] S. A. Sheth, K. R. Bijanki, B. Metzger, A. Allawala, V. Pirtle, J. A. Adkinson, J. Myers, R. K. Mathura, D. Oswalt, E. Tsolaki, J. Xiao, A. Noecker, A. M. Strutt, J. F. Cohn, C. C. McIntyre, S. J. Mathew, D. Borton, W. Goodman, N. Pouratian, Biol. Psychiatr. 2022, 92, 246.

[159] N. D. Schiff, J. T. Giacino, C. R. Butson, E. Y. Choi, J. L. Baker, K. P. O’Sullivan, A. P. Janson, M. Bergin, H. M Bronte-Stewart, J. Chua, L. DeGeorge, S. Dikmen, A. Fogarty, L. M. Gerber, M. Krel, J. Maldonado, M. Radovan, S. A. Shah, J. Su, N. Temkin, T. Tourdias, J. D. Victor, A. Waters, S. A Kolakowsky-Hayner, J. J. Fins, A. G. Machado, B. K. Rutt, J. M. Henderson, Nat. Med. 2023, 29, 3162.

[160] M. Tacke, I. Borggraefe, L. Gerstl, F. Heinen, K. Vill, M. Bonfert, T. Bast, B. A. Neubauer, F. Baumeister, M. Baethmann, K. Bentele, C. Blank, H. M. Blank, H. Bode, F. Bosch, U. Brandl, K. Brockmann, P. Dahlem, J. P. Ernst, E. Feldmann, A. Fiedler, M. Gerigk, S. Heß, C. Hikel, H. G. Hoffmann, M. Kieslich, J. Klepper, G. Kluger, H. Koch, W. Koch, R. Korinthenberg, I. Krois, H. Kühne, G. Kurlemann, M. Mandl, U. Mause, P. Navratil, J. Opp, J. Penzien, V. Prietsch, A. Quattländer, D. Rating, U. Schara, M. G. Shamdeen, A. Sprinz, H. Wendker-Magrabi, U. Stephani, H. Muhle, H. M. Straßburg, B. Töpke, R. Trollmann, E. Tuschen-Hofstätter, S. Waltz, G. Weber, F. U. Wien, M. Wolff, T. Polster, H. Freitag, Ö. Sönmez, K. Reinhardt, M. Traus, Z. Hoovey, Seizure 2018, 56, 115.

[161] C. Babiloni, C. Del Percio, M. T. Pascarelli, R. Lizio, G. Noce, S. Lopez, M. Rizzo, R. Ferri, A. Soricelli, F. Nobili, D. Arnaldi, F. Famà, F. Orzi, C. Buttinelli, F. Giubilei, M. Salvetti, V. Cipollini, R. Franciotti, M. Onofrj, P. Stirpe, P. Fuhr, U. Gschwandtner, G. Ransmayr, D. Aarsland, L. Parnetti, L. Farotti, M. Marizzoni, F. D’Antonio, C. De Lena, B. Güntekin, L. Hanoğlu, G. Yener, D. D. Emek-Savaş, A. I. Triggiani, J. P. Taylor, I. McKeith, F. Stocchi, L. Vacca, H. Hampel, G. B. Frisoni, M. F. De Pandis, L. Bonanni, Neurobiol. Aging 2019, 77, 112.

[162] G. Spitz, J. L. Ponsford, D. Rudzki, J. J. Maller, Neuropsychology 2012, 26, 604.

[163] W. M. J High, M. Briones-Galang, J. A. Clark, C. Gilkison, K. A. Mossberg, D. J. Zgaljardic, B. E. Masel, R. J. Urban, J. Neurotrauma 2010, 27, 1565.

[164] M. H. Johnson, M. de Haan, A. Oliver, W. Smith, H. Hatzakis, L. A. Tucker, G. Csibra, Dev. Neuropsychol. 2001, 19, 295.

[165] H. S. Venkatesh, W. Morishita, A. C. Geraghty, D. Silverbush, S. M. Gillespie, M. Arzt, L. T. Tam, C. Espenel, A. Ponnuswami, L. Ni, P. J. Woo, K. R. Taylor, A. Agarwal, A. Regev, D. Brang, H. Vogel, S. Hervey-Jumper, D. E. Bergles, M. L. Suvà, R. C. Malenka, M. Monje, Nature 2019, 573, 539.

[166] J. L. Collinger, B. Wodlinger, J. E. Downey, W. Wang, E. C Tyler-Kabara, D. J. Weber, A. J. McMorland, M. Velliste, M. L. Boninger, A. B. Schwartz, Lancet 2013, 381, 557.

[167] I. Tasci, B. Tasci, P. D. Barua, S. Dogan, T. Tuncer, E. E. Palmer, H. Fujita, U. R. Acharya, Inform. Fusion 2023, 96, 252.

[168] S. Supriya, S. Siuly, H. Wang, Y. Zhang, IEEE Rev. Biomed. Eng. 2023, 16, 292.

[169] T. Hu, J. Zhang, J. Wang, L. Sha, Y. Xia, T. C. Ortyl, X. Tian, L. Chen, J. Med. Chem. 2023, 66, 4434.

[170] C. Huang, W. Hu, G. Tan, Y. Xu, L. Liu, Epilepsy Behav. 2020, 111, 107240.

[171] S. Jonas, M. Müller, A. O. Rossetti, S. Rüegg, V. Alvarez, K. Schindler, F. Zubler, Neuroimage Clin. 2022, 36, 103167.

[172] A. Craik, Y. He, J. L Contreras-Vidal, J. Neural. Eng. 2019, 16, 031001.

[173] R. J. Bateman, C. Xiong, T. L. Benzinger, A. M. Fagan, A. Goate, N. C. Fox, D. S. Marcus, N. J. Cairns, X. Xie, T. M. Blazey, D. M. Holtzman, A. Santacruz, V. Buckles, A. Oliver, K. Moulder, P. S. Aisen, B. Ghetti, W. E. Klunk, E. McDade, R. N. Martins, C. L. Masters, R. Mayeux, J. M. Ringman, M. N. Rossor, P. R. Schofield, R. A. Sperling, S. Salloway, J. C. Morris, N. Engl. J. Med. 2012, 367, 795.

[174] J. S. Jeong, Clin. Neurophysiol. 2004, 115, 1490.

[175] M. Emre, D. Aarsland, R. Brown, D. J. Burn, C. Duyckaerts, Y. Mizuno, G. A. Broe, J. Cummings, D. W. Dickson, S. Gauthier, J. Goldman, C. Goetz, A. Korczyn, A. Lees, R. Levy, I. Litvan, I. McKeith, W. Olanow, W. Poewe, N. Quinn, C. Sampaio, E. Tolosa, B. Dubois, Mov. Disord. 2007, 22, 1689.

[176] M. S. Albert, S. T. DeKosky, D. Dickson, B. Dubois, H. H. Feldman, N. C. Fox, A. Gamst, D. M. Holtzman, W. J. Jagust, R. C. Petersen, P. J. Snyder, M. C. Carrillo, B. Thies, C. H. Phelps, Focus 2013, 11, 96.

[177] I. G. McKeith, B. F Boeve, D. W. Dickson, G. Halliday, J.-P. Taylor, D. Weintraub, D. Aarsland, J. Galvin, J. Attems, C. G. Ballard, A. Bayston, T. G. Beach, F. Blanc, N. Bohnen, L. Bonanni, J. Bras, P. Brundin, D. Burn, A. Chen-Plotkin, J. E. Duda, O. El-Agnaf, H. Feldman, T. J. Ferman, D. Ffytche, H. Fujishiro, D. Galasko, J. G. Goldman, S. N. Gomperts, N. R Graff-Radford, L. S. Honig, A. Iranzo, K. Kantarci, D. Kaufer, W. Kukull, V. M. Y. Lee, J. B. Leverenz, S. Lewis, C. Lippa, A. Lunde, M. Masellis, E. Masliah, P. McLean, B. Mollenhauer, T. J. Montine, E. Moreno, E. Mori, M. Murray, J. T. O’Brien, S. Orimo, R. B. Postuma, S. Ramaswamy, O. A. Ross, D. P. Salmon, A. Singleton, A. Taylor, A. Thomas, P. Tiraboschi, J. B. Toledo, J. Q. Trojanowski, D. Tsuang, Z. Walker, M. Yamada, K. Kosaka, Neurology 2017, 89, 88.

[178] S. Graef, P. Schönknecht, O. Sabri, U. Hegerl, Psychopharmacology 2011, 215, 205.

[179] J. Jankovic, J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry 2008, 79, 368.

[180] L. C. Wijesekera, P. N. Leigh, Orphanet J. Rare Dis. 2009, 4, 681.

[181] R. Suri, F. Rodriguez-Porcel, K. Donohue, E. Jesse, L. Lovera, A. K. Dwivedi, A. J. Espay, J. Stroke Cerebrovasc. Dis. 2018, 27, 2388.

[182] P. Langhorne, J. Bernhardt, G. Kwakkel, Lancet 2011, 377, 1693.

[183] M. Liu, X. Pu, C. Jiang, T. Liu, X. Huang, L. Chen, C. Du, J. Sun, W. Hu, Z. L. Wang, Adv. Mater. 2017, 29, 1703700.

[184] W. Fan, Q. He, K. Meng, X. Tan, Z. Zhou, G. Zhang, J. Yang, Z. L. Wang, Sci. Adv. 2020, 6, eaay2840.

[185] I. Libri, V. Cantoni, A. Benussi, J. Rivolta, C. Ferrari, R. Fancellu, M. Synofzik, A. Alberici, A. Padovani, B. Borroni, Cerebellum 2024, 23, 570.

[186] J. E. Ting, A. Del Vecchio, D. Sarma, N. Verma, S. C. Colachis, 4th, N. V. Annetta, J. L. Collinger, D. Farina, D. J. Weber, J. Neurophysiol. 2021, 126, 2104.

[187] A. C. Manero, S. L. McLinden, J. Sparkman, B. Oskarsson, J. NeuroEng. Rehabil. 2022, 19, 88.

[188] N. Kawashima, K. Hasegawa, M. Iijima, K. Nagami, T. Makimura, A. Kumon, S. Ohtsuki, Intern. Med. 2021, 61, 2573.

[189] L.-F. Yeung, C. C. Y. Lau, C. W. K. Lai, Y. O. Y. Soo, M. L. Chan, R. K. Y. Tong, J. NeuroEng. Rehabil. 2021, 18, 19.

[190] D. Miyagawa, A. Matsushima, Y. Maruyama, N. Mizukami, M. Tetsuya, M. Hashimoto, K. Yoshida, J. NeuroEng. Rehabil. 2023, 20, 54.

[191] E. L. Feldman, S. A. Goutman, S. Petri, L. Mazzini, M. G. Savelieff, P. J. Shaw, G. Sobue, Lancet 2022, 400, 1363.

[192] S. A. Goutman, O. Hardiman, A. Al-Chalabi, A. Chió, M. G. Savelieff, M. C. Kiernan, E. L. Feldman, Lancet Neurol. 2022, 21, 480.

[193] Ö.O. Dalgiç, H. Wu, F. S. Erenay, M. Y. Sir, O. Y. Özaltın, B. A. Crum, K. S. Pasupathy, J. Biomed. Inform. 2021, 123, 103895.

[194] A. J. Bandodkar, I. Jeerapan, J. Wang, ACS Sens. 2016, 1, 464.

[195] M. E. Johansson, I. G. M. Cameron, N. M. Van der Kolk, N. M. de Vries, E. Klimars, I. Toni, B. R. Bloem, R. C. Helmich, Ann. Neurol. 2022, 91, 203.

[196] S. Aybek, D. L. Perez, BMJ 2022, 376, o64.

[197] K. Tsukita, H. Sakamaki-Tsukita, R. Takahashi, Neurology 2022, 98, e859.

[198] M. Riemenschneider, L. G. Hvid, S. Ringgaard, M. K. E. Nygaard, S. F. Eskildsen, T. Gaemelke, M. Magyari, H. B. Jensen, H. H. Nielsen, M. Kant, M. Falah, T. Petersen, E. Stenager, U. Dalgas, Mult. Scler. J. 2022, 28, 1620.

[199] P. Slade, M. J. Kochenderfer, S. L. Delp, S. H. Collins, Nature 2022, 610, 277.

[200] M. Dragusanu, M. Z. Iqbal, T. L. Baldi, D. Prattichizzo, M. Malvezzi, IEEE Trans. Robotics 2022, 38, 1472.

[201] O. T. Akinniyi, K. P. Ayodele, M. A. Komolafe, M. O. B. Olaogun, D. G. Owolabi, M. A. Fajimi, M. Macaulay, K. S. Ogunba, in 2022 IEEE Nigeria 4th International Conference on Disruptive Technologies for Sustainable Development (NIGERCON), IEEE, Lagos, Nigeria 2022, pp. 1–4.

[202] L.-F. Yeung, C. Ockenfeld, M. K. Pang, H. W. Wai, O. Y. Soo, S. W. Li, K. Y. Tong, J. NeuroEng. Rehabil. 2018, 15, 51.

[203] N. M. van der Kolk, L. A. King, Mov. Disord. 2013, 28, 1587.

[204] Y.-S. Feng, S.-D. Yang, Z.-X. Tan, M.-M. Wang, Y. Xing, F. Dong, F. Zhang, Life Sci. 2020, 245, 117345.

[205] J. L. Moore, J. E. Nordvik, A. Erichsen, I. Rosseland, E. Bø, T. G. Hornby, T. Barkenæs, H. Bratlie, M. Byhring, I. Grimstad, M. Hågå, J. Halvorsen, C. Henderson, J. A. Mbalilaki, S. A. Rimehaug, K. Sæther, T. Tomren, K. Vergoossen, Stroke 2020, 51, 563.

[206] M. B. Pinheiro, J. C Polese, G. C Machado, C. D. C. M. Faria, T. L. Hirochi, L. F Teixeira-Salmela, J. Nov. Physiother. 2013, 3, 159.

[207] K. J. Bell, S. Õunpuu, P. A. DeLuca, M. J. Romness, J. Pediatr. Orthop. 2002, 22, 677.

[208] D. C. Johnson, D. L. Damiano, M. F. Abel, J. Pediatr. Orthop. 1997, 17, 392.

[209] M. Bottos, C. Gericke, Dev. Med. Child Neurol. 2003, 45, 786.

[210] T. A. Wren, S. Rethlefsen, R. M. Kay, J. Pediatr. Orthop. 2005, 25, 79.

RIGHTS & PERMISSIONS

2024 2024 The Author(s). Interdisciplinary Medicine published by Wiley-VCH GmbH on behalf of Nanfang Hospital, Southern Medical University.